Búsqueda de material magnético y experimentos comportamentales con campo
magnético artificial en Drosophila melanogaster
Juan F. Vargas1, Carlos Hernandez
2, y Jorge Molina
1
1: Centro de Investigaciónes en Microbiología y Parasitología Tropical (CIMPAT), Departamento de Ciencias Biológicas, Universidad
de los Andes, Bogotá, Colombia, 2: Departamento de Física, Universidad Militar Nueva Granada, Bogotá, Colombia
Palabras clave: Material magnético, Drosophila, Pares radicales, Vibrating sample magnetometry, Magnetita, Magnetorecepción
Abstract
La magnetorecepción, es una modalidad sensorial con amplia representación entre los animales.
Con respecto a los terrestres, sabemos de dos mecanismos hipotéticos que explican este proceso
sensorial: el mecanismo basado en magnetita y el mecanismo de pares radicales. Para Drosophila
melanogaster es más aceptado el segundo mecanismo, sin embargo, la evidencia existente no
permite descartar la posibilidad de que algún material magnético pueda estar involucrado en la
detección magnética de Drosophila. Para evaluar esta posibilidad, fueron realizadas curvas de
magnetización con cuerpos completos de Drosophila melanogaster de una cepa silvestre y se
utilizó esta misma cepa para evaluar comportamentalmente la percepción de estímulos
magnéticos. No se encontró un patrón de respuesta comportamental asociado a la detección del
campo magnético terrestre o a la presencia de un campo magnético artificial de 1 mT. Por otro
lado, fue posible hallar evidencia de propiedades magnéticas en el cuerpo de Drosophila
consistentes con registros anteriores de insectos con reconocida capacidad de magnetorecepción.
Hasta donde los autores conocen, esta es la primera evidencia apuntando a la posibilidad de un
mecanismo basado en material magnético en Drosophila. Desde el punto de vista comportamental
se recomienda la continuación de la estandarización de los experimentos para poder obtener
datos contundentes que confirmen los resultados de detección de material magnético en el
cuerpo de Drosophila.
Introducción
La magnetorecepción, que es la habilidad para percibir campos magnéticos, ha sido documentada
en múltiples animales, incluyendo mamíferos, anfibios, aves, moluscos y artrópodos (Johnsen &
Lohmann, 2008; Lohmann, 2010; Wiltschko & Wiltschko, 2005). Dentro de estos últimos,
conocemos de varios insectos para los que existe evidencia del uso de esta modalidad sensorial
(Hsu & Li, 1994; Hsu et al., 2007; Phillips & Sayeed, 1993; Vácha & Soukopová, 2004; Vácha, 2006;
Wajnberg et al., 2001; Walker & Bitterman, 1985) y entre los cuales encontramos también al
modelo biológico Drosophila melanogaster (Dommer et al., 2008; Gegear et al., 2008; Phillips &
Sayeed, 1993).
Aunque aún no conocemos el funcionamiento de algún magnetoreceptor animal (Johnsen &
Lohmann, 2005; Johnsen & Lohmann, 2008; Phillips et al., 2010), existen dos hipótesis que
intentan explicar este fenómeno en animales terrestres: La hipótesis del mecanismo basado en
magnetita (MBM) (Wiltschko & Wiltschko, 2005) y la hipótesis del mecanismo de pares radicales
(MPR) (Ritz et al., 2000; Ritz et al., 2010; Wiltschko & Wiltschko, 2005). Para el modelo MBM se ha
sugerido un mecanismo de transducción sensorial en el cual las partículas magnéticas se
encuentran acopladas a la membrana celular a través de conexiones con el citoesqueleto y de
acuerdo con la orientación relativa del campo magnético estas partículas pueden moverse y
causar apertura de canales en las membranas (Hsu et al., 2007; Johnsen & Lohmann, 2005). Por
otro lado, la hipótesis MPR plantea la existencia de una reacción en la que la excitación por luz de
un fotoreceptor puede llevar a la formación de pares radicales cuya transición entre los estados
(spin electrónico, estados de triplete o singlete) dependería del campo magnético, dando lugar a
diferentes productos (Ritz et al., 2000; Ritz et al., 2010; Wiltschko & Wiltschko, 2005).
El fenómeno de dependencia a la luz observado en respuestas comportamentales a campos
magnéticos es un punto de partida para apoyar la hipótesis MPR (Ritz et al., 2000). Este fenómeno
de dependencia se ha observado en insectos como Tenebrio molitor y D. melanogaster, lo que ha
llevado a hipotetizar que el MPR aplica en estos casos (Dommer et al., 2008; Gegear et al., 2008;
Phillips & Sayeed, 1993; Vácha et al., 2008; Vácha & Soukopová, 2004).
El fotoreceptor que ha sido involucrado en el proceso de magnetorecepción por MPR en
Drosophila es el criptocromo. Esta afirmación parte de que una respuesta comportamental a
campos magnéticos depende de la presencia de este fotoreceptor (Gegear et al., 2008; Gegear et
al., 2010), que además, ha podido ser hallado en el ojo compuesto de Drosophila (Yoshii et al.,
2008).
A pesar de la evidencia, aún hay espacio para la duda en cuanto al mecanismo de
magnetorecepción presente en Drosophila (y los animales en general). En primer lugar, la
evidencia de que los criptocromos son magnetoreceptores es aún incipiente y no permite excluir
la posibilidad de que la importancia de los criptocromos en la magnetorecepción se deba a algún
efecto sobre el comportamiento no relacionado con el mecanismo de transducción (Jensen, 2010;
Phillips et al., 2010). Por otro lado, la presencia de este fotoreceptor en el ojo compuesto
(especialmente en las células R7 y R8) ha sido observada luego de varios días de exposición a
oscuridad constante (Yoshii et al., 2008), lo que vuelve insuficiente esta pieza de evidencia para
sustentar la idea de que el criptocromo hace parte del mecanismo activo natural de detección
magnética. Finalmente, una hipótesis que no puede ser descartada aún para Drosophila (hipótesis
de compás doble; Jensen, 2010), propone la existencia de un mecanismo sensorial que reúne
información visual e información proveniente de un magnetoreceptor independiente de luz para
producir comportamientos relacionados con orientación.
Por estas razones, consideramos que para avanzar en el conocimiento de los posibles mecanismos
de magnetorecepción usados por animales terrestres es necesario evaluar la posibilidad de que la
magnetorecepción en D. melanogaster pueda estar mediada por un MBM. De no encontrarse
evidencia que soporte la hipótesis de MBM queda entonces la posibilidad de que solo exista
magnetorecepción basada en MPR. En el caso contrario sería necesario abrir una discusión sobre
el papel de los criptocromos en las respuestas de Drosophila a campos magnéticos.
Una buena forma de empezar a estudiar la posibilidad de un MBM en Drosophila es el análisis de
material biológico mediante el uso de un magnetómetro de muestra vibratoria (VSM) con el fin de
realizar curvas de magnetización. Como concluyen Giraldo et al. (2013), el VSM resulta ser una
alternativa apropiada para describir parámetros magnéticos en insectos (a pesar de ser un
magnetómetro menos sensible que un SQUID) debido a que combina facilidad de uso, de
procesamiento datos y costos reducidos.
De acuerdo con lo mencionado, el presente estudio se propuso evaluar la presencia de
magnetorecepción en una cepa silvestre de Drosophila melanogaster y analizar la posibilidad de
que este sentido esté mediado por partículas magnéticas. Para ello, evaluamos mediante VSM
cuerpos completos de ejemplares de una cepa silvestre de esta especie en busca de algún material
que responda fuertemente a campos magnéticos. Además, realizamos experimentos
comportamentales usando esa misma cepa (para la cual no hay registros previos de respuesta a
campos magnéticos) con el fin de evaluar su respuesta a estímulos magnéticos terrestres y
artificiales.
Materiales y métodos
Animales utilizados en el estudio
Para los diferentes ensayos se utilizó una cepa silvestre de D. melanogaster capturada en
septiembre de 2005 en La Vega, Cundinamarca y mantenida bajo condiciones de laboratorio en
una colonia en el cepario de Drosophila de la Universidad de los Andes utilizando medio de
banano y procedimientos estándar. De forma previa a los ensayos se prepararon 120 frascos con
moscas.
Experimentos comportamentales
Para probar la existencia de respuestas comportamentales en la cepa utilizada de D.
melanogaster, se usó como estímulo una bobina de Helmholtz de 40 cm de diámetro (PHYWE
06960-00) ajustada a 1 mT de intensidad del campo en el centro de la bobina, mediante un
teslámetro (PHYWE 13610-90) (Fig. 1A-B). Una lámpara (ZOO MED laboratories Inc. Bug Napper)
con un pico de emisión en UV de 370 ± 15 nm, medido con un espectrómetro (OceanOptics USB
4000), y con una intensidad de 34,3 ± 1,47 µW/cm2 medida con un radiómetro (ILT 1400-A), fue
utilizada como fuente de iluminación (Fig. 1A y 1C).
El área experimental estuvo delimitada por una caja plástica (altura: 13,5 cm. En la base: 12 x 12
cm. En la parte superior: 13 x 13 cm) pintada de blanco internamente y cubierta de cinta adhesiva
negra por el exterior que impedía cualquier pista visual que no fuera de interés en el experimento
(Fig. 1A-B). Un orificio (0,8 cm de diámetro) en la parte superior de la caja permitía la entrada de la
luz UV. Un orificio adicional en la parte inferior de la caja permitía acoplar una arena experimental
circular (detallada a continuación). La caja plástica y la arena experimental circular fueron ubicadas
en el centro de la bobina, mientras que la fuente de iluminación fue colocada sobre la caja plástica
(Fig. 1A).
La arena circular dentro de la cual se desplazaban los insectos consistía de platos de Petri plásticos
(8,7 cm de diámetro) desbastados hasta conseguir una altura interna de 2 mm. Para registrar la
posición de un individuo dentro de la arena circular, esta fue delimitada en la parte inferior del
plato en 16 sectores (ocupando 22,5° cada uno) (Lohmann et al., 1995) (Fig. 1B). Además, se
demarcó una circunferencia a 1 cm de distancia del borde de la arena (Vácha & Soukopová, 2004)
con el fin de dividirla en 16 sectores externos e internos (Fig. 1B). Para permitir el ingreso de los
insectos en la arena experimental circular se abrió un orificio pequeño en el centro del plato
inferior. Papel de filtro se ubicó en la base de la arena circular en cada ensayo para evitar el
potencial marcaje con pistas químicas durante el desplazamiento de las moscas utilizadas en
experimentos previos (Vácha & Soukopová, 2004).
Los individuos fueron sometidos a uno de dos tratamientos. En el primero las moscas fueron
expuestas al campo artificial de 1 mT más el campo magnético terrestre. En estos experimentos el
campo artificial fue dirigido hacia una de cuatro posiciones diferentes (Fig. 1B) con respecto al
norte magnético terrestre (Dommer et al., 2008; Phillips & Sayeed, 1993; Vácha & Soukopová,
2004). Estos datos fueron analizados usando como punto de referencia la dirección del campo
artificial y aparte, como control, fueron analizados los mismos datos pero tomando como punto de
referencia únicamente el norte terrestre (presente en todos los experimentos).
Para el segundo tratamiento, las moscas fueron expuestas exclusivamente al campo magnético
terrestre y a cualquier fuente de electromagnetismo cercana. Este segundo grupo de datos fue
analizado usando el norte terrestre como punto de referencia.
15 a 18 horas antes de los ensayos, individuos machos fueron colocados individualmente en
recipientes plásticos en oscuridad junto con un algodón humedecido. Luego fueron trasladados al
sitio de medición y tras 20 minutos de reposo, uno de los recipientes individuales era encajado a la
parte inferior de la arena (haciendo uso de luz roja) para inducir el ascenso y entrada de la mosca
a la arena circular. Simultáneamente, se encendía la lámpara UV y se grababa desde abajo de la
arena experimental la sombra que cada individuo proyectaba en la arena circular. Los videos de los
experimentos fueron grabados con una cámara Sony Handycam DCR-SR200. Todos los
experimentos se realizaron entre las 8:00 am y las 12:00 m.
En cada uno de los videos grabados se registró el primer sector externo de la arena al que ingresó
cada individuo probado (para pruebas con campo artificial N= 46; sin campo artificial N= 38).
Después de esta elección se retiraba el recipiente de entrada y se tapaba con algodón el orificio de
ingreso al plato de Petri. Luego de 30 segundos se registró en los videos la posición de cada
individuo durante 10 minutos cada 10 segundos (campo artificial N= 30; sin campo artificial N=
27).
Análisis estadísticos de los experimentos comportamentales
Los datos del primer sector externo elegido por la mosca y de la posición del insecto durante los
10 minutos del ensayo fueron analizados respectivamente mediante estadística circular usando
pruebas de Rayleigh y pruebas de Rayleigh modificada por Moore. Para realizar los cálculos se
utilizó el software Oriana 4,0.
Detección de partículas magnéticas en el cuerpo de Drosophila melanogaster
Para evaluar la presencia de materiales magnéticos en cuerpos completos de Drosophila, se
mantuvieron moscas machos y hembras en recipientes con etanol al 70%, tras lo cual se secaron
por 10 horas a 35 °C y por 21 horas a 39 °C en un horno (Wajnberg et al., 2001). Luego se
almacenaron en recipientes herméticos con gel de sílice hasta la siguiente manipulación.
Para realizar curvas de magnetización, aproximadamente 300 moscas secas fueron maceradas y
una cantidad suficiente de macerado se introdujo en una cápsula de celulosa, que posteriormente
se acopló a un magnetómetro de muestra vibratoria (VSM; Lakeshore modelo 7404) con el cual se
aplicaron ciclos de 0,6 T a -0,6 T y de vuelta a 0,6 T (Giraldo et al., 2013). Para todas las mediciones
se tomaron medidas control haciendo mediciones solamente de las cápsulas de celulosa vacías y
estos datos se restaron de los datos obtenidos con las cápsulas de celulosa conteniendo las
muestras (Giraldo et al., 2013). Estos experimentos con moscas secas se realizaron tres veces.
Como control positivo se aplicó el mismo procedimiento a 8 abdómenes de Apis mellifera (Giraldo
et al., 2013; Wajnberg et al., 2001).
Resultados
Ensayos comportamentales con Drosophila melanogaster
Se obtuvieron distribuciones circulares para la primera dirección escogida (Fig. 2) y la ubicación
elegida durante los 10 minutos (Fig. 3) por individuos machos de Drosophila melanogaster. En
ninguno de los dos casos fue registrado un patrón de orientación consistente para los individuos
analizados en conjunto (P > 0,5 en todos los casos; Fig. 2 y 3). Al analizar la orientación de machos
individuales a lo largo de 10 minutos, pudimos observar que algunos de ellos se orientaron
consistentemente durante este tiempo (Fig. 3A-C). Sin embargo, los individuos en conjunto no se
orientaron de forma diferenciable del azar.
Propiedades magnéticas del cuerpo de Drosophila melanogaster
Las curvas de magnetización obtenidas para cuerpos completos de Drosophila melanogaster
resultaron similares (Fig. 4B-C) a la curva obtenida para Apis mellifera utilizada como control
positivo (Fig. 4E).
En dos casos las gráficas, indican la presencia de algún material con comportamiento
superparamagnético. Cabe anotar que los puntos de saturación de las curvas para Drosophila son
de alrededor de un orden de magnitud menores al compararlos con la curva obtenida para Apis
mellifera. En uno de los casos (Fig. 4A) no se evidenció el patrón de respuesta positivo
característico de las figuras 4B y 4C.
Discusión
Ensayos comportamentales con Drosophila melanogaster
La ausencia de resultados positivos para los experimentos comportamentales, no implica una
ausencia de magnetorecepción en los machos de Drosophila melanogaster. Consideramos
entonces que es necesario continuar el proceso de estandarización para poder detectar
magnetorecepción en Drosophila con ensayos individuales en arenas circulares. Para este fin
puede considerarse el uso de condicionamiento, que es una herramienta poderosa para hallar
respuestas comportamentales a estímulos magnéticos en insectos (Dommer et al., 2008; Gegear
et al., 2008; Phillips & Sayeed, 1993; Vácha et al., 2008; Vácha & Soukopová, 2004).
Otro punto a tener en cuenta en la realización de experimentos comportamentales es la cepa
utilizada. Gegear et al. (2008) evaluaron la respuesta de varias cepas de Drosophila melanogaster a
un campo magnético fuerte, hallando una diferencia en la magnitud de la respuesta
comportamental dependiendo de la cepa. Por esta razón es posible que la cepa utilizada en
nuestros experimentos no responda de una forma tan consistente a estímulos magnéticos como lo
podría hacer otra cepa diferente de la misma especie.
Por último, es necesario tener en cuenta la intensidad del campo magnético artificial utilizado en
los experimentos. Para el presente estudio, se realizaron experimentos con una intensidad de
campo de 1 mT, que es mayor a la intensidad más alta usada en experimentos previos (Gegear et
al., 2008). Aunque la alta intensidad del campo magnético utilizado en nuestros experimentos
evitó la necesidad de aislar el montaje del ruido electromagnético externo, este beneficio pudo
haberse visto opacado por la potencial presencia de efectos fisiológicos indeseados en los insectos
probados (Painter et al., 2013; Wiltschko & Wiltschko, 2005).
Propiedades magnéticas del cuerpo de Drosophila melanogaster
Los resultados obtenidos con el VSM respaldan la posibilidad de la presencia de partículas
magnéticas en el cuerpo de Drosophila melanogaster. Nuestros análisis, concuerdan con lo
encontrado para otros insectos, para los cuales ha sido observada magnetorecepción y existen
registros de magnetita (por lo que son casos para los que se acepta más la hipótesis MBM; Giraldo
et al., 2013; Kirschvink et al., 2001; Kirschvink & Gould, 1981; Wajnberg et al., 2010). En estos
casos también se ha observado superparamagnetismo (Kirschvink & Gould, 1981; Wajnberg et al.,
2001).
Uno de los resultados obtenidos de nuestros experimentos no evidenció el patrón característico
de respuesta con el VSM ante la presencia de material magnético (Fig. 4A). En este caso la posible
explicación del resultado es la baja resolución que se obtuvo en esa medición en particular.
De acuerdo con lo anterior y para nuestro conocimiento, los resultados obtenidos con el VSM y
aquí presentados constituyen la primera evidencia de material magnético que podría estar
potencialmente involucrado en magnetorecepción para un insecto para el que está más aceptado
el MPR.
Según nuestros resultados, queda abierta la posibilidad de que en Drosophila esté funcionando un
compás doble (Jensen, 2010) o de que los criptocromos actúen de forma secundaria sobre
comportamientos de respuesta a campos magnéticos (Phillips et al., 2010). Existen antecedentes
de integración sensorial en insectos que hacen viables estos escenarios (Huston & Jayaraman,
2011; Wessnitzer & Webb, 2006).
La posibilidad de que dos tipos de mecanismo magnetoreceptor (MBM y MPR) coexistan en
Drosophila tampoco puede ser descartada. Afirmación que es sustentada por la existencia de
respaldo tanto para el MBM como para el MPR en aves (Wiltschko & Wiltschko, 2005). Un
escenario de este tipo no indicaría una redundancia, puesto que los dos mecanismos podrían
otorgar información complementaria. Esto es lo que sugieren Wiltschko & Wiltschko (2005),
quienes hipotetizan que la capacidad que tendría un MBM para detectar cambios leves de
intensidad dentro de un campo magnético otorgaría información a un animal migrante sobre su
ubicación, mientras que un MPR le permitiría obtener la información necesaria para mantener una
dirección consistente. Por esta razón, estos autores comparan el MBM a un magnetómetro y el
MPR a un compás.
Para el contexto de un insecto como Drosophila, la discusión sobre la existencia de un compás
doble (Jensen, 2010) o sobre la presencia de dos mecanismos de magnetorecepción (MBM y MPR)
es pertinente. Las habilidades de orientación y navegación pueden ser especialmente importantes
para estos animales, debido a su sorprendente capacidad para recorrer grandes distancias (Coyne
et al., 1982; Coyne et al., 1987).
Como consecuencia de las incógnitas planteadas, sugerimos continuar investigando la posibilidad
de que exista magnetorecepción basada en un MBM en Drosophila. Para esto, sugerimos la
realización de estudios que involucren histología, usando tinciones para objetos con contenido en
hierro y técnicas en microscopía que permitan detectar y localizar en el cuerpo de Drosophila la
presencia de material magnético (Hsu & Li, 1994; Hsu et al., 2007). Un análisis previo de las partes
del cuerpo de las moscas de manera aislada (cabezas, tórax y abdómenes) con el VSM podría
ayudar a delimitar la búsqueda del material magnético de interés a ciertas regiones del cuerpo de
Drosophila.
Agradecimientos:
Queremos agradecer al Departamento de Física de la Universidad de los Andes por su apoyo en la
realización de las mediciones con el VSM y a Germán Moreno y Aneider Angulo, por su apoyo con
los experimentos comportamentales. A Emigdio Guiza, por su colaboración en el manejo de las
colonias de Drosophila. A Laura Ospina y Miguel Parada por observaciones y consejos referentes al
escrito. Por último, a Diego Giraldo, por su apoyo en las fases iniciales del proyecto.
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Leyendas de las figuras
Figura 1. Características del montaje experimental usado en los experimentos comportamentales.
A) Vista diagonal del montaje experimental con ubicación de la fuente de luz UV en la parte
superior y bobinas de Helmholtz de 40 cm de diámetro a los lados. B) Vista inferior del montaje
experimental con las bobinas Helmhotlz y arena circular experimental con 16 sectores internos y
externos marcados. La bobina fue ubicada en dos posibles posiciones (líneas punteadas) y
dependiendo del experimento, podía estar encendida o apagada. Figuras A y B no a escala. C)
Espectro de emisión de la fuente de iluminación usada en los experimentos. La línea azul indica el
pico en ultravioleta de emisión.
Figura 2. Experimentos comportamentales con machos de Drosophila melanogaster expuestos a
campo magnético artificial. Primer sector escogido al ingresar a la arena experimental. En rojo,
vector promedio y umbral de significancia. A) Dirección de la respuesta de los individuos
expuestos a campo artificial de 1 mT cuando el norte artificial es tomado como 0° (N=46; test de
Rayleigh, P= 0,124). B) Control. Dirección de la respuesta de los individuos expuestos a campo
artificial de 1 mT, pero mirando la respuesta de esos individuos cuando el norte terrestre es
dirigido a 0° (test de Rayleigh, P= 0,569). C) Dirección de la respuesta de los individuos no
expuestos a campo artificial (N= 38, test de Rayleigh, P= 0,31).
Figura 3. Experimentos comportamentales con machos de Drosophila melanogaster expuestos a
campo magnético artificial. Ubicación de los individuos a lo largo de 10 minutos. En rojo, vector
promedio. En azul, vectores promedio para cada individuo evaluado. A) Dirección de la respuesta
de los individuos expuestos a campo artificial de 1 mT cuando el norte artificial es tomado como 0°
(N=30; test de Rayleigh modificado por Moore, 0,5>P>0,1). B) Control. Dirección de la respuesta de
los individuos expuestos a campo artificial de 1 mT, pero mirando la respuesta de esos individuos
cuando el norte terrestre es dirigido a 0° (test de Rayleigh modificado por Moore, 0,9>P>0,5). C)
Dirección de la respuesta de los individuos no expuestos a campo artificial (N= 27, test de Rayleigh
modificado por Moore, 0,5>P>0,1).
Figura 4. Resultados de la exposición de cuerpos completos de Drosophila melanogaster a un
magnetómetro de muestra vibratoria (VSM) para detectar la presencia de partículas magnéticas.
A-C) Resultados de la presencia de material magnético en cuerpos completos de Drosophila
melanogaster. D) Resultado de referencia esperado para un material diamagnético. Tejido de
Rhodnius prolixus que no contiene ningún material magnético (Tomado de Giraldo et al., 2013). E)
Resultados de la presencia de material magnético en abdómenes de Apis mellifera (N=8).
Figura 1
Figura 2
Figura 3
Figura 4
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