UNIVERSIDAD CENTRAL DEL ECUADOR FACULTAD …...del ácido fosfónico, aminoglucósidos, fenicoles y...

UNIVERSIDAD CENTRAL DEL ECUADOR

FACULTAD DE MEDICINA VETERINARIA Y ZOOTECNIA

CARRERA DE MEDICINA VETERINARIA Y ZOOTECNIA

Estudio retrospectivo de los principales agentes bacterianos aislados en aves

comerciales y determinación de perfiles de resistencia de Escherichia coli y

Salmonella spp. desde el 2013 al 2018.

Informe final de investigación presentado como requisito para optar el título de

Médico Veterinario Zootecnista

AUTORA: Parra Córdova Pamela Cristina

TUTORA: Dra. Ana Luisa Cevallos Gordón

CO-TUTOR: Dr. Javier Vargas Estrella

Quito, 2019

ii

©DERECHOS DE AUTOR

Yo, Pamela Cristina Parra Córdova en calidad de autor y titular de los derechos

morales y patrimoniales del trabajo de investigación: ESTUDIO RETROSPECTIVO

DE LOS PRINCIPALES AGENTES BACTERIANOS AISLADOS EN AVES

COMERCIALES Y DETERMINACIÓN DE PERFILES DE RESISTENCIA DE

Escherichia coli Y Salmonella spp. DESDE EL 2013 AL 2018, de conformidad con

el Art. 114 del CÓDIGO ORGÁNICO DE LA ECONOMÍA SOCIAL DE LOS

CONOCIMIENTOS, CREATIVIDAD E INNOVACIÓN, concedo a favor de la

Universidad Central del Ecuador una licencia gratuita, intransferible y no exclusiva

para el uso no comercial de la obra, con fines estrictamente académicos. Conservo

a mi favor todos los derechos de autor sobre la obra, establecidos en la norma

citada.

Así mismo, autorizo a la Universidad Central del Ecuador para que realice la

digitalización y publicación de este trabajo de titulación en el repositorio virtual, de

conformidad a lo dispuesto en el Art. 144 de la Ley Orgánica de Educación Superior.

El autor declara que la obra objeto de la presente autorización es original en su

forma de expresión y no infringe el derecho de autor de terceros, asumiendo la

responsabilidad por cualquier reclamación que pudiera presentarse por esta causa

y liberando a la Universidad de toda responsabilidad.

Firma: __________________________

Pamela Cristina Parra Córdova

CC. 171881436-9

Dirección electrónica: [email protected]

iii

APROBACION DE LA TUTORA

En mi calidad de Tutora del Trabajo de Titulación, presentado por PAMELA

CRISTINA PARRA CÓRDOVA, para optar por el Grado de Médico Veterinario

Zootecnista; cuyo título es: ESTUDIO RETROSPECTIVO DE LOS PRINCIPALES

AGENTES BACTERIANOS AISLADOS EN AVES COMERCIALES Y

DETERMINACIÓN DE PERFILES DE RESISTENCIA DE Escherichia coli Y

Salmonella SPP. DESDE EL 2013 AL 2018, considero que dicho trabajo reúne los

requisitos y méritos suficientes para ser sometido a la presentación pública y

evaluación por parte del tribunal examinador que se designe.

En la ciudad de Quito, a los 28 días del mes de marzo de 2018.

__________________________

Dra. Ana Luisa Cevallos Gordón

DOCENTE-TUTORA

CC: 1713676722

iv

DEDICATORIA

A mi familia por toda una vida de amor y apoyo incondicional.

A mis amigas y amigos que me acompañaron durante la carrera universitaria.

Al personal de trabajo de los laboratorios AGROAVILAB y AVISID, quienes fueron

un hogar y un gran apoyo en una etapa importante de mi vida.

v

RECONOCIMIENTO

A la Licenciada Rocío Paredes por ver en mí un potencial que abrió mi mente a

nuevos caminos y experiencias.

Al laboratorio “Agroindustrias Avícolas Laboratorios” AGROAVILAB, por

permitirme ser parte de su equipo de trabajo y abrir las puertas a la presente

investigación.

A mis padres por el tiempo, la paciencia y el apoyo que me han brindado durante

tanto tiempo.

A mis amigas y compañeros que no solo han sido parte de mis momentos

emotivos, sino que, también apoyaron de diversas maneras en mi proyecto.

A la Doctora Ana Luisa Cevallos Gordón y al Doctor Javier Vargas Estrella,

quienes fueron mentores y guías para llevar a cabo la presente investigación.

A los docentes de la Facultad de Medicina Veterinaria y Zootecnia por apoyar y

colaborar de diversas maneras en la elaboración del presente estudio.

vi

ÍNDICE DE CONTENIDOS

pág.

Índice de contenidos ............................................................................................... vi

Lista de tablas ......................................................................................................... ix

Lista de figuras ........................................................................................................ x

Resumen ................................................................................................................. xi

Abstract .................................................................................................................. xii

Introducción ............................................................................................................. 1

CAPÍTULO I ............................................................................................................ 3

OBJETIVOS ......................................................................................................... 3

General ............................................................................................................. 3

Específicos ....................................................................................................... 3

CAPÍTULO II ........................................................................................................... 4

MARCO TEÓRICO .............................................................................................. 4

Avicultura mundial ............................................................................................ 4

Avicultura ecuatoriana ...................................................................................... 5

Diagnóstico microbiológico ............................................................................... 6

Bacterias de interés en avicultura ..................................................................... 7

Enterobacterias ............................................................................................. 8

Escherichia coli .......................................................................................... 8

Salmonella spp. .......................................................................................... 9

Los antibióticos en la avicultura ...................................................................... 10

Familias de fármacos más comunes en avicultura ...................................... 11

vii

Aminoglucósidos ...................................................................................... 11

Cefalosporinas ......................................................................................... 11

Derivados del ácido fosfónico .................................................................. 12

Fenicoles .................................................................................................. 12

Nitrofuranos .............................................................................................. 12

Penicilinas ................................................................................................ 12

Polimixinas ............................................................................................... 12

Fluoroquinolonas ...................................................................................... 12

Sulfametoxazol más trimetoprim .............................................................. 12

Tetraciclinas ............................................................................................. 12

Sensibilidad antimicrobiana ............................................................................ 13

Resistencia antimicrobiana ............................................................................. 14

Mecanismos de resistencia ............................................................................. 15

Resistencia y salud pública............................................................................. 17

CAPÍTULO III ........................................................................................................ 19

MATERIALES Y MÉTODOS .............................................................................. 19

Metodología .................................................................................................... 19

Procedimiento de la investigación .................................................................. 20

Recolección de la información ..................................................................... 20

Obtención de la información ........................................................................ 21

Registro de datos ........................................................................................ 21

Análisis estadístico ...................................................................................... 22

CAPÍTULO IV ........................................................................................................ 24

RESULTADOS ................................................................................................... 24

Principales bacterias aisladas ......................................................................... 25

viii

Escherichia coli ............................................................................................... 27

Resistencia antimicrobiana .......................................................................... 27

Perfil de resistencia ..................................................................................... 29

Salmonella spp. .............................................................................................. 32

Resistencia antimicrobiana .......................................................................... 32

Perfil de resistencia ..................................................................................... 34

DISCUSIÓN ....................................................................................................... 38

Aislamientos bacterianos ................................................................................ 38

Perfil de resistencia de Escherichia coli .......................................................... 40

Perfil de resistencia de Salmonella spp. ......................................................... 44

CAPÍTULO V ......................................................................................................... 48

CONCLUSIONES .............................................................................................. 48

RECOMENDACIONES ...................................................................................... 49

Bibliografía ............................................................................................................ 50

Anexos .................................................................................................................. 62

ix

LISTA DE TABLAS

pág.

Tabla 2. Información recolectada para la base de datos. ...................................... 20

Tabla 3. Número de aislamientos del estudio, clasificado por tipo de producción

avícola. .................................................................................................................. 24

Tabla 5. Principales bacterias aisladas entre enero 2013 y junio 2018 en el

laboratorio Agroavilab S.A según tipo de producción. ........................................... 25

Tabla 6. Detalles de los aislamientos en codornices, pavos y gallos de pelea. .... 27

Tabla 7. Porcentaje de resistencia de Escherichia coli por año, según la familia

antibiótica. ............................................................................................................. 28

Tabla 8. Resistencia de Escherichia coli, valores del coeficiente de la variable X,

estadístico t, probabilidad y coeficiente de determinación R2, ante las familias

antibióticas. ........................................................................................................... 31

Tabla 10. Porcentaje de resistencia de Salmonella spp. durante el período de

estudio, según la familia antibiótica. ...................................................................... 33

Tabla 11. Resistencia de Salmonella spp., valores del coeficiente de la variable X,


antibióticas. ........................................................................................................... 36

Tabla 1. Clasificación de los agentes antimicrobianos veterinarios para aves

destinadas a la producción de alimentos. ............................................................. 62

Tabla 4. Frecuencia de bacterias aisladas en las diferentes provincias durante el

período de estudio. ................................................................................................ 64


probabilidad y coeficiente de determinación R2 ante las familias de antibióticos

según las provincias y el tipo de producción. ........................................................ 70

x



según las provincias y el tipo de producción. ........................................................ 77

LISTA DE FIGURAS

pág.

Figura 1: Líneas de tendencia de Escherichia coli para polimixinas,

aminoglucósidos y fenicoles. ................................................................................. 29

Figura 2: Líneas de tendencia de Escherichia coli para fluoroquinolonas,

tetraciclinas y derivados del ácido fosfónico.......................................................... 30

Figura 3: Líneas de tendencia de Escherichia coli para nitrofuranos,

cefalosporinas. sulfonamidas y penicilinas. ........................................................... 30

Figura 4: Líneas de tendencia de Salmonella spp. para penicilinas, derivados del

ácido fosfónico y fenicoles..................................................................................... 34

Figura 5: Líneas de tendencia de Salmonella spp. para tetraciclinas,

cefalosporinas y aminoglucósidos ......................................................................... 35

Figura 6: Líneas de tendencia de Salmonella spp. para sulfonamidas, polimixinas,

y fluoroquinolonas. ................................................................................................ 35

xi

Estudio retrospectivo de los principales agentes bacterianos aislados en aves

comerciales y determinación de perfiles de resistencia de Escherichia coli y

Salmonella spp. desde el 2013 al 2018.

Autora: Pamela Parra.

Tutora: Dra. Ana Luisa Cevallos.

RESUMEN

Bajo el concepto “una sola salud” el conocimiento y correcto uso de antibióticos en la terapéutica animal, ha tomado mayor importancia, así, una buena salud animal se reflejará en una buena salud humana y un manejo ambiental adecuado. El presente estudio tuvo como objetivo determinar los principales agentes bacterianos aislados en la avicultura comercial y determinar los perfiles de resistencia de Escherichia coli y Salmonella spp, usando el historial de resultados de los análisis bacteriológicos realizados por el Laboratorio Agroindustrias Avícolas (Agroavilab S.A.), Guayaquil – Ecuador, desde enero del 2013 a junio del 2018; obteniendo 12100 aislamientos bacterianos de pollos de engorde, gallinas ponedoras y gallinas reproductoras durante ese periodo. A través de un análisis de regresión lineal se comparó los promedios anuales de sensibilidad a las familias antibióticas para determinar la tendencia, y por medio de probabilidad se estableció cambios significativos y coeficiente de variación anual. Se aisló: Escherichia coli (53.36%), Proteus spp. (9,34%), Klebsiella spp. (8,94%), Salmonella spp. (8,26%) y Enterobacter spp. (7,75%), el restante correspondió a diversas bacterias e incluso muestras sin crecimiento bacteriano. Escherichia coli presentó una tendencia a incrementar la resistencia para derivados del ácido fosfónico, aminoglucósidos, fenicoles y polimixinas; mientras que se observó una tendencia leve a disminuir la resistencia para nitrofuranos, cefalosporinas, penicilinas, fluoroquinolonas, tetraciclinas y sulfonamidas. Salmonella spp. presentó incremento en la resistencia a todas las familias de antibióticos evaluados (penicilinas, derivados del ácido fosfónico, fenicoles, tetraciclinas, cefalosporinas, aminoglucósidos, sulfonamidas, polimixinas y fluoroquinolonas). PALABRAS CLAVE: RESISTENCIA BACTERIANA, Escherichia coli, Salmonella

SPP., AVES COMERCIALES, ANTIBIÓTICOS.

xii

Retrospective study of the main bacterial agents isolated in the commercial poultry

and determination of resistance profiles of Escherichia coli and Salmonella spp.

from 2013 to 2018.

Author: Pamela Parra.

Tutor: Dr. Ana Luisa Cevallos.

ABSTRACT

Under the concept "one health" the knowledge and antibiotics correct usage in animal therapeutics, has charged more importance, so that, a good animal health will be reflected in a good human health and an adequate environmental management. The objective of this study was to determine the main bacterial agents isolated in the commercial poultry industry and to determine the resistance profiles of Escherichia coli and Salmonella spp., using the history of results of the bacteriological analysis carried out by the “Agroindustrias Avícolas Laboratorio” (Agroavilab SA), Guayaquil - Ecuador, from January 2013 to June 2018; getting 12100 bacterial isolations from broiler chickens, laying hens and breeding hens during that period. Through a linear regression analysis, the annual averages of sensitivity to the antibiotic families were compared to determine the trend, and by mean of probability, significant changes and an annual coefficient of variation were established. It was isolated: Escherichia coli (53.36%), Proteus spp. (9.34%), Klebsiella spp. (8.94%), Salmonella spp. (8.26%) and Enterobacter spp. (7.75%), the rest corresponded to various bacteria and even samples without bacterial growth. Escherichia coli showed a tendency to increase the resistance for derivatives of phosphonic acid, aminoglycosides, phenicoles and polymyxins; while a slight tendency to decrease resistance was observed for nitrofurans, cephalosporins, penicillins, fluoroquinolones, tetracyclines and sulfonamides. Salmonella spp. showed an increase in resistance to all families of antibiotics evaluated (penicillins, phosphonic acid derivatives, phenicoles, tetracyclines, cephalosporins, aminoglycosides, sulfonamides, polymyxins and fluoroquinolones). KEY WORDS: BACTERIAL RESISTANCE, Escherichia coli, Salmonella spp., COMMERCIAL BIRDS, POULTRY, ANTIBIOTICS.

1

INTRODUCCIÓN

El consumo y producción de aves comerciales en el país ha ido aumentando en los

últimos 20 años, pero este aumento, no ha tenido el control ni la regularización

necesaria en cuanto al manejo que se necesita en caso de que se presente algún

tipo de infección en las diferentes empresas (Rodríguez, 2009).

El crecimiento excesivo y la falta de medidas de control son un riesgo en las

empresas por el aumento de infecciones virales, bacterianas, fúngicas o

parasitarias. Es importante que en cada granja se establezcan planes de control

apoyados con un laboratorio diagnóstico para saber tomar medidas frente a

cualquier tipo de desafío además de garantizar el producto final (Farrel et al., 2013).

En los últimos años el diagnóstico de laboratorio ha ido incrementado, logrando

determinar los agentes causales de las enfermedades, sin embargo, es importante

conocer que las bacterias identificadas en los cultivos pueden ser o no los agentes

principales de las enfermedades que afectan a los lotes analizados (Farrel et al.,

2013). Todo tipo de infección bacteriana representa gastos a corto o largo plazo

dentro de la rentabilidad de una granja, además, después de un tratamiento, nos

informa como se ha realizado el manejo terapéutico por el aumento o no de la

resistencia a los antimicrobianos (Farrel et al., 2013). Con el crecimiento del

mercado en el Ecuador ha aumentado también la importancia de conocer los

desafíos que existen y a los cuales los animales se encuentran expuestos, la

evolución de los brotes infecciosos, así como también el comportamiento de las

bacterias ante los agentes antimicrobianos (Rodríguez, 2009).

Una sola salud, es el concepto que engloba la relación existente entre salud

humana, salud animal y manejo ambiental; en los últimos años ha incrementado la

importancia del uso de antibióticos en animales, así, un manejo adecuado en la

2

terapéutica animal se refleja con una buena salud en las producciones, una buena

salud humana y un manejo ambiental adecuado (Ajayi Kehinde Oluyemi & Omoya

F. O, 2017). La FAO pretende realizar un plan de acción ante la resistencia

antimicrobiana, ya que el aumento de esta a traído varios problemas en la

productividad de las granjas, en inocuidad alimentaria y bienestar animal (Esperbent

& Migliorati, 2017).

En el país los estudios sobre infecciones aviares han aumentado notablemente,

dando información sobre patógenos virales, enfermedades emergentes, además de

brotes por infecciones bacterianas. Es importante saber el estatus nacional ya que

con el mismo se toman medidas de bioseguridad, con las cuales se puede prevenir

en las granjas gastos innecesarios.

Con este estudio se pretendió determinar las principales cepas bacterianas en aves

comerciales en las granjas, desde enero del 2013 hasta junio del 2018, además de

establecer la tendencia de la resistencia de Escherichia coli y Salmonella spp. ante

varias familias antibióticas. Además de, demostrar que la resistencia ha sido

variable, aunque no se puede determinar las razones de los cambios; la tendencia

de la resistencia se realizó a través de un análisis retrospectivo de todas las

muestras avícolas procesadas en el Laboratorio Agroindustrias Avícolas

Laboratorios (Agroavilab S.A.) que se localiza en la provincia de Guayas desde

enero del 2013 a junio del 2018.

3

CAPÍTULO I

OBJETIVOS

General

Determinar los principales agentes bacterianos aislados en aves comerciales y la

tendencia de la resistencia de Escherichia coli y Salmonella spp. desde el 2013 al

2018.

Específicos

Analizar la ocurrencia de las cepas bacterianas aisladas en aves comerciales desde

enero del 2013 hasta junio del 2018.

Establecer los perfiles de resistencia de Escherichia coli y Salmonella spp. junto con

la tendencia y coeficiente de variación para varias familias antibióticas en la industria

avícola entre enero del 2013 y junio del 2018.

4

CAPÍTULO II

MARCO TEÓRICO

Avicultura mundial

La producción avícola mundial ha incrementado en un 1,6% desde el 2013 al 2014

(Giacomozzi, 2015). Se prevé un aumento constante debido a la globalización,

industrialización, cambio de dieta y hábitos alimenticios, donde las personas

prefieren proteínas de origen animal (Farrel et al., 2013). Además la producción de

aves de corral puede tener costos relativamente bajos con respecto a otro tipo de

producciones (Farrel et al., 2013).

Este incremento productivo no siempre tiene los controles y regularizaciones

necesarias (Rodríguez, 2009). La falta de medidas de control e implementación de

bioseguridad son un riesgo en las empresas por el aumento de infecciones virales,

bacterianas, fúngicas o parasitarias; por ende el manejo adecuado comienza

aplicando planes de control, manejo de personal, medidas de bioseguridad y todo

se apoya con un laboratorio de diagnóstico, el cual ayuda a tomar medidas frente a

cualquier tipo de desafío además de garantizar el producto final (Farrel et al., 2013;

“Tendencias Avícolas Mundiales 2016”, 2016).

Para mejorar la productividad existen pautas que se aplican conforme las “Buenas

prácticas de manufactura” y al “Bienestar animal”, todas las medidas que se tomen

para manejar una producción serán con el fin de disminuir la presencia de

enfermedades, aumentar la eficacia productiva, asegurar productos inocuos,

obtener un negocio sostenible y sustentable, y al mismo tiempo evitar daños en el

5

medio ambiente (Gibert, 2018; Mottet & Tempio, 2017). Además de mantener las

aves sanas, es indispensable mantener toda la cadena productiva saludable, es

decir desde la parte agrícola (materia prima de calidad), la producción del alimento

hasta los productos de consumo humano óptimos para la salud (Chang, Verdezoto,

& Estrada, 2004).

Avicultura ecuatoriana

En el Ecuador al igual que en el mundo durante las décadas previas se ha

incrementado la producción agrícola, es así que, según los informes del Banco

Central del Ecuador y el boletín agrícola integral, para el 2015 hubo un aumento en

el producto interno bruto (PIB) del 2,7% y para el 2016 el aumento fue de 2,66%

(Amores C., 2016). Durante el 2017 y 2018 el PIB no fue mayor al 2%, además

según la Asociación de Productores Pecuarios de la Sierra Central (ASOPEC) la

producción y ventas de los últimos meses del 2017 se han visto perjudicadas por un

exceso en la producción y cambios en costos de materias primas ya que las

autoridades se enfocan en los productores industriales (Gutiérrez, 2018).

Según la Asociación de Médicos Veterinarios Especialistas en Avicultura

(AMEVEA), el consumo per cápita de carne de pollo ha aumentado de 7

kilogramos/persona/año en 1990 a 32 kilogramos/persona/año en el 2017, además

se considera la carne de pollo como la proteína de origen animal de mayor consumo

(Carrera, Viteri, & Regatto, 2018; Gutiérrez, 2018; Orellana, 2013). La presidenta de

la AMEVEA, Patricia Vargas, indicó que la producción anual del país rodea los 230

y 250 millones de pollos de engorde, además de 2 millones de gallinas

reproductoras pesadas (Nuñez, 2018).

Las provincias de mayor producción de pollos según el censo nacional de avicultura

son Pichincha, Guayas, Manabí, Santo Domingo, Los Ríos entre otras (Amores C.,

2016; CFN, 2017; Orellana, 2013). Los productores prefieren la región costera por

las ventajas que obtienen en cuanto a clima y rentabilidad del pollo de engorde,

6

mientras que para gallinas ponedoras y reproductoras optan por clima templado, ya

que en las diferentes regiones con climas variados necesitan mayor inversión en

cuanto al manejo (Rodríguez, 2009).

Con el aumento en el consumo de carne de pollo durante los últimos 20 años,

también incrementan las exigencias en la producción, este aumento debe estar

regulado por la entidad oficial que es Agencia de Regulación y Control Fito y

Zoosanitario (AGROCALIDAD), la cual, verifica que se apliquen las buenas

prácticas agrícolas (BPA) (Rodríguez, 2009). Sin embargo, se vuelve difícil realizar

un control estricto debido a las irregularidades en las granjas, es así que, este

aumento no ha tenido el control ni la regularización necesaria en cuanto a las

medidas que se deben aplicar en caso de que se presente algún tipo de infección

en las diferentes empresas (Rodríguez, 2009).

Diagnóstico microbiológico

Los microorganismos pueden ser agentes patógenos causales de infecciones en

las aves de corral (Farrel et al., 2013). Existen virus, bacterias o protozoos capaces

de producir enfermedades en las aves; en una infección las baterías se encuentran

presentes como agentes causales primarios o secundarios (Farrel et al., 2013). Es

importante recalcar que la visita de un veterinario a la granja o la observación del

personal de trabajo no es suficiente para un diagnóstico preciso, siempre es

necesario corroborar los casos sospechosos con un laboratorio (Farrel et al., 2013).

Dentro de las bacterias aisladas la mayoría son del grupo de las Enterobacterias

(Puerta-García & Mateos-Rodríguez, 2010). Este gran grupo usualmente se

encuentra en el tracto digestivo, además se registran en el ambiente como agentes

saprofitos, de las cuales Escherichia coli es la más prevalente dentro del grupo de

Gram negativos (Radamés García, 2013; Puerta-García & Mateos-Rodríguez,

2010), todos los microorganismos de este grupo pueden llegar a afectar de gran

manera a la población.

7

Los costos que representan este tipo de enfermedades no siempre se hacen visibles

inmediatamente, sino que producen alteraciones internas que afectan a largo plazo

al animal y lo mismo hace con el costo de producción y rentabilidad de la granja

(Farrel et al., 2013). En los últimos años el diagnóstico microbiológico de laboratorio

ha incrementado para llevar un control general en las producciones, y así, evitar

algún tipo de pérdida por presencia de una enfermedad, con este diagnóstico se

analizan los lotes, se determinan los agentes causales y se puede informar cómo

realizar el manejo terapéutico (Farrel et al., 2013).

El diagnóstico para bacteriología es muy amplio, uno de los métodos es la siembra

en medio de cultivo, el cual puede ser selectivo dependiendo del interés para aislar

ciertas bacterias; el medio adecuado puede ser: no selectivo como agar sangre,

selectivo o diferencial como agar MacConkey, y caldos de enriquecimiento

(Koneman et al., 2013). En un diagnóstico adecuado se utilizan los métodos

estándar para bacterias aerobias (Ajayi Kehinde Oluyemi & Omoya F. O, 2017).

Bacterias de interés en avicultura

Como se mencionó previamente las bacterias son agentes que pueden causar

enfermedad a nivel primario o secundario; dentro de las bacterias que producen

enfermedades relevantes en las aves comerciales están: Escherichia coli,

Salmonella spp. (S. Pullorum, S. Gallinarum, S. Enteritidis, S. Typhimurium y S.

Heidelberg), Pseudomonas aeruginosa, Pasteurella multocida, Staphylococcus

aureus, Streptococcus zooepidemicus, Mycoplasma gallisepticum, Mycoplasma

synoviae, Clostridium spp. (C. septicum, C. perfringes, C. colinum y C. botulinum),

Borrelia anserina, Chlamydophila psittaci, Avibacterium paragallinarum,

Mycobacterium avium, Gallibacterium anatis (Dinev, 2011; Radamés García, 2013).

Las bacterias previamente mencionadas no son las únicas que se encuentran en

las aves, existe también la posibilidad de encontrar otras bacterias, posterior a una

8

infección de cualquier tipo, de las cuales la mayoría pertenece al grupo de las

enterobacterias (Puerta-García & Mateos-Rodríguez, 2010).

Enterobacterias

La familia Enterobacteriaceae son Gram negativos, y pueden ser cocos o bacilos,

se encuentran de manera natural en el tubo digestivo (Koneman et al., 2013; Puerta-

García & Mateos-Rodríguez, 2010). Es un grupo realmente amplio y se consideran

patógenos primarios y oportunistas (Radamés García, 2013; Koneman et al., 2013).

Crecen normalmente en agar MacConkey debido a sus ingredientes (sales biliares

y cristal violeta), los cuales en general inhiben el crecimiento de Gram positivos

(DIFCO, 2009; Stanchi, 2010), posteriormente existen numerosas pruebas

bioquímicas para diferenciar entre enterobacterias (Abreu Rodríguez, 2012; Dota,

2017; Koneman et al., 2013; Stanchi, 2010).

Dentro de la familia se encuentran 40 géneros y más de 180 especies, de los cuales

los principales patógenos en veterinaria son: Escherichia spp., Salmonella spp. y

Yersinia spp., mientras que dentro de los oportunistas están: Proteus spp.,

Klebsiella spp., Enterobacter spp., y Serratia spp. entre otros de menor importancia

(Quinn et al., 2011).

Escherichia coli

Pertenece a la tribu Escherichiae es capaz de producir una infección en cualquier

tipo de tejido o infecciones sistémicas (Koneman et al., 2013; Stanchi, 2010).

Poseen diferentes antígenos en su estructura para su posterior serotipificación,

entre ellos el antígeno somático (O), flagelar (H) o capsular (K), y también fimbrial

(F) presente en algunos serotipos (Koneman et al., 2013; Quinn et al., 2011; Stanchi,

2010).

9

Bioquímicamente es positivo para indol, rojo de metilo; y negativo para Voges

Proskauer, citrato de Simmons, sulfuro de hidrógeno, fenilalanina desaminasa,

urea, malonato de sodio (Radamés García, 2013; Koneman et al., 2013).

Es una bacteria prototípica de estudios, es decir una bacteria marcadora, porque es

la especie dentro de las enterobacterias que se ha tenido mayor incidencia en el

laboratorio (Koneman et al., 2013; Puerta-García & Mateos-Rodríguez, 2010).

La virulencia la determinan factores que son parte estructural o productos

producidos por la bacteria (Koneman et al., 2013). En Escherichia coli son

importantes estructuras como la membrana externa que contiene lipopolisacáridos

y es donde se localiza en antígeno O, las fimbrias que actúan como adhesinas, y

plásmidos (Puerta-García & Mateos-Rodríguez, 2010; Stanchi, 2010). Por otra

parte, varios serotipos se caracterizan por la producción de una o dos toxinas

(verocitotoxinas) (Koneman et al., 2013).

Salmonella spp.

El género Salmonella es un bacilo Gram negativo, dentro de su estructura están los

antígenos somático (O), flagelar (H), y capsular (Vi); existen 2 especies de

Salmonella, y tiene más de 2500 serotipos, los cuales producen enfermedades en

varias especies y son causantes de problemas en salud pública (Radamés García,

2013; Koneman et al., 2013; Quinn et al., 2011).

Bioquímicamente la mayoría de sus especies son positivos para glucosa, dulcita,

lisina descarboxilasa, ornitina descarboxilasa, citrato de Simmons, rojo de metilo,

gas y H2S; y negativos para lactosa, sacarosa, Voges Proskauer, indol, hidrólisis de

urea (Caffer, Terragno, & Binsztein, 2008; Radamés García, 2013; Koneman et al.,

2013).

10

En el 2004, Salmonella tuvo un 48% de incidencia en los casos de zoonosis, en

gallinas ponedoras y reproductoras, además en Estados Unidos el 50% de

infecciones causadas por Salmonella son consecuencia de productos avícolas

(Adelantado Faura et al., 2008; Koneman et al., 2013). Se consideran patógenos

primarios en aves de corral, vacas, cerdos y otros animales que son de consumo

humano, es ahí, donde radica su importancia, además pueden encontrarse en

desechos que posteriormente contaminan las canales, lo cual se observa en

cualquier etapa de las cadenas productivas (El-Aziz, 2013; Juárez Altunar, 2013).

Los antibióticos en la avicultura

Antibióticos se considera al grupo de fármacos o sustancias químicas, producidas

a partir de bacterias u hongos, de manera natural o sintética, que producen cambios

en el desarrollo de otros microorganismos (Sumano & Ocampo, 2006; USDA, 2011);

el uso y aplicación de este tipo de medicamentos debe ser consiente y controlado

por un profesional, ya que un mal uso de los mismos puede provocar pérdidas a

corto y largo plazo, como evitar la recuperación de un animal, disminuir la

producción, e incluso aumentar el riesgo de la resistencia (USDA, 2011).

Suecia, en 1986 fue el primer país en prohibir el uso de antibióticos como

promotores de crecimiento, mientras que el resto de países tomaron medidas a

partir de 1997, cuando la Organización Mundial de la Salud (OMS) muestra la

importancia de sustituir los promotores de crecimiento ya que en su contenido

existen concentraciones bajas de ciertos antibióticos (Cepero Briz, 2005).

Para el 2003, el Parlamento Europeo y Consejo de la Unión Europea determinaron

en el reglamento Nº 1831/2003, la restricción del uso de antibióticos como

promotores de crecimiento en animales por los riesgos que representan para la

salud humana (Cox & Buttiglione, 2003). En caso de que existan nuevos antibióticos

en el mercado, para evitar una posible multiresistencia, está restringido el uso como

11

profilácticos o como promotores de crecimiento en cualquier tipo de producción

animal (Cox & Buttiglione, 2003).

No todos los fármacos tienen permisos de uso en veterinaria, es por eso que la

OMS, en el 2017, actualizó un listado con las categorías a las que pertenece los

fármacos según su importancia y uso ya sea en medicina humana o veterinaria (Aziz

et al., 2017). La clasificación se da en tres grupos básicos: a) medicamentos de

acceso, los cuales tienen disponibilidad permanente como la amoxicilina, b)

medicamentos de precaución, que se utilizan como primera o segunda opción, como

ciprofloxacina, y c) medicamentos de último recurso, los cuales se utilizan en casos

de infecciones graves y con previa multiresistencia observada como la colistina y

algunas cefalosporinas (Aziz et al., 2017).

La Organización Mundial de Sanidad Animal (OIE), en el 2018, presentó una

clasificación de los agentes antimicrobianos que tienen importancia en veterinaria,

en: a) Agentes de importancia crítica o AVIC, b) Agentes de importancia elevada o

AVIE, y c) Agentes de importancia o AVM (OIE, FAO, & OMS, 2018), la tabla

publicada por el Comité Internacional de la OIE contiene la información de los

medicamentos para todas las especies, por lo que se resumió los antimicrobianos

de uso en avicultura y se encuentran en la Tabla 1 (ver anexos).

Familias de fármacos más comunes en avicultura

Aminoglucósidos: antibióticos concentración dependientes, inhiben la síntesis de

proteínas, bactericidas, actúa contra Gram positivos, Gram negativos anaerobios

(Martínez, 2017; Sumano & Ocampo, 2006).

Cefalosporinas: antibióticos tiempo dependiente, inhiben la síntesis de la pared

celular, bactericidas, actúan según su clasificación, desde Staphylococcus no

productores de β-lactamasas, Gram negativos, hasta Gram positivos y

Pseudomonas spp. (Abreu Rodríguez, 2012; Sumano & Ocampo, 2006).

12

Derivados del ácido fosfónico: inhiben la síntesis de pared celular, bactericida,

actúa tanto en Gram positivos como Gram negativos (Sumano & Ocampo, 2006).

Fenicoles: antibióticos tiempo dependientes, inhiben la síntesis de proteína,

bacteriostáticos, amplio espectro (Sumano & Ocampo, 2006).

Nitrofuranos: inhiben la síntesis de proteína y la formación de acetil-CoA,

bacteriostáticos o bactericidas, actúan en su mayoría en Gram negativos, también

en algunos Gram positivos y protozoos (Sumano & Ocampo, 2006).

Penicilinas: antibióticos tiempo dependientes, inhiben la síntesis de la pared

celular, bactericidas, actúan dependiendo su clasificación en Gram positivos, cocos

o bacilos Gram negativos y bacterias anaerobias no productoras de β -lactamasas

(Abreu Rodríguez, 2012; Sumano & Ocampo, 2006).

Polimixinas: inhiben las funciones y cambian la estructura fosfolipídica de las

membranas, bactericidas de efecto estrecho ya que actúan principalmente en Gram

negativos, aerobios (Martínez, 2017; Sumano & Ocampo, 2006).

Fluoroquinolonas: antibióticos concentración dependientes, inhiben la síntesis de

ácidos nucleicos, bactericidas de amplio espectro (Sumano & Ocampo, 2006).

Sulfametoxazol más trimetoprim: antibióticos concentración dependiente, inhiben

la síntesis de ácidos nucleicos, bactericidas, actúan contra Gram positivos y Gram

negativos (Sumano & Ocampo, 2006).

Tetraciclinas: antibióticos tiempo dependientes, inhiben la síntesis de proteína y

los sistemas enzimáticos, bacteriostáticos, actúan en Gram negativos, Gram

positivos, anaerobias, espiroquetas y protozoos (Cavalieri et al., 2009; Martínez,

2017; Sumano & Ocampo, 2006).

13

Sensibilidad antimicrobiana

Los análisis de sensibilidad surgieron en 1920, se generalizaron en 1960, y para la

década de los 80 se estandarizo su técnica (Cantón, 2010). Existen varios métodos

para determinar la sensibilidad, como: Difusión de disco o Kirby Bauer, además,

dentro de los métodos por Concentración Mínima Inhibitoria (CIM) están:

macrodilución en caldo, dilución en agar, difusión de gradiente o E-test; también hay

pruebas específicas como detección del gen de resistencia por PCR e hibridación

de ADN (Cavalieri et al., 2009; García et al., 2000).

El antibiograma tiene como objetivos evaluar la respuesta del microorganismo ante

diferentes antimicrobianos, monitorizar la resistencia, y guiar al médico a escoger el

antibiótico adecuado (Cantón Moreno, 2002; Cercenado & Saavedra, 2009). El

método por difusión de disco es el más cómodo y económico, su objetivo es evitar

errores en los tratamientos terapéuticos, además de que no necesita identificar una

cepa específica (Cantón, 2010; Cavalieri et al., 2009; Dota, 2017; J. García et al.,

2000; OIE, 2012). Este método utiliza el medio Mueller-Hinton, se aplica una

muestra uniforme de determinada bacteria con un hisopo estéril, previamente

preparada en un inóculo a 0,5 en la escala de MacFarland; se colocan los discos de

antibióticos y se incuba por 24 a 48 horas a 37oC (Cantón, 2010; Cavalieri et al.,

2009; Dota, 2017; García et al., 2000).

La lectura del antibiograma, se realiza midiendo el halo de inhibición, el diámetro en

milímetros y se coloca en una tabla estándar con los rangos de sensibilidad y

determina si es sensible, de sensibilidad intermedia o resistente; estos rangos son

determinados por los puntos de corte que se establecen por el Instituto de

Estándares Clínicos y de Laboratorio (CLSI por sus siglas en inglés) o por el Comité

Europeo de Pruebas de Sensibilidad Antimicrobiana (EUCAST) entre otras (Dota,

14

2017; J. García et al., 2000; OIE, 2012; Sánchez-Bautista, Coy, García-Shimizu, &

Rodríguez, 2018).

La ventaja de este tipo de análisis de laboratorio, los cultivos y antibiogramas, es

que no son caros y están al alcance de cualquier tipo de productor, lo importante es

tener cuidado con la toma de la muestra y la siembra ya que puede haber algún tipo

de contaminación cruzada y eso alteraría los resultados (FAO, 2013).

Resistencia antimicrobiana

La resistencia ante los antibióticos es un mecanismo de defensa que crean las

bacterias para poder sobrevivir y poder multiplicarse en un ambiente diferente, la

cual, puede transmitirse entre animales, de animales a personas y de personas a

animales, poniendo en riesgo toda la comunidad (Cortés, 2011; OMS, 2018).

Los seres vivos se caracterizan por adaptarse a los cambios para su supervivencia,

es así que microorganismos como bacterias, virus entre otros logran desarrollarse

en un ambiente hostil (USDA, 2011); en estas situaciones se puede encontrar algún

tipo de sustancia química que pretenda su inhibición y evite su multiplicación

(USDA, 2011). En los últimos años se ha observado que los antimicrobianos

disminuyen su acción por la presencia de la resistencia, además de que los

medicamentos pueden afectar la acción de otros que tengan una similitud

estructural (USDA, 2011; “Veterinary Public Health”, 2011).

Las bacterias tienen dos formas de producir resistencia, la primera de manera

intrínseca (innata), y la segunda es la manera extrínseca (adquirida) (Quinn et al.,

2011).

La resistencia intrínseca se da en la relación directa entre las bacterias y los

mecanismos de acción de los antibióticos; es decir, las características propias de

las bacterias son determinadas por su información cromosómica, que determinan la

15

estructura de su pared celular, el flujo de salida o la inactivación enzimática de

determinado antibiótico (Dota, 2017; Esperbent & Migliorati, 2017; Quinn et al.,

2011; USDA, 2011).

La resistencia extrínseca se puede dar por varias razones, como: mutación de

genes, transformación o transducción del ADN, transferencia de material genético

que actúa por plásmidos, bacteriófagos que integran genes de resistencia o

transposones (Koneman et al., 2013; Quinn et al., 2011; Remes Troche, 2016;

USDA, 2011).

La resistencia adquirida puede ser provocada en diversas situaciones, como: (a)

elección inadecuada de antibiótico, (b) cambios en las vías de administración o en

las dosis aplicadas principalmente de dosis por debajo de lo recomendado, (c)

manejo incorrecto del periodo de tratamiento y de los tiempos de retiro, (d) uso como

promotores de crecimiento, profilácticos o preventivos, (e) alteración en la

elaboración de los medicamentos (Abreu Rodríguez, 2012; Esperbent & Migliorati,

2017; Koneman et al., 2013; Remes Troche, 2016; USDA, 2011).

Esta resistencia afecta tanto la salud animal como la salud humana, el aumento de

la auto-prescripción y del comercio por parte de las personas, además de la

disminución en la higiene, han producido un incremento en infecciones

intrahospitalarias y comunitarias (Moncayo Medina, 2014; Remes Troche, 2016). El

aumento de la resistencia ha traído varios problemas en la productividad de las

granjas, en inocuidad alimentaria y bienestar animal (Esperbent & Migliorati, 2017).

Mecanismos de resistencia

Como se mencionó previamente, cada antibiótico tiene un mecanismo de acción

para ejercer producir sus efectos, por otro lado, para que las bacterias presentan

diversos mecanismos de resistencia para contrarrestar los efectos de los

antibióticos.

16

Aminoglucósidos: las bacterias presentan varios mecanismos de resistencia,

como: a) la modificación de enzimas mediadas por plásmidos, b) la mutación

cromosómica de subunidad 30S ribosomal, c) la disminución en la concentración

intracelular mediante la alteración en la permeabilidad de la membrana, o bombas

de eflujo (Cavalieri et al., 2009; Martínez, 2017; Quinn et al., 2011; Salazar Bolimbo

& Vásquez Vidal, 2010).

Beta-lactámicos: existen tres mecanismos de resistencia para beta-lactámicos. El

primer mecanismo se da por enzimas, y es cuando los antibióticos ingresan al

espacio periplásmico por medio de las porinas de la membrana, al interior se

localizan las enzimas beta-lactamasas que hidrolizan a los beta-lactámicos antes

de que lleguen a sus proteínas de unión de penicilinas (Cavalieri et al., 2009; Dota,

2017). Otro mecanismo de resistencia es el desarrollo de membranas de

permeabilidad, donde las porinas de la membrana se encuentran alteradas y no

permiten el flujo de los beta-lactámicos (Cavalieri et al., 2009; Quinn et al., 2011).

Existe también el mecanismo de resistencia de mutación de las proteínas de unión

de penicilinas de los beta-lactámicos, con lo cual los antibióticos no podrán ejercer

su efecto (Cavalieri et al., 2009).

Derivados del ácido fosfónico: la resistencia se observa cuando hay una pérdida

del sistema de transporte de glicerol-fosfato (Anadón, 2007)

Fenicoles: las bacterias utilizan dos mecanismos de resistencia, por medio de

plásmidos o por reducción de la permeabilidad de la membrana (Dota, 2017).

Polimixinas: el principal mecanismo de resistencia es por modificación de los

lipopolisacáridos de membrana que disminuye la carga negativa del fosfato del

lípido A, existen otros mecanismos como: bombas de eflujo, modificación de porinas

de membrana, por plásmidos (gen mrc-1) (Martínez, 2017).

17

Fluoroquinolonas: las bacterias utilizan tres mecanismos de resistencia: a) la

mutación cromosómica de genes, por un error en la transcripción durante la

replicación que afecta regiones de ADN girasa y topoisomerasa IV, b) por una

disminución de la concentración intracitoplásmica (activa o pasivamente), y c) por

genes de resistencia mediados por plásmidos (que aumentan el número de

mutaciones, reducen la actividad antimicrobiana, o son codificadores de bombas de

eflujo) (Álvarez-Hernández, Garza-Mayén, & Vázquez-López, 2015; Dota, 2017;

Quinn et al., 2011).

Sulfonamida y trimetoprim: en las bacterias se produce una mutación de rutas

metabólicas (Cavalieri et al., 2009; Quinn et al., 2011), además para trimetoprim la

resistencia se da por la producción de la enzima alterna de dihidrofolato-reductasa

(Anadón, 2007).

Tetraciclinas: las bacterias presentan varios mecanismos de resistencia, por

mutación enzimática (mediada por transposones), por expulsión activa (mediante

bombas de eflujo), por inactivación enzimática, por mutación en el ADN ribosomal

(Cavalieri et al., 2009; Martínez, 2017; Quinn et al., 2011; Salazar Bolimbo &

Vásquez Vidal, 2010).

Resistencia y salud pública

Existen varias organizaciones como el Centro para el Control y la Prevención de

Enfermedades (CDC), el Departamento de Salud y Servicios Humanos (HHS) y la

Administración de Alimentos y Medicamentos (FDA) que sospechan que existe una

relación directa entre la resistencia encontrada en personas y el uso inadecuado de

los antibióticos en animales destinados al consumo (Anadón, 2007). Este uso evita

mantener un control de las enfermedades en animales, con un posterior aumento

de morbilidad y hasta mortalidad en personas que consuman dichos alimentos

(Anadón, 2007; “Veterinary Public Health”, 2011).

18

Todo médico veterinario y productor debe tener en cuenta que el manejo adecuado

en la salud de sus animales proporciona seguridad a la comunidad al momento de

consumir los productos y subproductos animales, es así que, mientras más aumenta

la resistencia en humanos más importancia se debe tomar a la resistencia en

animales de consumo y sus derivados (USDA, 2011; “Veterinary Public Health”,

2011). Varios estudios en Canadá demostraron que existe una relación entre la

resistencia en bacterias aisladas en aves de corral y la resistencia en bacterias

aisladas en humanos (“Veterinary Public Health”, 2011).

La resistencia a los antibióticos influye en los costos de tratamientos, afectando

directamente a la salud pública, ya que, prolonga tratamientos, conlleva a

hospitalizaciones y alarga los períodos de espera para el diagnóstico preciso

(Martínez, 2017; “Veterinary Public Health”, 2011). Los avances tecnológicos se ven

reducidos por la falta de disponibilidad de nuevos fármacos y todo recae en mayor

porcentaje a los países de bajos recursos (Martínez, 2017; “Veterinary Public

Health”, 2011). La resistencia también se da por un uso inadecuado de los

antibióticos, ya que los residuos en los productos de consumo o desechos son

sustancias biológicamente activas que pueden producir efectos en las bacterias del

medio ambiente y producir una futura resistencia (Martínez, 2017; “Veterinary Public

Health”, 2011).

“Una sola salud” es la meta de la OMS y todas las entidades que se encuentran

relacionadas al manejo de la salud sea humana, animal o ambiental, aquí llega la

importancia del uso de antibióticos en cualquier área, donde se conserva un buen

estado de los animales y ambiente para mantener una salud humana adecuada,

reconociendo la relación directa e indirecta de los mismos (Ajayi Kehinde Oluyemi

& Omoya F. O, 2017; Martínez, 2017); todo uso inadecuado puede provocar efectos

colaterales a los consumidores como: toxicidad, residuos de fármacos, efectos

inotrópicos, teratogénesis hasta carcinogénesis (Anadón, 2007).

19

CAPÍTULO III

MATERIALES Y MÉTODOS

Metodología

Se utilizaron los informes clínicos emitidos por el Laboratorio Agroindustrias

Avícolas (Agroavilab S.A.) ubicado en la provincia de Guayas, los cuales constan

de cultivo y antibiograma en aves comerciales desde enero del 2013 hasta junio del

2018.

La investigación fue de tipo retrospectivo observacional, no probabilística. Se utilizó

principalmente un diseño descriptivo y longitudinal.

El proyecto se realizó en el laboratorio de diagnóstico veterinario Agroavilab S.A.,

especializado en avicultura, ubicado en la provincia de Guayas, en la parroquia

Tarqui perteneciente al cantón Guayaquil, la información que brindó pertenece a

granjas localizadas en las provincias de: Azuay, Bolívar, Cañar, Chimborazo,

Cotopaxi, El Oro, Guayas, Imbabura, Loja, Los Ríos, Manabí, Morona Santiago,

Pastaza, Pichincha, Santa Elena, Santo Domingo de los Tsáchilas y Tungurahua.

La población objeto del estudio estuvo conformada por los casos de aves

comerciales que llegaron al laboratorio Agroavilab S.A., en Guayaquil, para cultivos

y antibiogramas desde enero del 2013 hasta junio del 2018, estos pertenecen a

pollos de engorde en su mayoría, gallinas ponedoras y reproductoras.

20

La información de los clientes se mantuvo en absoluta reserva según lo establecido

en un acuerdo de confidencialidad, por lo cual cada caso y aislamiento tuvo un

código alfanumérico.

El tipo de muestreo seleccionado fue no probabilístico, ya que las aves

seleccionadas para el análisis fueron analizadas bajo la responsabilidad de los

clientes, mientras que fueron seleccionados los informes clínicos que brindaba la

información necesaria, excluyendo aquellos que se encontraban incompletos o con

datos incoherentes.

Procedimiento de la investigación

Recolección de la información

En el laboratorio Agroavilab S.A. el proceso de identificación comenzó con la

recolección y rotulación de muestras de aves vivas, órganos refrigerados o hisopos

de diferentes órganos. La información tomada de cada caso se encuentra detallada

en la Tabla 2.

Tabla 2. Información recolectada para la base de datos.

Datos del cliente Fecha de muestreo

Ubicación y zona geográfica (Ciudad y Provincia)

Datos de la muestra

Especie de la muestra: pollos, pavo, codorniz

Tipo de producción: engorde, ponedoras, reproductoras

Edad en días

Muestreo Tipo de muestra: animal completo, órgano o hisopo

Resultados Bacterias aisladas

Antibiograma, diámetro en milímetros de los halos

21

Obtención de la información

Los resultados del laboratorio se fundamentaron en un protocolo interno establecido

en el Laboratorio Agroavilab S.A., donde las aves vivas se sacrifican con una

descarga eléctrica y se procede a desangrar, la toma de muestra se realiza por

punción con asa o hisopo estéril dependiendo del órgano, se toma de senos

nasales, tráquea, sacos aéreos torácicos, sacos aéreos abdominales, pulmón,

hígado, corazón, ovario, oviducto y en casos de observar algún tipo de lesiones se

siembra bazo, saco vitelino o articulaciones.

El hisopado se siembra en agar MacConkey y agar sangre, se incuban a 37ºC entre

24 y 48 horas, se replican todas las colonias con características diferentes para

tenerlas puras. Para realizar el antibiograma se utiliza una colonia pura para formar

un inóculo a 0,5 en la escala de MacFarland, se siembra en agar Mueller-Hinton, se

colocan los discos de antibióticos y se incuba por 24 a 48 horas a 37oC para las

pruebas bioquímicas utiliza una colonia pura y se siembra en: Citrato de Simmons,

TSI (triple sugar iron), LIA (lysine iron agar), Urea, MTM (motility test media), y

también se aplica las pruebas de indol y oxidasa.

Registro de datos

La información obtenida desde el 2013 hasta el 2018, se tabuló en una base de

datos en Microsoft Excel ®. Se clasificó en dos: primero, los aislamientos en las

diferentes provincias, donde los datos se representaron en tablas dinámicas de

relación entre los años y el número de especies bacterianas aisladas.

Segundo, para determinar la tendencia de la resistencia se tomaron los informes

clínicos, se ingresó la medida de los halos de sensibilidad (en milímetros), de

Escherichia coli y Salmonella spp.; se compararon los promedios de los halos en

milímetros de cada familia antibiótica con el año en el cual se receptó la muestra.

22

Las bacterias seleccionadas para el análisis de resistencia son relevantes a nivel

mundial, entonces Escherichia coli al ser una bacteria muy común en el ambiente

se la considera como indicadora de estudios; mientras que, Salmonella spp. tiene

importancia en salud pública, ya que es considerada la bacteria de mayor

contaminación en productos para consumo humano.

Para obtener la línea de tendencia se agrupó a los fármacos por familias, teniendo:

aminoglucósidos (gentamicina, estreptomicina, kanamicina), cefalosporinas

(ceftazidina, ceftiofur), derivados del ácido fosfónico (fosfomicina), fenicoles

(florfenicol), fluoroquinolonas (enrofloxacina, norfloxacina, ciprofloxacina,

levofloxacina), nitrofuranos (nitrofurantoína, furazolidona), penicilinas (penicilina,

amoxicilina, ampicilina), polimixinas (colistina), tetraciclinas (doxiciclina,

oxitetraciclina), y sulfonamidas (trimetoprim/sulfametoxazol).

Análisis estadístico

Los aislamientos fueron analizados a través de tablas dinámicas donde se comparó

año y tipo de producción dando la cantidad de aislamientos en cada uno de ellos,

de los cuales se excluyó los datos no relevantes. Posteriormente, se compararon

las bacterias aisladas con los tipos de producción, determinando el número y

porcentaje de cada una de ellas. En segunda instancia se detallaron los porcentajes

de las provincias con respecto a los aislamientos obtenidos.

El patrón de resistencia en porcentaje, de Escherichia coli y Salmonella spp. se

determinó a través de tablas dinámicas, donde se colocó la cantidad de muestras

que resultaron resistentes a cada fármaco, agrupado por familia, versus los años de

muestreo.

El perfil de resistencia de Escherichia coli y Salmonella spp. se obtuvo mediante

tablas dinámicas que compararon los promedios de los halos (en milímetros) para

las familias antibióticas durante los seis años. Inmediatamente se realizó una gráfica

23

agrupando los fármacos con tendencias similares, se trazó la línea de tendencia, se

aplicó un análisis de regresión lineal tomando como variables Y: promedio en

milímetros de los halos de sensibilidad, y X: años de investigación. Por último, se

calculó el P-valor para la pendiente de la regresión, donde la significancia de la

resistencia se establece cuando es menor a 0,1.

24

CAPÍTULO IV

RESULTADOS

En la investigación realizada entre enero del 2013 y junio del 2018, se obtuvieron

12124 aislamientos de diferentes especies de aves comerciales en 17 provincias

del Ecuador, los cuales se detallan a continuación:

Tabla 3. Número de aislamientos del estudio, clasificado por tipo de producción

avícola.

Año Pollo de

carne Gallinas

ponedoras Gallinas

reproductoras Codorniz Pavo

Gallo de pelea

Total

2013 1615 43 41 2 1701

2014 2419 26 29 2474

2015 2902 46 35 2983

2016 2279 57 36 5 3 2380

2017 1464 28 13 8 1513

2018 1011 33 23 4 2 1073

Total 11690 233 177 11 10 3 12124

Fuente: Laboratorio Agroavilab S.A.

Las provincias de donde provinieron las muestras fueron: Guayas con 27,38%, El

Oro con 14,72%, Manabí con 12,14%, Loja con 10,57% y Los Ríos con 8,55%. Por

debajo del 5% estuvieron Azuay, Pichincha, Tungurahua, Cotopaxi, Santo Domingo,

Chimborazo y Cañar. Por último, valores inferiores al 1% se encontraron en Bolívar,

Santa Elena, Pastaza, Ibarra y Morona Santiago; por lo tanto, esta información no

se debe tomar como datos nacionales ya que no se obtuvo muestras de la totalidad

de provincias y tampoco de todas las granjas productivas del país, pues utilizan

25

diferentes laboratorios para realizar sus análisis. Los aislamientos detallados de

cada provincia se observan en la Tabla 4 (ver Anexo).

Principales bacterias aisladas

Los 12100 aislamientos de Gallus domesticus comerciales se clasificaron por tipo

de producción en: engorde 96.61% (11690 casos), postura 1.93% (233 casos) y

reproductoras 1.46% (177 casos). La distribución de los principales

microorganismos aislados según el tipo de producción se detalla en la Tabla 5.

Tabla 5. Principales bacterias aisladas entre enero 2013 y junio 2018 en el

laboratorio Agroavilab S.A según tipo de producción.

Bacterias Pollo de

carne Gallinas

ponedoras Gallinas

reproductoras Total (%)

Escherichia coli 6282 95 80 6457 53,36

Proteus spp. 1104 15 11 1130 9,34

Klebsiella spp. 1071 9 2 1082 8,94

Salmonella spp. 971 11 18 1000 8,26

Enterobacter spp. 916 16 6 938 7,75

Pseudomonas

aeruginosa 879 8 15 902 7,45

Gallibacterium anatis 172 70 40 282 2,33

Sin aislamiento 218 4 2 224 1,85

Citrobacter spp. 42 42 0,35

Serratia spp. 15 15 0,12

Staphylococcus spp. 4 3 3 10 0,08

Alcaligenes spp. 6 1 7 0,06

Hafnia spp. 7 7 0,06

Shigella spp. 2 2 0,02

Pasteurella spp. 1 1 0,01

Yersinia spp. 1 1 0,01

Total 11690 233 177 12100

Fuente: la investigación.

26

Escherichia coli fue la bacteria más veces aislada al presentarse en el 53,36% de

las muestras analizadas, Proteus spp. estuvo presente en el 9,34%, Klebsiella spp.

en el 8,94%, Salmonella spp. en el 8,26%. y Enterobacter spp. fue aislado en el

7,75%, mientras que el 12,35% restante correspondió a diversas bacterias e incluye

aislamientos donde no hubo crecimiento alguno.

Efectuado un análisis de los aislamientos correspondientes a Escherichia coli; se

observó que, del total, el 81% de los mismos fueron sólo de Escherichia coli; el 15%

fueron casos asociados Escherichia coli con Salmonella spp. En tanto que,

Salmonella spp. en forma exclusiva, sólo se aisló en el 0,05% del total de las

muestras procesadas.

Además, se reportó 24 aislamientos pertenecientes a especies avícolas diferentes

a Gallus domesticus, así 10 fueron de pavos, 11 de codornices y 3 de gallos de

pelea, cuyos resultados se pueden observar en la Tabla 6. Los mismos que no se

tomaron en cuenta dentro del presente estudio, debido a que por la cantidad

reducida de datos no se puede realizar un adecuado análisis estadístico.

27

Tabla 6. Detalles de los aislamientos en codornices, pavos y gallos de pelea.

Microorganismos Codorniz Pavo Gallos de pelea Total

2013

Escherichia coli 1 1

Salmonella spp. 1 1

2016

Escherichia coli 2 1 3

Gallibacterium anatis 1 1 2

Klebsiella spp. 1 1

Salmonella spp. 1 1

Staphylococcus spp. 1 1

2017

Enterobacter spp. 1 1


Gallibacterium anatis 1 1

Klebsiella spp. 1 1

Salmonella spp. 1 1

2018



Salmonella spp. 1 1

Sin aislamiento 1 1

Total 11 10 3 24

Fuente: Laboratorio Agroavilab S.A.

Escherichia coli


El análisis de resistencia para Escherichia coli desde el 2013 hasta 2018 muestra

variabilidad en sus porcentajes en el tiempo y entre las diferentes familias de

antibióticos (Tabla 7).

28

Tabla 7. Porcentaje de resistencia de Escherichia coli por año, según la familia antibiótica.

Escherichia coli 2013 2014 2015 2016 2017 2018

(n) % (n) % (n) % (n) % (n) % (n) %

Tetraciclinas (801/928) 86,31 (1273/1342) 94,86 (1265/1404) 90,1 (1063/1214) 87,56 (290/342) 84,8 (438/524) 83,59

Penicilinas (754/928) 81,25 (1100/1325) 83,02 (1323/1461) 90,55 (1054/1211) 87,04 (275/342) 80,41 (429/523) 82,03

Aminoglucósidos (642/913) 70,32 (1127/1298) 86,83 (1167/1467) 79,55 (778/1214) 64,09 (325/342) 95,03 (505/523) 96,56

Sulfonamidas (560/928) 60,34 (896/1342) 66,77 (936/1464) 63,93 (718/1253) 57,3 (199/342) 58,19 (308/585) 52,65

Nitrofuranos (16/27) 59,26 (138/736) 18,75 (49/392) 12,5

Fluoroquinolonas (520/928) 56,03 (690/1341) 51,45 (852/1474) 57,8 (694/1259) 55,12 (180/341) 53,37 (311/586) 53,07

Fenicoles (420/822) 51,09 (821/1336) 61,45 (722/1153) 62,62 (692/1247) 55,49 (195/342) 57,02 (334/580) 57,59

Cefalosporinas (394/928) 42,46 (924/1331) 69,42 (98/122) 80,33 (31/119) 26,05 (5/18) 27,78 (34/103) 33,01

Ácido fosfónico (303/928) 32,65 (551/1342) 41,06 (520/1476) 35,23 (378/1263) 29,93 (98/341) 28,74 (178/586) 30,38

Polimixinas (50/923) 5,42 (194/1317) 14,73 (117/1462) 8 (183/1210) 15,12 (9/341) 2,64 (24/524) 4,58


29

Perfil de resistencia

La resistencia antimicrobiana de Escherichia coli en general fue variable en el

período de estudio. Según las líneas de tendencia elaboradas con los datos

recopilados entre todos los años y reuniendo todos los tipos de producción (Figuras

1, 2 y 3), se puede observar que mientras más aumentan los promedios de los halos

de inhibición, disminuye la resistencia a la familia de antibióticos, caso contrario

incrementa la resistencia. Por ende, en los últimos cinco años se pudo observar un

incremento en la resistencia a fenicoles, polimixinas, aminoglucósidos y derivados

del ácido fosfónico. Por otro lado, se ve que hay una reducción de la resistencia a

nitrofuranos, sulfonamidas, cefalosporinas, penicilinas, tetraciclinas y

fluoroquinolonas.

Figura 1: Líneas de tendencia de Escherichia coli para polimixinas, aminoglucósidos

y fenicoles.

0

4

8

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16

20

2013 2014 2015 2016 2017 2018

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me

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milí

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s d

e h

alo

Años

Polimixina Aminoglucosido Fenicol

30

Figura 2: Líneas de tendencia de Escherichia coli para fluoroquinolonas,

tetraciclinas y derivados del ácido fosfónico.

Figura 3: Líneas de tendencia de Escherichia coli para nitrofuranos, cefalosporinas.

sulfonamidas y penicilinas.

0

4

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2013 2014 2015 2016 2017 2018

Pro

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dio

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mil

íme

tro

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e h

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Años

Fluoroquinolona Tetraciclina Derivado del ácido fosfónico

0

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2013 2014 2015 2016 2017 2018

Pro

me

dio

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milí

me

tro

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Años

Nitrofurano Cefalosporina Sulfonamida Penicilina

31

En la Tabla 8 se encuentra el valor del coeficiente de la variable X (muestra el

cambio anual), valor estadístico t (da la significancia del coeficiente X), probabilidad

(calculado con el 90% de confianza), y coeficiente de determinación R2 de

Escherichia coli.



antibióticas.

Escherichia coli

Familia de antibiótico Coeficiente X Estadístico t P R²

Nitrofuranos 1,951 1,89 0,154 0,5448

Sulfonamidas 0,374 2,24 0,089 0,5554

Cefalosporinas 0,264 0,42 0,694 0,0429

Penicilinas 0,226 1,47 0,215 0,3516

Tetraciclinas 0,116 0,78 0,478 0,1323

Fluoroquinolonas 0,073 0,66 0,543 0,0994

Derivados del ácido fosfónico -0,027 -0,14 0,894 0,0050

Aminoglucósidos -0,117 -0,39 0,720 0,0358

Polimixinas -0,153 -2,33 0,080 0,5757

Fenicoles -0,220 -1,61 0,183 0,3925


Con este análisis, según los valores obtenidos del Coeficiente X, se observa un

aumento en la resistencia antimicrobiana para derivados del ácido fosfónico,

aminoglucósidos, fenicoles y polimixinas, por otro lado, la resistencia disminuye

para nitrofuranos, cefalosporinas, penicilinas, fluoroquinolonas, tetraciclinas y

sulfonamidas.

El análisis a nivel provincial y por tipo de producción se pudo obtener de las

provincias donde se da información de tres años seguidos como mínimo, en la Tabla

9 (ver anexo), se observa el coeficiente de la variable X, probabilidad y coeficiente

de determinación R2 de Escherichia coli ante las familias de antibióticos según las

provincias y el tipo de producción.

32

Del cálculo de probabilidad (90%), los cambios significativos en el aumento a la

resistencia de Escherichia coli, en pollo de engorde, se dio a polimixinas en

Chimborazo (p: 0,091), Azuay (p: 0,046), El Oro (p: 0,020), Los Ríos (p: 0,015) y

Loja (p: 0,004) a fenicoles; en Loja (p: 0,098), Guayas (p: 0,047), El Oro (p: 0,033)

y Pichincha (p: 0,008); a cefalosporinas en El Oro (p: 0,087); a tetraciclinas en

Pastaza (p: 0,047), y a derivados del ácido fosfónico en Tungurahua (p: 0,080).

La resistencia de Escherichia coli en pollo de engorde disminuyó significativamente

para penicilinas en Azuay (p: 0,075), Manabí (p: 0,075), Cotopaxi (p: 0,069),

Pichincha (p: 0,042), Santo Domingo de los Tsáchilas (p: 0,001) y Tungurahua (p:

0,016); a sulfonamidas en Santo Domingo de los Tsáchilas (p: 0,037), Manabí (p:

0,012); a nitrofuranos en Guayas (p: 0,085); a tetraciclinas en Manabí (p: 0,018); a

fluoroquinolonas en Santo Domingo de los Tsáchilas (p: 0,045); y a cefalosporinas

en Cotopaxi (p: 0,037).

Para gallinas de postura la resistencia de Escherichia coli aumentó

significativamente a sulfonamidas en Guayas (p: 0,078) y Manabí (p: 0,043), pero

disminuyó a sulfonamidas en Tungurahua (p: 0,066).

En cuanto a gallinas reproductoras, Escherichia coli disminuyó significativamente a

tetraciclinas en Manabí (p: 0,096), Azuay (p: 0,075); a sulfonamidas en Manabí

(p: 0,065); a fluoroquinolonas en Manabí (p: 0,012); y aumentó significativamente a

fluoroquinolonas en Azuay (p: 0,019).

Salmonella spp.


El análisis de resistencia de Salmonella spp. durante el período de estudio (2013-

2018) se puede observar en la Tabla 10.

33

Tabla 10. Porcentaje de resistencia de Salmonella spp. durante el período de estudio, según la familia antibiótica.

Salmonella spp. 2013 2014 2015 2016 2017 2018

(n) % (n) % (n) % (n) % (n) % (n) %

Tetraciclinas (42/78) 53,85 (97/116) 83,62 (197/217) 90,78 (241/258) 93,41 (72/77) 93,51 (100/112) 89,29

Fluoroquinolonas (37/78) 47,44 (45/116) 38,79 (88/230) 38,26 (99/259) 38,22 (38/77) 49,35 (59/116) 50,86

Sulfonamidas (34/78) 43,59 (81/116) 69,83 (133/230) 57,83 (161/258) 62,4 (48/77) 62,34 (52/116) 44,83

Penicilinas (29/78) 37,18 (98/116) 84,48 (209/230) 90,87 (248/257) 96,5 (71/77) 92,21 (103/112) 91,96

Fenicoles (16/68) 23,53 (82/116) 70,69 (142/184) 77,17 (222/258) 86,05 (59/77) 76,62 (94/116) 81,03

Cefalosporinas (17/78) 21,79 (87/115) 75,65 (11/17) 64,71

Ácido fosfónico (10/78) 12,82 (47/115) 40,87 (85/230) 36,96 (115/260) 44,23 (39/77) 50,65 (48/116) 41,38

Aminoglucósidos (9/75) 12 (74/126) 58,73 (152/236) 64,41 (165/270) 61,11 (59/78) 75,64 (91/118) 77,12

Polimixinas (1/78) 1,28 (14/116) 12,07 (8/229) 3,49 (11/258) 4,26 (1/77) 1,3 (3/111) 2,7

Nitrofuranos (38/62) 61,29 (43/53) 81,13


34

Perfil de resistencia

El perfil de resistencia de Salmonella spp. entre enero del 2013 y junio del 2018 tuvo

una tendencia al incremento, las regresiones lineales de la tendencia de Salmonella

spp. se encuentran en las Figuras 4, 5 y 6, donde se observa un claro aumento en

la resistencia a todas las familias antibióticas.

Figura 4: Líneas de tendencia de Salmonella spp. para penicilinas, derivados del

ácido fosfónico y fenicoles.

0

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2013 2014 2015 2016 2017 2018

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Años

Penicilina Derivado del ácido fosfónico Fenicol

35

Figura 5: Líneas de tendencia de Salmonella spp. para tetraciclinas, cefalosporinas

y aminoglucósidos.

Figura 6: Líneas de tendencia de Salmonella spp. para sulfonamidas, polimixinas, y

fluoroquinolonas.

0

5

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2013 2014 2015 2016 2017 2018

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Años

Tetraciclina Cefalosporina Aminoglucosido

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2013 2014 2015 2016 2017 2018Pro

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Años

Sulfonamida Polimixina Fluoroquinolona

36

En la Tabla 11, según los valores obtenidos del Coeficiente X, se observa

Salmonella spp. con un aumento general en la resistencia a todas las familias

antibióticas.



antibióticas.

Salmonella spp.

Familia de antibiótico Coeficiente X Estadístico t P R²

Sulfonamidas -0,015 -0,02 0,982 0,0001

Fluoroquinolonas -0,078 -0,41 0,700 0,0412

Polimixinas -0,154 -1,57 0,192 0,3801

Tetraciclinas -0,699 -1,58 0,189 0,3845

Cefalosporinas -0,856 -0,56 0,603 0,0735

Aminoglucósidos -0,915 -1,98 0,118 0,4956

Derivados del ácido fosfónico -1,219 -2,55 0,063 0,6197

Penicilinas -1,793 -2,10 0,103 0,5248

Fenicoles -1,928 -2,52 0,065 0,6145


El análisis de Salmonella spp. a nivel provincial y por tipo de producción se obtuvo

de las provincias donde se encontró información de tres años seguidos como

mínimo, en la Tabla 12 (ver anexo), se observa el coeficiente de la variable X,


según las provincias y el tipo de producción.

Del cálculo de probabilidad (90%), en pollo de engorde los cambios significativos en

el aumento de la resistencia se dieron en Azuay para aminoglucósidos (p: 0,021);

fenicoles (p: 0,089) y tetraciclinas (p: 0,047); en Guayas a penicilinas (p: 0,087),

fenicoles (p: 0,078), y derivados de ácido fosfónico (p: 0,033); en Loja a

aminoglucósidos (p: 0,033); en Los Ríos a tetraciclinas (p: 0,085), aminoglucósidos

(p: 0,032), derivados de ácido fosfónico (p: 0,029), penicilinas (p: 0,012) y fenicoles

(p: 0,002); en Manabí a derivados de ácido fosfónico (p: 0,074), tetraciclinas (p:

0,074), fluoroquinolonas (p: 0,071). sulfonamidas (p: 0,055) y fenicoles (p: 0,005).

37

Por otro lado, la resistencia disminuyó significativamente en Azuay a

fluoroquinolonas (p: 0,026); en Chimborazo a derivados de ácido fosfónico (p:

0,079), fenicoles (p: 0,067) y penicilinas (p: 0,054); en Santo Domingo a penicilinas

(p: 0,097) y aminoglucósidos (p: 0,081); en Tungurahua a aminoglucósidos (p:

0,069), fenicoles (p: 0,047) y sulfonamidas (p: 0,041).

En gallinas de postura y reproductoras no hubo cambios significativos en cuanto a

resistencia por provincias.

38

DISCUSIÓN

Aislamientos bacterianos

Según lo expresado en la entrevista realizada al Dr. Diego Segura1, en el Ecuador

la información recopilada por AGROCALIDAD, sobre microbiología en el sector

avícola, se enfoca en la prevalencia de infecciones que tienen interés económico y

son de declaración obligatoria a la OIE, como: Influenza Aviar, enfermedad de

Newcastle, Bronquitis Infecciosa Aviar, enfermedad de Gumboro y Laringotraqueitis

Infecciosa aviar. Por otro lado, la información sobre infecciones bacterianas se

obtiene cuando hay reportes de un brote o por solicitud de atención de un productor,

lo cual no se considera representativo a nivel nacional.

En este estudio se determinó que las granjas avícolas del Ecuador presentan

53,36% de Escherichia coli, seguido por Proteus spp. (9,34%), Klebsiella spp.

(8,94%), Salmonella spp. (8,26%), Enterobacter spp. (7,75%) y Pseudomonas

aeruginosa (7,45%) dentro de las más comunes. Estos resultados varían con datos

de otros estudios, así en Nigeria, un estudio sobre patógenos en pollo de engorde

aisló Escherichia coli en 53,50%, seguido por Salmonella spp. (10,96%),

Staphylococcus spp. (10,27%), Klebsiella spp. (5,48%), Proteus spp. (5,48%),

Enterobacter spp. (2,05%), Pseudomona spp. (1,37%), entre otros (Ajayi Kehinde

Oluyemi & Omoya F. O, 2017). En España, Escherichia coli se reportó en un 73,3%

(Abreu et al., 2013), y en Egipto se obtuvo una prevalencia del 53,3% de Escherichia

coli en pollo de engorde (Hussein et al., 2013).

Como se observa en las investigaciones revisadas, la presencia de Escherichia coli

supera el 50% de los aislamientos realizados, esta bacteria es comensal en

avicultura (Ajayi Kehinde Oluyemi & Omoya F. O, 2017), hecho que podría justificar

la mayor cantidad de aislamientos de esta bacteria a nivel de laboratorio (Koneman

et al., 2013). Por otro lado, países en desarrollo utilizan materiales naturales

1 Encargado del programa de sanidad avícola en AGROCALIDAD período 2016-2017.

39

(derivados de arbustos, viruta de madera, cascarilla de arroz, aserrín o bagazo de

caña de azúcar) para alojar a las aves en camas o nidos (Farrel et al., 2013; R

García et al., 2013), las camas al estar en contacto directo con deyecciones

animales (heces, secreciones o descamaciones) presentan una alta carga de

microorganismos (bacterias, virus y hongos) (Reeves Garay, 2014), los cuales

pueden facilitar la contaminación de aves, comida, agua o equipos (R García et al.,

2013; Quiróz Escobar, 2010) principalmente por Escherichia coli y otras

enterobacterias como Salmonella spp. (R García et al., 2013; Reeves Garay, 2014),

por lo que, si no existen unas adecuadas condiciones de manejo sanitario, se puede

considerar a la contaminación horizontal y ambiental como la causa de infecciones

por esta bacteria que conllevan a muerte más frecuente en pollos de engorde según

los productores (Barragán Forigua & Velásquez Guevara, 2017).

Por otra parte, las bacterias restantes se encuentran en valores alrededor del 10%

como: Proteus spp., Klebsiella spp., Salmonella spp. y Enterobacter spp., son

habitantes normales del intestino (Koneman et al., 2013); las constantes

modificaciones en las condiciones del tracto intestinal, donde se desarrollan las

bacterias, producen un cambio en su microbiota, así, se puede observar un aumento

de patógenos cuando las medidas de bioseguridad de la granja son deficientes

(Ajayi Kehinde Oluyemi & Omoya F. O, 2017). En Latinoamérica los avicultores

tienen la costumbre de realizar exámenes rutinarios como el test de Cervantes, para

evaluar calidad de pollito bebe en la recepción, pero no realizan diagnósticos de

Salmonella spp. salvo sospechas o controles pos infección. (Rocha Martinez, 2012).

En este estudio Salmonella spp. se observó en 8,26% de los aislamientos, a

diferencia de Corea, donde se encontró un 10,56% (72/682) en granjas comerciales

de pollo de engorde (Choi et al., 2014), así también en Colombia, en el laboratorio

SERVET, se reportó un 42% (125/300) (Castiblanco Duarte & Hoyos Cazulú, 2018);

en Ecuador, en la provincia de Pichincha, se encontró la presencia de Salmonella

spp. en el 66,7% (8/12) de las granjas evaluadas durante la crianza, mientras que

el 50% (3/6) en contenido cecal en pollo de engorde (Villagómez & Logacho, 2017),

40

valores superiores al encontrado en esta investigación. Esta variación de resultados

puede deberse a que los estudios indicados fueron dirigidos a Salmonella spp., por

tanto, se usaron pre-enriquecimientos, enriquecimientos con caldos o cultivo

específicos, como: caldo peptona, tetrationato, agar XLD entre otros (Castiblanco

Duarte & Hoyos Cazulú, 2018; Choi et al., 2014; Villagómez & Logacho, 2017), lo

cual al momento de analizar los resultados muestra gran diferencia con la presente

investigación.

La presente investigación se enfocó en los aislamientos de Escherichia coli y

Salmonella spp. por su importancia en salud pública según Abreu Rodríguez (2012)

y Anadón (2007); ya que los alimentos se pueden contaminar durante la

manipulación, mala cocción o contacto directo con superficies y utensilios

contaminados (Puig Peña, Espino Hernández, & Leyva Castillo, 2011). Además,

Escherichia coli es considerada un indicador de calidad e inocuidad alimentaria

(Puig Peña et al., 2011); mientras que, Salmonella spp. es de gran importancia como

patógeno zoonótico, provoca un alto impacto en la economía, y además es

considerada de control obligatorio (Anadón, 2007; Puig Peña et al., 2011; Rocha

Martinez, 2012).

Perfil de resistencia de Escherichia coli

La presente investigación, como se observa en la tabla 7, reflejó una tendencia al

aumento en la resistencia de Escherichia coli a varias familias antibióticas

(fluoroquinolonas, tetraciclinas, nitrofuranos, cefalosporinas, sulfonamidas y

penicilinas). Los antibióticos que presentaron más del 60% de resistencia fueron

sulfonamidas, aminoglucósidos, penicilinas y tetraciclinas.

Las tetraciclinas presentaron entre 84% a 95% de resistencia en este estudio; a

diferencia de Colombia donde se reportó una resistencia de 89% en el 2009 y un

86% en el 2011 (Rocha Martinez, 2012). La resistencia a fenicoles, se observó entre

el 50% y 60%, y una tendencia al aumento durante el periodo de estudio; sin

41

embargo, en Colombia, se notificó una resistencia de 20% en el 2006 hasta un 35%

en el 2011 (Rocha Martinez, 2012), en México se presentó una resistencia de 30%

en el 2013 al 36% en el 2015 (Palacios, Vigueras, Lozano, Sarfati, & Soto, 2016).

Tanto las tetraciclinas como los fenicoles, en el presente estudio presentan

porcentajes de resistencia por encima del 50%, este aumento se puede relacionar

al hecho de que en el país se ha incrementado el uso de estos antibióticos, valores

que se confirman con las importaciones de tetraciclinas y fenicoles, las mimas que

han aumentado aproximadamente un 40% en los últimos seis años (SENAE, 2019).

Por otra parte, la alta resistencia que presentan las tetraciclinas se podría asumir a

un uso indiscriminado (Chacón, 2012), ya que en la producción avícola ecuatoriana,

es una de las alternativas antibióticas con menor costo por dosis ($0,05/dosis de

tratamiento, valor calculado con precios a la fecha de medicamentos con este

principio activo).

Para los aminoglucósidos, se encontró una tendencia hacia el incremento de la

resistencia (70% al 97%); cifras que concuerdan con lo reportado en varios países

como España, donde se observó una resistencia de 72% en el 2010 (Antilles,

Blanco, Camprubí, Jove, & Biarnés, 2014), en Brasil, se informó de un 98% de

resistencia en el 2011 (Brito et al., 2011), en México para el 2016 se reportó un

100% de resistencia (Castro, Villa Mancera, Rodríguez Castañeda, Huerta Lorenzo,

& Galindo Ramírez, 2016). Este aumento significativo de resistencia, se puede

inferir que se debe al uso indiscriminado de estos medicamentos en terapéutica

curativa y preventiva de ciertas enfermedades especialmente de tipo respiratorio y

gastrointestinal (Brito et al., 2011; Castro et al., 2016; Rocha Martinez, 2012;

Sumano & Gutiérrez, 2010); además, en este grupo antibiótico se incluye un

fármaco que se usa como promotor de crecimiento, la bambermicina, la cual es

bastante utilizada en la crianza de aves (pollo de carne) en el Ecuador

(AGROCALIDAD, 2018) lo cual, por las características farmacocinéticas de los

aminoglucósidos, aumenta el riesgo de una resistencia cruzada.

42

Las fluoroquinolonas reportaron una leve disminución de la resistencia, de 56% al

53%; cifras que difieren con otros estudios, donde se observó una tendencia a

incrementar la resistencia, así en España, se reportó un 49% en 1998 (Antilles et al.,

2014), en Colombia obtuvieron 35% de resistencia en el 2006 y 43% en el 2009

(Rocha Martinez, 2012). Las sulfonamidas mostraron una disminución de la

resistencia del 67% al 53%, datos que concuerdan con lo reportado en Colombia,

donde disminuyó la resistencia del 68% en el 2006 al 56% en el 2011 (Rocha

Martinez, 2012).

Esta leve disminución en la resistencia de las fluoroquinolonas y sulfonamidas en el

presente estudio, podría asumirse al hecho de que el Ecuador a partir del 2015 se

sumó al Plan de acción sobre la resistencia a los antimicrobianos, y en el 2017 junto

a la OMS/OPS se inició un plan nacional para el manejo de antimicrobianos

(AGROCALIDAD, 2019; OMS, 2016) con lo cual se dio énfasis a la disminución del

uso de estos antibióticos en la producción avícola puesto que son de empleo

terapéutico importante en la medicina humana; además, en los últimos años las

granjas de producción han incrementado las medidas de bioseguridad en el sector

avícola, para limitar el uso de antibióticos en granja (Antilles et al., 2014).

Las penicilinas mostraron una resistencia entre el 80% y 90%, valores comparables

con los obtenidos en España, donde se observó una resistencia del 65% al 81%

entre 1998 y el 2013; en Colombia, se reportó una resistencia de 76% en el 2006 y

un 78% en el 2011 (Rocha Martinez, 2012), así también en Ecuador se reportaron

resistencias de 95% (2016) y 97% (2018) (De Janon González, 2016; Vinueza

Burgos, Ortega Paredes, Narvaéz, De Zutter, & Zurita, 2018); este aumento podría

asumirse al uso intensivo en veterinaria y al mecanismo de fácil generación de

resistencia provocado por una presión de selección por parte de estos antibióticos

que facilitan la posterior aparición de bacterias resistentes (Abreu et al., 2013;

Antilles et al., 2014), además, el manejo intensivo y el hacinamiento (mayor cantidad

de aves/metro cuadrado) aumentan las posibilidades de transferencia de genes de

resistencia (Abreu et al., 2013).

43

Los nitrofuranos, dentro del período de estudio, mostraron una resistencia que

disminuyó drásticamente de 59% en el 2013 a 13% en el 2015. Esta disminución se

puede asociar al hecho de que en Ecuador, estos antibióticos pasaron de ser

medicamentos no aprobados para uso animal (AGROCALIDAD, 2012), a ser

prohibidos en veterinaria (AGROCALIDAD, 2018), determinando su salida del

mercado de productos veterinarios antibióticos a partir del 2013.

Los derivados del ácido fosfónico presentaron un porcentaje de resistencia que va

del 30% al 40%. En Colombia se encontró una resistencia del 23% en el 2006, hasta

un 39% en el 2011 (Rocha Martinez, 2012), valores similares al presente estudio;

sin embargo, en México se reportó una resistencia de 55% al 70% entre el 2012 y

2015 (Palacios et al., 2016); con estos resultados se podría inferir que el aumento

de resistencia estaría ligado al uso desmedido en las explotaciones avícolas debido

a ciertas bondades de estas moléculas como ausencia de toxicidad, efecto

inmunomodulador frente a enfermedades virales y capacidad de no generar

resistencia fácilmente (Sumano & Gutiérrez, 2010; Sumano & Ocampo, 2006).

Para polimixinas, se encontró una resistencia que cambió del 5% al 15%, lo cual se

encuentra dentro de los valores reportados en España (3% y 42%) entre 1998 y

2013 (Antilles et al., 2014). Estos porcentajes incrementales se pueden explicar

debido al aumento descontrolado de su uso, principalmente de colistina, como

antibiótico de primera opción para el tratamiento de enfermedades causadas por

Escherichia coli por sus características de acción sobre esta bacteria y sus toxinas.

Sin embargo, hay que indicar que según el Instituto de Estándares Clínicos y de

Laboratorio (CLSI) el análisis adecuado de sensibilidad para colistina es por micro

dilución en caldo, y no aplica los métodos de difusión en disco o gradiente de

difusión para enterobacterias específicas (Weinstein et al., 2018); por lo cual los

resultados de la presente investigación deberían ser corroborados por la prueba

antes indicada para confirmar su sensibilidad. Es importante considerar la

resistencia de colistina, ya que en América Latina es usada como promotor de

44

crecimiento en avicultura, por lo tanto, es una referencia de resistencia (Vinueza

Burgos et al., 2018).

Perfil de resistencia de Salmonella spp.

Según los datos observados en la presente investigación (tabla 10), Salmonella spp.

reflejó un aumento general en la resistencia a todas las familias antibióticas

analizadas (penicilinas, derivados del ácido fosfónico, fenicoles, tetraciclinas,

cefalosporinas, aminoglucósidos, sulfonamidas, polimixinas y fluoroquinolonas);

destacando que fenicoles, penicilinas y tetraciclinas presentaron resistencia por

encima del 60%.

Las tetraciclinas durante el periodo de estudio presentaron una resistencia del 54%

al 94%; información que es alta si la comparamos con la encontrada en Venezuela,

donde se reportó un 49% en el 2007 (Boscán-Duque et al., 2007), en Marruecos

para el 2009 se encontró un 21% de resistencia (Bouchrif et al., 2009), y en Brasil

entre un 11% y 43% durante el 2015 (Mattiello, Drescher, Barth, Ferreira, & Oliveira,

2015); cifras que nos permiten inferir que, estos elevados porcentajes se relacionan

al uso intensivo que tuvieron estos antibióticos por ser de los primeros antibióticos

adaptados a producción veterinaria (Bouchrif et al., 2009; Voss-Rech et al., 2015).

Para los fenicoles, se determinó una resistencia que varía de 24% a 81% entre el

2013 y 2018, información que se relaciona con lo observado en Colombia, donde

se observó un 100% de resistencia en el 2006 y 2007 (Rocha Martinez, 2012), en

Ecuador se reportó el 88% de resistencia en el 2017 (Villagómez & Logacho, 2017).

Estas cifras muestran un aumento de la resistencia en el transcurso de los últimos

años, lo cual se podría asumir, a que estos fármacos tienen gran uso en el país,

además presentan un bajo costo por dosis; por otra parte, entre tetraciclinas y

fenicoles existe una resistencia cruzada (Sumano & Ocampo, 2006), y esta

resistencia cruzada se mantiene con otros antibióticos y hasta con biosidas

45

(Mattiello et al., 2015). El incremento en los porcentajes de la resistencia se podrían

deber a diversos factores como el grado de exposición al antibiótico, el periodo de

tiempo de uso del antibiótico e incluso el procedimiento de muestreo (Cardoso et al.,

2006).

Dentro de los aminoglucósidos, se encontró de 12% hasta 77% de resistencia en el

período de estudio. En Brasil, se reportó una resistencia de 0% en el 2006 (Cardoso

et al., 2006), en el 2009 una resistencia de 15% (Moliterno Duarte et al., 2009), en

el 2010 un 18% (Rocha Martinez, 2012) y un 78% en el 2011 (Nunes Medeiros,

Nunes de Oliveira, Dos Prazeres Rodrigues, & Coradi De Freitas, 2011); en

Colombia para el 2014 se determinó una resistencia de 67% (Donado-Godoy et al.,

2014). El aumento observado en la presente investigación se podría relacionar al

amplio uso que tienen en medicina veterinaria (Mattiello et al., 2015), además, la

resistencia cruzada que existe en toda la familia por el uso de bambermicina como

promotor de crecimiento (Sumano & Ocampo, 2006), ya que, el uso de promotores

ejercen una presión selectiva la cual favorece a la generación de cepas resistentes

(Mattiello et al., 2015).

En las penicilinas se observó una tendencia al aumento de la resistencia, de 37%

hasta 92%, datos que guardan relación con el 88% reportado en Ecuador en el 2017

(Villagómez & Logacho, 2017), pero que difieren de otros estudios, así en Brasil en

el 2009 se reportó 10% de resistencia (Moliterno Duarte et al., 2009), 38% en el

2011 (Nunes Medeiros et al., 2011); mientras que en Colombia un 46% en el 2014

(Donado-Godoy et al., 2014).

Las cefalosporinas presentaron 22%, 76% y 65% de resistencia entre el 2013, 2014

y 2015 respectivamente; estos valores no son muy coincidentes con los reportados

en Brasil (6% y 28% en el 2011) (Nunes Medeiros et al., 2011), en Colombia (40%

y 45% de resistencia en el 2014) (Donado-Godoy et al., 2014), y en Ecuador el 88%

en el 2017 (Villagómez & Logacho, 2017).

46

Ambas familias antibióticas pertenecen a los betalactámicos, por lo cual su

estructura está íntimamente ligada, presentando una resistencia cruzada (Rivera,

Motta, Cerón, & Chimonja, 2012; Sumano & Ocampo, 2006); este aumento de

resistencia podría asumirse a que existe gran variación de cepas en los

aislamientos, las cuales presentarían diferentes genes de resistencia ligados a

betalactamasas (Villagómez & Logacho, 2017). La presencia de varios mecanismos

de resistencia aumenta las posibilidades de las bacterias para sobrevivir a estos

fármacos (De Janon González, 2016; Sumano & Ocampo, 2006), donde la

producción de betalactamasas es el mecanismo de resistencia más importante para

Salmonella spp. frente a esta familia antibiótica (Mattiello et al., 2015).

Las fluoroquinolonas, mostraron resistencia entre el 38% y 51% durante el periodo

de estudio; en Colombia se reportó en el 2014 un 66% de resistencia (Donado-

Godoy et al., 2014) y en Ecuador en el 2017 un 63% (Villagómez & Logacho, 2017),

en la encuesta realizada por De Janon Gonzáles (2016), se reportó que en

Pichincha, las fluoroquinolonas son los antibióticos más utilizados en granja (61%).

Las sulfonamidas en esta investigación presentaron resistencia entre el 44% y 70%,

en Venezuela se encontró un 61% de resistencia durante el 2007 (Boscán-Duque

et al., 2007), y en Colombia se reportó 54% de resistencia en el 2014 (Donado-

Godoy et al., 2014).

El aumento en la resistencia de fluoroquinolonas y sulfonamidas podría estar

relacionado a que son medicamentos considerados de primer uso (OIE et al., 2018;

Rocha Martinez, 2012). Por otra parte, las fluoroquinolonas presentan varios

mecanismos de resistencia no excluyentes entre sí, lo que aumenta la posibilidad

de mostrar resistencia (Álvarez-Hernández et al., 2015). Las sulfonamidas son

utilizadas en aves para control de protozoarios (Sumano & Gutiérrez, 2010),

además, en décadas pasadas eran utilizadas como promotores de crecimiento

(Rivera et al., 2012), lo cual permitió su uso generalizado por mucho tiempo

(Mattiello et al., 2015); en Ecuador es una de las opciones antibióticas más

47

económicas ($0.05 a $0.06 dosis / ave, calculado a la fecha, con precios del

mercado para estos medicamentos).

Existe información bibliográfica que coincide con los datos obtenidos en la presente

investigación que afirman que Salmonella spp. aumentó la resistencia a varias

familias antibióticas, como fenicoles, penicilinas, cefalosporinas de tercera

generación, sulfonamidas y fluoroquinolonas (Quesada, Reginatto, Español,

Colantonio, & Burrone, 2016; Rocha Martinez, 2012); lo cual nos orienta a afirmar

que en nuestro país al igual que en otros países latinoamericanos, el uso de los

antibióticos se da de manera empírica, se aplican tratamientos y no siempre se

corrobora las sospechas con análisis de laboratorio (Rocha Martinez, 2012; Vega

Hernández, 2012); además, cada país maneja controles y planes de bioseguridad

diferentes (Nunes Medeiros et al., 2011). Este uso generalizado de antibióticos en

avicultura aumenta la presión de selección de bacterias resistentes, con lo cual las

aves se vuelven más susceptibles a una reinfección (Barrow, Jones, Smith, &

Wigley, 2012).

Otro aspecto a considerar sobre los índices muy variables de resistencia a los

antibióticos, está relacionado con el proceso de análisis ya que puede haber

variaciones por diferentes factores como: el método de análisis de sensibilidad en

el laboratorio, el uso de asociaciones de antibióticos durante terapéutica de

infecciones, las bajas medidas de bioseguridad de las empresas productoras entre

otros (Ajayi Kehinde Oluyemi & Omoya F. O, 2017). Según Leverstein-Van Hall et

al (2011) la producción avícola se ha vuelto un reservorio de bacterias Gram

negativas resistentes que afectan a los humanos, y entre las principales razones

está el uso excesivo de antibióticos a nivel veterinario.

En la presente investigación, así como lo menciona Rocha Martinez (2012), los

estudios sobre resistencia antimicrobiana durante largos periodos de tiempo,

pueden mostrar de cierta manera como se han manejado las infecciones a nivel de

granja, sin embargo no pueden dar causas específicas de las mismas.

48

CAPÍTULO V

CONCLUSIONES

De los agentes bacterianos aislados, el 53,36% pertenece a Escherichia coli, siendo

la más prevalente a nivel de granja; además se aislaron bacterias como: Proteus

spp. (9,34%), Klebsiella spp. (8,94%), Salmonella spp. (8,26%), Enterobacter spp.

(7,75%) y Pseudomona aeruginosa (7,45%) que a pesar de estar en cantidades

pequeñas pueden provocar enfermedades nosocomiales en las aves.

Los coeficientes de variación de la resistencia de Escherichia coli entre enero del

2013 y junio del 2018, mostraron un cambio anual en el promedio de milímetros del

halo, donde la tendencia aumentó para: aminoglucósidos (-0,117 mm/año) y

derivados ácido fosfónico (-0,027 mm/año), lo cual, en términos generales

representa un riesgo para la terapéutica antimicrobiana por el hecho de que son

antibióticos de primer uso; por otro lado, la resistencia disminuyó para

cefalosporinas (0,264 mm/año), penicilinas (0,226 mm/año), tetraciclinas (0,116

mm/año) y fluoroquinolonas (0,073 mm/año) lo que muestra una probable mejora

con respecto al manejo y aplicación de antibióticos en granja.

Los coeficientes de variación de Salmonella spp. entre enero del 2013 y junio del

2018 muestra los cambios anuales de los halos de sensibilidad (milímetros), donde

existe una tendencia al aumento en todas las familias antibióticas estudiadas:

polimixinas (-0,154 mm/año), cefalosporinas (-0,856 mm/año), fluoroquinolonas

(-0,078 mm/año), tetraciclinas (-0,699 mm/año) y sulfonamidas (-0,015 mm/año);

este aumento puede producir un gran impacto en la industria avícola, ya que es un

indicador del probable mal uso de antibióticos, y de la falta de interés que se brinda

al diagnóstico de laboratorio.

49

RECOMENDACIONES

Para posteriores estudios se recomienda ampliar la investigación a todos los

laboratorios de diagnóstico veterinario, así poder obtener información a nivel

nacional.

En futuras investigaciones se recomienda aumentar el periodo de estudio, ya que

mientras más años de información se recopilen, el margen de error disminuye.

A pesar de tener una técnica confiable en cuanto a diagnóstico, se puede mejorar

con técnicas moleculares, aunque representen una mayor inversión en cuanto a

tiempo y recursos humanos y materiales.

50

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62

ANEXOS

Tabla 1. Clasificación de los agentes antimicrobianos veterinarios para aves

destinadas a la producción de alimentos.

AGENTE ANTIMICROBIANO (CLASE, SUBCLASE, SUSTANCIA)

AVIC AVIE AVM

AMINOGLUCÓSIDOS

Aminociclitol

Espectinomicina

X

Estreptomicina

Dihidroestreptomicina

Animoglucosidos + 2 deoxiestreptomicina

Kanamicina

Neomicina

Apramicina

Fortimicina

Gentamicina

Anfenicoles Florfenicol

X Tianfenicol

Arsenicales Roxarsona, Nitarsona X

Biciclomicina Bicozamicina X

CEFALOSPORINAS

Cefalosporina tercera generación Ceftiofur

X Ceftriaxona

IONÓFOROS

Lasalocid, Narasina, Maduramicina Monensina, Salinomicina

X

LINCOSAMIDAS

Pirlimicina

X Lincomicina

MACRÓLIDOS (C HACE REFERENCIA A LA ESTRUCTURA QUÍMICA)

Macrólidos c14 Eritromicina X

Macrólidos c16

Carbomicina

X

Josamicina

Kitasamicina

Espiramicina

Tilmicosina

Tilosina

Microsamicina

Terdecamicina

Tilvalocina

PENICILINAS

Penicilinas naturales Bencilpenicilina

X Aminopenicilinas

Amoxicilina

Ampicilina

63

Aminopenicilinas + inhibidor de betalactamasa

Amoxicilina + ácido clavulánico

Ampicilina + sulbactam

Fenoxipenicilinas Fenoximetilpenicilina

Penicilinas antiestafilococos Dicloxacilina

Oxacilina

ÁCIDO FOSFÓNICO Fosfomicina X

PLEUROMUTILINAS

Tiamulina

X Valnemulina

POLIPÉPTIDOS

Enramicina

X Bacitracina

Polipéptidos cíclicos Colistina

Polimixina

QUINOLONAS

Quinolonas primera generación Flumequina

X Ácido oxolínico

Quinolonas primera generación (fluoroquinolonas)

Ciprofloxacina

X

Danofloxacina

Difloxacina

Enrofloxacina

Marbofloxacina

Norfloxacina

Ofloxacina

SULFONAMIDAS

Sulfacloropiridazina

X

Sulfadiazina

Sulfadimetoxina

Sulfadimidina

Sulfaguanidina

Sulfamerazina

Sulfadimetoxazol

Sulfametoxina

Sulfamonometoxina

Sulfanilamida

Sulfaquinoxalina

Sulfonamidas + diaminopirimidinas Sulfameroxipiridazina

Trimetoprima + sulfonamida

Diaminopirimidinas Trimetoprima

Ormetoprima

Estreptograminas Virginiamicina X

TETRACICLINAS

Clortetraciclina

X Doxiciclina

Oxitetraciclina

Tetraciclina

Fuente: (OIE et al., 2018)

64

Tabla 4. Frecuencia de bacterias aisladas en las diferentes provincias durante el

período de estudio.

PROVINCIAS 2013 2014 2015 2016 2017 2018 Total

GUAYAS

Escherichia coli 313 433 380 277 190 160 1753

Salmonella spp. 20 49 64 93 66 72 364

Enterobacter spp. 107 40 44 35 20 16 262

Proteus spp. 35 72 78 37 24 13 259

Klebsiella spp. 27 70 65 41 28 25 256

Pseudomonas aeruginosa 46 89 66 29 14 10 254

Gallibacterium anatis 14 20 22 16 6 5 83

Sin aislamiento 18 20 14 1 4 57

Citrobacter spp. 1 4 4 3 12

Serratia spp. 4 1 1 6

Staphylococcus spp. 3 1 4

Yersinia spp. 1 1

Alcaligenes spp. 1 1

Hafnia spp. 1 1

EL ORO


Klebsiella spp. 20 31 71 44 31 15 212

Proteus spp. 33 40 68 35 26 4 206



Salmonella spp. 14 16 25 23 18 3 99

Gallibacterium anatis 1 24 16 6 1 48

Sin aislamiento 6 2 3 1 1 2 15

Citrobacter spp. 2 4 3 9

65

Serratia spp. 1 2 3


Hafnia spp. 2 2

MANABÍ


Proteus spp. 25 52 37 14 15 2 145


Salmonella spp. 23 17 36 23 20 5 124


Klebsiella spp. 10 29 31 14 16 5 105



Citrobacter spp. 1 2 3

Serratia spp. 2 1 3


Shigella spp. 2 2

LOJA


Klebsiella spp. 2 13 40 35 36 13 139

Proteus spp. 4 30 31 26 27 6 124


Salmonella spp. 1 9 23 22 24 6 85



Gallibacterium anatis 1 2 7 7 17

Citrobacter spp. 1 1 3 5

Alcaligenes spp. 2 1 1 4

Serratia spp. 1 1

Hafnia spp. 1 1

66

LOS RÍOS


Proteus spp. 23 23 38 13 11 3 111



Klebsiella spp. 14 22 23 7 13 5 84

Salmonella spp. 13 12 14 14 10 5 68



Citrobacter spp. 2 1 3

Serratia spp. 1 1 2


AZUAY


Proteus spp. 1 13 37 16 12 8 87

Klebsiella spp. 2 6 20 20 14 25 87

Salmonella spp. 3 6 24 24 10 9 76



Gallibacterium anatis 7 13 5 25


Citrobacter spp. 2 2

Hafnia spp. 1 1

Pasteurella spp. 1 1

PICHINCHA





67

Klebsiella spp. 4 8 9 16 1 3 41

Proteus spp. 3 7 7 12 3 2 34

Salmonella spp. 2 9 4 1 3 19



TUNGURAHUA



Proteus spp. 4 10 5 6 3 2 30


Klebsiella spp. 7 5 2 7 3 24


Salmonella spp. 2 1 1 2 2 1 9



COTOPAXI


Salmonella spp. 11 14 23 6 54


Proteus spp. 3 16 15 3 5 42


Pseudomonas aeruginosa 1 2 8 2 3 16

Gallibacterium anatis 2 2 1 5


SANTO DOMINGO


Salmonella spp. 1 16 35 9 61

Proteus spp. 2 20 13 2 37

Klebsiella spp. 1 14 14 3 32

68

Pseudomonas aeruginosa 2 15 10 27

Enterobacter spp. 1 11 8 20


CHIMBORAZO



Proteus spp. 1 6 11 1 1 7 27

Salmonella spp. 2 5 6 9 5 27

Pseudomonas aeruginosa 5 9 4 3 3 24

Enterobacter spp. 3 3 3 5 5 19


Citrobacter spp. 1 1 1 1 4

Sin aislamiento 1 1 2

Hafnia spp. 1 1 2



CAÑAR

Escherichia coli 4 28 31 2 5 70

Proteus spp. 1 8 7 1 17

Pseudomonas aeruginosa 7 6 13

Enterobacter spp. 2 6 2 1 11

Salmonella spp. 3 6 1 10

Klebsiella spp. 5 3 1 9

Sin aislamiento 1 1


BOLÍVAR

Escherichia coli 2 2 7 5 16

Enterobacter spp. 1 1 2 1 5

Klebsiella spp. 1 2 2 5

69

Proteus spp. 1 2 3

Sin aislamiento 1 1

Pseudomonas aeruginosa 1 1

SANTA ELENA


Salmonella spp. 3 3

Proteus spp. 3 3





PASTAZA

Escherichia coli 3 2 5 1 11

Proteus spp. 2 1 3

Klebsiella spp. 1 1 2

Sin aislamiento 1 1


IBARRA



Salmonella spp. 1 1

Klebsiella spp. 1 1

Proteus spp. 1 1

MORONA SANTIAGO

Proteus spp. 1 1


Total 1699 2474 2983 2372 1505 1067 12100


70

Tabla 9. Resistencia de Escherichia coli, valores del coeficiente de la variable X, probabilidad y coeficiente de determinación

R2 ante las familias de antibióticos según las provincias y el tipo de producción.

Escherichia coli

Pollo de carne Gallina de postura Gallina reproductora

Provincia Familia de antibiótico X P R2 X P R2 X P R2

Azuay Penicilinas 0,495 0,075 0,588 10,000 0,295 0,800

Sulfonamidas 0,022 0,958 0,001 6,000 0,228 0,877

Aminoglucósidos -0,102 0,778 0,022 -1,083 0,504 0,494

Derivados del ácido fosfónico -0,592 0,243 0,319 5,250 0,449 0,579

Fenicoles -0,566 0,150 0,442 9,000 0,189 0,914

Tetraciclinas 0,212 0,280 0,281 1,750 0,075 0,986

Polimixinas -0,267 0,046 0,672 -0,500 0,121 0,964

Cefalosporinas -1,906 0,430 0,325

Fluoroquinolonas -0,204 0,327 0,238 -6,875 0,019 0,999

Bolívar Penicilinas 1,818 0,747 0,149

Sulfonamidas 4,286 0,418 0,628

Aminoglucósidos 2,845 0,229 0,876

Derivados del ácido fosfónico -0,893 0,849 0,055

Fenicoles 4,333 0,485 0,523

Tetraciclinas -0,750 0,811 0,085

71

Polimixinas -0,964 0,680 0,232


Fluoroquinolonas 6,750 0,640 0,287

Cañar Penicilinas -0,351 0,736 0,044



Derivados del ácido fosfónico 0,119 0,962 0,001

Fenicoles 1,418 0,562 0,124


Polimixinas 0,113 0,542 0,136

Fluoroquinolonas -0,874 0,619 0,092

Chimborazo Penicilinas 0,874 0,448 0,202

Sulfonamidas -0,497 0,578 0,114

Aminoglucósidos -0,013 0,989 0,000


Fenicoles -0,328 0,303 0,339

Tetraciclinas 0,261 0,690 0,060

Polimixinas -0,348 0,091 0,668


Cotopaxi Penicilinas 1,069 0,069 0,605

Sulfonamidas -3,503 0,132 0,472

72



Fenicoles -1,048 0,172 0,409


Polimixinas 0,016 0,953 0,001

Cefalosporinas 6,000 0,037 0,997


El Oro Penicilinas 0,315 0,295 0,266

Nitrofuranos 2,814 0,208 0,897




Fenicoles -0,557 0,033 0,720


Polimixinas -0,209 0,020 0,778



Guayas Penicilinas 0,233 0,211 0,357 -0,430 0,553 0,095


Sulfonamidas 0,219 0,178 0,400 -2,189 0,078 0,582

Aminoglucósidos -0,204 0,550 0,096 -0,605 0,223 0,341

73

Derivados del ácido fosfónico 0,253 0,188 0,386 0,229 0,821 0,014

Fenicoles -0,268 0,047 0,668 -0,293 0,814 0,016

Tetraciclinas 0,135 0,519 0,111 -0,580 0,116 0,500

Polimixinas -0,106 0,341 0,225 0,083 0,308 0,254

Cefalosporinas -0,889 0,285 0,275 0,050 0,993 0,000

Fluoroquinolonas 0,341 0,225 0,339 -1,078 0,440 0,155

Loja Penicilinas -0,185 0,605 0,073


Sulfonamidas -0,259 0,448 0,150



Fenicoles -0,633 0,098 0,537


Polimixinas -0,298 0,004 0,902



Los Ríos Penicilinas -0,193 0,467 0,139





74

Fenicoles -0,262 0,674 0,049


Polimixinas -0,164 0,015 0,806



Manabí Penicilinas 0,829 0,075 0,588 -2,784 0,133 0,583 1,579 0,290 0,354


Sulfonamidas 1,767 0,012 0,827 -2,300 0,043 0,792 3,923 0,065 0,732

Aminoglucósidos 0,287 0,425 0,165 -1,986 0,350 0,289 0,724 0,289 0,355

Derivados del ácido fosfónico 0,387 0,230 0,333 -2,833 0,201 0,471 1,398 0,474 0,182

Fenicoles 0,455 0,335 0,230 1,483 0,195 0,480 1,654 0,331 0,309

Tetraciclinas 0,827 0,018 0,791 -0,650 0,415 0,229 2,285 0,096 0,657

Polimixinas -0,053 0,740 0,031 -0,417 0,201 0,471 -0,058 0,731 0,045


Fluoroquinolonas 0,391 0,173 0,407 -2,760 0,212 0,455 1,307 0,012 0,908

Pastaza Penicilinas -1,500 0,121 0,964




Fenicoles -3,500 0,193 0,911


75

Polimixinas -1,500 0,121 0,964


Pichincha Penicilinas 0,560 0,042 0,687





Fenicoles -0,682 0,008 0,855


Polimixinas -0,049 0,702 0,040



Santo

Domingo

Penicilinas 1,995 0,001 0,955




Fenicoles 0,099 0,924 0,003


Polimixinas -0,119 0,242 0,320



76

Tungurahua Penicilinas 1,165 0,016 0,800 0,631 0,580 0,083

Sulfonamidas -0,510 0,588 0,080 2,624 0,066 0,612

Aminoglucósidos 0,208 0,680 0,047 0,188 0,832 0,013

Derivados del ácido fosfónico -0,947 0,080 0,576 -0,165 0,835 0,012

Fenicoles -0,038 0,832 0,013 -1,096 0,320 0,244

Tetraciclinas 0,344 0,373 0,201 1,597 0,104 0,524

Polimixinas -0,174 0,188 0,386 -0,053 0,778 0,022


Fluoroquinolonas 0,294 0,612 0,070 1,042 0,550 0,096


77

Tabla 12. Resistencia de Salmonella spp., valores del coeficiente de la variable X, probabilidad y coeficiente de

determinación R2 ante las familias de antibióticos según las provincias y el tipo de producción.

Salmonella spp.

Pollo de carne Gallina de postura Gallina reproductora

Provincia Familia de antibiótico X P R2 X P R2 X P R2

Azuay Penicilinas -1,472 0,157 0,430




Fenicoles -1,873 0,089 0,555


Polimixinas -0,198 0,637 0,061



Chimborazo Penicilinas 1,218 0,054 0,761




Fenicoles 1,218 0,067 0,725

78


Polimixinas -0,222 0,602 0,101


Cotopaxi Penicilinas -0,573 0,598 0,162




Fenicoles -0,584 0,673 0,107


Polimixinas 0,364 0,529 0,222


El Oro Penicilinas 0,855 0,317 0,246




Fenicoles -0,897 0,258 0,302


Polimixinas -0,186 0,546 0,098


Guayas Penicilinas -2,396 0,087 0,559 5,500 0,764 0,131

Sulfonamidas 0,412 0,134 0,469 7,500 0,255 0,848

79

Aminoglucósidos -0,648 0,237 0,325 5,917 0,293 0,803


Fenicoles -2,160 0,078 0,580 8,000 0,333 0,750

Tetraciclinas -0,428 0,254 0,307 6,500 0,429 0,610

Polimixinas -0,170 0,172 0,409 -0,500 0,333 0,750


Fluoroquinolonas 0,156 0,536 0,102 0,188 0,951 0,006

Loja Penicilinas -0,271 0,481 0,131




Fenicoles 0,475 0,508 0,117


Polimixinas 0,013 0,928 0,002



Los Ríos Penicilinas -2,891 0,012 0,826




Fenicoles -2,991 0,002 0,931

80


Polimixinas -0,056 0,519 0,111



Manabí Penicilinas -2,132 0,136 0,465 -9,750 0,304 0,788 2,350 0,742 0,067

Sulfonamidas -2,844 0,055 0,642 -10,000 0,162 0,937 1,150 0,742 0,067

Aminoglucósidos -1,100 0,167 0,415 -5,500 0,121 0,964 0,467 0,890 0,012


Fenicoles -2,897 0,005 0,890 -6,000 0,546 0,429 -0,550 0,817 0,033

Tetraciclinas -1,855 0,074 0,590 -4,500 0,285 0,812 0,725 0,835 0,027

Polimixinas -0,124 0,455 0,146 -1,000 0,614 0,324 -0,225 0,225 0,600


Fluoroquinolonas -0,973 0,071 0,599 -2,958 0,318 0,771 -1,280 0,114 0,786

Santo

Domingo

Penicilinas 1,100 0,097 0,816

Sulfonamidas -3,567 0,319 0,464



Fenicoles -0,942 0,629 0,138


Polimixinas -1,482 0,166 0,695


81

Tungurahua Sulfonamidas 4,500 0,041 0,800



Fenicoles 2,250 0,047 0,781


Polimixinas 0,200 0,800 0,040



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