RELATÓRIO DE VIAGEM
Processo: 7934/2011
NIS: 1637816
Interessado: José Ivanildo de Souza
Instituição / Área: Instituto de Botânica, Núcleo de Pesquisa em Micologia
Destino / Local: CEPAVE, “Centro de Estúdios Parasitológicos y de Vectores”,
CONICET / UNLP La Plata, Província de Buenos Aires, Argentina
Período: 03/10 a 30/12/2011
Motivo da Viagem: desenvolver Estágio de Pós-doutorado
Estudo de fungos Entomophthorales com potencial para o controle
biológico de insetos praga e outros artrópodes
Dr. José Ivanildo de Souza (Executor)
Instituto de Botânica, Núcleo de Pesquisa em Micologia
Dra. Claudia Cristina López Lastra (Supervisora)
CEPAVE, “Centro de Estúdios Parasitológicos y de Vectores”, CONICET/UNLP
La Plata, Província de Buenos Aires, Argentina
Introdução
Os insetos praga representam um grande problema agrícola e sanitário em
todo o mundo, sendo diretamente responsáveis por consideráveis perdas
econômicas em diversos setores agropecuários ou indiretamente por atuar como
vetores de bactérias, fungos, vírus e outros microrganismos que causam
importantes enfermidades vegetais e animais (Nielsen 2002, Ovruski et al. 2003,
Segura et al. 2004, Toledo et al. 2007). Os afídeos (Aphididae, Hemiptera) se
encontram entre os insetos praga mais importantes em ecossistemas naturais e
agrícolas (Nielsen 2002). Por outro lado, os dípteros (Diptera) representam
importante praga tanto em áreas agrícolas quanto em áreas urbanas. A mosca
doméstica (Musca domestica, Muscidae) é uma praga de grande importância
sanitária principalmente em locais próximos a áreas que contém concentração de
matéria orgânica em decomposição, como os criadouros de animais (Crespo &
Lecuona 2010) ou os aterros sanitários.
Tradicionalmente, os insetos têm sido controlados mediante o emprego de
pesticidas químicos. Contudo, estes produtos provocam contaminação do solo,
da água, dos alimentos e do ambiente em geral, além de contribuírem para o
aumento de problemas devido à seleção de insetos resistentes e a eliminação de
seus inimigos naturais (Nielsen 2002, Ovruski et al. 2003). Desta forma, tanto o
estudo quanto o desenvolvimento e a aplicação de agentes de controle biológico
adquirem relevância como una alternativa para o avanço do uso de técnicas de
controle mais sustentáveis. Em sistemas de manejo integrado de plagas (MIP),
as técnicas de controle biológico representam uma etapa importante, já que
diminuem a população dos organismos praga e reduzem a necessidade do
emprego de pesticidas químicos, permitindo seu uso racional (Shah & Pell 2003,
Crespo & Lecuona 2010). Uma das alternativas de controle biológico é o uso de
microrganismos entomopatógenos, que têm a capacidade de reduzir as
populações dos organismos praga a baixos níveis. Entre os diversos
microrganismos entomopatógenos, os fungos constituem o grupo de maior
relevância para o controle biológico (Monzon 2001, Shah & Pell 2003).
A ordem Entomophthorales (Entomophthoromycotina) contém cerca de
200 espécies de fungos entomopatógenos que afetam principalmente os insetos
das ordens Hemiptera, Lepidoptera, Orthoptera e Diptera (Papierok & Hajek
1997). Estes fungos constituem-se nos principais patógenos de afídeos,
causando epizootias naturais capazes de reduzir drasticamente as populações
destes insetos (Nielsen 2002, Shah & Pell 2003, Diaz et al. 2008). Entre eles
encontram-se os gêneros Batkoa, Conidiobolus, Entomophaga, Entomophthora,
Erynia, Pandora, Neozygites, Tarichium e Zoophthora (Nielsen 2002, Keller
2007). Entre os patógenos de dípteros se encontram Batkoa, Conidiobolus,
Entomophaga, Entomophthora, Erynia, Eryniopis, Furia, Pandora, Strongwellsea,
Tarichium e Zoophthora (Eilenberg 2002, Scorsetti et al. 2006).
Este estudo teve como principal objetivo o conhecimento de técnicas de
coleta, isolamento e preservação de fungos entomopatógenos
(Entomophthorales) e do seu potencial como agentes de controle biológico de
insetos de interesse agrícola e sanitário.
Material e métodos
Coleta de insetos em ambientes agrícolas
As coletas foram realizadas em plantações de hortaliças da região da
“Grande La Plata” e da “Escuela Agropecuaria Alejandro Korn (localidad de
Abasto, La Plata)” e em campos experimentais da “Escuela Agropecuaria General
Lucio Mansilla (localidad de Bartolome Bavio, Partido de Magdalena)”, todas
localizadas na Província de Buenos Aires, Argentina (Fig. 1). As amostras foram
constituídas de fragmentos de folhas e de ramos vegetais contendo cadáveres e
colônias de afídeos ou cadáveres de moscas aderidos à superfície dos mesmos.
Foram coletados cadáveres de afídeos e afídeos vivos em hortas de alface
(Lactuca sativa L.) e alcachofra (Cynara scolymus L.), assim como nas ervas
daninhas presentes no seu entorno. Cadáveres de moscas com sinais de infecção
por Entomophthorales foram coletados em campos experimentais com
plantações mistas de trigo (Triticum sp. L.), aveia (Avena sp. L.), pasto (Bromus
sp. L.) e colza (Brassica napus L.). O material coletado foi cuidadosamente
acondicionado em potes plásticos com tampa (tipo “Tupperware”), sacos
plásticos (tipo “zip bag”), tubos plásticos com tampa de rosca, tubos Eppendorf
(1,5 mL), caixas de papel cartão com 80 × 60 × 30 mm (C × L × A) de dimensão e
transportado ao laboratório do CEPAVE.
Figura 1. A e B = plantações de alface, C = campo misto com trigo, aveia, pasto
e colza e D-F = alcachofra, onde foram realizadas as coletas de afídeos e moscas
na região da “Grande La Plata”, Província de Buenos Aires, Argentina.
Métodos de isolamento e preservação de fungos entomopatógenos
As amostras foram preparadas assepticamente em câmara de fluxo
laminar de acordo com a metodologia descrita por Papierok & Balazy (2007) e
Papierok (2007a):
1) Preparo de câmaras úmidas para a descarga de conídios sobre lâminas
de vidro. Afídeos mortos e supostamente infectados com Entomophthorales
foram aderidos a pedaços de papel de filtro (cerca de 5 mm2) úmidos com água
destilada esterilizada e colocados na parte interior das tampas de placas de Petri
contendo lâminas de vidro sobre papel de filtro umedecido. As placas foram
seladas com “Parafilm”, cobertas com papel alumínio, incubadas em temperatura
ambiente (cerca de 20-28°C) e observadas a partir de 12 h.
2) Montagem de preparados sob lâminas e lamínulas para a observação de
conídios, corpos hifais e esporos de resistência. Lâminas contendo as descargas
de conídios ou preparadas com cadáveres de afídeos foram coradas com aceto-
orceína 1% (p/v) (Humber 1997), cobertas com lamínulas e observadas sob
microscopia de luz. Após a secagem por 12 h foram preparadas lâminas semi-
permanentes selando-se as bordas das lamínulas com esmalte de unha incolor.
3) Preparo de câmaras úmidas para a descarga de conídios sobre meio de
cultivo. Cadáveres de afídeos foram aderidos a pedaços de papéis de filtro (como
descrito no item 1) e colocados na parte interior das tampas de placas de Petri
de 50 mm contendo o meio SDYA (Sabouraud dextrose agar 2% +extrato de
leveduras + gema de ovo + leite, Papierok & Hajek 1997) com o intuito de se
obter o crescimento de culturas in vitro. As placas foram seladas com “Parafilm”,
incubadas a 25°C e observadas a partir de 12 h.
4) Preparo de câmaras úmidas para a descarga de conídios sobre afídeos
vivos - ensaio qualitativo de patogenicidade (Papierok 2007b). Na parte interna
das tampas de 10 tubos Eppendorf (1,5 mL) foi aderido um pedaço de papel de
filtro umedecido com água destilada estéril e sobre o qual foi posicionado um
cadáver de afídeo infectado com Entomophthora planchoniana. Cada tubo
recebeu uma pequena perfuração (cerca de 1 mm) para permitir a entrada de ar.
Dentro de cada tubo foram colocados de 5-7 afídeos vivos, sendo os tubos
fechados, colocados em estante plástica, incubados em temperatura ambiente
(cerca de 20-28°C) e observados a partir de 12 h.
Para a identificação dos fungos foram utilizadas as chaves taxonômicas de
Keller (1991, 2007) e de Humber (1997) e o material de referência depositado
na coleção CEP, “Colección de Hongos Entomopatogénicos del CEPAVE”.
Cadáveres de moscas infectadas foram preservados em tubos Eppendorf de 1,5
mL, parcialmente preenchidos com sílica gel, algodão e papel de filtro. Foram
preparadas lâminas semi-permanentes com cadáveres de afídeos, com as
descargas de conídios do corpo destes insetos sobre lâminas de vidro, assim
como com as asas de moscas infectadas. Uma parte do material foi depositada
na coleção CEP. Parte dos afídeos e moscas foi conservada em álcool 70° para o
envio a entomologistas, visando sua identificação taxonômica.
Coleta de insetos em ambientes aquáticos
Na “Reserva Natural Integral Selva Marginal Punta Lara”, localizada na
parte nordeste dos distritos de Ensenada e Berazategui, Província de Buenos
Aires, foram coletadas amostras de água contendo larvas de mosquitos
(Ochlerotatus crinifer Theobald e Culex apicinus Philippi, Diptera) com o intuito
do isolamento de trichomycetes, que são fungos endocomensais que vivem no
trato intestinal destas larvas e de outros artrópodes, sendo que alguns dos quais
podem se comportar como entomopatógenos (Lichtwardt 1986). As amostras
foram colocadas em potes plásticos com tampa e conduzidas ao laboratório. Sob
estereomicroscópio, as larvas foram dissecadas com o auxílio de pinças e
estiletes com ponta fina sobre lâminas de vidro e coradas com azul de algodão +
lactofenol 0,01% (p/v) (Lichtwardt 1986). Algumas larvas foram postas sobre
uma gota de azul de algodão + lactofenol encima de uma lâmina de vidro e
esmagadas com uma lamínula. As lâminas foram observadas sob microscopia de
luz com contraste de fase.
Resultados e Discussão
Coleta de insetos em ambientes agrícolas
Durante o período de realização deste estudo (outubro a dezembro de
2011) foram detectadas frequentes epizootias de Entomophthorales sobre as
colônias de afídeos encontradas em plantas de alface e alcachofra. A alcachofra
foi a hortaliça mais abundantemente cultivada nas áreas visitadas e, de modo
geral, as plantas apresentaram grandes infestações por afídeos. As folhas foram
inspecionadas quanto à presença de cadáveres de afídeos com os seguintes
sinais de infecção: (1) corpo com aspecto vermelho-alaranjado, (2) superfície
coberta com micélio esbranquiçado e rasteiro e (3) presença de pó branco
brilhante ao seu redor, indicando a descarga ativa de conídios de
Entomophthorales (López Lastra, comunicação pessoal).
No campo experimental plantado com trigo, aveia, pasto e colza foi
detectada uma expressiva epizootia de Entomophthorales sobre moscas, as quais
eram muito semelhantes à mosca doméstica (Musca domestica). Os cadáveres
encontravam-se em sua grande maioria aderidos às folhas e ramos superiores
das plantas de colza mais maduras e desidratadas pelo sol. As moscas estavam
com as asas abertas como no estado de vôo, diferentemente de seu modo
natural de repouso, e apresentavam os abdômenes visivelmente inflados devido
à intensa proliferação do fungo em seu interior. Pouquíssimos cadáveres de
moscas foram encontrados no pasto (Bromus sp.) e não foram detectados em
plantas mais jovens de colza, nem em trigo ou em aveia. De alguma maneira, as
moscas infectadas pareceram ser atraídas às plantas de colza maduras e em
estado avançado de desidratação.
Métodos de isolamento e preservação de fungos entomopatógenos
Em grande parte das câmaras úmidas preparadas com os cadáveres de
afídeos houve descarga ativa de conídios de Entomophthorales. Tanto nas
lâminas contendo as descargas de conídios quanto nas preparadas com
cadáveres de afídeos foi continuamente evidenciada a presença de
Entomophthora planchoniana Cornu (Fig. 2). Esta é uma importante espécie
encontrada como patógena de afídeos (Keller 2007) e pode ser considerada
prevalente nas áreas amostradas durante o período estudado. Em apenas uma
das amostras de alface foi detectada a presença de Pandora neoaphidis, outra
importante espécie que ataca afídeos (Keller 2007). Foi possível a observação de
conídios e corpos hifais de E. planchoniana (Fig. 2 B-F), exceto de esporos de
resistência, que somente podem ser produzidos em determinadas condições.
Mesmo após inúmeras tentativas de isolamento de Entomophthorales em
meio de cultivo, com o preparo e a incubação de câmaras úmidas para a
descarga de conídios sobre o meio de SDYA, não foi possível a obtenção de
culturas. Embora alguns Entomophthorales cresçam bem em meios de cultivo,
como é o caso de Conidiobolus spp., grande parte destes fungos tais como E.
planchoniana e P. neoaphidis são estritamente patogênicos e dependem
fortemente de seus hospedeiros para completar seu ciclo de vida, sendo
incapazes de se desenvolver de modo sapróbio. Estas características dificultam
muito o seu isolamento e manutenção em meios de cultivo artificiais.
Figura 2. A = cadáver de afídeo infectado com Entomophthora planchoniana e
corado com aceto-orceína. B e C: corpos hifais desenvolvidos fora do corpo do
inseto. D: conídios primários de E. planchoniana descarregados sobre lâmina de
vidro. E: cp = conídios primários, cpg = conídios primários germinando. F:
conídios visualizados em 3D sob contraste de diferencial de Normanski.
Nos ensaios qualitativos de patogenicidade em câmaras úmidas
preparadas com tubos Eppendorf foi observada altíssima patogenicidade aos
afídeos. Oitenta a 90% dos afídeos expostos foram infectados e mortos. Nas
condições laboratoriais avaliadas, considera-se que houve grande exposição dos
afídeos vivos às descargas de conídios provenientes dos cadáveres de afídeos
infectados com E. planchoniana, mostrando que a realização dos ensaios em
tubos Eppendorf foi satisfatória. No entanto, em condições de campo é difícil
obter-se índices tão elevados de patogenicidade devido às diversas flutuações de
fatores ambientais chave, tais como a temperatura e a umidade relativa do ar
(Papierok & Hajek 1997, Papierok 2007b).
Os cadáveres de moscas aderidos à colza e ao pasto foram analisados e
fotografados sob estereomicroscópio (Fig. 3). As asas de alguns exemplares
foram extraídas com o auxílio de pinças para o preparo de lâminas com aceto-
orceína visando-se a identificação do agente causal da epizootia. Após a análise
das lâminas, foi confirmada a presença de conídios de Entomophthora,
provavelmente E. muscae (Fig. 4). No entanto, não foi possível identificar a
espécie devido à baixa resolução dos núcleos dos conídios obtida nas lâminas
com aceto-orceína. De acordo com Eilenberg & Pell (2007), E. muscae é na
verdade um complexo de espécies e pode ser facilmente confundida com E.
schizophorae. Devido à enorme semelhança entre estas duas espécies, em
antigos estudos sobre E. muscae não é possível saber com exatidão qual das
duas espécies foi realmente tratada (Eilenberg & Pell 2007).
Figura 3. Mosca infectada com Entomophthora sp. e aderida ao pasto, Bromus
sp. A-D = separação dos segmentos abdominais do inseto devido ao intenso
crescimento do fungo em seu interior e proliferação sobre sua superfície. E e F =
descarga de conídios sobre suas asas abertas da mosca.
Figura 4. Lâminas preparadas com asas de mosca em aceto-orceína 1%. A-F =
conídios primários de Entomophthora sp. descarregados sobre asas de mosca e
germinando.
Coleta de insetos em ambientes aquáticos
Nas amostras analisadas de larvas dos mosquitos Ochlerotatus crinifer e
Culex apicinus não foi detectada a presença de trichomycetes. Entretanto, foi
observado que muitas das larvas apresentavam infecção por nematóides
parasitas. Este fato pode ter contribuído para dificultar a obtenção de exemplares
infectados com trichomycetes. A observação de trichomycetes foi realizada
observando-se as lâminas semi-permanentes previamente preparadas pelo Dr.
Robert W. Lichtwardt, na ocasião de sua visita ao CEPAVE para um projeto de
colaboração com a Dra. Claudia C. Lopéz Lastra. Foram analisadas lâminas de
Genistellospora homothallica Lichtw., Genistellospora sp., Harpella meridionalis
Lichtw. & Arenas, Harpella sp. e Carouxella sp. a fim de se conhecer as
estruturas de identificação destes organismos.
Conclusões e perspectivas
Embora os Entomophthorales apresentem grande potencial para o controle
biológico de insetos praga, há algumas barreiras que necessitam ser superadas
para que eles sejam efetivamente empregados em técnicas de biocontrole de
insetos e outros artrópodes. Para isto, é de fundamental importância o
investimento em estudos de diversidade e ecologia destes fungos, assim como o
desenvolvimento e o aperfeiçoamento de técnicas de cultivo laboratorial,
preservação de longo prazo e produção massiva. Seguramente, a execução deste
conjunto de ações poderá viabilizar o emprego de alguns Entomophthorales em
larga escala. Considero que o conhecimento adquirido durante o período
contribuirá significativamente para que o estudo dos Entomophthorales seja
inserido em minhas atividades desenvolvidas no Núcleo de Pesquisa em
Micologia, atendendo às demandas institucionais. A experiência obtida no
CEPAVE abriu novas perspectivas de contato profissional e colaboração científica
com os maiores especialistas do assunto em atividade tais como a Dra. Claudia
C. López Lastra, Dr. Richard A. Humber (USA), Italo Delalibera Jr. (Brasil) e Dra.
Charlotte Nielsen (Dinamarca).
Agradecimentos
À Dra. Claudia C. Lopéz Lastra pela supervisão deste estágio de pós-
doutorado, amizade e grandes ensinamentos transmitidos a mim; à Dra. Alda
González, diretora do CEPAVE, por permitir a realização deste estudo e facilitar o
uso das instalações e equipamentos; aos colegas e jovens investigadores
Alejandra C. Gutierrez, María Elena Schapovaloff, Mariano Lattari, Manuel Rueda
Páramo, Evangelina Muttis, Julieta Alerce, Marcela (Pigué) e Pablo (Quilmes) pelo
profissionalismo, companheirismo e simpatia; e a todo o corpo de técnicos e
funcionários do CEPAVE.
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Eventos (Congressos / Seminários / Simpósios / Conferências /
Palestras / etc.)
1. Visita técnica ao CIDEFI, “Centro de Investigaciones Científicas de
Fitopatología, Facultad de Ciencias Agrarias y Florestales, UNLP”
Esta visita propiciou o conhecimento das instalações do CIDEFI e o contato
com a pesquisadora Dra. Andrea V. Toledo, que vem desenvolvendo pesquisas
com fungos entomopatógenos (Entomophthorales, Metarhizium e Beauveria)
para o controle biológico de insetos das ordens Homoptera e Hemiptera, que
causam danos diretos às plantas ao sugar sua seiva e danos indiretos ao
transmitir fitopatógenos como os vírus, as bactérias e os fungos. Muitos destes
insetos causam severos danos à vegetação em Unidades de Conservação e em
cultivos de espécies nativas e plantas ornamentais, sendo muito difícil controlá-
los sem o uso de pesticidas químicos. Estes temas são de interesse às pesquisas
de conservação e produção vegetal desenvolvidas no Instituto de Botânica.
2. Congresso “XXXIII Jornadas Argentinas de Botánica” - de 07 a 10 de
outubro de 2011
2.1. de Souza J.I., Pires-Zottarelli C.L.A., Harakava R., Santos J.F., Costa J.P.
2011. Isomucor (Mucoromycotina): a new genus from a Cerrado reserve in
São Paulo State, Brazil. Apresentação oral. XXXIII Jornadas Argentinas de
Botánica, 7-10 de Julio, Posadas, Misiones, Argentina. Resumo: Boletín de la
Sociedad Argentina de Botánica, v. 46. p. 219-219.
2.2. de Souza J.I., Pires-Zottarelli C.L.A., Santos J.F., Costa J.P. 2011.
Zygomycetes from “Reserva Biológica de Mogi Guaçu”, São Paulo State,
Brazil. Póster. XXXIII Jornadas Argentinas de Botánica, 7-10 de Julio,
Posadas, Misiones, Argentina. Apresentação de pôster. Resumo: Boletín de la
Sociedad Argentina Botánica, v. 46, p. 219-220.
Considero que a apresentação de ambos os trabalhos neste congresso foi
importante para divulgar as pesquisas micológicas realizadas no Instituto de
Botânica do Estado de São Paulo, sobretudo no que diz respeito aos
zygomycetes, um grupo de fungos pouquíssimo estudado. Os trabalhos
apresentados, especialmente o do novo gênero Isomucor, mostram a grande
importância do estudo e da conservação de áreas do Cerrado paulista em prol da
preservação de sua biodiversidade.
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