University of Groningen

Slowing starch digestibility in foodsde Bruijn, Hanny Margriet

IMPORTANT NOTE: You are advised to consult the publisher's version (publisher's PDF) if you wish to cite fromit. Please check the document version below.

Document VersionPublisher's PDF, also known as Version of record

Publication date:2018

Link to publication in University of Groningen/UMCG research database

Citation for published version (APA):de Bruijn, H. M. (2018). Slowing starch digestibility in foods: Formulation, substantiation and metaboliceffects related to health. [Groningen]: Rijksuniversiteit Groningen.

CopyrightOther than for strictly personal use, it is not permitted to download or to forward/distribute the text or part of it without the consent of theauthor(s) and/or copyright holder(s), unless the work is under an open content license (like Creative Commons).

Take-down policyIf you believe that this document breaches copyright please contact us providing details, and we will remove access to the work immediatelyand investigate your claim.

Downloaded from the University of Groningen/UMCG research database (Pure): http://www.rug.nl/research/portal. For technical reasons thenumber of authors shown on this cover page is limited to 10 maximum.

Download date: 29-03-2019

Addendum

Summary

Addendum

242

SUMMARY

Worldwide, the number of people with metabolic diseases such as diabetes mellitus type 2 (T2DM) is rapidly increasing, especially in South Asia. Development of T2DM is influenced by lifestyle-related factors such as diet and physical activity. Sustained exposure to higher post-prandial glucose (PPG) and insulin (PPI) responses increases the risk of development of (pre-)diabetes. Data from studies with drugs inhibiting alpha-glucosidase (an enzyme involved in starch digestion) and low glycaemic index/glycaemic load diets have shown that reducing PPG levels in blood by reducing the amount of absorbed carbohydrates or slowing the rates of carbohydrate digestion reduces the risk of T2DM. However, it is not yet clear whether a reduced (total) PPG itself directly contributes to health benefits or whether related effects of changing carbohydrate digestion and/or changed metabolism play a major role. This thesis has investigated how starchy foods can be made more slowly digestible, how this is substantiated, what is their impact on PPG and PPI as well as on the associated metabolic pathways. The hypothesis is that slowly-digestible carbohydrates cause further post-absorptive effects, which manifest themselves as changes in post-prandial glucose flux parameters and levels of gastrointestinal and pancreatic hormones, as well as glucose metabolites.

Carbohydrate-rich staple foods are key candidates for reducing PPG and PPI exposures, because of their frequent use. Wheat-based flatbreads and rice are two of the most common carbohydrate-rich staple foods in Southeast Asia, making them important contributors to the daily glycaemic load. The first part of this thesis is dedicated to the question of which characteristics of starchy foods contribute to PPG (and PPI) and to what extent. Storage of starch in grains occurs mainly in the form of amylose and amylopectin. A systematic review of rice studies showed that rice types with a higher amylose percentage give a lower PPG response. Post-harvest processing (such as parboiling) and consumer processing (such as cooling/reheating) further contribute to a lower PPG and PPI response after consumption due to their effects on gelatinization and retrogradation. Gelatinization is the hydration and swelling of starch granules, leading to a higher starch availability to human digestive enzymes, while retrogradation is the recrystallisation of starch resulting in a more resistant type of starch.

Many food hydrocolloids, a group of long chain polymers including many dietary fibres, are able to lower blood glucose response due to their viscous or gelling nature under gastrointestinal conditions. This can delay gastric emptying and inhibit the propulsive and mixing effects in the intestine, leading to a slower digestion and a greater release of incretin hormones. In addition, these hydrocolloids may also act by direct digestive enzyme inhibition in the gastrointestinal tract. In the food product hydrocolloids can

Addendum

243

coat the starch granules resulting in a decrease in swelling and gelatinization of starch and the formation of a physical barrier to alpha-amylase.

These insights for slowing the rate of starch digestion by food hydrocolloids were applied in consumer-relevant food products, which were subsequently tested for effects on PPG and PPI in Caucasian and Indian subjects. Southeast Asian flatbreads are usually prepared at home from a commercially-made whole-wheat flour mix (“atta”). We showed that inclusion of specific viscous fibres (guar gum and konjac mannan) produced a significantly lower PPG and PPI. Legume flours turned out to be especially valuable in lowering PPG when combined with low amounts of guar gum in flatbreads.

Several studies underpin the conclusion that it is possible to modulate the PPG response to staple foods, and that this is influenced by factors affecting carbohydrate digestibility. Therefore, it might be useful for the food industry to have a reliable in vitro model to predict the rate of digestion of existing and newly developed staple foods. The method to assess this was via an in vitro digestion assay based on the widely-used Englyst method, extended by an oral digestion step, and optimization of the pH and the amount of digestive enzymes. The impact of gastrointestinal hormones, gastric emptying and metabolic feedback mechanisms are not taken into account in these kinds of models. This in vitro digestion model was validated against in vivo PPG measurements in flatbreads. A regression model with four in vitro variables (rate of starch digestion, AUC of glucose release over 120 min, the carbohydrate level and % rapidly digestible starch, as independent variables), was highly predictive of in vivo plasma glucose responses.

In vivo, PPG is not just a reflection of starch digestibility, but determined by different underlying glucose fluxes: rate of appearance of exogenous glucose (RaE), endogenous glucose production (EGP) and rate of disposal of total glucose (RdT; the uptake of all glucose by tissues). Therefore, the “golden standard” to measure the rate of influx of glucose from the intestine (i.e. confirm slower digestion) is the dual stable isotope technique, in which 13C-labelled starch in combination with a deuterium glucose infusion is used to differentiate between the different glucose fluxes. In a study using 13C-labelled starch in flat breads with guar gum (2 and 4%) and chickpea flour (15%), these formulations slightly reduced the RaE, but more substantially affected RdT, as well as EGP compared to a flatbread without these additions. From a systematic review of studies comparing RaE of different carbohydrates via 13C-labelled carbohydrates we conclude that changing the RaE by diet is associated with substantial changes in PPG and PPI but also RdT. To get further insight to these post-absorptive effects metabolomics analyses of the 13C-glucose metabolites of the 13C-labelled starch was performed. Guar gum dose-dependently delayed the formation of the glycolysis-derived metabolites lactate and alanine.

Addendum

244

In conclusion, we found that modifying rates of carbohydrate digestion, e.g. by the addition of fibres and chickpea flour, results in effects beyond just PPG lowering, including changes in the underlying glucose fluxes, hormonal levels and metabolites. Our findings can be applied to dietary approaches to achieve a more desired cascade of metabolic effects, which can contribute toward a more favourable metabolic profile and reduced risk of T2DM. Consumers also can prepare healthier carbohydrate-rich products (e.g. pasta or rice) at home by introducing shorter cooking times and cooling/reheating cycles.

Addendum

245

Addendum

Samenvatting

Addendum

246

SAMENVATTING

Wereldwijd, vooral in Zuid Azië, neemt het aantal mensen met metabole aandoeningen, zoals diabetes mellitus type 2 (T2DM), snel toe. De ontwikkeling van T2DM wordt beïnvloed door aan leefstijl gerelateerde factoren zoals voeding en beweging. Langdurige blootstelling aan hogere bloedglucose of insuline waarden vergroot het risico op het ontwikkelen van (pre-)diabetes. Studies met medicijnen die de zetmeelafbraak remmen en studies met lage glycemische index/glycemische load voedingen hebben laten zien dat verlagen van de glycemische respons het risico verlaagt op T2DM. Het is echter niet duidelijk of het de verlaagde glycemische respons zelf is die direct bijdraagt aan de gezondheidseffecten. Mogelijk spelen effecten gerelateerd aan het veranderen van de snelheid van koolhydraatvertering en/of een veranderd metabolisme een belangrijke rol.

In dit proefschrift is onderzocht a..hoe zetmeelrijke producten langzaam verteerbaar gemaakt kunnen worden, b..hoe deze vertraging gemeten kan worden, and c.wat het effect hiervan is op postprandiale glycemische, insuline respons en gerelateerde metabole processen. De hypothese is dat langzaam verteerbare koolhydraten na de opname van glucose uit de darm effecten hebben. Dit zijn veranderingen in postprandiale glucose kinetiek (van en naar organen zoals lever en spier) en in gastro-intestinale en pancreashormonen, alsmede in downstream glucose metabolieten.

Koolhydraatrijke basisvoedingsmiddelen zoals rijst en graan produkten zijn ideale kandidaten om de respons van glucose en insuline na te maaltijd te verlagen, omdat deze produkten frequent geconsumeerd worden. Het eerste gedeelte van het proefschrift gaat over de vraag welke eigenschappen van zetmeelrijke producten in welke mate bijdragen aan de postprandiale glycemische (en insuline) respons. Zetmeel in granen is vooral aanwezig in de vorm van amylose en amylopectine. Ons systematische review van rijst studies laat zien dat rijst soorten met een hoog gehalte aan amylose een lagere postprandiale glycemische respons geven. Behandelingen na de oogst (zoals parboiling) en bereiding door consumenten (zoals het koelen en weer opwarmen) dragen verder bij aan een lagere postprandiale glycemische en insuline respons. Dit wordt veroorzaakt door effecten op de mate van gelering en retrogradatie. Gelering is de hydratatie en het zwellen van de zetmeelkorrels. Dit leidt tot een verbeterde toegankelijkheid van het zetmeel voor humane spijsverteringsenzymen. Retrogradatie is het weer in een kristalvorm overgaan van het zetmeel, waardoor het zetmeel moeilijker verteerbaar wordt.

Veel hydrocolloïden (een groep van lange keten polymeren waaronder veel typen voedingsvezel) in voedingsmiddelen zijn in staat on de glycemische respons te verlagen door hun visceuze en gel-vormende werking in het maagdarmkanaal. Dit kan de maagontlediging en de voortstuwende en mengende effecten in de dunne darm vertragen die vervolgens leiden tot een langzamere vertering en een grotere afgifte

Addendum

247

van incretinehormonen. Bovendien kunnen deze hydrocolloïden ook direct de spijsverteringsenzymen remmen in het maagdarmkanaal. In het voedingsmiddel kunnen hydrocolloïden de zetmeelkorrels van een laagje voorzien. Dat laagje zorgt voor een vermindering in zwelling en gelering van het zetmeel en de vorming van een fysische barrière tegen alfa-amylase, een enzym dat de koolhydraten afbreekt.

Het inzicht dat hydrocolloïden de snelheid van vertering kunnen vertragen, werd toegepast in voor basisvoedingsmiddelen die relevant zijn voor de consument in India (platte broden). Indiase platte broden worden gewoonlijk thuis bereid door gebruik te maken van een commercieel verkrijgbaar volkorenmeel (‘’atta”). Wij lieten zien dat het toevoegen van specifieke visceuze vezels (guar gom en glucomannan) tot een lagere postprandiale glycemische en insuline respons leidde in Kaukasische en Indiase proefpersonen. Peulvruchtenmeel in combinatie met kleine hoeveelheden guar gom bleek vooral effectief te zijn om de postprandiale glycemische respons van platte broden te verlagen.

Verscheidene humane studies onderbouwen de conclusie dat het mogelijk is om de postprandiale glycemische respons van basisvoedingsmiddelen te beïnvloeden. Voor de voedingsmiddelenindustrie kan het zinvol zijn om een betrouwbaar in vitro model te hebben dat de snelheid van vertering van voedingsmiddelen kan voorspellen. De toegepaste methode was een in vitro verteringsmodel gebaseerd op de veel gebruikte Englyst methode. De bestaande methode werd uitgebreid met een orale verteringsstap, een optimalisering van de pH en de hoeveelheid verteringsenzymen. Dit in vitro verteringsmodel werd gevalideerd met behulp van in vivo gemeten postprandiale glucosewaarden na consumptie van platte broden. Een regressie model met vier in vitro variabelen (snelheid van zetmeelvertering, AUC vrijgekomen glucose over 120 min, het koolhydraatniveau en % snel verteerbaar zetmeel, als onafhankelijke variabelen) was voorspellend voor de in vivo gemeten glycemische respons. De impact van gastro-intestinale hormonen, maagontlediging en metabole feedbackmechanismen worden niet meegenomen in deze modellen.

De postprandiale glycemische respons is niet alleen een weerspiegeling van de zetmeelvertering, maar wordt ook bepaald door verschillende onderliggende glucose fluxen zoals de verschijningssnelheid van exogeen glucose in het bloed (RaE), glucose productie in de lever (EGP) en de snelheid van de opname van glucose in de weefsels (RdT). Daarom is de gouden standaard om de snelheid van glucose opname vanuit de darm (om langzame vertering te bevestigen) te meten de ‘dubbele isotoop techniek’, waarbij 13C-verrijkte zetmeel in combinatie met een deuterium glucose infusie werd gebruikt om onderscheid te kunnen maken tussen de verschillende fluxen. Een voedingsinterventie met guar gom (2 en 4%) en kikkererwtenmeel (15%) in platte broden, waarin het zetmeel 13C-gelabeld was, liet zien dat deze broden de RaE enigszins verminderde, terwijl de RdT en EGP in grotere mate beïnvloed werden

Addendum

248

vergeleken met platte broden zonder deze toevoegingen. Uit ons systematisch overzicht van studies, waarin de RaE van verschillende koolhydraten met 13C-gelabeld zetmeel werden vergeleken, werd geconcludeerd dat veranderingen in RaE zijn geassocieerd met veranderingen in postprandiale glycemische en insuline respons, maar ook met de RdT. Downstream metabolomics analyses werden uitgevoerd naar 13C-glucose metabolieten van de 13C-gelabelde zetmeel om verder inzicht in deze effecten na absorptie te krijgen. Guar gom verlaagde dosis-afhankelijk de vorming van tijdens de glycolyse afgeleide producten melkzuur en alanine.

Concluderend vonden we dat wanneer de snelheid van koolhydraatvertering veranderde, door middel van bijv. de toevoeging van vezels en kikkererwtenmeel, dat resulteerde in effecten die verder gingen dan de glycemische respons, zoals veranderingen in de onderliggende glucose fluxen, hormonale niveaus en metabolieten. Deze inzichten kunnen worden toegepast voor het verbeteren van voedingsmiddelen, en daarmee bijdragen aan een gunstiger metabool profiel en verminderd risico op T2DM. De consument kan zelf hieraan ook bijdragen bij de maaltijdbereiding van koolhydraat-rijke producten (bijv. rijst en pasta) door korter te koken en koel/opwarm cycli te introduceren.

Addendum

249

Addendum

Dankwoord

Addendum

250

Dankwoord Onderzoek naar voedingsvezel en koolhydraten in relatie tot bloedglucose regulatie is al jarenlang een rode draad in mijn werk bij Unilever. Ook kreeg ik samen met een groot team de kans om humane studies op dit gebied uit te voeren. Op een gegeven moment kreeg ik de wens dat dit zou leiden tot een promotie. Ik ben enorm dankbaar dat ik deze kans gekregen heb. Vanaf 12 mei 2015 hebben we de opzet van mijn proefschrift gemaakt, en kon ik toewerken naar het boekje dat nu voor u ligt. Dit werk heeft alleen tot stand kunnen komen door de samenwerking met een grote en diverse internationale groep van mensen, zowel binnen als buiten Unilever. Onderzoek is echt teamwerk en daarom wil ik iedereen bedanken die meegeholpen heeft met het tot stand komen van dit proefschrift.

In het bijzonder wil ik mijn promotor Prof. dr. Roel J. Vonk en copromotoren (Dr. Marion Priebe en Dr. David Mela) bedanken. Roel, hoewel je al met emeritaat was, had je nog steeds een tomeloze inzet en enthousiasme voor mijn werk en ik moet zeggen dat ik van onze wetenschappelijke discussies (samen met Marion Priebe), meestal via skype, echt genoten heb. Ik ga deze discussies ook echt missen. Verder heb je mij geleerd dat je onder crisissituaties zeer creatief moet zijn.

Marion, jij was van het begin af aan mijn steun en toeverlaat bij alle stabiele isotoop studies. Ook toen je naar Duitsland verhuisde, konden we nog steeds een beroep op je doen en je was ook een enthousiaste copromotor. We hebben heel wat gerekend aan concentraties van stabiele isotopen en hoeveelheden van testproducten en ik heb hier veel van geleerd.

Dave, wij werken al heel wat jaren samen bij Unilever en toen ik ging promoveren vond ik het ook fijn dat je mijn copromotor wilde worden. Je combineert inhoudelijke kennis op het gebied van het koolhydraatmetabolisme met een zeer goede kennis van de Engelse taal. Verder wil ik je hierbij hartelijk bedanken voor de financiële bijdrage voor het drukken van mijn proefschrift.

Graag zou ik hier ook de leescommissie, bestaande uit Prof. dr. A.F.H. Pfeiffer, Prof. dr. A.J.W. Scheurink en Prof. dr. F. Kuipers, bedanken voor het lezen en beoordelen van mijn proefschrift.

Het onderzoek bestaat voor een groot deel uit interventiestudies en zonder de bijdrage van het clinicals team in Vlaardingen (Anne-Roos Hoogenraad, Theo Mulder, Anton Porcu, Jeroen Sterken) waren deze studies nooit zo professioneel uitgevoerd. Ook de studieteams van Leatherhead (UK), Unilever Bangalore (India) en QPS (Groningen) wil ik hartelijk bedanken voor de bijdrage aan de verschillende studies en de fijne samenwerking. Verder speelde Ton Gorissen (Isolife, Wageningen) een belangrijke rol in het leveren van de verrijkte zetmeelkorrels. Theo van Dijk en Coby Eelderink (UMCG, Groningen) wil ik ook hartelijk bedanken voor het uitvoeren van de analyses

Addendum

251

van de 13C gelabelde glucose. Theo vooral ook voor al jouw achtergrondberekeningen en het modelleren van de data. Coby, de verdediging van jouw proefschrift in september dit jaar, was voor mij een leuke en nuttige ervaring. Pieter van der Pijl, ook nog bedankt dat je meegewerkt hebt aan de glucose kinetic studies.

Zonder mijn voormalige lijnmanager Petra Verhoef was dit proefschrift niet tot stand gekomen. Zij heeft voor mij de weg vrijgemaakt om dit proefschrift te schrijven. Petra, verder bedankt voor de prettige samenwerking. Verder heeft Prof. Rob Hamer, voormalig hoofd van Unilever Research and Development Vlaardingen, mij ook altijd gesteund in het promotietraject, daarvoor mijn dank. Ik zou ook graag mijn nieuwe lijnmanager Marjan Alssema bedanken, voor alle hulp en steun bij de promotie. Ook fijn dat je mijn paranimf wilt zijn. De andere paranimf, Harry Peters, wil ik bedanken voor alle hulp en ook voor het aanhoren van alle hoogte- en dieptepunten, want hij heeft het “geluk” om tegenover mij te zitten. Verder wil ik Astrid Bronkhorst bedanken voor alle secretariële ondersteuning en voor haar steun.

Jack Seijen ten Hoorn, bedankt voor het bereiden van de platte broden; je werd er echt een meester in en natuurlijk voor de in vitro analyses. Verder wil ik Chandrika Mohanan (Hindustan Lever, India) en haar designteam bedanken voor het beschikbaar stellen van de melen. Verder wil ik nog de voormalige projectleiders Mirjam Spreeuwenberg, Silvia Miret-Catalan, Kim van der Zander en Petra Verhoef bedanken voor het in goede banen leiden van het project.

Peter Murray (Unilever Colworth, UK) en Harry Hiemstra wil ik graag bedanken voor hun vele werk op het gebied van de statistiek en vooral de discussies over p-waarden zal ik nooit vergeten. Guus Duchateau, bedankt voor alle inzichten met betrekking tot stabiele isotoop studies en farmacokinetiek.

Doris Jacobs bedankt voor alle inzichten omtrent metabolomics en jouw hulp bij het tot stand komen van het manuscript. Lisa Schlicker, Prof. Karsten Hiller en medewerkers in de TU Braunschweig wil ik graag bedanken voor al het werk voor het metabolomics manuscript.

Verder wil ik natuurlijk alle andere collega’s bij Unilever bedanken (vooral Wendy Blom, Yuguang Lin, Elke Trautwein, Mario Vermeer, Diny Knol, Ans Eilander, Sheila Wiseman en alle andere collega’s van Future Health and Wellness) voor de gezelligheid en de vele koppen thee. Vooral met de grotere veranderingen op het werk op komst, was het belangrijk om een luisterend oor te vinden.

Lieve René, bedankt dat je mij altijd hebt gesteund en geholpen. Samen met Rebecca en Amanda heb jij gezorgd voor een stabiele en liefdevolle thuissituatie, zonder deze had ik het niet gered.

Addendum

252

Verder wil ik op deze plaats ook mijn ouders gedenken en bedanken dat zij mij en de andere (klein)kinderen altijd gestimuleerd hebben om het beste uit onszelf te halen.

Verder mijn broer Marnix en mijn zus Edith, die altijd interesse in mij hebben en mij ook gesteund hebben de afgelopen tijd, die niet altijd eenvoudig was.

Tante Marion, oom Alex en tante Joke, bedankt ook voor alle interesse en steun bij alle hoogte- en dieptepunten in mijn leven.

Tegen al mijn vriendinnen en vrienden wil ik zeggen, dat hoewel sommige van jullie pas laat wisten dat ik zou gaan promoveren, jullie toch interesse hebben getoond en mij hebben gesteund. Helaas heb ik jullie toch (vooral de laatste tijd) minder aandacht gegeven en ik hoop daar verandering in te brengen.

Wat mij nog rest is alle coauteurs te bedanken, en iedereen die ik niet direct genoemd heb, maar toch een belangrijke rol gespeeld heeft. Ik kan met Lao-Tse zeggen dat “de weg belangrijker is dan het doel”.

Addendum

253

Addendum

About the author

Addendum

254

ABOUT THE AUTHOR

Hanny M. Boers-de Bruijn was born on the 6th of January 1966 in The Hague, The Netherlands. In 1988 she obtained her degree in Nutrition and Dietetics (BSc) at the Haagse Hogeschool in The Hague and started to work as an information specialist in clinical nutrition and infant food for Nutricia (now Danone) Research in Zoetermeer. Since 1997 she has been working as a research scientist at Unilever Research and Development Vlaardingen. After following the part-time masters course “Voeding en Toxicologie” (Nutrition and Toxicology) of the faculty “Toegepaste Natuurwetenschappen” (Applied Natural Sciences) at the Open University of The Netherlands, she received her masters degree in 2003. The title of her thesis, based on her work at Unilever, was: “The biochemistry and physico-chemical properties of carbohydrates and their influences on blood glucose and insulin regulation”. Since then she has been involved in several research projects concerning health aspects of carbohydrates and dietary fibres (e.g. in relation to satiety and blood glucose management). This work has resulted in 11 publications, plus others in preparation, as well as presentations at international conferences.

In September 2015 she started her PhD programme as part of a collaboration between the University of Groningen (Prof. dr. Roel Vonk, Promotor, and Dr. Marion Priebe, Co-promotor), and Unilever (Dr. David Mela, Co-promotor), which resulted in the present thesis. After her promotion, she plans to continue her research at Unilever R&D Vlaardingen, which from July 2019 onwards will become the Unilever Foods Innovation Centre in Wageningen. She is a member of the Nederlandse Vereniging van Diabetes Onderzoekers (NVDO, Dutch Association of Diabetes Researchers) and also Voednet (organisation for dietitians working in food industry or as consultant). Hanny lives in Bleiswijk with her husband René and daughters Rebecca and Amanda.

Addendum

255

Addendum

List of publications

Addendum

256

LIST OF PUBLICATIONS 1. Boers, H.M., Van Dijk, T.H., Hiemstra, H., Hoogenraad, A.-R., Mela, D.J., Peters,

H.P.F., Vonk, R.J., Priebe, M.G. Effect of fibre additions to flatbread flour mixes on glucose kinetics: A randomised controlled trial. (2017) Br J Nutr, 118 (10), pp. 777-787.

2. Boers, H.M., MacAulay, K., Murray, P., Seijen ten Hoorn, J., Hoogenraad, A.-R., Peters, H.P.F., Vente-Spreeuwenberg, M.A.M., Mela, D.J. Efficacy of different fibres and flour mixes in South-Asian flatbreads for reducing post-prandial glucose responses in healthy adults. (2017) Eur J Nutr, 56 (6), pp. 2049-2060.

3. Boers, H.M., MacAulay, K., Murray, P., Dobriyal, R., Mela, D.J., Spreeuwenberg, M.A.M. Efficacy of fibre additions to flatbread flour mixes for reducing post-meal glucose and insulin responses in healthy Indian subjects. (2017) Br J Nutr, 117 (3), pp. 386-394.

4. Boers, H.M., Hoorn, J.S.-T., Mela, D.J. Effect of hydrocolloids on lowering blood glucose. (2016) Gums and Stabilisers for the Food Industry 18 - Hydrocolloid Functionality for Affordable and Sustainable Global Food Solutions, pp. 191-208.

5. Boers, H.M., Seijen Ten Hoorn, J., Mela, D.J. A systematic review of the influence of rice characteristics and processing methods on postprandial glycaemic and insulinaemic responses. (2015) Br J Nutr, 114 (7), pp. 1035-1045.

6. Alssema, M., Boers, H.M., Ceriello, A., Kilpatrick, E.S., Mela, D.J., Priebe, M.G., Schrauwen, P., Wolffenbuttel, B.H., Pfeiffer, A.F.H. Diet and glycaemia: The markers and their meaning. A report of the Unilever Nutrition Workshop. (2015) Br J Nutr, 113 (2), pp. 239-248.

7. Peters, H.P.F., Koppert, R.J., Boers, H.M., Ström, A., Melnikov, S.M., Haddeman, E., Schuring, E.A.H., Mela, D.J., Wiseman, S.A. Dose-dependent suppression of hunger by a specific alginate in a low-viscosity drink formulation. (2011) Obesity, 19 (6), pp. 1171-1176.

8. Peters, H.P.F., Ravestein, P., Van Der Hijden, H.T.W.M., Boers, H.M., Mela, D.J. Effect of carbohydrate digestibility on appetite and its relationship to postprandial blood glucose and insulin levels (2011) Eur J Clin Nutr, 65 (1), pp. 47-54.

9. Ström, A., Melnikov, S.M., Boers, H.M., Mela, D.J., Peters, H.P.F. Odunsi et al. results for CM3 cannot be extrapolated to alginates in general. (2010) Obesity, 18 (11), p. 2069.

10. Peters, H.P.F., Boers, H.M., Haddeman, E., Melnikov, S.M., Qvyjt, F. No effect of added β-glucan or of fructooligosaccharide on appetite or energy intake. (2009) Am J Clin Nutr, 89 (1), pp. 58-63.

11. Ström, A., Boers, H.M., Koppert, R., Melnikov, S.M., Wiseman, S., Peters, H.P.F. Physico-chemical properties of hydrocolloids determine their appetite effects. (2010) Gums and Stabilisers for the Food Industry 15, pp. 341-355.

Addendum

257

Addendum

Abbreviations

Addendum

258

LIST OF ABBREVIATIONS AICc Aikaike Information Criterion corrected for small sample sizes APE atom percent excess AUC area under the curve BF barley flour bw body weight C control Cmax maximum observed glucose response CPF chickpea flour CRO clinical research organization CVD cardiovascular disease dAUC decremental area under the curve EGP endogenous glucose production en% percent energy FFAs free fatty acids GC-MS gas chromatography coupled to mass spectrometry GCR glucose clearance rate GE gastric emptying GG guar gum GI glycaemic index GIP glucose-dependent insulinotropic peptide GL glycaemic load GLP-1 glucagon-like peptide 1 HFF high fibre flour iAUC incremental area under the curve II insulinaemic index ITT intention to treat KM konjac mannan MID mass isotopomer distributions m/z mass-to-charge ratio net iAUC net incremental area under the curve ODE ordinary differential equations PCA principal component analysis PPG post-prandial plasma glucose PPI post-prandial serum insulin +iAUC positive incremental area under the curve RaE rate of appearance of exogenous glucose RaT rate of appearance of total glucose RCT randomized controlled trial RDS rapidly digestible starch RdT rate of disappearance of total glucose

Addendum

259

rmANOVA repeated measures analysis of variance RMS(D) root mean square (deviation) RS resistant starch RS (3) (type 3) resistant starch SCFA short-chain fatty acids SDS slowly digestible starch T50%abs time to reach 50% absorption of exogenous glucose tAUC total area under the curve TCA tricarboxylic acid T2DM Type 2 diabetes mellitus Tmax time at which the Cmax is reached