INTERACCIONES SOCIALES Y PATRÓN COMPORTAMENTAL EN …

INTERACCIONES SOCIALES Y PATRÓN COMPORTAMENTAL EN LOS SITIOS DE

PERCHA DE HARENES DE Carollia perspicillata EN LA CUEVA MACAREGUA,

SANTANDER (COLOMBIA)

MÓNICA MARÍA PEÑUELA SALGADO

DIRECTOR

JAIRO PÉREZ-TORRES, Ph.D.

FACULTAD DE CIENCIAS

DEPARTAMENTO DE BIOLOGÍA

PROGRAMA DE MAESTRIA EN CIENCIAS BIOLÓGICAS

ÉNFASIS EN ECOLOGÍA TROPICAL, SISTEMÁTICA Y BIOLOGÍA DE LA

CONSERVACIÓN

Bogotá, D.C.

Junio 2014

INTERACCIONES SOCIALES Y PATRÓN COMPORTAMENTAL EN LOS SITIOS DE

PERCHA DE HARENES DE Carollia perspicillata EN LA CUEVA MACAREGUA,

SANTANDER (COLOMBIA)

MÓNICA MARÍA PEÑUELA SALGADO

TRABAJO DE GRADO

Presentado como requisito final

para optar por el título de

Magister en Ciencias Biológicas

FACULTAD DE CIENCIAS

DEPARTAMENTO DE BIOLOGÍA

PROGRAMA DE MAESTRIA EN CIENCIAS BIOLÓGICAS

ÉNFASIS EN ECOLOGÍA TROPICAL, SISTEMÁTICA Y BIOLOGÍA DE LA

CONSERVACIÓN

Bogotá, D.C.

Junio 2014

NOTA DE ADVERTENCIA

Artículo 23 de la Resolución N° 13 de Julio de 1946

"La Universidad no se hace responsable por los conceptos emitidos por sus alumnos en sus

trabajos de grado. Solo velará porque no se publique nada contrario al dogma y a la moral

católica y porque los trabajos de grado no contengan ataques personales contra persona alguna,

antes bien se vea en ellas el anhelo de buscar la Verdad y la Justicia”

A mis personas favoritas en el mundo,

MIS PAPÁS,

porque son mi mejor y más bonito

ejemplo de perseverancia y fortaleza.

AGRADECIMIENTOS

A mi familia porque son mi pilar y mi motor y a mis amigos por estar siempre a mi lado.

A mi director y mi mentor Jairo Pérez-Torres por estos 5 años de aprendizajes.

A mis jurados Luis F. Aguirre, Juan C. Jaramillo y Enrique Zerda por sus correcciones y

comentarios.

Al programa de jóvenes Investigadores e Innovadores N° 566-2012 de COLCIENCIAS y a

la fundación Neotropical Eco Development por todo el apoyo financiero.

Al Laboratorio de Ecología Funcional (PUJ) por el apoyo logístico y financiero. A Isaías

Rivera y Juan Felipe Albarracín por su ayuda en campo. A José Peñuela, Gustavo Adolfo Zipa,

Estefanía Delgado y Clara Isabel Molina por su ayuda en el procesamiento de los videos.

Al profesor Abelardo Rodríguez de la Universidad Distrital y a la fundación Chimbilako

por el préstamo de las cámaras.

Al profesor Henry Díaz de la Universidad Piloto de Colombia y a su semillero de

investigación por el apoyo con el circuito de grabación.

A mis compañeros en este proceso Ángela Alviz, Miguel Rodríguez y Fausto Sáenz

porque sin ustedes no lo habría logrado.

A Flor Daza, Elías Gómez y a Juliana dueños de la Finca La Palma por su hospitalidad.

TABLA DE CONTENIDO

1. INTRODUCCIÓN......................................................................................................................1

2. PLANTEAMIENTO DEL PROBLEMA….............................................................................3

2.1 Problema de investigación…………………………………………………..………....3

2.2 Justificación…………………………………………………………………..………..4

3. MARCO TEÓRICO...................................................................................................................5

3.1 Sociabilidad en murcielágos.………………..................................................................5

3.1.1 Interacciones sociales ……………………………………………………......8

3.1.2 Patrón comportamental……………………………………………..………12

3.2 Sistemas de apareamiento…...…..................................................................................16

3.3 Murciélagos y sistemas subterráneos.….………………...….......................................18

4. OBJETIVOS.............................................................................................................................21

5.1 Objetivo general............................................................................................................21

5.2 Objetivos específicos....................................................................................................21

5. MATERIALES Y METODOS................................................................................................22

5.1 Área de estudio....................................................................................................... ......22

5.2 Fase de campo...............................................................................................................23

5.3 Análisis de la información............................................................................................25

6. RESULTADOS.........................................................................................................................28

7. DISCUSIÓN.................................................................................................................. ............52

8. CONCLUSIONES....................................................................................................................57

9. RECOMENDACIONES..........................................................................................................58

10. BIBLIOGRAFÍA……………………....................................................................................59

LISTA DE FIGURAS

Figura 1. Departamento de Santander, Colombia. Municipio Curití………………………...…22

Figura 2. Curva de acumulación de comportamientos. Donde las líneas punteadas grises

representan los intervalos de confianza del 95%, la línea negra sólida representa S(est) y la línea

negra punteada representa el modelo de dependencia lineal……………….…..……………...... 30

Figura 3. Proporción de tiempo gastado por cada uno de los individuos en las categorías

comportamentales y para el total del harén 1 en el mes de Enero. Descanso (D); Acicalamiento

(A); Activo (Ac); Alerta (Al); Movimiento interno (Mi); Lamer techo (Lt); Alimentación (Alm);

Conductas agonísticas (Ca); Conductas filiales (Cf); Cópula (Co) y Tiempo fuera (Tf)…..…….32


comportamentales y para el total del harén 1 en el mes de Abril. Descanso (D); Acicalamiento


Conductas agonísticas (Ca); Conductas filiales (Cf); Cópula (Co) y Tiempo fuera (Tf)…….......38


comportamentales y para el total del harén 2 en el mes de Enero. Descanso (D); Acicalamiento




comportamentales y para el total del harén 2 en el mes de Abril. Descanso (D); Acicalamiento



LISTA DE TABLAS

Tabla 1. Términos utilizados en estudios sobre sociabilidad en murciélagos................................7

Tabla 2. Fase de campo y procesamiento…………………………..............................................24

Tabla 3. Mediciones de las categorías de comportamiento...........................................................26

Tabla 4. Descripción categorías comportamentales encontradas. El asterisco indica las categorías

que no se han descrito en estudios anteriores en murciélagos. ……..…………………….……..28

Tabla 5. Valores obtenidos del ajuste de la curva de acumulación de comportamientos al modelo

de dependencia lineal………………………………………………..............................................29

Tabla 6. Valores obtenidos para cada una de las categorías comportamentales para cada

individuo y el total del Harén 1 en el mes de Enero. n (número de ocurrencias); f (frecuencia

expresada en min-1

); Dt (duración total expresada en min); pi (Dt/720 min); Χ2 = Valor de la

prueba estadística de chi cuadrado; gl= grados de libertad; n= número de la muestra; p= nivel de

significancia……………………………………….……………………..……………………….35


individuo y el total del Harén 1 en el mes de Abril. n (número de ocurrencias); f (frecuencia

expresada en min-1



significancia....…………..…………………………………………………………………..……40


individuo y el total del Harén 2 en el mes de Enero. n (número de ocurrencias); f (frecuencia

expresada en min-1



significancia....…………..…………………………………………………………………..……44


individuo y el total del Harén 2 en el mes de Abril. n (número de ocurrencias); f (frecuencia

expresada en min-1



significancia....…………..…………………………………………………………………..……48

Tabla 10. Proporciones de frecuencias esperadas por individuos. a1) Individuo 1 Enero; a2)

Individuo 1 Abril; b1) Individuo 2 Enero; b2) Individuo 2 Abril; c1) Individuo 3 Enero; c2)

Individuo 3 Abril; d1) Individuo 4 Enero; d2) Individuo 4 Abril…………………………...…..50

RESUMEN

La sociabilidad en murciélagos implica interacciones entre los individuos que

dependiendo de la secuencialidad con que ocurren pueden presentar patrones determinísticos,

estocásticos o probabilísticos, y aleatorios. Debido a su comportamiento gregario Carollia

perspicillata presenta un sistema social complejo y un sistema de apareamiento poligínico (tipo

harén) en el cual la composición de hembras parece no ser estable. Las hembras pueden cambiar

de grupo (en promedio entre 3 y 4) en un período de seis meses, mostrando en algunos casos

preferencia por los grupos y en otros por los sitios. Son muy pocos los estudios que describan el

patrón comportamental de los harenes dentro de colonias numerosas en condiciones naturales.

Por lo cual se describieron las interacciones sociales y el patrón comportamental en los harenes

de Carollia perspicillata en la cueva Macaregua, Santander (Colombia) tanto en época seca como

la transición a época húmeda.

Se realizaron filmaciones de 24 horas durante siete días en un conjunto de 3 harenes en

Enero y Abril. Se describieron las interacciones sociales de los harenes realizando un etograma

comportamental y un sociograma de todas las conductas vistas. Se identificaron sus patrones

comportamentales por medio de un análisis de cadenas de Markov. Las categorías

comportamentales no presentan diferencias significativas entre ellas en los individuos observados

de Carollia perspicillata ni entre los meses muestreados.

1

1. INTRODUCCIÓN

Una de las consecuencias de la sociabilidad en murciélagos son las interacciones sociales

complejas, que comprenden desde comportamientos cooperativos (Wilkinson 1985a);

reproducción (Altringham 1998, O’Donnell & Sedgeley 2006); conductas afiliativas:

acicalamiento, aloacicalamiento; conductas agonísticas y maternales (Kunz 1982, Altringham

1998 y O’Donnell & Sedgeley 2006); transferencia de información acerca de la comida y de los

sitios de percha; guarderías comunales (Kerth 2008), hasta descanso (Winchell & Kunz 1996,

Altringham 1998 y O’Donnell & Sedgeley 2006). Estas interacciones a su vez pueden presentar

patrones determinísticos, estocásticos o probabilísticos, y aleatorios de acuerdo a la forma como

ocurren (Martin & Bateson 2007).

Otra de las consecuencias de que los animales vivan en grupo son los sistemas de

apareamiento, estos están definidos como todas las posibles combinaciones que tiene los seres

vivos de encontrar pareja para copula en las épocas de reproducción (Davies et al. 2012). En el

caso de la monogamia solo se aparea un macho con una hembra, la inversión parental es igual

para ambos sexos y se da en aproxidamente el 5% de los mamíferos (Kleiman 1977). En

murciélagos Vampyrum spectrum presenta este tipo de sistema (Altringham 1996).

Por el contrario, la poligamia involucra diferentes combinaciones de machos y hembras en la

época de apareamiento. De esta última las más importantes son la poliginia, la poliandría y la

poliginandria (Davies et al. 2012).

La poliginia hace referencia a cuando un macho se aparea con varias hembras, esta se

presenta en la mayoría de especies de murciélagos (Altringham 2011). Se reconocen algunas

variantes dentro de la poliginia: 1) La poliginia por defensa de las hembras (harén) 3-4 ind. / > 10

ind. y la defensa de recursos que las hembras necesiten en el caso de especies como Carollia

perspicillata o Artibeus lituratus. 2) Los leks, donde los machos atraen a las hembras a un lugar

donde estén agrupados, como es el caso de Mystacina tuberculata (Altringham 1996), y 3) La

carrera competitiva donde los machos buscan a las hembras dispersas y son estas últimas las que

proveen la mayoría del cuidado parental (Davies et al. 2012).

2

La poliandria es cuando la hembra es la que se aparea con varios machos y son ellos quienes

proveen la mayoría del cuidado parental, en los murciélagos no se conocen casos en los que esto

sucede, pero hay casos de aves en donde se presenta con frecuencia (Davies et al. 2012).

La promiscuidad se da cuando tanto los machos como las hembras tienen múltiples

compañeros durante la época reproductiva como Eptesicus fuscus en el caso de los murciélagos o

en el caso de los primates (Davies et al. 2012).

Las cuevas son de los sitios más usados por los murciélagos (O’Keefe et al. 2009). Varios

autores han destacado la importancia de las cuevas para la conservación de los murciélagos a un

nivel regional y local (Muñoz-Saba et al. 2007). En estas se pueden encontrar numerosas especies

cuya abundancia varía desde unas cuantas decenas hasta miles de individuos (Kunz & Lumsden

2003). En las zonas templadas muchas especies de murciélagos insectívoros usan las cuevas

como refugio de manera permanente (McCracken & Wilkinson 2000). En las regiones tropicales

se ha reportado que los murciélagos frugívoros son los que más usan las cuevas como refugio

(Kunz & Lumsden 2003). Colombia posee un extenso sistema de ambientes subterráneos de los

cuales se ha explorado hasta ahora aproximadamente al menos el 25% (Muñoz-Saba et al. 2007).

Carollia perspicillata y Desmodus rotundus son las especies que más se han registrado usando

cuevas en diferentes regiones del país (Muñoz-Saba et al. 2007).

3

2. PLANTEAMIENTO DEL PROBLEMA

2.1 Problema de investigación

La especie de estudio, Carollia perspicillata, es una especie de murciélago frugívoro que

puede llegar a alcanzar tamaños poblacionales de miles de individuos. Debido a su

comportamiento gregario tiene un sistema social complejo (McCracken & Wilkinson 2000). Se

han realizado a nivel mundial alrededor de doce estudios sobre su comportamiento social; tres

sobre gestación (Badwaik & Rasweiler 2000 y Oliveira et al. 2000), dos sobre vocalizaciones

(Thies et al. 1998 y Sterbing 2002) y siete sobre sistemas de apareamiento (Porter 1978, Porter

1979a, Porter 1979b, Porter & McCracken 1983, Williams 1986 y McCraken & Wilkinson

2000). En Colombia se ha hecho un trabajo de grado en la cueva Macaregua (Santander) aún no

publicado en condiciones naturales sobre su estructura social (Martínez-Medina 2010).

Se ha reportado que esta especie puede ser solitaria, y agruparse en la época reproductiva

o vivir en grandes colonias (Kunz et al. 1983, Wilkinson 1985a, Wilkinson 1985b, Kunz &

McCracken 1996, Ortega 2008). Presenta un sistema de apareamiento poligínico (Porter 1979a,

Porter 1979b, Porter & McCracken 1983, Williams 1986, Fleming 1988, McCracken &

Wilkinson 2000), pero la composición de hembras parece no ser estable, solo en la época

reproductiva (McCracken & Wilkinson 2000). En esta época las hembras pueden cambiar de

grupo (en promedio entre 3 y 4) en un período de seis meses (Williams 1986), aunque presentan

preferencias por grupos y por sitios (McCracken & Wilkinson 2000). Hasta el momento ni en

Colombia ni en el mundo se han realizado estudios que describan cómo es el patrón

comportamental de los harenes en condiciones naturales. La información existente en todos los

casos es de colonias en cautiverio (Porter 1979a, Porter 1979b, Porter & McCracken 1983,

Williams 1986).

En el departamento de Santander se encuentra un sistema de cuevas que actualmente se

está empezando a conocer. Se han contabilizado 9 cavernas y 71 cuevas (Muñoz-Saba et al.

2013) En estas cuevas se encuentran varias especies de murciélagos incluyendo Carollia

perspicillata. La cueva Macaregua es quizás el sistema cavernícola en el que se han hecho la

mayor cantidad de estudios de murciélagos: Reporte de histoplasmosis (Marinkelle & Grose

1965), bioespelología (Grose & Marinkelle 1970), estudio de la población de Natalus

4

tumidirostris (Cadena & Villarraga 1974 y Gómez-Laverde 1986). Debido a su poca intervención

antrópica y a que presenta la mayor diversidad de especies de murciélagos reportadas hasta el

momento, el Laboratorio de Ecología Funcional (LEF) tiene una línea de investigación, que a

través de 10 trabajos de grado de pregrado y posgrado han permitido saber el número total de

especies que se encuentran en la cueva y cómo es su estructura (Pérez-Torres et al. 2010); la

estructura social (Martínez-Medina 2010); las características físicas y espaciales que direccionan

la selección de las perchas (Peñuela-Salgado 2011); la carga ectoparasitaria (Sepúlveda 2013) y

uno en curso sobre la dieta (Alviz 2014) de Carollia perspicillata. Esta especie presenta una

población de al menos unos tres mil individuos, lo que la hace ideal para adelantar estudios de su

comportamiento social, pero aún no se conoce cómo son las interacciones y el patrón

comportamental.

El objeto de este trabajo fue describir cómo son las interacciones sociales y el patrón

comportamental de los harenes de Carollia perspicillata en la cueva Macaregua, Santander,

Colombia en la época seca y la transición de la época húmeda.

2.2 Justificación

Este trabajo contribuirá a entender los sistemas de apareamiento y cómo se dan las

interacciones sociales en los murciélagos frugívoros. Ya que el estudio de los sistemas de

apareamiento es crucial para conservación de la fauna (Stephens & Sutherland 2000). Es

pertinente y relevante en dos ámbitos: en el contexto colombiano ya que no se han hecho trabajos

de este tipo y para los teóricos del tema, ya que aportará información para evaluar las hipótesis

existentes sobre el sistema poligínico tipo harén que presentan. Si está más relacionado con la

protección por parte del macho a las hembras o a las perchas (Williams 1986).

Saber cómo es el comportamiento no solo durante el día sino también en la noche

permitirá dar luces a los que trabajan con espeleología y ecoturismo sobre qué horas son las más

apropiadas para realizar las visitas a la cueva para causarles a los murciélagos el menor disturbio

posible. Los esfuerzos de conservación deben tener en cuenta la variabilidad del lugar y de los

5

periodos de apareamiento exitoso, puesto que la preservación de las especies está principalmente

ligada a su reproducción (Boyce 1992).

3. MARCO TEÓRICO

3.1 Sociabilidad en murciélagos

Los organismos viven en grupos por dos razones básicas (Davies et al. 2012):

Para reducir la depredación. En el caso de los caballos, al agruparse disminuyen el ataque

per cápita de los tábanos que se alimentan de su sangre (Williams 1966 & Hamilton 1971). Otras

especies se organizan de acuerdo a su jerarquía (mayor protección en el centro para los de mayor

rango y de las crías), lo que se conoce como el rebaño egoísta (Hamilton 1971). En el caso de los

cardúmenes de peces, estos optan por confundir al predador al agruparse muchos en el espacio

limitado de visión del atacante. Las aves por el contrario, se defienden en grupo y el predador

decide no atacar (Davies et al. 2012). O el caso más conocido, el de Suricata suricata que los

individuos se turnan la vigilancia para avisar al resto del grupo si hay algún peligro mientras

están forrajeando (Davies et al. 2012).

Para mejorar el forrajeo. Los individuos intercambian información de los buenos sitios de

alimentación en las perchas o en los sitios de nidificación, y cazan en grupo como las hienas o las

leonas para capturar presas que duplican su tamaño (Ward & Zahavi 1973).

Muchos animales son altamente sociales dado los beneficios recibidos de las interacciones

iterativas con miembros del grupo a través de la defensa a los predadores, asistencia en la crianza

o transferencia de información (Wilson 2000). Además las categorías comportamentales como el

aprendizaje de competencia representa una importante habilidad entre los animales sociales,

donde los comportamientos claves son derivados de las experiencias individuales (Kavaliers et al.

2005).

De los mamíferos, los murciélagos son los más diversos y gregarios ya que un alto número y

una alta proporción del total de las especies son sociales (Kerth 2008). Los tamaños de los grupos

pueden variar entre unos pocos a varios millones de individuos; y la estabilidad de estos varia

6

incluso dentro las especies (McCracken & Wilkinson 2000 y Kunz & Lumsden 2003). Debido a

esto, es importante precisar términos a cerca de las posibles combinaciones sociales que

presentan (Kerth 2008) (Tabla 1).

7

Tabla 1. Términos utilizados en estudios sobre sociabilidad en murciélagos. Modificado de Kerth (2008)

Término Definición Ejemplos

Agregación

• Conjunto de individuos en un mismo lugar.

• No muestran vínculos sociales

• No presentan cooperación ni ninguna otra interacción

filial

• Hibernan

• Migratorios

Colonia

• Todo tipo de asociaciones de perchas de

murciélagos, pueden o no tener

contacto entre ellos.

• ♀ reproductoras en colonias de maternidad.

• Compuesta de varios harenes

Grupo • Miembros que interactúan más entre sí que con

los miembros de otros grupos.

• Murciélagos que forrajean juntos.

Sociedad

• Muestran vínculos sociales

• Conductas de cooperación, aloacicalamiento

• Se reconocen entre sí de forma individual o como

miembros de una misma sociedad.

• Pueden ocurrir a nivel de colonia o grupo.

Animal

solitario

• Animal que vive por su cuenta.

• Breves encuentros con el sexo opuesto durante la época

de apareamiento

• ♂ adultos de zonas templadas

• ♀ solitarias (raro en murciélagos)

8

Causas de sociabilidad de murciélagos

Los murciélagos tienden a agruparse debido a sus limitaciones ecológicas donde la

disponibilidad de percha afecta su estructura social y esto promueve la sociabilidad. Sin embargo,

no es suficiente para explicar la diversidad, la frecuencia y la diversidad de los grupos en

murciélagos (Chaverri et al. 2007). También tienden a agruparse debido a sus demandas

fisiológicas, en el caso de la temperatura buscan la termorregulación social, la cual se da en los

grupos de tamaño pequeño, como en las hembras en climas fríos y en las colonias de maternidad

en zonas templadas (Neuweiler 1993). Algunas se agrupan por sus características demográficas

como la longevidad; algunas especies tienen una esperanza de vida media entre 5 y 10 años, pero

se han encontrado reportes de 30 años (Barclay & Harder 2003). Por último la filopatría (volver

al lugar de nacimiento) genera que los grupos sean estables (Emlen 1994).

Consecuencias de sociabilidad de murciélagos

Como consecuencias de la sociabilidad se encuentran las estrategias de dispersión, las

cuales son sexo-específicas. Por ejemplo, los machos tienden a dispersarse más (Burland &

Wilmer 2001). Además la fidelidad de la colonia genera la reproducción comunal en un ambiente

social conocido y evita la trasmisión de parásitos entre colonias (Kerth et al. 2002).

La sociabilidad promueve que se desarrollen comportamientos sociales, que se dan por

interacciones complejas. Estos pueden ser comportamientos cooperativos (Wilkinson 1984), el

aloacicalamiento, y la transferencia de información en los sitios de percha y guarderías acerca de

la comida (Kerth 2008).

3.1.1 Interacciones sociales

A pesar de la bien conocida sociabilidad de los murciélagos, es poca la atención que se ha

prestado a la cantidad y calidad de las interacciones sociales entre las colonias de apareamiento,

aspecto de potencial importancia para mejorar el entendimiento de la evolución del

comportamiento social y el valor de la formación de grupos (Kerth et al. 2003).

9

Se sabe que el desarrollo y el mantenimiento de los lazos entre los animales sociales tiene

consecuencias importantes en la sobrevivencia y eficacia biológica de los individuos (Silk et al.

2010), teniendo en cuenta que la experiencia en un ambiente social durante la etapa temprana de

desarrollo puede influenciar ampliamente el comportamiento social de los adultos (Laviola &

Terranova 1998). Estos pueden reconocer las colonias de apareamiento y mantener estables las

relaciones sociales influenciados por las actividades en grupo, como la selección y cambio de

percha o el forrajeo comunal (Kerth & Van Schaik 2012).

El trabajo de Hinde (1976) está basado en interacciones diádicas de comportamiento, las

cuales forman la base de las relaciones entre individuos. La naturaleza, calidad y el patrón de

estas relaciones comprenden el núcleo principal de la estructura social de las poblaciones

(Chaverry & Kunz 2010). Este marco conceptual da un elegante acercamiento al análisis de las

sociedades, que es ampliamente estudiado por los etólogos y los ecólogos del comportamiento, y

da elementos para tres niveles importantes como lo son las interacciones, las relaciones y la

estructura social, los cuales pueden ser clasificados y posteriormente usados en análisis

comparativos para inferir procesos evolutivos (Chaverry & Kunz 2010).

Una interacción involucra dos o más individuos y uno o más tipos de comportamientos. Esto

puede expresarse como “A hace X a B” o “A hace X a B y B responde con Y”. Los términos

"interacción" o "secuencia de interacción" se pueden utilizar para referirse a una acción en

particular, o para las características comunes de una serie de acciones de este tipo (Hinde 1976).

Los diferentes tipos de comportamiento están dados por agrupaciones de acciones, que pueden

ser caracterizadas en términos atribuibles o por los patrones de contracción muscular (p.e. A

dirige una amenaza con la boca abierta a B); o en términos de consecuencias (A se comporta de

manera agresiva hacia B, donde el comportamiento agresivo incluye cualquier acción dirigida a

dañar B, sea cual sea su naturaleza) (Hinde 1970). Las tasas de ocurrencia de las interacciones se

refieren a que tanto ocurren estos eventos entre el mismo conjunto de individuos y son

importantes para entender cómo las sociedades pueden proveer pistas acerca de la transmisión de

enfermedades y de información (Vercauteren et al. 2007).

10

Las interacciones pueden ser diferentes en función de las relaciones que los individuos tienen

entre sí dentro de un grupo o con individuos otros de otros grupos. La naturaleza de una amenaza,

o de una secuencia de montaje, puede variar dependiendo de las relaciones de dominancia de los

individuos (Hinde 1976). La estructura social o las relaciones de las interacciones pueden influir

en el comportamiento de los participantes para que inicien la interacción. Esto puede estar

mediado por cuestiones fisiológicas (p.e. los niveles de esteroides) o conductuales (p.e.

"motivación", "conflicto"). Se debe tener en cuenta que las interacciones en este punto son

consideradas como eventos de tiempo limitado, si esta se extiende en el tiempo, o si se produce

una secuencia de interacciones, los dos participantes se reconocerán como individuos (Hinde

1976).

Los refugios diurnos son uno de los lugares más importantes para las interacciones sociales

en los murciélagos y la evidencia sugiere que la mayoría de las especies se encuentran con sus

congéneres principalmente en los lugares de percha (Chaverri & Kunz 2010). Por ejemplo,

actividades sociales y reproductivas, como el aloacicalamiento (Kerth et al. 2003 y Ortega &

Maldonado 2006), cuidado de las crías (Fleming et al 1998 y Kunz & Hood 2000) y la cópula

(Chaverri & Kunz 2006 y Keeley & Keeley 2004), parecen producirse casi exclusivamente en

estas. Además de su papel en las interacciones sociales, las perchas también cumplen un papel

importante en la protección a las temperaturas extremas y a los depredadores (Ferrara & Leberg

2005 y Lausen & Barclay 2006). Los refugios pueden ser relativamente escasos (Kunz &

Lumsden 2003), costosos de construir y mantener (Kalko et al. 2006 y Rodríguez-Herrera et al.

2007) y muchas especies tienen especializaciones morfológicas únicas que los restringen a un

solo tipo de percha (Riskin & Fenton, 2001). Por lo tanto, no es de extrañar que muchos

murciélagos las defiendan activamente como lo hacen los machos de Artibeus jamaicensis

(Ortega 2008) o los individuos de Saccopterix bilineata (Davidson & Wilkinson 2004).

Los estudios han encontrado que las diversas características de las perchas ejercen una

significativa influencia en los sistemas sociales (Campbell et al. 2006 y Chaverri et al. 2007). Por

lo cual se podría suponer que las perchas y no el alimento, son los determinantes más importantes

de los sistemas sociales en muchas especies de murciélagos (Chaverri & Kunz 2010).

11

El forrajeo puede facilitar y promover la sociabilidad en muchas especies (Safi & Kerth

2007), por lo que participan en grupo en la defensa de las áreas de alimentación (Barlow & Jones

1997) y otros buscan los productos alimenticios juntos (Dechmann et al. 2009)

Estas interacciones pueden ser positivas como comportamientos cooperativos (Wilkinson

1985a) o conductas afiliativas: acicalamiento, aloacicalamiento (Kunz 1982, Altringham 1998 y

O’Donnell & Sedgeley 2006) y negativas como conductas agonísticas (Kunz 1982, Altringham

1998 y O’Donnell & Sedgeley 2006). La plasticidad de comportamientos permite la adaptación

de los organismos al ambiente circundante y la variación en los rasgos comportamentales está

dada por la heterogeneidad de los hábitats (Dingemanse et al. 2004).

En el caso de una colonia monitoreadas de Myotis bechsteinii durante 5 años, se encontró que

muestran varios comportamientos cooperativos, incluyendo transferencia de información,

termorregulación social y aloacicalamiento (Kerth 2008 y Pretzlaff et al. 2010). Los beneficios de

los lazos sociales a largo plazo (Silk et al. 2003) durante la cooperación y la crianza comunal

podrían explicar porque los murciélagos tienen comunidades de miembros estables, lo cual

probablemente ocurra por razones ecológicas (Pretzlaff et al. 2010).

Por otro lado, en una colonia de Eptesicus fuscus de experimentación en la Universidad de

Regina Cypress Hills, se observó que las conductas agonísticas están influenciadas altamente por

la presencia de conspecíficos que tienen el potencial para alterar los comportamientos de los

demás individuos encontrados en la colonia de maternidad (Kilgour & Brigham 2013). Lo cual

coincide con un estudio realizado por Gadziola et al. (2012) en la misma especie en cautiverio en

la Universidad de McMaster, donde las vocalizaciones agresivas fueron comúnmente registradas

durante los empujones o llegadas intempestivas de otros murciélagos a la percha. Estas

vocalizaciones aumentaban su frecuencia si la duración del disturbio era prolongado o si había

una serie de disturbios repetidos, las cuales estuvieron asociadas a comportamientos como

mostrar los dientes, morder a los conspecíficos o postura defensiva incluso antes de que el intruso

hiciera contacto con el grupo de percha (Gadziola et al. 2012).

Adicionalmente encontraron que las vocalizaciones de apaciguamiento fueron comúnmente

registradas sin disturbio y no estuvieron asociadas en ningún caso con exhibiciones agresivas

12

(Gadziola et al. 2012). Estos llamados aparecen para promover el contacto social entre

conspecíficos y fueron emitidos cuando: 1) habían murciélagos solitarios en la percha y otros

circulaban alrededor de esta; 2) durante periodos de reajustamiento o empujones en la percha

(p.e. cambio en la posición, durante el acicalamiento) (Gadziola et al. 2012).

En colonias de Pipistrellus kuhlii, donde bajo un experimento, 20 crías admitidas en el centro

de rehabilitación de la liga Italiana para la protección de aves (LIPU), se separaron del grupo

durante las primeras seis semanas de nacidos, se evidenció que para el establecimiento de las

dinámicas sociales no solo es importante la asociación a las perchas (Kerth et al. 2012) sino las

posiciones de los individuos dentro de las agrupaciones (Kerth et al. 2003). Una de las

estructuras sociales más conocidas en murciélagos es observada en las especies que viven en los

bosques, las cuales presentan grupos pequeños, se extienden entre diferentes áreas de percha,

cambian frecuentemente de percha y están sujetas a patrones de fisión-fusión (Popa-Liseeanu et

al. 2008). Paralelamente se encuentran las especies no aleatorias, que prefieren las asociaciones

de individuos (p. e. grupos cohesivos dentro de un sistema de metacomunidad) (Patriquin et al.

2010). Además, tales mecanismos pueden inducir el desarrollo de subunidades sociales crípticas

dentro de grandes colonias fieles a su lugar de descanso como las cuevas o las especies que

habitan en las casas (Lewis 1996).

3.1.2 Patrón comportamental

Una relación implica una serie de interacciones en el tiempo entre dos individuos conocidos

entre sí (Hinde 1976). El término "relación" puede referirse a los modos idiosincrásicos de la

interacción de dos individuos específicos, o a patrones generalizados de comportamiento, como

en 'la relación madre-hijo’. En cualquiera de los casos, las características de la relación incluyen

los de las interacciones implicadas, es decir el contenido de las interacciones y de sus cualidades

(Hinde 1976). Para caracterizar una relación plenamente lo que necesitamos saber no es solo el

contenido y la calidad de las interacciones, sino también la generación de patrones modelados,

incluyendo las frecuencias absolutas y relativas de las interacciones de los componentes. Por

ejemplo, el acicalamiento de A por B tiene implicaciones muy distintas si se produce sólo

13

después de que A ha amenazado a B, lo cual estaría relacionado con episodios agonísticos (Hinde

1976).

Los diferentes comportamientos pueden seguir patrones determinísticos, probabilísticos o

aleatorios. El primero ocurre cuando los componentes del comportamiento siempre ocurren en el

mismo orden. El segundo sucede cuando las secuencias son variables pero tienen cierto grado de

predictibilidad. El tercero se define cuando las secuencias de comportamiento no muestran

ninguna estructura temporal (Martin & Bateson 2007).

Por otro lado se puede hablar de patrón diario de comportamiento, donde se observan las

conductas vistas durante un determinado tiempo. Esto ha sido realizado en especies del Viejo

mundo o en Artibeus lituratus donde encontraron que como podría pensarse durante el día los

murciélagos no pasan la mayor parte del día descansando, sino que utilizan la mayor parte de su

tiempo para actividades como el acicalamiento o el estar alerta (Marcus & Blackshaw 2002 y

Muñoz-Romo 2006). Lo cual estaría explicado porque si lo hicieran de manera continua el riesgo

a los predadores aumentaría al poder acceder fácilmente a las perchas (Nelson 1965, Kunz &

Lumsden 2003) El ataque a murciélagos perchados mientras están en torpor o no pueden volar

aún los hacen presas fáciles para cualquier predador que pueda alcanzarlos (Zsebok & Siemers

2010).

En una revisión realizada por Lima & O’Keefe (2013), recopilaron la información disponible

en murciélagos tanto de los depredadores potenciales como de las formas en las cuales los

murciélagos pueden percibirlos y responder a sus ataques, lo cual está estrechamente relacionado

con los sitios de percha diurnos y la protección que estos generan. Se ha reportado que los

murciélagos pueden ser consumidos por varios mamíferos, aves, reptiles, anfibios y peces

(Sparks et al. 2000). Son pocos los vertebrados especializados en alimentarse de murciélagos, con

excepción del halcón Macheiramphus alcinus en el trópico del viejo mundo, que se alimenta

principalmente de ellos (Red de información mundial de rapaces 2012b) y de Falco rufigularis

del trópico del nuevo mundo que ocasionalmente se especializa en estos (Red de información

mundial de rapaces 2012a). Cabe aclarar que la mayoría de la depredación de murciélagos en la

14

naturaleza parece ser oportunista (Lima & O’Keefe 2013), incluyendo la depredación por parte

de los búhos y otras aves depredadoras (Sparks et al. 2000).

Los reportes de dicha especialización involucran frecuentemente rapaces cazando

murciélagos cuando emergen de sus perchas (Lima & O’Keefe 2013). Los mejores ejemplos

están dados por halcones y búhos cazando individuos de Tadarida brasiliensis en su salida de las

grandes colonias de maternidad en las cuevas del sur de Texas (Lee & Kuo 2001), de edificios

(Fenton et al. 1994) y en campo abierto (Welbergen 2006). Todas estas observaciones se han

hecho de depredadores diurnos cazando con luz suficiente, lo cual sugiere fuertemente que los

murciélagos en el exterior durante las horas del día tienen el mayor riesgo a la depredación

(Lima & O’Keefe 2013). De hecho, Speakman (1995) estimó que la tasa de depredación de

murciélagos en las zonas templadas durante las horas del día es 100-1000 veces más alta que las

tasas nocturnas.

Algunos murciélagos depredadores pueden tomar sus presas (murciélagos) en vuelo como los

megadermátidos de Asia tropical y Australia (Megaderma Macroderma) y los filostómidos

carnívoros (Vampyrum. Chrotopterus) de los trópicos del nuevo mundo (Lima & O’Keefe 2013).

Estos son conocidos por consumir murciélagos pequeños (Facure & Uieda 2004).

Los depredadores terrestres como los mapaches, gatos y serpientes también han sido

observados capturando murciélagos en vuelo, principalmente en las perchas con un amplio

número de individuos y en medio de la confusión que causan las salidas (Lima & O’Keefe 2013).

Los mapaches (Sparks et al. 2003) y los gatos (Rodríguez-Durán et al. 2010) los agarran o

aplastan en el aire, en algunas oportunidades con éxito (McCraken et al. 1986).

Los comportamientos de escape en murciélagos son menos descritos incluso que el ataque

por depredadores (Lima & O’Keefe 2013). Estas observaciones están limitadas casi

exclusivamente al género Tadarida, en el cual las maniobras de escape son: esquivar en el aire o

caídas vertiginosas antes del contacto (Fenton et al. 1994).

Los murciélagos tienen una variedad de modalidades sensoriales que pueden usar para

detectar cambios en el riesgo de depredación. Estos se encuentran entre los animales más

15

auditivos, por lo cual se esperaría que la detección de depredadores fuera por señales auditivas

(Lima & O’Keefe 2013).

Dos estudios experimentales recientes sugieren que algunos murciélagos no pueden evaluar

directamente la seguridad de los refugios contra los depredadores a través de señales químicas

(Lima & O’Keefe 2013). Boyles & Storm (2007) encontraron que algunas especies de

murciélagos no mostraron evasión espacial a causa del aroma de mapaches o serpientes

arborícolas, lo cual concuerda con lo encontrado por Driessens & Siemers (2010). Esto sugeriría

que los murciélagos pueden ocupar perchas (cuevas profundas) en las que no hay una fuerte

selección para la evaluación de riesgo por depredación (Driessens & Siemers 2010).

Los depredadores han sido una fuerza evolutiva importante en la configuración de la ecología

de las perchas de murciélagos (Kunz & Lumsden 2003). En un estudio experimental realizado

por Barclay et al. (1982) encontraron que los ataques persistentes de una lechuza a una colonia de

Myotis lucifugus a la salida del edificio donde se perchaban se asociaron con una reducción

importante en el cuidado de la percha. Reacción similar a murciélagos filostómidos que hacen sus

perchas en las palmas, las abandonan cuando son descubiertas por monos depredadores (Boinski

& Timm, 1985). Esto estaría influenciado por la disponibilidad de perchas (Lima & O’Keefe

2013).

Jenkins et al. (1998) encontraron que las perchas de Pipistrellus pipistrellus tienden a

encontrarse en los edificios que están más cerca de la vegetación abundante y cuentan con

elementos de vegetación lineal que se extiende fuera de ellos, lo que permite la salida segura de

la percha.

Ferrara & Leberg (2005) descubrieron que los murciélagos insectívoros como Corynorhinus

rafinesquii escogen las perchas bajos los puentes en las zonas más oscuras pero de difícil acceso

para los depredadores.

Por otro lado la estructura social de los murciélagos evoluciona a partir de un equilibrio entre

los costos y los beneficios del grupo, que a su vez depende de la distribución de los recursos

claves como el alimento y la percha (Angell et al. 2013). Los machos y las hembras, o los

juveniles y los adultos, pueden tener diferentes prioridades a la hora la selección de hábitat

16

debido a las diferencias en sus necesidades fisiológicas o comportamentales, dando lugar a

patrones complejos en la composición del grupo (Altringham & Senior 2005).

Senior et al. (2005) mostraron que la segregación sexual de Myotis daubentonii a lo largo de

un gradiente altitudinal también generó segregación entre los machos. En altas elevaciones sólo

estuvieron estos presentes ya que ese hábitat no suple las altas demandas energéticas de las

hembras lactantes. En elevaciones medias los machos compartieron refugio en las perchas de

maternidad con las hembras y tuvieron más posibilidades de generar descendencia que los

machos de elevaciones mayores. Esta diferencia sugiere que las estrategias de apareamiento se

adaptan para ajustarse a la estructura social y esta a su vez evoluciona en respuesta a las

diferencias ambientales.

Los modelos socio-ecológicos tienen como objetivo predecir la variación en los sistemas

sociales basados en un número limitado de parámetros ecológicos (abundancia distribución y

calidad del alimento, depredación (incluyendo parásitos y enfermedades) y riesgos sociales

(incluyendo coerción social e infanticidio). Desde la década de 1960, el modelo original ha

tomado dos caminos: uno relacionando los patrones de agrupación y los sistemas de

apareamiento y otro relacionando los patrones de agrupación y la estructura social de las hembras

(Koenig et al. 2013). La organización social (tamaño, composición y cohesión del grupo), la

estructura social (patrones de interacciones y relaciones sociales entre los individuos) y los

sistemas de apareamiento que varían ampliamente entre y dentro de las especies e incluso dentro

de las poblaciones (Kappeler & van Schaik 2002), con consecuencias para la reproducción

(Isvaran & Clutton-Brock 2007) y la estructura genética de la población (Lukas et al. 2005).

3.2 Sistemas de apareamiento

Una de las consecuencias de que los animales vivan en grupo son los sistemas de

apareamiento, estos están definidos como todas las posibles combinaciones que tiene los seres

vivos de encontrar pareja para copula en las épocas de reproducción (Davies et al. 2012).

Algunos autores clásicos suponían que los sistemas de apareamiento son mutuamente

beneficiosos para los miembros de ambos sexos (Altmann et al. 1977), mientras que otros

17

ignoran los intereses de las hembras en la medida en que se tratan como entidades pasivas

conducidas casi exclusivamente por la adquisición de recursos (Bradbury & Vehrencamp 1977).

Parker (2006) definió conflicto sexual como "conflicto entre los intereses evolutivos de los

individuos de los dos sexos ", por lo que las observaciones de la conducta sexual antagónica o de

costos asimétricos de reproducción entre los sexos puede sugerir un papel para el conflicto

(Pizzari & Snook 2003).

En muchas especies de primates, carnívoros y cetáceos, así como en algunos murciélagos, las

hembras forman sociedades con relaciones sociales a largo plazo (Kerth et al. 2012). En estas

sociedades, los machos a menudo son capaces de defender el acceso sexual a las hembras o a los

recursos requeridos por estas y como resultado se forman grupos mixtos con un solo macho o

poligínicos de varios machos (Clutton-Brock 1989). Sin embargo, si los machos no se benefician

de ser miembros de los grupos permanentes, se produce el apareamiento en harenes temporales o

agregaciones lek (murciélagos de zonas templadas) (McCracken & Wilkinson 2000).

En el caso de la monogamia solo se aparea un macho con una hembra (Clutton-Brock 1989),

la inversión parental es igual para ambos sexos y se da en aproximadamente el 5% de los

mamíferos (Kleiman 1977). En murciélagos Vampyrum spectrum presenta este tipo de sistema

(Altringham 1996).

Por el contrario, la poligamia involucra diferentes combinaciones de machos y hembras en la

época de apareamiento. De esta última las más importantes son la poliginia, la poliandria y la

promiscuidad (Altringham 2011).

La poliginia hace referencia a cuando un macho se aparea con varias hembras con intentos

sucesivos, alrededor del 90% de mamíferos lo presentan (Clutton-Brock, 1989), esta se presenta

en la mayoría de especies de murciélagos (Altringham 2011).

Se reconocen algunas variantes dentro de la poliginia: 1) La poliginia por defensa de las

hembras (harén) 3-4 ind. / > 10 ind. y la defensa de recursos que las hembras necesiten en el caso

de especies como Carollia perspicillata o Artibeus lituratus.

18

2) Los leks, donde los machos atraen a las hembras a un lugar donde estén agrupados, como

es el caso de Mystacina tuberculata (Altringham 1996), muchas de las especies de murciélagos

que se encuentran en la zona templada, incluyendo Myotis bechsteinii, tiene un sistema de lek

(Kerth 2008).

Este ha sido referido como uno de los sistemas de apareamiento más extraños (Wiley 1991).

Se define generalmente por cuatro características: (1) machos se agregan para mostrarse dentro

de un área específica de su hábitat; (2) las hembras obtienen beneficios directos de los machos

por el apareamiento (si las hembras obtienen beneficios de la elección de pareja, pueden sólo ser

beneficios genéticos indirectos); (3) los machos no proporcionan cuidado parental; (4) las

hembras son libres de seleccionar a los machos con los cuales se aparean (Bradbury 1981). Los

leks pueden dividirse en dos grandes categorías: "clásicos" implican que los machos se agrupen

todos dentro de un área reducida donde se observan entre sí (Bradbury 1981); o leks “explotados”

en la que los machos están separados por grandes distancias y las agregaciones sólo pueden

determinarse estadísticamente (Foster 1983).

3) La carrera competitiva donde los machos buscan a las hembras dispersas y son estas

últimas las que proveen la mayoría del cuidado parental (Davies et al. 2012).

La poliandria es cuando la hembra es la que se aparea con varios machos (Clutton-Brock

1989) y son ellos quienes proveen la mayoría del cuidado parental, en los murciélagos no se

conocen casos en los que esto sucede, pero hay casos de aves en donde se presenta con frecuencia

(Davies et al. 2012).

La promiscuidad se da cuando tanto los machos como las hembras tienen múltiples

compañeros durante la época reproductiva como Eptesicus fuscus en el caso de los murciélagos o

en el caso de los primates, sin generarse un vínculo a largo plazo (Clutton-Brock 1989).

3.3 Murciélagos y sistemas subterráneos

Los organismos que habitan en las cuevas son denominados cavernícolas y se clasifican en 3

grupos: “Troglobites”, aquellas especies que viven permanentemente en las zonas oscuras de la

cueva, como gasterópodos, arañas, decápodos, colémbolos, escarabajos, peces y salamandras,

19

entre otros, “Troglophiles”, aquellas especies que viven en la cueva, pero podrían vivir en un

hábitat diferente, como grillos, salamandras, arañas y escarabajos y “Trogloxenes”, aquellas

especies que no tienen su ciclo vital por completo dentro de la cueva, sino que deben salir de ella

para suplir otros requerimientos, usualmente comida, como los mapaches, murciélagos y ratones

(Biswas 2011). Uno de los factores limitantes para vivir en cuevas es la total oscuridad a la que

están expuestos los seres que allí habitan, por ello desarrollan algunos mecanismos adaptativos,

como órganos extrasensoriales y tasas metabólicas bajas entre otros (Biswas 2011).

La mayoría de los murciélagos micro quirópteros prefieren cuevas y son altamente

sensibles a los disturbios antropogénicos (Biswas 2011)

Según Solari y colaboradores (2013) en Colombia se registran 198 especies de

murciélagos de 492 especies de mamíferos (40,24%), de los cuales tan sólo 39 se encuentran

asociados con cavernas (19,70%) (Muñoz-Saba et al. 2013). Para el departamento de Santander

hay 23 especies de murciélagos asociados con cavernas (58,97%) (Muñoz-Saba et al. 2013).

Cuya estructura trófica está conformada por ocho especies frugívoras (33,33%), nueve

consumidoras de néctar y polen (nectarívoras), es decir que 17 especies de murciélagos (70,83%)

contribuyen en la dispersión y polinización de diferentes plantas tanto de bosques como de

agroecosistemas; cinco especies son insectívoras (20,83%), favorecen el control biológico de

insectos, algunos de los cuales pueden ser plagas para los cultivos; y una especie es consumidora

de sangre de mamíferos (4,17%) (Muñoz-Saba et al. 2013).

En Colombia la literatura disponible sobre murciélagos asociados a cuevas se centra

principalmente en listados de especies, estudios de ensamblajes y de dieta.

Específicamente en sistemas subterráneos pero no sobre sistemas de apareamiento se han hecho

trabajos sobre la conservación de los sistemas subterráneos en Colombia y de los murciélagos

(IAVH 1998 y Muñoz-Saba et al. 1999,2007) y sobre la dieta y descripción de la distribución de

algunas especies en Santander (Prada- Durán 2009 y Rueda-Ardila 2009) y Huila (Sánchez-

Ramírez 2006).

La cueva Macaregua es quizás el sistema cavernícola en el que se han hecho la mayor

cantidad de estudios de murciélagos: Reporte de histoplasmosis (Marinkelle & Grose 1965),

20

bioespelología (Grose & Marinkelle 1970), estudio de la población de Natalus tumidirostris

(Cadena & Villarraga 1974 y Gómez-Laverde 1986). Adicionalmente se han hecho estudios

sobre el número total de especies que se encuentran en la cueva y cómo es su estructura (Pérez-

Torres et al. 2010) y una ficha técnica de esta (Muñoz- Saba et al. 2013); la estructura social

(Martínez-Medina 2010; las características físicas y espaciales que direccionan la selección de las

perchas (Peñuela-Salgado 2011); la carga ectoparasitaria (Sepúlveda 2013) y la dieta (Alviz

2014) de Carollia perspicillata. Además de la estructura poblacional de especies como Natalus

tumidirostris (Rueda-Ardila 2012 y Chamat 2013) y Mormoops megalophylla (Delgado 2012) y

de la dieta de este último (Arciniegas 2011).

Adicionalmente esta cueva junto con la cueva La Alsacia, también perteneciente al

departamento de Santander, fueron nombradas recientemente como SICOM (Sitios Prioritarios

para la Conservación de Murciélagos), para resaltar la importancia de las cuevas como sitios de

refugio importantes para los murciélagos de la zona que generan una gran cantidad de servicios

ecosistémicos (Acuña 2014). La cueva Macaregua presenta el mayor número de especies (11) de

murciélagos reportadas hasta el momento en el país (Acuña 2014).

21

4. OBJETIVOS

4.1 GENERAL

Analizar el comportamiento de los inviduos de los harenes de Carollia perspicillata en la cueva

Macaregua, Santander (Colombia) en dos momentos del año.

4.2 ESPECÍFICOS

4.2.1 Describir las interacciones sociales de harenes de Carollia perspicillata en la cueva

Macaregua, Santander (Colombia).

Preguntas descriptivas

▫ ¿Cuáles son las categorías de comportamiento que se presentan en harenes de Carollia

perspicillata en la cueva Macaregua, Santander (Colombia)?

▫ ¿Cómo son las interacciones sociales en harenes de Carollia perspicillata en la cueva

Macaregua, Santander (Colombia)?

4.2.2 Determinar el patrón comportamental de harenes de Carollia perspicillata en la Cueva

Macaregua, Santander (Colombia) en dos épocas del año.

Preguntas descriptivas

▫ ¿Qué tipo de patrón comportamental se presenta en harenes de Carollia perspicillata de la

cueva Macaregua, Santander (Colombia)?

▫ ¿Todos los harenes de Carollia perspicillata tienen el mismo tipo de patrón

comportamental?

22

5. MATERIALES Y MÉTODOS

5.1 ÁREA DE ESTUDIO

La cueva Macaregua (06º 39' 36,2'' N y 73º 06' 32,3'' O) se encuentra a una elevación de

1566 m y está ubicada en el municipio de Curití en la vereda Las Vueltas (Figura 1). Limita con

los Municipios de Molagavita, Cepitá, Aratoca y Jordán al Norte; con Mogotes y San Gil al Sur;

con Villanueva y Cabrera al Occidente y con Mogotes al Oriente (GELT 2009).

Figura 1. Departamento de Santander, Colombia. Municipio Curití (Peñuela-Salgado 2011).

La precipitación de la zona varía entre los 1100 milímetros anuales en la parte nororiental

sobre el valle del Río Chicamocha y los 2000 milímetros al sur del municipio (Mejía et al. 2008);

su distribución de lluvias a lo largo del año presenta una temporada seca y una más húmeda con

pocas diferencias a nivel mensual, debido a la variación y heterogeneidad del relieve las

temperaturas medias anuales oscilan entre los 25ºC a los 700 m de elevación y los 16ºC a los

2200 m de elevación (Mejía et al. 2008).

23

La cobertura vegetal del municipio ha sido ampliamente modificada, para uso ganadero o

para sistemas agroforestales, cultivos permanentes y semipermanentes de café, tabaco, fique,

fríjol y maíz; se han arrasado las áreas de los bosques primarios, quedando únicamente relictos de

bosque secundario, bosques de galería y rastrojos (Mejía et al. 2008).

La cueva Macaregua, está inmersa en un remanente de bosque seco tropical. Esta tiene

una longitud aproximada de 594,7 m. Cuenta con dos sistemas de galerías principales, un sistema

de galería seco de aproximadamente 100 m y un sistema de galería húmedo que cuenta por lo

menos con seis salas y un curso de agua durante los primeros 300 metros (Peréz-Torres et al.

2010).

6.2 FASE DE CAMPO

Inicialmente se hizo un recorrido a lo largo de la galería húmeda con el fin de identificar y

marcar con banderines la ubicación de los harenes de Carollia perspicillata (agrupaciones de 4 a

5 individuos). Se seleccionaron únicamente aquellos donde al menos un individuo permaneciera

en la percha y existiera guano fresco debajo de ellas. Los harenes muestreados se encontraban a

213.95 mts, 227.45 mts y a 264.7 mts de la entrada de la cueva, respectivamente.

Se capturaron los individuos haciendo uso de una trampa cono modificada (Pérez-Torres

& Sepúlveda en prensa) y se marcaron con anillos de colores para diferenciar cada uno de los

harenes, se le pusieron en el antebrazo derecho a las hembras y en el izquierdo a los machos.

Se hicieron 6 salidas, 4 para realizar todo el montaje del circuito de grabación y 2 para los

muestreos. Se realizaron filmaciones continuas, 7 días en el Mes de Enero y en el mes de Abril

del 2014, con 3 cámaras de vigilancia 520 TVL 1/3” sony® super had CCD II a 3 harenes

diferentes y de un USB 2.0 DVR para portátil con Windows XP. Se obtuvieron un total de 1008

horas de muestreo (Tabla 2). Los harenes filmados no fueron los mismos marcados ya que los

individuos se movieron hacia el fondo de la cueva donde no tenía alcance el circuito de

grabación.

24

Como reglas de muestreo se usaron la de animal focal y de barrido (Martin & Bateson

2007), donde en la primera se observaron y anotaron todos los comportamientos vistos realizados

por cada uno de los individuos durante las 24 horas dentro de cada uno de los muestreos y en la

segunda se observaron los comportamientos que estaban haciendo en conjunto cada uno de los

harenes. Adicionalmente como regla de registro se usó la de registro continuo que inició a las

9:45 pm y finalizó a las 9:45 pm del día siguiente, pero se procesaron intercaladamente 12 de las

24 horas dentro de cada ciclo de muestreo, para así analizar el ciclo diario.

Tabla 2. Fase de campo y procesamiento

Salidas Días Horas Total

Abril 2-6 de 2012

(Reconocimiento) Premuestreo

Abril 13-15 de 2012

(Luz-casa-cueva) Circuito de muestreo

Enero 11-13 de 2013

(Cable manguera) Circuito de muestreo

Marzo 1-3 de 2013

(Cableado cueva) Circuito de muestreo

Enero 24-31 de 2014

(Grabaciones) 7 24 horas * 3 harenes 504 horas

Abril 7-14 de 2014

(Grabaciones) 7 24 horas * 3 harenes 504 horas

1008 horas

Para determinar si el muestreo fue representativo se hicieron curvas de acumulación de

los comportamientos vistos, por cada uno de los harenes en cada uno de los meses; por cada uno

de los meses agrupando lo observado en los harenes y una curva de acumulación del total del

muestreo. Se realizó una aleatorización de las muestras (1000 veces) con EstimateS 8.2.0

(Colwell 2009) y se ajustó al modelo de dependencia lineal con Statistica versión 12 (StatSoft

2013).

E(s) = (ax) / (a-bx)

25

Adicionalmente para determinar si el catálogo obtenido presentaba la cobertura total de la

muestra de los comportamientos vistos, siguiendo la fórmula propuesta por Lehner (1996):

= 1 – N1/ I,

Donde:

N1: n° comportamientos vistos una sola vez

I: n° total de comportamientos vistos

Cuando se aproxima a 1, la probabilidad de encontrar comportamientos nuevos será menor, lo

cual indicaría que la cobertura de la muestra fue completa (Zerda 2004).

6.3 ANÁLISIS DE LA INFORMACIÓN

Para analizar los comportamientos encontrados se tuvo inicialmente que disminuir la

velocidad en la que quedaron grabados los videos ya que fue 8 veces más rápido que la real y

exportarlos en HD720 p24 en Adobe Premiere Pro CS6.

Para validar la confiabilidad de los datos se hizo un porcentaje de acuerdo el cual se

realizó, analizando el mismo video ambos observadores y calculando el porcentaje de cuantas

veces vieron el mismo comportamiento; detectando así el efecto del observador como una fuente

de error. Se debe tener una confiabilidad mayor al 90% (Zerda 2004 y Martin & Bateson 2007).

Se hizo la descripción detallada de cada uno de los comportamientos y se realizó un

etograma. Se clasificaron en eventos: Aquellos comportamientos que presentaron duración

relativamente corta (<1min) y en estados: Aquellos que presentaban una duración larga (>1min)

De acuerdo a esto se realizaron las medidas pertinentes (Tabla 3) (Zerda 2004 y Martin &

Bateson 2007).

26

Tabla 3. Mediciones de las categorías de comportamiento

Categorías

comportamiento Mediciones

Eventos-Estados

Latencia (s): El tiempo que demora en

registrarse algún comportamiento desde el inicio

del muestreo.

Eventos Frecuencia (s

-1): Número de ocurrencias de un

patrón comportamental por unidad de tiempo.

Estados

Duración total (s): Longitud de tiempo en que

se presenta un comportamiento por sesión de

observación. Expresado en porcentaje o

proporción.

Para determinar si existían diferencias significativas entre las proporciones de tiempo

usadas para las categorías comportamentales observadas en cada uno de los individuos, entre los

harenes y entre los meses, se realizaron pruebas de chi cuadrado de proporciones para tres o más

muestras independientes (Zar 2010)

χ2

p = (1/ p q) ∑ Ni (p – p)2

Donde:

χ2

p = Estadístico de chi cuadrado

p = proporción promedio de que acontezca el suceso

q = proporción promedio de que no acontezca el suceso, expresada en proporción

p = proporción observada del suceso

Ni = Tamaño de la muestra

Adicionalmente, para determinar si existían diferencias significativas de los comportamientos

entre los meses muestreados se realizó una prueba de t-pareado. Todos los análisis estadísticos se

realizaron en Statistica versión 12.

27

Por otro lado para determinar los patrones existentes, se hicieron análisis de cadenas de

Markov, que son secuencias de las transiciones entre 2 o más comportamientos (Martin &

Bateson 2007). Cuando los componentes de comportamiento siempre ocurren en el mismo orden

se dice que es una secuencia determinística. Cuando son variables pero muestran algún grado de

predictibilidad se conocen como estocásticas o probabilísticas y las que no presentan ninguna

estructura temporal se conocen como secuencias aleatorias (Zerda 2004 y Martin & Bateson

2007).

Para analizar las cadenas de Markov se realizaron matrices de transición para

compararlas con un modelo al azar, el cual se construyó a partir de las frecuencias esperadas de

ocurrencias del repertorio comportamental. Posteriormente para determinar si presentaban algún

tipo de patrón las secuencias encontradas, se realizaron pruebas de chi-cuadrado (Zerda 2004 y

Martin & Bateson 2007).

χ2= ∑ (O- E)

2/E

Donde:

χ2 = Estadístico de chi cuadrado

O = Frecuencias observadas

E = Frecuencias esperadas

Por último, para analizar las interacciones entre los individuos se realizaron sociogramas

(Zerda 2004 y Martin & Bateson 2007).

28

7. RESULTADOS

Se procesaron un total de 48 horas (2880 minutos) de grabación (12 horas en Enero y 12 horas en

Abril) de dos harenes (de 4 a 6 individuos), en las que se observaron un total de 1455 sucesos

comportamentales agrupados en 11 categorías incluyendo conductas agonísticas, afiliativas y de

reproducción (Tabla 4).

Tabla 4. Descripción categorías comportamentales encontradas. El asterisco indica las categorías

que no se han descrito en estudios anteriores en murciélagos.

Categorías Descripción

Descanso (D) Los murciélagos no se movían y sus ojos estaban cerrados (Muñoz-

Romo 2006).

Acicalamiento (A) Combinación de aseo corporal y de las membranas alares. Incluía

lamer, morder cualquier parte de su cuerpo (Muñoz-Romo 2006).

Activo (Ac) * Los murciélagos tenían los ojos abiertos y parados en el mismo sitio

de la percha hacían movimientos con el cuerpo.

Alerta (Al) Los murciélagos tenían los ojos abiertos y hacían movimientos de la

cabeza, orejas y nariz (Muñoz-Romo 2006).

Movimiento interno

(Mi)

Cambiar de posición en la percha (Muñoz-Romo 2006), incluyendo

caminar en ella.

Lamer techo (Lt) * Murciélagos lamen el techo.

Alimentación (Alm) * Llevar frutos a la percha después de regresar de forrajear.

Comportamiento

agonístico (Ca) Empujar con el ala a otro individuo (Muñoz-Romo 2006).

Comportamiento filial

(Cf)

Combinación de aseo corporal y de las membranas alares. Incluía

lamer, morder cualquier parte de su cuerpo a un individuo diferente a

sí mismo o alimentación de las crías (Altringham et al. 1998).

Intento de cópula (Co) Posición dorso ventral de macho hacía hembra para actividades de

reproducción (Altringham et al. 1998 y Knornschild et al. 2013).

Llegar (Ll) Tiempo

fuera (Tf) *

Volar llegando a la percha. Tiempo que duraba el individuo

fuera de la percha. Irse (I) Volar fuera de la percha.

29

Algunas de las categorías se describieron de acuerdo a Muñoz-Romo (2006) y otras de

acuerdo a lo observado en los videos. Las descripciones de las categorías permitieron el

reconocimiento en las sesiones de revisión. En estas quedaron incluidos los eventos que estaban

involucrados en cada uno de los estados ya que la calidad de los videos no permitió hacer una

diferenciación clara de cada uno de ellos.

Al estimar la cobertura de la muestra se obtuvo un valor de = 0,9972, lo cual indica que

el catalogo comportamental obtenido se acerca al repertorio completo. Esto no está relacionado

con el sesgo de los observadores puesto que al calcular el porcentaje de acuerdo se obtuvo un

96%.

Por otro lado, todas las curvas de acumulación de comportamientos obtenidas se ajustaron

al modelo de dependencia lineal con R2 mayores a 0,96 y con representatividades mayores al

100%. En todos los casos, se observaron más comportamientos de los esperados y la curva se

estabilizó. Por lo puede decirse que el muestreo comportamental realizado para los harenes de

Carollia perspicillata fue representativo (Tabla 5, Figura 2).

Tabla 5. Valores obtenidos del ajuste de la curva de acumulación de comportamientos al modelo

de dependencia lineal.

Harén/Mes

Modelo Dependencia Lineal = (ax) / (a-bx)

a b

N°

comportamientos

esperados (a/b)

N°

comportamientos

observados

R2

Representatividad

(%)

Harén 1

Enero 14,91 1,81 8,24 11

0,99

133,49

Harén 2

Enero 16,73 2,25 7,43 11

0,96 148,05

Total

Enero 14,15 1,77 7,99 11 0,98 137,67

Harén 1

Abril 4,79 0,53 9,04 11 0,99 121,68

Harén 2

Abril 10,14 1,06 9,57 11

0,99 114,94

Total

Abril 5,76 0,56 10,29 11 0,98 106,90

Total 9,83 1,09 9,02 11 0,98 121,95

30

Figura 2. Curva de acumulación de comportamientos. Donde las líneas punteadas grises

representan los intervalos de confianza del 95%, la línea negra sólida representa S(est) y la línea

negra punteada representa el modelo de dependencia lineal.

H1 H1

H2 H2

Total Total

# de videoclips Enero # de videoclips Abril

N°

acu

mu

lati

vo d

e co

mp

ort

am

ien

tos

31

Harén 1

Estaba compuesto por un total de seis individuos en el mes de Enero y de cuatro en el mes

de Abril. Se encontraba en un tipo de percha de grieta con saliente (Peñuela-Salgado 2011).

Estaba ubicado a 213,95 mts de la entrada de la cueva.

En Enero los individuos en su mayoría usaron una proporción similar de tiempo para

descansar (cercana al 0,45), exceptuando los individuos 5 y 6 que estuvieron la mayor parte del

tiempo fuera de la percha. Para el acicalamiento (A), activo (Ac) y alerta (Al), también usaron

proporciones parecidas. Para la categoría que menos proporción de tiempo usaron fue para el

cambio de posición dentro de la percha (Mi) (Figura 3).

Al realizar la comparación entre las proporciones de tiempo usado para cada una

de las categorías no se encontraron diferencias significativas para ninguno de los individuos:

Individuo 1 y 2: (Χ2= 2,909; n= 11; p=0,940; gl= 8); Individuo 3, 4 y 5 (Χ

2= 8,727; n= 11;

p=0,190; gl=6), exceptuando para el Individuo 6 que si presentó diferencias significativas (Χ2=

2,818 n= 11; p=0,190; gl=6) (Tabla 6), probablemente porque la mayor proporción de tiempo la

tuvo fuera de la percha y cuando estuvo solo realizó dos actividades Descanso (D) y Alerta (Al)

en bajas proporciones.

Por otro lado para el total del harén en el mes de Enero no se encontraron diferencias

significativas entre las categorías comportamentales (Χ2= 5,727; n= 11; p=0,572; gl=7) (Tabla

6).

32

pi d

e ti

emp

o u

sad

a e

n c

ate

gorí

as

com

port

am

enta

les

Individuo 1 (Macho)

Individuo 3

Individuo 2

Individuo 4

Categorías comportamentales (CONTINUA)

33

pi d

e ti

emp

o u

sad

a e

n c

ate

gorí

as

com

port

am

enta

les

Individuo 5 Individuo 6


34

Harén 1 Enero

pi d

e ti

emp

o u

sad

a e

n c

ate

gorí

as

com

port

am

enta

les

Categorías comportamentales

Figura 3. Proporción de tiempo gastado por cada uno de los individuos en las categorías comportamentales y para el total del harén 1 en el mes

de Enero. Descanso (D); Acicalamiento (A); Activo (Ac); Alerta (Al); Movimiento interno (Mi); Lamer techo (Lt); Alimentación (Alm);

Conductas agonísticas (Ca); Conductas filiales (Cf); Cópula (Co) y Tiempo fuera (Tf).

35

Tabla 6. Valores obtenidos para cada una de las categorías comportamentales para cada individuo y el total del Harén 1 en el mes de

Enero. n (número de ocurrencias); f (frecuencia expresada en min-1

); Dt (duración total expresada en min); pi (Dt/720 min); Χ2 = Valor

de la prueba estadística de chi cuadrado; gl= grados de libertad; n= número de la muestra; p= nivel de significancia (CONTINUA).

CAT. Individuo 1 Individuo 2 Individuo 3 Individuo 4

n ƒ Dt pi n ƒ Dt pi n ƒ Dt pi n ƒ Dt pi

D - - 319,07 0,44 - - 323,6 0,45 - - 282,2 0,39 - - 250,98 0,35

A 475 0,66 57,37 0,08 593 0,82 79,71 0,11 389 0,54 67,43 0,09 268 0,37 54,17 0,07

Ac - - 51,72 0,07 - - 49,4 0,07 - - 53 0,07 - - 70,57 0,10

Al - - 79,43 0,11 - - 62,33 0,09 - - 94,27 0,13 - - 53,98 0,07

Mi 27 0,04 5,23 0,007 67 0,09 7,32 0,01 14 0,02 0,77 0,001 3 0,004 0,12 1,0E-4

Lt 2 0,003 0,05 6,94E-05 41 0,06 4,15 0,006 - - - - - - - -

Alm - - - - - - - - - - - - - - - -

Ca 20 0,03 2,48 0,003 - - 2,48 0,003 - - - - - - - -

Cf - - - - - - - - - - - - - - - -

Co - - - - - - - - - - - - - - - -

Tf - - 204,4 0,28 - - 190,63 0,26 - - 222,93 0,31 - - 290,73 0,40

Total 720 1 720 1 720 1 720 1

Χ2 2,909 2,909 8,727 8,727

gl 8 8 6 6

n 11 11 11 11

p 0,940 0,940 0,190 0,190

36




de la prueba estadística de chi cuadrado; gl= grados de libertad; n= número de la muestra; p= nivel de significancia.

CAT. Individuo 5 Individuo 6 Total harén 1 Enero

n ƒ Dt pi n ƒ Dt pi n ƒ Dt pi

D - - 120,28 0,17 - - 43,6 0,06 - 228,79 0,32

A 76 0,11 12,97 0,018 - - - - 450,25 0,62 44,44 0,06

Ac - - 72,02 0,10 - - - - 44,28 0,06

Al - - 54,43 0,076 - - 16,25 0,02 54,78 0,08

Mi 1 0,0014 6,32 0,009 - - - - 28 0,04 1,79 0,003

Lt - - - - - - - - 2,5 0,003 0,05 6,5E-05

Alm - - - - - - - - - - - -

Ca - - - - - - - - 5 0,83

Cf - - - - - - - - - - - -

Co - - - - - - - - - - - -

Tf

454,33 0,63 660,03 0,92 345,01 0,48

Total 720 1 720 1 720 1

Χ2 8,727 13,364 5,727

gl 6 3 7

n 11 11 11

p 0,190 0,004 0,572

37

Los individuos en el mes de Abril estuvieron la mayor parte de su tiempo fuera de la

percha, usando una mínima proporción de su tiempo para Descanso (D), Acicalamiento (A),

Activo (Ac) y Alerta (Al) (Figura 4).

El macho del harén aunque se diferencia muy poco, fue el que más tiempo estuvo fuera de

la percha.

No se encontraron diferencias significativas entre las proporciones de tiempo gastado para

cada categoría comportamental en los individuos: Individuo 1: (Χ2= 5,727; n= 11; p=0,572; gl=

7); Individuo 2: (Χ2= 2,909; n= 11; p=0,940; gl= 8). Exceptuando los individuos 3 (Χ

2= 11,364;

n= 11; p=0,04; gl=5) y 4 (Χ2= 13,091 n= 11; p=0,01; gl=4).

Tampoco se encontraron diferencias significativa en el total del harén, (Χ2= 5,727; n= 11;

p=0,572; gl=7) (Tabla 9).

Al realizar la comparaciones entre los meses muestreados del harén 1 no se encontraron

diferencias significativas comparando las categorías comportamentales entre los meses

muestreados (t(1)= -0,003; p=0,998).

38

pi d

e ti

emp

o u

sad

a e

n c

ate

gorí

as

com

port

am

enta

les

Individuo 1 (Macho)

Individuo 3

Individuo 2 (Hembra)

Individuo 4


39

Harén 1 Abril

pi d

e ti

emp

o u

sad

a e

n c

ate

gorí

as

com

port

am

enta

les


de Abril. Descanso (D); Acicalamiento (A); Activo (Ac); Alerta (Al); Movimiento interno (Mi); Lamer techo (Lt); Alimentación (Alm);



40





CAT. Individuo 1 Individuo 2 Individuo 3 Individuo 4 Total harén 1 Abril

n ƒ Dt pi n ƒ Dt pi n ƒ Dt pi n ƒ Dt pi n ƒ Dt pi

D - - 45,7 0,06 - - 23,8 0,03 - - 4,53 0,006 - - 5,37 0,007 - 20,6 0,03

A 364 0,50 28,82 0,04 503 0,70 33,23 0,05 5 0,007 0,22 3,0E-04 7 0,009 0,22 3,0

E-04 219,75 0,30 14,62 0,02

Ac - - 5,7 0,008 - - 9,65 0,013 - - 5,2 0,007 - - 4,38 0,006 6,23 0,009

Al - - 8,8 0,012 - - 12,3 0,017 - - 4,35 0,006 - - 0 0 25,61 0,03

Mi 2 0,008 0,05 6,94

E-05 3 0,004 0,13

1,8

E-04 - - - - - - - - 1,25 0,002 0,045

6,2

E-05

Lt - - - - 4 0,005 0,2 2,0

E-04 - - - - - - 0 0 2,5 0,003 0,07

9,8

E-05

Alm - - - - - - 0 0 - - 0 0 - - 0 0 - -

Ca - - 0 0 - - 0 0 - - 0 0 - - 0 0 - -

Cf - - 0 0 - - - - - - - - - - 0 0 - - - -

Co - - 0,07 9,72

E-05 - - 0,05

6,94

E-05 - - 705,48 0,99 - - 710,53 0,97 0,03 -

Tf - - 630,97 0,88 - - 640,22 0,89 - - 4,53 0,006 - - 5,37 0,007 653,05 0,91

Total 720 1 720 1 720 1 720 1 720 1

Χ2 5,727 2,909 11,364 13,091 5,727

gl 7 8 5 4 7

n 11 11 11 11 11

p 0,572 0,940 0,045 0,011 0,572

41

Harén 2

Estaba compuesto por un total de cuatro individuos tanto en Enero como en Abril. Se

encontraba en un tipo de percha de cavidad con grieta y saliente (Peñuela-Salgado 2011). Estaba

ubicado a 227,45 mts de la entrada de la cueva.

En Enero los individuos del harén permanecieron la mayor parte del tiempo por fuera de

la percha, sobretodo el individuo n° 1 que se identificó como el macho. Este iba y venía

constantemente. Los demás individuos utilizaron la parte del tiempo que estuvieron presentes

para descanso (D) (Figura 5). Para los comportamientos como Acicalamiento (A), Alerta (Al) y

Activo (Ac) utilizaron una proporción similar de tiempo, pero muy baja comparada con la de

descanso (D), específicamente en el individuo n° 2 y n° 3 (Tabla 8). Lo cual posiblemente se

encuentre relacionado con la época del año.

Al realizar la comparación entre las proporciones de tiempo usado para cada una de las

categorías no se encontraron diferencias significativas para ninguno de los individuos: Individuo

1: (Χ2= 8,727; n= 11; p=0,190; gl= 6); Individuo 2 y 3 (Χ

2= 5,727; n= 11; p=0,572; gl=7) e

Individuo 4 (Χ2= 2,818 n= 11; p=0,190; gl=6). Ni para el total del harén (Χ

2= 2,818; n= 11;

p=0,901; gl=7) (Tabla 8).

42

pi d

e ti

emp

o u

sad

a e

n c

ate

gorí

as

com

port

am

enta

les

Individuo 1 (Macho)

Individuo 3

Individuo 2

Individuo 4


43

Harén 2 Enero

pi d

e ti

emp

o u

sad

a e

n c

ate

gorí

as

com

port

am

enta

les



de Enero. Descanso (D); Acicalamiento (A); Activo (Ac); Alerta (Al); Movimiento interno (Mi); Lamer techo (Lt); Alimentación (Alm);


44





CAT. Individuo 1 Individuo 2 Individuo 3 Individuo 4 Total harén 2 Enero


D - - - 0 - - 326,75 0,45 - - 281,23 0,39 - - 3,73 0,005 - - 151,18 0,21

A 83 0,11 4,75 0,007 613 0,86 53,35 0,074 306 0,42 40,07 0,056 612 0,85 57,98 0,080 403,5 0,56 36,79 0,05

Ac - - 15,8 0,023 - - 48,88 0,068 - - 15,13 0,021 - - 56,42 0,078 - - 34,06 0,04

Al - - 10,15 0,014 - - 63,82 0,089 - - 22,78 0,032 - - 14,22 0,02 - - 25,49 0,03

Mi 7 0,0010 0,5 0,0007 63 0,087 64,25 0,09 8 0,011 0,23 0,0003 11 0,015 0,82 0,001 22,25 0,03 16,45 0,02

Lt 5 0,007 0,93 0,0012 109 0,15 11,05 0,015 6 0,008 0,28 0,0004 - - - - 30 0,04 3,06 0,004

Alm - - - - - - - - - - - - - - - - - - 0 0

Ca - - - - - - - - - - - - - - - - - - - -

Cf - - - - - - - - - - - - - - - - - - - -

Co - - - - - - - - - - - - - - - - - - 452,63 0,63

Tf - - 686,88 0,954 - - 152 0,21 - - 360,42 0,50 - - 587,22 0,81 2847,75 - 151,1775 0,21

Total 720 1 720 1 720 1 720 1 720 1

Χ2 8,727 5,727 5,727 8,727 2,818

gl 6 7 7 6 7

n 11 11 11 11 11

p 0,190 0,572 0,572 0,190 0,901

45

En el mes de Abril se observó que los individuos usaron la mayor parte de su tiempo para

descanso (D), seguido de acicalamiento (A), activo (Ac) y alerta (Al). Exceptuando el individuo

n° 4, que estuvo lo mayor parte del tiempo fuera de la percha (Tf) (Figura 6).

El posible macho del harén (individuo n° 1) aunque también pasó la mayor parte de su

tiempo descansando, lo hizo en menor proporción que la hembra (individuo n° 2) y la cría

(inviduo n° 3) que por el contrario pasó la mayor parte del muestreo descansando, además no

salió nunca de la percha, por lo que se podría suponer que aún no es capaz de volar (Figura 6).

Un hallazgo importante fue el haber observado al posible macho del harén, alimentándose de un

fruto de Acacia, lo cual está relacionado con la época del año.

No se encontraron diferencias significativas entre las proporciones de tiempo gastado para

cada categoría comportamental en cada uno de los individuos: Individuo 1: (Χ2= 2,909; n= 11;

p=0,940; gl= 8); Individuo 2 y 3 (Χ2= 5,727; n= 11; p=0,572; gl=7) e Individuo 4 (Χ

2= 8,727 n=

11; p=0,190; gl=6), ni el total del harén, (Χ2= 0,818; n= 11; p=1,000; gl=9) (Tabla 9).

Las proporciones obtenidas fueron dadas por la duración total en minutos de cada uno de

las categorías comportamentales sobre el total de minutos analizados (720min).

Tampoco se encontraron diferencias significativas comparando las categorías

comportamentales entre los meses muestreados (t(1)= 0,254; p=0,805).

46

pi d

e ti

emp

o u

sad

a e

n c

ate

gorí

as

com

port

am

enta

les

Individuo 1 (Macho)

Individuo 3 (Cría)

Individuo 2 (Hembra)

Individuo 4


47

Harén 2 Abril

pi d

e ti

emp

o u

sad

a e

n c

ate

gorí

as

com

port

am

enta

les



de Abril. Descanso (D); Acicalamiento (A); Activo (Ac); Alerta (Al); Movimiento interno (Mi); Lamer techo (Lt); Alimentación (Alm);


48


Abril. n (número de ocurrencias); f (frecuencia expresada en min-1



CAT. Individuo 1 Individuo 2 Individuo 3 Individuo 4 Total harén 2 Abril


D - - 388,02 0,54 - - 499,85 0,69 - - 569,25 0,79 - - 188,02 0,26 - - 393,80 0,55

A 3987 5,54 108,65 0,15 3311 4,60 89,79 0,12 3035 4,21 89,98 0,12 1058 1,47 23,53 0,032 2847,75 3,95 78,962 0,11

Ac - - 43,40 0,06 - - 15,79 0,022 - - 26,13 0,036 - - 5,75 0,008 - - 19,71 0,03

Al - - 37,80 0,05 - - 36,9 0,05 - - 28,93 0,040 - - 2 0,003 - - 25,61 0,03

Mi 18 0,025 0,98 0,0014 3 0,004 0,172 2

E-04 5 0,007 0,53

7

E-04 10 0,013 0,283

4

E-04 9 0,012 0,40 5E-04

Lt 7 0,010 0,18 2,5

E-04 - - - - 3 0,004 0,11

1

E-04 - - - - 2,5 0,0035 0,071

9,83

E-05

Alm - - 0,20 2,7

E-04 - - - - - - 0 0 - - - - - - 0,05

6,94

E-05

Ca - - - - - - - - - - 0 0 - - - - - - -

Cf - - - - - - 0,05 6,94

E-05 12 0,017 4,98 0,007 - - - - 3 0,0042 1,24 0,0017

Co - - - - - - - - - - - - - - - - - - - -

Tf - - 140,55 0,20 - - 76,99 0,11 - - 0 0 - - 500,92 0,70 2847,75 - 199,83 0,28

Total 720 1 720 1 720 1 720 1 720 1

Χ2 2,909 5,727 5,727 8,727 0,818

gl 8 7 7 6 9

n 11 11 11 11 11

p 0,940 0,572 0,572 0,190 1,000

49

Respecto a las interacciones en el harén 1 en el mes de Enero se observaron conductas

agonísticas del macho u otro individuo y en el mes de Abril una posible cópula.

Para el harén 2 en el mes de Abril, se observó cómo una hembra amamantaba a su cría en

una sola oportunidad, por lo cual no se realizó sociograma.

Por otro lado para los patrones seguidos por las secuencias comportamentales de cada

individuo en cada uno de los meses, se hicieron las tablas de transición con las proporciones de

las frecuencias esperadas por individuos y por meses (Tabla 10). En todos los casos se muestran

de forma diádica cual fue el comportamiento que antecedió otro (columna-fila). La única

coincidencia se observó entre el individuo 1 y el 3 en el mes de Enero donde presentaron la

mayor proporción de ocurrencia en la diada (Acicalamiento-Descanso).

50

Tabla 10. Proporciones de frecuencias esperadas por individuos. a1) Individuo 1 Enero; a2) Individuo 1 Abril; b1) Individuo 2

Enero; b2) Individuo 2 Abril; c1) Individuo 3 Enero; c2) Individuo 3 Abril; d1) Individuo 4 Enero; d2) Individuo 4 Abril.

a1) a2)

Ll A Mi D Al I Ac Lt Ll A Mi D Al I Ac Lt

Ll

0,025 0,037 0,012 0,000 0,025 0,012 0,000 Ll 0,210 0,012 0,000 0,062 0,012 0,074 0,000

A 0,000

0,062 0,136 0,025 0,025 0,000 0,000 A 0,000 0,012 0,025 0,148 0,247 0,012 0,000

Mi 0,000 0,049

0,037 0,025 0,012 0,037 0,000 Mi 0,000 0,012 0,000 0,000 0,012 0,000 0,012

D 0,000 0,086 0,037

0,123 0,012 0,000 0,000 D 0,000 0,049 0,000 0,049 0,012 0,000 0,000

Al 0,000 0,074 0,025 0,074

0,000 0,000 0,000 Al 0,000 0,099 0,000 0,086 0,062 0,025 0,000

I 0,099 0,012 0,000 0,000 0,000

0,000 0,000 I 0,358 0,000 0,000 0,000 0,000 0,000 0,000

Ac 0,000 0,000 0,012 0,000 0,000 0,037

0,000 Ac 0,000 0,074 0,012 0,000 0,012 0,025 0,000

Lt 0,000 0,000 0,000 0,000 0,000 0,000 0,000

Lt 0,000 0,000 0,000 0,000 0,000 0,000 0,012

b1) b2)


Ll

0,160 0,000 0,000 0,025 0,025 0,025 0,000 Ll 0,185 0,000 0,000 0,074 0,012 0,037 0,000

A 0,012

0,247 0,111 0,049 0,049 0,123 0,160 A 0,000 0,012 0,012 0,025 0,210 0,012 0,000

Mi 0,000 0,210

0,074 0,012 0,012 0,086 0,074 Mi 0,000 0,025 0,000 0,000 0,000 0,000 0,000

D 0,000 0,062 0,062

0,198 0,000 0,062 0,000 D 0,000 0,012 0,000 0,074 0,012 0,025 0,000

Al 0,000 0,086 0,025 0,123

0,025 0,025 0,012 Al 0,000 0,037 0,000 0,062 0,062 0,025 0,000

I 0,210 0,000 0,000 0,000 0,000

0,000 0,000 I 0,296 0,000 0,000 0,012 0,000 0,000 0,000

Ac 0,000 0,074 0,062 0,086 0,000 0,086

0,025 Ac 0,000 0,012 0,012 0,037 0,012 0,025 0,000

Lt 0,000 0,160 0,074 0,000 0,012 0,012 0,012

Lt 0,000 0,000 0,000 0,000 0,000 0,000 0,000

51

c1) c2)


Ll

0,012 0,000 0,000 0,000 0,000 0,000 0,000 Ll 0,000 0,000 0,000 0,012 0,025 0,000 0,000

A 0,000

0,012 0,136 0,012 0,000 0,012 0,000 A 0,000 0,000 0,000 0,000 0,012 0,000 0,000

Mi 0,000 0,025

0,062 0,025 0,000 0,000 0,000 Mi 0,000 0,000 0,000 0,000 0,000 0,000 0,000

D 0,000 0,086 0,049

0,074 0,000 0,000 0,000 D 0,000 0,000 0,000 0,000 0,012 0,000 0,000

Al 0,000 0,049 0,037 0,012

0,000 0,012 0,000 Al 0,000 0,012 0,000 0,000 0,000 0,000 0,000

I 0,000 0,000 0,000 0,000 0,000

0,000 0,000 I 0,025 0,000 0,000 0,012 0,000 0,000 0,000

Ac 0,000 0,000 0,000 0,025 0,000 0,000

0,000 Ac 0,000 0,000 0,000 0,000 0,000 0,000 0,000

Lt 0,000 0,000 0,000 0,000 0,000 0,000 0,000

Lt 0,000 0,000 0,000 0,000 0,000 0,000 0,000

d1) d2)


Ll

0,025 0,000 0,000 0,000 0,000 0,000 0,000 Ll 0,000 0,000 0,000 0,000 0,000 0,000 0,000

A 0,000

0,000 0,160 0,025 0,012 0,012 0,000 A 0,000 0,000 0,074 0,037 0,000 0,012 0,000

Mi 0,000 0,012

0,025 0,037 0,000 0,000 0,000 Mi 0,000 0,000 0,000 0,000 0,000 0,000 0,000

D 0,000 0,160 0,049

0,025 0,000 0,000 0,000 D 0,000 0,086 0,000 0,037 0,000 0,000 0,000

Al 0,000 0,025 0,012 0,037

0,000 0,000 0,000 Al 0,000 0,037 0,000 0,025 0,000 0,012 0,000

I 0,012 0,000 0,000 0,000 0,000

0,000 0,000 I 0,000 0,000 0,000 0,000 0,000 0,000 0,000

Ac 0,000 0,000 0,000 0,025 0,000 0,000

0,000 Ac 0,000 0,012 0,000 0,000 0,000 0,000 0,000

Lt 0,000 0,000 0,000 0,000 0,000 0,000 0,000

Lt 0,000 0,000 0,000 0,000 0,000 0,000 0,000

52

8. DISCUSIÓN

Las categorías comportamentales encontradas coinciden con las categorías vistas por

Muñoz-Romo (2006) en el murciélago frugívoro Artibeus lituratus. Por otro lado, el hecho de

que no gasten la mayor parte del tiempo durmiendo, como se podría creer, coincide con lo

encontrado tanto en Artibeus lituratus (Muñoz-Romo 2006) como en diferentes especies de

Pteropus (Markus & Blackshaw 2002).

El acicalamiento de las alas es importante en primer lugar para mantener la membrana

limpia tanto de ectoparásitos como de elementos que pueden adherírseles al volar además de

ayudar a mantener la elasticidad (Nelson 1965, Markus & Blackshaw 2002, Muñoz-Romo 2006).

Adicionalmente el movimiento de las alas podría contribuir para el mantenimiento de la

condición óptima de los músculos y articulaciones de vuelo y para evitar la hipotermia que puede

ocurrir durante los períodos de descanso (Kunz 1982).

Además en un estudio realizado en Carollia perspicillata en la misma cueva se encontró

que los ectoparásitos de los harenes tienden a mostrar una mayor diversidad y riqueza, lo cual

podría deberse a la permanencia en un mismo sitio de percha, estado del sistema inmunológico, la

cercanía entre individuos y la ecología de los ectoparásitos encontrados (Herrera-Sepúlveda

2013). El hecho de encontrarse permanentemente en un sitio aumenta la carga parasitaria de las

especies en contraste con aquellas que no presentan fidelidad a las perchas (Patterson et al. 2007).

53

A pesar de que el hecho de vivir en harenes les genere un costo a nivel parasitario, vivir

en grupo les genera un beneficio mayor en cuanto al cuidado de las crías y la termorregulación

(Kerth 2008), de lo contrario no se habría establecido evolutivamente este tipo de sistema de

apareamiento.

Por otro lado el movimiento de las orejas sugiere el estado de alerta a las amenazas que

pueden acercarse a la colonia (Kunz 1982 y Fleming 1988), puede asociarse a la vigilancia

(Muñoz-Romo 2006).

Respecto al descanso, se coincidió con lo encontrado con (Muñoz-Romo 2006) ya que los

periodos no son continuos. Lo cual estaría explicado porque si lo hicieran de manera continua el

riesgo a los predadores aumentaría al poder acceder fácilmente a las perchas (Nelson 1965 y

Kunz & Lumsden 2003). Esto debe ser más prominente en murciélagos que perchas en palmas

(Boinski & Timm 1985). Por el contrario en murciélagos que habitan en cuevas los depredadores

juegan un papel menor (Est'ok et al.2010).

El sueño es un comportamiento destacado en murciélagos (Klose et al. 2009 & Zhao et al.

2010), como en la mayoría de los mamíferos (Lesku et al. 2006). Un animal dormido es

relativamente insensible a la entorno externo, el tiempo durante el descanso es a menudo el

tiempo que pasa expuesto a los depredadores (Lesku et al. 2006). Sin embargo, los mamíferos

pueden tener el control de la cantidad del tiempo que gastan descansando y la profundidad del

sueño (Lesku et al. 2008).

54

Zhao et al. (2010) sugieren que las consideraciones frente a los depredadores podrían explicar

las diferencias en la estructura del sueño entre dos especies de pteropodidos que varían en el

grado de exposición al mismo tiempo. Se ha demostrado que la vigilancia también aumenta para

aquellos que duermen en el extremo de una colonia de descanso (Klose et al. 2009), lo que podría

decir que su calidad de sueño se ve influenciada por la percepción de riesgo.

Muchos estudios muestran que los animales con una mayor demanda energética están

dispuestos a correr un mayor riesgo de depredación para obtener alimentos (Caro 2005), lo cual

aclararía la diferencia entre las llegadas y salidas de los individuos de la cueva. Esto se observa

claramente en el caso de las hembras con crías, estás salen más temprano a forrajear, por ende

van a tener mayor riesgo de depredación que los individuos no reproductivos (Lima & O’Keefe

2013). Este comportamiento se ha observado en Tadarida brasiliensis (Lee & McCracken 2001)

y zorros voladores (Welbergen 2006). Además las hembras pueden volver a la percha más tarde

que los demás individuos (Lee & McCracken 2001), lo cual fue claramente observable en las

grabaciones.

En cuanto al comportamiento de lamer el techo, según Bravo y colaboradores (2012) hay una

hipótesis acerca de la falta de minerales, específicamente de sodio, el cual es un elemento

esencial para la osmorregulación, los impulsos nerviosos, y la función muscular en los

vertebrados (Michell 1995), este se puede encontrar en bajas concentraciones en los frutos de

plantas del género Ficus (Wendeln et al. 2000).

55

Otra explicación a esta conducta puede estar dada porque la arcilla hace que las toxinas de la

dieta puedan funcionar como fuentes complementarias de sodio en el caso de los murciélagos

frugívoros como Carollia (Bravo et al. 2012).

Este tipo de comportamiento no se ha observado únicamente en murciélagos si no en otras

especies, como es el caso de los loros, estos lamen suelos con alto contenido de sodio (Powell et

al. 2009), ya que algunas de las plantas que consumen tienen bajas concentraciones de este

mineral (Brightsmith et al 2008).

Además se ha encontrado que los murciélagos incluso buscan beber agua rica en sodio en las

depresiones que hacen en el suelo las pisadas de mamíferos más grandes como los tapires, lo cual

muestra la importancia de los minerales para estos individuos (Tobler et al. 2009).

Adicionalmente el hecho de haber registrado que un individuo de la especie llevara un fruto

de Acacia a la percha muestra la importancia de los trabajos en condiciones naturales. Esto

coincidió con lo reportado por Alviz (2014) donde se encontró un alto consumo por las plantas de

este género que concuerda con el mayor pico de precipitación en la zona. Acacia es una planta

importante en los bosques por su facultad de fijar nitrógeno (Heer et al. 2010).

Por otro lado, al observar el comportamiento de la madre con su cría, se encontró algo

similiar a lo dicho por Porter (1979b) y Knornschild et al. 2013, en donde las madres son capaces

56

de reconocer a sus crías y visceversa. Ya que la cría no mostró señales de querer amamantarse de

ninguna otra hembra del harén. Por el contrario el macho no mostró señales de interés por la cría,

ni siquiera en los cambios de posición dentro de la percha se acercó a él, coincidiendo con lo

dicho por Knornschild et al. (2013), donde no se presenta cuidado parental por parte de los

individuos de Carollia perspicillata.

Las conductas agonísticas están relacionadas con la monopolización de las hembras

(Beekman et al. 2003). Los machos dominantes gastan parte de su energía en patrullaje y cortos

períodos de forrajeo para defender el sitio de percha (Ortega 2008).

Estas conductas en Artibeus jamaicensis están dirigidas a los machos adultos visitantes, las

hembras visitantes no reciben conductas agresivas por parte de los machos dominantes. En el

caso de los juveniles responden a la agresión dejando la percha (Ortega 2008).

En los grupos donde se presentan machos dominantes y satélites no muestran conductas

agonísticas entre ellos, pero reduce la visitas de individuos ajenos al harén (Ortega & Arita 2002).

Por último respecto al patrón comportamental el probabilístico es el que más se da en la

naturaleza, ya que lo más común es que las secuencias comportamentales presenten cierto grado

de predictibilidad (Zerda 2004 y Martin & Bateson 2007).

57

Además la plasticidad comportamental le permite a los individuos presentar una adaptación al

ambiente circundante y la variación en los rasgos comportamentales estaré direccionada por los

cambios ambientales (Dingemanse et al. 2004).

9. CONCLUSIONES

Se encontraron un total de 11 categorías comportamentales, donde llevar un fruto a la

percha y lamer el techo son registros nuevos en la especie por ser el primer estudio en

condiciones naturales.

No se encontraron diferencias significativas entre las frecuencias y duraciones de los

comportamientos entre los meses muestreados.

El patrón comportamental encontrado en todos los casos fue estocástico o probabilístico

donde en la mayoría de diadas el acicalamiento precedía o estaba seguido de algún

comportamiento por lo general (Irse o llegar de la percha).

58

10. RECOMENDACIONES

• Pauta en condiciones naturales.

• Información relevante para la entrada a la cueva en el momento menos molesto para los

individuos.

• Realizar marcajes a los individuos para facilitar el seguimiento y reconocimiento de estos.

• Usar cámaras de gama más alta para permitir la realización de descripciones más precisas

de los comportamientos.

• Muestrear un número mayor de harenes.

• Hacer grabaciones de sonido paralelamente con las grabaciones de video.

59

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