Tartu Ülikool

Loodus- ja tehnoloogiateaduskond

Ökoloogia ja Maateaduste Instituut

Botaanika õppetool

Triin Pani

Mükoriisa roll taimede invasioonis

Bakalaureusetöö

Juhendaja PhD Mari Moora

Tartu 2011

2

Sisukord

1. Sissejuhatus ....................................................................................................................... 3

2. Mükoriisa tüübid ................................................................................................................ 4

3. Invasiivse taime mükoriisne staatus .................................................................................... 6

3.1. Arbuskulaarmükoriisa taimed ...................................................................................... 6

3.2. Ekto- ja erikoidmükoriisa taimed ................................................................................. 7

4. Võõrliigi suutlikkus moodustada mükoriisat erinevate seentega ......................................... 8

5. AM seente mõju võõr- ja looduslike taimeliikide konkurentsile toitainete kättesaadavuse

kaudu ................................................................................................................................... 10

6. Taimeinvasioonide mõju AM seente koosluste struktuurile ja funktsioonile ..................... 13

6.1. Allelopaatia ............................................................................................................... 13

6.2. Kohalike patogeenide kuhjumise hüpotees (Accumulation of local pathogens) .......... 15

7. Mükoriisa, invasiivse taime ja herbivoori vahelised suhted ............................................... 16

7.1. Vaenlasest vabanemise hüpotees (Enemy Release Hypothesis) .................................. 17

8. Tagasiside AM seente ja invasiivsete taimede vahel ......................................................... 18

9. Järeldused ........................................................................................................................ 20

10. Kokkuvõte ..................................................................................................................... 21

11. Summary ........................................................................................................................ 22

12. Tänuavaldus ................................................................................................................... 23

13. Kasutatud kirjandus ........................................................................................................ 24

3

1. Sissejuhatus

Taimeliike, mis jõudsalt oma uues kasvukohas levivad nimetatakse invasiivseteks (Pringle jt

2009). Sissetungijad võivad saavutada taimekoosluses dominandi rolli, kui neil on suurem

kasvukiirus, edukam levimisviis või siis kasutavad nad eeliseid, mida pakub neile kooselu

mükoriissete seentega. Sümbioosi seente ja taimejuurte vahel, milles partnerid omavahel

ressursse vahetavad, nimetatakse mükoriisaks ehk seenjuureks (Smith ja Read 2008). Taime

funktsiooniks on varustada seent orgaaniliste ühenditega ning seen omakorda annab taimele

toitaineid ja vett. Nii on taimed ja seened mutualistlikes ehk vastastikku kasulikes suhetes.

Kuna mükoriisne sümbioos on taimeriigis laialt levinud ning on näidatud, et mutualistlikest

suhetest sõltub taime kasv ja konkurentsivõime, siis on suur tõenäosus, et mükoriisa on

oluline tegur taimede invasioonis.

Minu bakalaureusetöö eesmärgiks on vaadelda mükoriisa rolli taimede invasioonis ja

invasiivsete taimede mükoriisset staatust. Sellealased teadmised on rakendatavad taimede

leviku piiramiseks või hõlbustamiseks (Pringle jt 2009). Ülevaade keskendub arbuskulaarse

mükoriisa seente suhetele oma peremeestaimedega, kuna tegu on levinuima seenjuure tüübiga

(Richardson jt 2000).

Mükoriisa rolli uurimiseks taimede invasioonis, tuleb esmalt vaadelda invasiivse taime

mükoriisset staatust, kuna paljud sissetungivatest võõrliikidest ei ela sümbioosis seentega.

Lisaks, kas mükoriisa moodustamine on invasiivse taime jaoks tingimata vajalik, või suudab

ta kasvada ka selleta. Kui spetsiifilised on invandid mükoriisaseente suhtes? Kuidas võib

tulnukliik mõjutada mullaelustikku oma uues kasvukohas? Kuna on teada, et herbivoorid

mõjutavad taimede invasiooni, siis tekib küsimus, kas mükoriisa mõjutab ka herbivoorlust

peremeestaimedel.

4

2. Mükoriisa tüübid

Mükoriisseid suhteid klassifitseeritakse tulenevalt morfoloogilis-anatoomilistest erinevustest.

Laialdase leviku tõttu on arbuskulaarsetel mükoriisaseentel tähtis roll ökosüsteemi

funktsioneerimises. Üle 80% tuntud taimeliikidest omab seda tüüpi mükoriisat (Shah jt

2009b). Arbuskulaarse mükoriisa (AM) nimetus tuleneb põõsasjalt harunenud seenehüüfidest

ehk arbuskulitest, mis esinevad paljudel taimejuurtel koorerakkude sees. Need on AM-seente

struktuurid taimejuurtes. Lisaks esinevad vesiikulid juure rakkudes või rakuvaheruumides

ning hüüfid juures ja mullas. Arbuskulaarset mükoriisat moodustavad obligaatsed

sümbiontsed seened hõimkonnast Glomeromycota (krohmseened), mida on umbes 150

morfoliiki. Hõimkond on monofüleetiline ja evolutsiooniliselt ürgne. Enamik katte- ja

paljasseemnetaimede perekondadesse kuuluvatest liikidest ning sõnajalgtaimede ja koldade

sporofüütidest on võimelised moodustama arbuskulaarset mükoriisat. Kuigi sugukond

Pinaceae (männilised) on valdavalt ektomükoriisne, siis teised okaspuu sugukonnad on

põhiliselt arbuskulaarmükoriissed. AM on iseloomulik sellistele väärtuslikele puuliikidele

nagu Acer (vaher), Araucaria (araukaaria), Podocarpus (kivijugapuu), Agathis (kauripuu),

kõigile Cupressaceae (küpressilised), Taxodiaceae (sooküpressilised), Taxaceae

(jugapuulised) ning Cephalotaxaceae (peajugapuulised) liikidele ja enamikule troopilistest

lehtpuudest. (Smith ja Read 2008)

Ektomükoriisa struktuuris on olulised järgmised komponendid: seenmantel, mis ümbritseb

juurt, ja Hartigi võrgustik, mille moodustavad seenehüüfid, mis ümbritsevad juure epibleemi

ja/või koorkihi rakke, ning väline mütseel (Smith ja Read 2008). Enamik ektomükoriisat

moodustavatest taimedest on mitmeaastased ning puitunud. Ektomükoriisat moodustavad

hõimkonnad Basidiomycota (kandseened) ja Ascomycota (kottseened). (Finlay 2008)

Erikoidne mükoriisa on välja kujunenud kolmes taimesugukonnas: Ericaceae

(kanarbikulised), Empetraceae (kukemarjalised) ja Epacridaceae (rööpkanarbikulised). Kõik

need kuuluvad seltsi Ericales (kanarbikulaadsed). Need taimed kasvavad peamiselt

kääbuspõõsastikena. Seda tüüpi mükoriisat moodustavad ligikaudu 3400 taimeliiki erinevate

seentega hõimkonnast Ascomycota. (Finlay 2008)

Sugukond Orchidaceae (orhideelised) on suurim taimeriigis, sisaldades ligikaudu 30 000 liiki

(Finlay 2008). Orhideed moodustavad kandseentega orhidoidset mükoriisat, mille puhul ei

arene seenmantlit ega Hartigi võrgustikku (Smith ja Read 2008). Kuigi enamikul orhideedest

5

on rohelised lehed ja nad on autotroofid, siis umbes 100 liiki on klorofüllita. Viimased

kasutavad seente abil saadud süsinikku kogu elutsükli vältel. (Finlay 2008) Iseseisvalt

kasvamiseks on neil liikidel liiga väiksed seemned ja ebapiisavad süsinikuvarud (Smith ja

Read 2008).

Monotropoidset mükoriisat moodustavad mittefotosünteesivad taimed, kes sõltuvad täielikult

seenelt saadavast orgaanilisest süsinikust ja mineraalainetest (Finlay 2008). Nii

monotropoidset kui ka ektomükoriisat moodustavad kandseened (Smith ja Read 2008).

Arbutoidset ja ektendomükoriisat moodustavad taimed kuuluvad perekondadesse Arbutus

(maasikapuu), Arctostaphylos (leesikas) ja sugukonda Pyrolaceae (uibulehelised).

Ektendomükoriisale on iseloomulik tiheda seenmantli puudumine või vähenemine. Hartigi

võrgustik on tavaliselt hästi arenenud ning tungib eksodermi rakkudesse. Mõned seened, mis

moodustavad ektendomükoriisat männi (Pinus) ja lehisega (Larix), on võimelised tekitama

teiste liikidega ektomükoriisat. (Finlay 2008)

6

3. Invasiivse taime mükoriisne staatus

Hindamaks taimede levimise potentsiaali on oluline uurida, kas võõrliik on võimeline

moodustama mükoriisat või mitte. Juhul kui taim elab sümbioosis seenekooslustega, tuleks

kindlaks teha konkreetne mükoriisa tüüp, kuna sellest sõltub samuti taime invasiivsus.

(Pringle jt 2009)

Suurbritannias Fitteri (2005) poolt läbiviidud uuringust selgub, et enamik naturaliseerunud

võõrliikidest kuuluvad taimesugukondadesse, mis moodustavad arbuskulaarset mükoriisat.

Kalifornias ja USA lääneosas pole aga enamik invasiivsetest taimedest mükoriissed (Pringle jt

2009). Niisugune andmete varieeruvus viitab sellele, et võõrliikide mükoriissel staatusel on

taimede invasioonis biogeograafilistes regioonides erinev roll.

3.1. Arbuskulaarmükoriisa taimed

Shah jt (2009b) püstitavad hüpoteesi, et AM taimede invasiivsus on seotud nende võimega

moodustada erinevat tüüpi arbuskulaarset mükoriisat. Juuresiseste struktuuride morfoloogia

alusel eristas Gallaud (1905) Arum- ja Paris-tüüpi arbuskulaarset mükoriisat. Arum-tüübi

puhul kasvavad seenehüüfid juurerakkude vahel ehk intertsellulaarselt piki juurt. Hüüfide

külgharud sisenevad rakkudesse, moodustades neis arbuskuleid. Neid moodustav seenehüüf

läbib taimeraku kesta, kuid mitte rakumembraani. (Smith ja Read 2008 järgi) Arum-tüüp on

tavaline kiirekasvuliste invasiivsete umbrohutaimede hulgas (Shah jt 2009a). Lisaks leidub

seda ka põllukultuuridel (Smith ja Read 2008). Väidetavalt võib suktsessiooni käigus Arum-

tüüp Paris-tüüpi arbuskulaarseks mükoriisaks muutuda (Shah jt 2009a).

Paris-tüübile on iseloomulik seenehüüfide kasv juure sees rakust rakku. Ka selle

arbuskulaarse mükoriisa vormi korral ei läbi hüüfid rakumembraane. Rakkudes kasvab hüüf

keerdudena. Võivad esineda ka arbuskulitaolised harunenud struktuurid. Juure

koloniseerimine toimub aeglasemalt kui Arum-tüübi puhul. Paris-tüüpi mükoriisat esineb

mitmetes sõnajalg-, paljasseemne- ja katteseemnetaimede sugukondades. (Smith ja Read

2008)

Shah jt (2009a) uurisid 63 võõrliigi arbuskulaarse mükoriisa moodustamise ulatust ja tüüpi

Kašmiiris, Indias. Vaatlusalused taimed kuulusid 26 erinevasse sugukonda. Nende uurimuse

7

tulemustest selgub, et 92% käsitletud taimeliikidest on arbuskulaarmükoriissed ning seente

kolonisatsioon nende juurtel on küllaltki ulatuslik. Mükoriisat moodustavatest taimedest 33

liiki olid Arum-tüüpi ja 18 klassifitseerus Paris-tüüpi. Shah jt (2009a) uuringu tulemused on

kooskõlas Yamoto (2004) tähelepanekutega, kes oletas, et Arum-tüüpi mükoriisat esineb

kiirekasvulistel invasiivsetel taimeliikidel. Teadlased ei leidnud maltsaliste (Chenopodiaceae)

hulgast AM seentega sümbiontseid taimi, kuid ristõieliste (Brassicaceae) sugukonnast kaks

liiki: Brassica campestris (põld-kapsasrohi) ja Sisymbrium loeselii (karvane unilook) osutusid

mükoriisseteks. Neil taimedel esines Paris- ja Arum-tüübi vahepealne mükoriisa vorm. (Shah

jt 2009a)

3.2. Ekto- ja erikoidmükoriisa taimed

Kontrollimaks korrelatsiooni loodusliku ja invasiivse floora mükoriisse staatuse vahel,

vaadeldi kooslusi Aafrika lõunaosas. On ebatavaline, et uuritud bioomis on pea pooled

tulnukliikidest ektomükoriissed taimed, samas pole teadaolevalt Lõuna-Aafrikas põliseid

ektomükoriisat moodustavad taimeliike. Veel torkab silma erikoidmükoriissete invantide

puudumine, sest Lääne-Kapimaa on kanarbikuliste liigitekke keskus ja seega võiks arvata, et

erikoidset mükoriisat vajavatele võõrliikidele on see ala invasiooniks sobiv. (Richardson jt

2000)

Mitmed põhjapoolkeralt ja Lõuna-Aafrikast pärit, kanarbikulaadsete seltsi kuuluvad, taimed

on tunginud paljudesse väheviljakal mullal kasvavatesse kooslustesse Austraalias ja Uus-

Meremaal. Invasiivsed liigid nagu Calluna vulgaris (kanarbik), Erica arborea (puis-eerika),

E. baccans (mari-eerika), E. caffra ja E. lusitanica on obligatoorsed mutualistid erikoidsete

mükoriisaseentega ning tõenäoliselt sõltusid need asustamisel ja invasioonil natiivsetest

erikoidmükoriisa seeneliikidest. Nimetatud kanarbikuliste levik Austraaliasse ja

Uus-Meremaale viitab sellele, et nad pole erikoidmükoriisa moodustamisel eriti

liigispetsiifilised. Kui tegu on sugukonnas laialtlevinud tunnusega, siis ei takista sobivate

mükoriisa sümbiontide puudumine kanarbikuliste levikut Austraaliasse, Uus-Meremaale ja

Lõuna-Aafrikasse. (Richardson jt 2000)

8

4. Võõrliigi suutlikkus moodustada mükoriisat erinevate seentega

Pringle jt (2009) püstitasid kaks hüpoteesi invasiivsete taimede ja mükoriisaseente suhete

kohta:

a) Invasiivne taim on kas mittemükoriisne või siis fakultatiive sümbiont ega eelista

spetsiifilist seensümbionti, vaid on võimeline moodustama mükoriisat kohalike

seenekooslustega (Pringle jt 2009).

Moora jt (2011) uurisid Trachycarpus fortunei (karuspalm) juurtel paiknevaid AM

seenekooslusi looduslikes ning võõrastes kasvukohtades, kuhu taim oli eksperimentaalselt

istutatud või varem sisse toodud ja nüüd naturaliseerunud. Nad avastasid, et see taimeliik on

suuteline mükoriisat moodustama paljude AM seenetaksonitega sõltuvalt kasvukoha

tingimustest erinevates maailma piirkondades. Läbiviidud katsest saadi kinnitust hüpoteesile,

et edukad invasiivsed taimed moodustavad mükoriisat kohalike seenekooslustega, kui uues

kasvukohas leidub sobivaid või laialtlevinud mutualiste (Moora jt 2011). Samuti näitasid

Hausmann ja Hawkes (2009), et võõrliigid on võimelised moodustama mükoriisat mitmete

AM seeneliikidega, mida leidub kohaliku taimestiku risosfääris. Tulnukliikide Avena barbata

(habekaer) ja Bromus hordeaceus (pehme luste) biomass suurenes, kui nad kasvasid koos

natiivse taimega Nassella pulchra, mis moodustab sümbioosi AM seentega. Selle põhjal võib

oletada, et võõrliigid on võimelised ekspluateerima kohalikku seenekooslust (Hausmann ja

Hawkes 2009).

b) Invasiivne taim, mis on obligatoorselt sõltuv spetsiifilisest seenest, levib tõenäoliselt

kasvukohtadesse, kus vastavaid mutualiste juba leidub, või saab levida alles pärast seda, kui

sümbiondid on eelnevalt sisse toodud (Pringle jt 2009).

Ektomükoriissed (EM) seeneliigid on rohkem peremehespetsiifilised kui AM-seened ja

vastavalt on EM taimeliigid oma seensümbiontide suhtes enam valivad kui AM

peremeestaimed (Pringle jt 2009). Nende liikide puudumine mullast piirab paljude männi

perekonna liikide levikut uutesse maailma regioonidesse (Reinhart ja Callaway 2006). Samuti

on perekond lepp (Alnus) spetsialiseerunud vaid mõningatele seeneliikidele. Vähesed EM

taimeliigid, näiteks Pseudotsuga menziesii (ebatsuuga), võivad elada sümbioosis paljude

erinevate seentega. (Pringle jt 2009)

9

Juhul kui mullas leidub vähe mükoriisaseeni, näiteks suure mulla häiringu tõttu, saavad

fakultatiivselt mutualistlikud tulnukliigid kasvada mittemükoriissena. Kuid nende edasine

püsimajäämine taastunud mükoriisa kolonisatsiooniga koosluses, sõltub tavaliselt võõrliikide

suutlikkusest välja tõrjuda kohalikke mükoriisseid taimeliike. Seega konkurentsis püsimiseks

on neil kasulik moodustada mükoriisa, mille abil nad saavad tõhustada oma toitainetega

varustatust. (Richardson jt 2000)

Goodwin (1992) väitis, et võõrliigi Bromus tectorum (harilik müürluste) suutlikkus Ameerika

pujustepis püsima jääda on seotud tema fakultatiivselt mükoriisse staatusega. Ta näitas, et

müürluste kasvab häiringuga alal, kus on vähenenud konkurents, kõige paremini mükoriisata.

Kuid võistluses teiste rohttaimedega, kasvab see edukamalt mükoriissena. Kuigi nii invant kui

ka natiivsed liigid võidavad mükoriisast, annab tulnukliigile eelise mutualistlike suhete

paindlikkus, mis võimaldab tal kiiresti kohaneda keskkonnatingimuste muutustega (Goodwin

1992). On leitud, et Aafrikast pärit rohttaim Melinis minutiflora on Havail fakultatiivselt

mükoriisat moodustav invant. Arvestades, et Havai natiivsed liigid on obligatoorselt

mükoriissed, võib selle tulnukliigi edukat invasiooni soodustada paindlikud mutualistlikud

suheted. (Richardson jt 2000)

Eelnevale tuginedes saab teha üldistuse, et mükoriissus soodustab invasiooni, kui osalev taim

on fakultatiivne sümbiont. Seevastu on invasioon pärsitud obligatoorselt mutualistlikel

taimedel, mis vajavad levimiseks ja ellujäämiseks kindlat seensümbionti. Enamik

arbuskulaarset mükoriisat moodustavaid taimi on fakultatiivsed mutualistid. Sobivates

keskkonnatingimustes moodustavad nad mükoriisat, kuid võivad kasvada ka selleta. (Pringle

jt 2009)

10

5. AM seente mõju võõr- ja looduslike taimeliikide konkurentsile toitainete

kättesaadavuse kaudu

Arbuskulaarne mükoriisa võimaldab omandada toitaineid madalama süsinikukuluga kui

juured, sest seenehüüfidel on väiksem diameeter ning suurem pindala-ruumala suhe, mis

võimaldab efektiivsemat mineraalainete imendumist (Shah jt 2009b). Arbuskulaarne

mükoriisa võib tõhustada lämmastiku kättesaadavust mullast, suurendades toitaineid imavat

piirkonda (Nijjer jt 2008).

Nijjer jt (2008) uurisid, kuidas mullaelustik mõjutab invasiivse taime Sapium sebiferum (hiina

rasvapuu) kasvu ja ellujäämust. Nad näitasid, et AM tihedus liigi S. sebiferum juurtel oli

suurem kui natiivsetel liikidel Liquidambar styraciflua (ameerika ambrapuu), Nyssa sylvatica

(metsnüssa) ja Quercus nigra (must tamm). Sapium sebiferum oli ainus liik katses uuritud

taimedest, mis lisaks biomassi suurendamisele, säilitas samal ajal ka kõrget lämmastiku

kontsentratsiooni maapealsetes osades. Nende töö tulemustest järeldub, et mükoriisa

kolonisatsioon aitab kaasa liigi S. sebiferum invasioonile, suurendades võõrliigi

konkurentsivõimet (Nijjer jt 2008).

Zabinski jt (2002) leidsid, et Centaurea maculosa (pöörisjumikas) kasutab arbuskulaarset

mükoriisat fosfori absorptsioonil efektiivsemalt kui natiivsed taimeliigid. C. maculosa imab

lisafosforit seenehüüfide vahendusel naabruses kasvavatelt natiivsetelt taimedelt. Liigil C.

maculosa esinev kõrgem fosfori sisaldus kui looduslikel taimedel, võimaldab tal kiiremini

kasvada, andes talle konkurentsis eelise (Zabinski jt 2002).

Invasiivne taim võib muuta AM seenekooslust looduslike naabruses kasvavate taimede juurtel

(Pringle jt 2009). Hawkes jt (2006) näitasid, et võõrliikide (Avena barbata, Bromus

hordeaceus, Bromus tectorum) mõjul muutus lähedal kasvavate natiivsete taimede juuri

koloniseerivate mükoriissete seenetaksonite mitmekesisus. Kolmel looduslikul taimel

Nassella pulchra, Hilaria jamesii ja Stipa hymenoides mükoriisa seenetaksonite arv vähenes,

ühel liigil Lupinus bicolor seenetaksonite hulk invandi läheduses, aga suurenes (Hawkes jt

2006). Muutused seente arvukuses või koosseisus võivad soodustada võõrliigi edukust

konkurentsis, kuna invandi toitainete kättesaadavus paraneb, kohalikel konkurentidel, aga

halveneb (Pringle jt 2009).

11

Muutunud AM seenekooslus võib samuti mõjutada teiste mulla mikroorganismide, nagu

patogeenid või fosforit lahustuvaks muutvad bakterid, arvukust ja koosseisu, mis viib

muutusteni aineringes (Pringle jt 2009).

Mitmed teadlased on uurinud, kuidas invasiivsed taimed muudavad mulla mikroorganismide

kooslusi, mõjutades sedasi oluliselt ökosüsteemides toimivaid mehhanisme. Thorpe ja

Callaway (2010) näitasid oma katses, et invasiivse taimeliigi Centaurea stoebe juureeritis

katekiin inhibeerib nitrifikatsiooni Montana (Põhja-Ameerika) muldades. C. stoebe mõju

nitrifikatsioonile on võõras kasvukohas tugevam võrreldes Rumeeniaga (Euroopa), kus

taimeliik on natiivne. Eksperimendi tulemustest selgub, et Rumeenia nitrifitseerivad bakterid

on katekiinile resistentsemad kui bakterid Montanas. Katekiini mõju nitrifikatsioonile

ajajooksul väheneb (Thorpe ja Callaway 2010). Piirkondades, kus lämmastik esineb mullas,

kas katekiini või mõne muu nitrifikatsiooni pärssiva teguri tõttu, peamiselt ammooniumiooni

kujul, võib AM roll olla eriti tähtis, sest AM seened on võimelised lämmastiku kättesaadavust

taimedele parandama (Shah jt 2009b).

Invasiivsel alal võivad tulnukliigid vabaneda konkurentidest, kellega nad natiivses

kasvukohas toitainete, vee ja valguse pärast võistlevad. Kasutamata niši hüpoteesi (Empty

niche hypothesis) järgi võivad invandid uues taimekoosluses ammutada ressursse, mida

kohaliku taimed mullast kätte ei saa. (Mitchell jt 2006) Sissetungijatel, kes saavutavad

invasiivsel alal dominandi rolli, on sageli mutualistid, mis on uues kasvukohas võõrad. Need

uued sümbiondid võivad parandada invantide konkurentsivõimet ning nišiulatust. (Bever jt

2010) Varasemates teadustöödes on välja pakutud, et Kalifornia rohumaadel domineeriva

invasiivse liigi Centaurea solstitialis (kiirjas jumikas) edu põhjuseks võib olla kasutamata

vesi, mis on mullas sügavamal kui 60 sentimeetrit ning jääb üheaastastele rohttaimedele

lühikese kasvuperioodi ja madala juurestiku tõttu kättesaamatuks. Kiirjal jumikal, tänu oma

sügavale ulatuvatele juurtele, on parem potentsiaal nende veevarude kasutamiseks. (Hierro jt

2005) Lisaks moodustab see taim arbuskulaarset mükoriisat, mille abil on vee omastamine

veel parem.

Teadlased on näidanud, et häiring mõjutab AM kooslusi, sest lõhub mükoriisavõrgustiku ja

vähendab sedasi toitainete kättesaadavust ning juurt koloniseerivaid sümbionte (Shah jt

2009b). Carvalho jt (2010) näitasid, et AM koloonia vähenemine põlengu tagajärjel ei

avaldanud mõju invasiivse Acacia longifolia (pikalehine akaatsia) kasvule. Mükoriisast

sõltuva natiivse taime (Cytisus striatus) kasvu aga vähendas tulekahju oluliselt, kuna fosfor ja

12

lämmastik muutusid mullast raskemini kättesaadavaks. Kuigi tulekahju tõttu mullavaenlastest

vabanemisest võivad võita nii looduslikud kui ka võõrliigid, kogeb A. longifolia enim kasu,

kuna see on vähem sõltuv mükoriissest sümbioosist (Carvalho jt 2010).

13

6. Taimeinvasioonide mõju AM seente koosluste struktuurile ja

funktsioonile

Võõrliikide invasioon võib muuta mullaomadusi ja elementide ringlust keskkonnas,

mõjutades niiviisi kaudselt arbuskulaarsete mükoriisa seenekoosluste liigilist koosseisu ja

arvukust. Muutused AM seenekoosluses võivad soodustada või pärssida invasiivsete taimede

levikut. (Shah jt 2009b)

Zhang jt (2010) viisid läbi katse, millest selgus, et kasvukohas, kuhu oli levinud invasiivne

Solidago canadensis (kanada kuldvits), muutus mullaelustiku koosseis ning AM seen Glomus

geosporum saavutas dominandi rolli. Natiivse Kummerowia striata (jaapani lespedeetsa)

konkurentsivõime vähenes, kuid liigi S. canadensis oma suurenes. Tulemustest võib

järeldada, et invasiivne taim tõstis mullas enda toitainete kättesaadavust edendavate AM

seeneliikide arvukust, vähendades samal ajal oma loodusliku konkurendi kasvu soodustavaid

sümbionte (Zhang jt 2010).

6.1. Allelopaatia

Allelopaatia korral mõjutavad eri liiki taimed üksteist vastastikku keemiliste ühenditega.

Mõned võõrliigid eritavad kohalikule floorale uudseid kemikaale, mis võivad mõjuda

invasiooni alal kasvavatele natiivsetele taimedele toksiliselt. Taimeliigid, mis pärinevad

invantidega samast regioonist, on neist kemikaalidest väiksema tõenäosusega mõjutatud.

Arvatavasti on see tingitud kohanemisest koosevolutsioneerumise käigus taimedega, mis neid

aineid toodavad. Sellist nähtust on kirjanduses nimetatud uute relvade hüpoteesiks (Novel

Weapons Hypothesis). (Inderjit ja van der Putten 2010)

On näidatud, et taime Solidago canadensis invasiooni edendab allelopaatia. Võõrliigi juurte ja

lehtede eritised pärsivad tugevalt Hiina looduslike taimede kasvu, andes invandile nii

konkurentsis eelise. Hiljutine uuring näitab, et kanada kuldvitsa negatiivne mõju ilmneb ka

Euroopa taimestiku puhul. (Sun ja He 2010) Samuti on tulemused kooskõlas Callaway jt

(2008) tööga, milles leiti, et invasiivne Alliaria petiolata (salukõdrik) ja spetsiifilised

flavonoidsed ühendid, mida ta eritab, inhibeerisid mutualistlikke mükoriisseid seeni

Põhja-Ameerika muldades rohkem kui Euroopas, kust A. petiolata pärineb (Callaway jt

2008).

14

Centaurea diffusa (laiuv jumikas) on Euraasia päritolu liik, mis on levinud paljudesse

looduslikesse ökosüsteemidesse Põhja-Ameerika lääneosas. See taim eritab oma juurtest 8-

hüdroksühinoliini, mille antimikroobse toime puhul on Põhja-Ameerika mullaelustikule

märgatud tugevamat negatiivset mõju kui Euraasia omale. Selle põhjuseks arvatakse olevat

resistentsus 8-hüdroksühinoliini vastu, mille Euraasia mullaorganismid on omandanud laiuva

jumikaga koos evolutsioneerudes. (Vivanco jt 2004)

Allelokemikaalid võivad mulla natiivsetele mikroorganismidele erinevat mõju avaldada.

Näiteks võivad mutualistlikud mikroobid, nagu AM seened, olla esmaseks sihtmärgiks

võõrliikide poolt eritatavatele allelokemikaalidele, mis inhibeerivad konkureerivate taimede

kasvu (Lankau 2010). Anthemis cotula (haisev karikakar) ja Conyza canadensis (kanada

pujukakar) vähendasid AM seente mitmekesisust, kuid samas suurendasid nad oluliselt

mutualistide spooride tihedust (Shah jt 2010). Akiyama jt (2005) on väitnud, et

allelokemikaalid võivad indutseerida AM seente sporulatsiooni. Varasematest uuringutest on

teada, et mõlemad invasiivsed taimed võivad eritada allelopaatilisi aineid. Seega, suurem AM

seente spooride hulk invadeeritud mullas võib olla põhjustatud allelokemikaalidest. (Shah jt

2010)

Vaesunud mutualistide hüpoteesi (Degraded Mutualisms Hypothesis) järgi vähendab

mittemükoriissete taimede invasioon AM seente arvukust ning seega omab negatiivset mõju

tugevalt mükoriissetele põlistaimeliikidele. Muutunud mullaelustik soodustab edasist

mittemükoriissete taimede invasiooni, aidates nii võõrliikidel domineerida ning pärssides

natiivsete liikide taastumist. (Reinhart ja Callaway 2006) Enamik taimeliike tuginevad

toitainete omastamisel suhetele mükoriisaseentega. Taimed ristõieliste sugukonnast, nagu

Alliaria petiolata, üldjuhul ei moodusta mükoriisat ning saavad konkurentsis eelise, eritades

mükoriissetele seentele mürgiseid allelopaatilisi aineid (Lankau 2010).

Samas võivad mulla mikroorganismid allelokemikaalide tõhusust nii suurendada kui ka

vähendada, muutes neid vastavalt kas mürgisemateks kõrvalsaadusteks, lõhkudes vähem

mürgisteks vormideks või neid ära tarbides (Lankau 2010). Näiteks, AM taimeliigi

Phragmites australis (harilik pilliroog) invasiooni võivad soodustada kohalikud

mikroobikooslused, mis produtseerivad tannaasi, mille mõjul bioloogiliselt inaktiivsed

gallotanniinid lagunevad tugevatoimeliseks gallushappeks. Selle aine kõrgemaid

kontsentratsioone on leitud hariliku pilliroo uutes, invasiivsetes kasvukohtades, võrreldes

taime natiivsete populatsioonidega. Samas mehhanism, kuidas täpselt gallushappe kõrged

15

kontsentratsioonid võõrastes kasvukohtades hariliku pilliroo levikut soodustavad, on veel

ebaselge. (Inderjit ja van der Putten 2010)

6.2. Kohalike patogeenide kuhjumise hüpotees (Accumulation of local pathogens)

Võõrliigid võivad oma risosfääri kohalikke patogeene akumuleerida, mis võib pärssida

natiivsete taimede kasvu. Kuna arvatavalt on kohalike patogeenide mõju invasiivsetele

taimedele väiksem, siis annab see neile eelise konkurentis looduslike taimeliikidega. Seda

seaduspära tuntakse kohalike patogeenide kuhjumise hüpoteesina (Accumulation of local

pathogens). (Inderjit ja van der Putten 2010) Sellise mehhanismi toimet on täheldatud

invasiivse Chromolaena odorata puhul, mille juureeritised stimuleerivad seenpatogeen

Fusarium-i arvukuse kasvu, vähendades nii India looduslike taimeliikide seemikute arengut,

mis on patogeenidele tundlikumad kui invasiivne taim ise (Mangla jt 2008).

Vastupidise toime näitena võib tuua Scharfy jt (2010) uurimuse, kus nad tõestasid, et

Solidago gigantea (sügis-kuldvits) kasvu mõjutab negatiivne taime–mulla tagasiside. Kuna

võrreldes looduslike liikidega, suurendas S. gigantea märgatavalt seente biomassi mullas,

kuhu ta oli levinud, ning natiivsete liikide kasvule mõju puudus, siis on võimalik, et S.

gigantea akumuleeris seenpatogeene, võib-olla isegi liigispetsiifilisi, mis piirasid ta enda

kasvu (Scharfy jt 2010).

On teada, et AM seened võivad vähendada mulla patogeenide negatiivset mõju oma

peremeestaimele. Arbuskulaarmükoriisa moodustamine põhjustab taime füsioloogias nihkeid,

mis võivad mõjutada juureeksudaatide eritust ning kokkuvõttes muuta mullamikroobide

kooseisu. Seega on võimalik, et mükoriisa moodustumine stimuleerib mikrorganisme, mis

mõjuvad juurepatogeenidele antagonistlikult. (Azcón-Aguilar ja Barea 1996) Sellise

mehhanismiga võib seenmutualism kaitsta natiivset AM taimeliiki invandi negatiivse toime

eest.

16

7. Mükoriisa, invasiivse taime ja herbivoori vahelised suhted

Sümbioos taimede ja mükoriisaseente vahel on laialt levinud ning võib mõjutada ka teisi liike

(herbivoorid, seemnete levitajad), kes on seotud peremeestaimega. Mükoriisaseened tarbivad

fotosüntaate, kuid samal ajal varustavad ka taime toitainetega, edendades nii taimede kasvu.

(Kula jt 2005) Mükoriisa võib mõjutada herbivoore, muutes taime kasvu või lehtede keemilist

koostist, mis annab taimedele herbivooride suhtes parema kaitse või taluvuse (Shah jt 2009b).

Kula jt (2005) töös on näidatud, et mükoriissed taimed suutsid herbivooride tõttu vähenenud

biomassi kiiremini taastada kui mükoriisata taimed. Kuigi mükoriisa olemasolu ei

vähendanud kahjurputukate rünnakuid taimele, muutis sümbioos seentega taimed

herbivooride suhtes tolerantsemaks. Lisaks selgus uuringust, et AM seente arvukus oli suurem

neil isenditel, mida ründasid herbivoorid võrreldes taimedega, kes ei langenud rohutirtsude

rünnaku ohvriks. See võib olla tingitud herbivooride poolt kahjustatud peremeestaimede

suurenenud toitainete nõudlusest (Kula jt 2005).

Callaway jt (2006) poolt läbiviidud eksperimendist invasiivse liigiga Centaurea solstitialis

selgus, et taim suutis pärast herbivoori rünnakut imiteerivat lehtede lõikamist efektiivselt oma

kasvu suurendada. Arvatavasti aitasid teda selles AM seened, mida ta risosfääris leidus. Veel

näitasid teadlased, et kahjustatud invasiivse liigiga koos kasvanud natiivsete taimede

(Nassella pulchra, Avena barbata) kasv vähenes rohkem kui kahjustamata invasiivse taime

läheduses. Sellest järeldub, et invandi negatiivne mõju looduslikele liikidele suurenes

lehekahjustuste ilmnemisel. Arvatavasti tarbis invant seenehüüfide kaudu lähedal asuvate

taimede toitaineid, et suurendada oma kasvu kiiresti pärast pügamist (Callaway jt 2006).

Muutes taime keemilist koostist, võivad AM seened ajendada herbivooride kitsamat

spetsialiseerumist peremeestaimedele ning ühtlasi vähendada generalistidest herbivooride

rünnakuid. Seega, juhul kui spetsialistist putukad puuduvad kasvukohas, kuhu invant on

levinud, siis mükoriisa võib oluliselt edendada mükoriissete taimede invasiooni. (Shah jt

2009b) Jogesh jt (2008) näitasid, et invasiivsed taimed Alliaria petiolata ja Centaurea

maculosa olid paremini kaitstud laia ökoloogilise amplituudiga rohutirtsude (Schistocerca

americana) vastu kui natiivsed taimed Põhja-Ameerikas. Varasematest uuringutest on teada,

et A. petiolata sisaldab alliarinosiidi ja C. maculosa kentauriini – aineid, millel on herbivoore

tõrjuvad omadused. Neid keemilisi ühendeid ei ole leitud Põhja-Ameerika natiivsetel

taimedel. Seega on invandid enamiku neid ohustavate herbivooride vastu paremini kaitstud

17

kui kohalikud taimeliigid (Jogesh jt 2008). Lisaks on põhjust arvata, et C. maculosa biomassi

taastumist pärast herbivooride rünnakut toetab arbuskulaarse mükoriisa omamine, kuna see

aitab tal toitaineid absorbeerida.

Kuigi terviklikke musterid ja mehhanisme veel ei tunta, on väga tõenäoline, et herbivoori ja

mükoriisa vastastikused mõjud omavad taimede invasioonis tähtsat rolli (Shah jt 2009b).

7.1. Vaenlasest vabanemise hüpotees (Enemy Release Hypothesis)

Vastavalt vaenlasest vabanemise hüpoteesile (Enemy Release Hypothesis) saab taime edukust

uues kasvukohas põhjendada sellega, et seal puuduvad liigispetsiifilised looduslikud

vaenlased (seenpatogeenid, herbivoorid, bakter-, viirushaigused jne) (Reinhart ja Callaway

2006).

MacKay ja Kotaneni (2008) läbiviidud katsest saadi kinnitust eelnevalt püstitatud hüpoteesile.

Nad näitasid, et arbuskulaarmükoriisne Ambrosia artemisiifolia (pujulehine ambroosia) võib

põgeneda oma looduslike vaenlaste eest, levides uude kasvukohta. Ambroosia lehed ja

seemned olid herbivooride ja patogeenide poolt vähem kahjustatud, kui taimed kasvasid

eemal olemasolevatest populatsioonidest (MacKay ja Kotanen 2008).

Analoogiliseks hüpoteesi toetavaks näiteks on Acer platanoides (harilik vaher) – Euroopas

laialt levinud looduslik puuliik. Seda on sisse viidud Põhja-Ameerikasse, kus ta on kiiresti

moodustanud tihedamaid populatsioone kui oma põlismandril. Selle edukuse seletuseks on

leitud, et uuel levilal on harilikul vahtral kolm korda madalam herbivooride hulk kui natiivses

areaalis. (Adams jt 2009) Kuna harilik vaher võib moodustada arbuskulaarset mükoriisat, siis

võib see lisaks vähenenud herbivooriale, soodustada liigi levikut Põhja-Ameerikas.

18

8. Tagasiside AM seente ja invasiivsete taimede vahel

Mullaelustik võib nii soodustada kui ka pärssida taimede invasiooni (Shah jt 2009b).

Ageratina adenophora on Mehhikos ja Costa Rical looduslikult leiduv taim, mis on levinud

paljudesse riikidesse ja piirkondadesse (Niu jt 2007). Niu jt (2007) väitsid, et A. adenophora

invasiooni tõttu Hiina kohalikku metsakooslusesse, suurenes arbuskulaarsete mükoriisaseente

arvukus ning muutus seente ja mikroobide vahekord mullas. Ilmnes, et invadeeritud ala

mullaelustik hõlbustas tulnukliigi kasvu, kuid pärssis natiivseid taimi (Niu jt 2007). Selline

invasiooni soodustav mõju mullaelustiku poolt võib viia võõrliigi domineerimiseni kohalikus

flooras ning suurendada liikidevahelist konkurentsi (Inderjit ja van der Putten 2010).

Tugevdava mutualismi hüpoteesi (Enhanced Mutualisms Hypothesis) kohaselt hõlbustavad

mutualistid (AM seened) võõrliikide invasiooni uues kasvukohas enam kui natiivses areaalis

(Reinhart ja Callaway 2006). Selle hüpoteesiga seletatakse nii Acer negundo (saarvaher), A.

platanoides, Bidens pilosa (karvane ruse) kui ka Sorghum halepense (aleppo sorgo)

invasiooni edukust (Sun ja He 2010).

Sun ja He (2010) viisid läbi katse, millest selgus, et taimede Solidago canadensis ja Stipa

bungeana idanemine, kasv ja konkurentsivõime oli muutunud mullas, kus leidus AM seeni.

Nimelt soodustasid mutualistid invasiivse kanada kuldvitsa konkurentsivõimet Stipa

bungeana vastu. Võimalik, et seenekooslus suurendab mitmel erineval viisil taime S.

canadensis jõudlust. Näiteks võivad AM seened aidata taimeseemnetel idaneda, varustades

neid toitainetega. Lisaks edendavad mutualistid liigi S. canadensis kasvu ja muudavad

tolerantseks herbivooridele (Sun ja He 2010).

Sümbioos AM seentega võib taimedel avalduda ka negatiivse tagasisidena, sest erinevad

mükoriisaseened avaldavad erinevat mõju oma peremeestaimedele. Bever (2002) näitas, et

AM seenetakson Scutellospora calospora, mis domineerib Põhja-Karoliinas invasiivsel taimel

Plantago lanceolata (süstlehine teeleht), ei soodusta nii palju invandi kasvu kui natiivse liigi

Panicum sphaerocarpon risosfääri AM seenekooslus (Acaulospora morrowiae ja

Archaeospora trappei). Eelnevast võib järeldada, et kohaliku liigi P. sphaerocarpon

leidumine alal, kuhu on levinud P. lanceolata, võib soodustada seal invandi kasvama asumist

(Bever 2002).

Arbuskulaarne mükoriisa võib vähendada peremeestaimede konkurentsivõimet kõrgete

süsinikukulude tõttu. Negatiivne toime ilmneb, kui peremeestaime süsinikukulu ületab

19

toitainete kättesaadavusest tuleneva kasu. (Walling ja Zabinski 2006) Selline mõju võib

esineda näiteks toitaineterikkas kasvukohas. Walling ja Zabinski (2006) täheldasid invasiivse

Centaurea maculosa ning natiivsete Festuca idahoensis ja Pseudoroegneria spicata kasvu

vähenemist mükoriisa olemasolul võrreldes samu liike sümbiontseenteta, mis võib olla seotud

mutualistide suure süsinikutarbimisega.

20

9. Järeldused

Uuritud kirjandusmaterjalide põhjal võib järeldada, et mükoriisa mõjutab taimede invasiivsust

mitmel eri viisil. Olenevalt invadeeritud piirkonna natiivsest kooslusest on tulnukliikide

mükoriisne staatus erinev. Kuna valdav osa mükoriissetest taimedest moodustavad

arbuskulaarmükoriisat, siis on enamik uutesse ökosüsteemidesse tunginud liikidest just seda

tüüpi seentega mutualistid. Kuid on ka näiteid kooslustest, kus põhiosa invantidest pole

mükoriissed.

Invasiivsel taimeliigil on kasulik olla fakultatiivne mutualist või mittemükoriisne, kuna siis ei

sõltu ta levik uude kasvukohta seensümbiontide olemasolust mullas. Kui taim on võimeline

moodustama mükoriisat paljude seeneliikidega, on tal paremad eeldused invasiooni

õnnestumiseks. Ektomükoriissed seenetaksonid on leitud olevat enam peremehespetsiifilised

kui AM seened. Seega võib järeldada, et EM-i moodustavate taimeliikide hulgas on vähem

edukaid invante.

Kui mükoriissed tulnukliigid kasutavad mükoriisat toitainete absorptsiooniks efektiivsemalt

kui natiivsed taimed, siis võimaldab see neil kiiremini kasvada ning konkurentsis eelise saada.

Taimedevahelises allelopaatias on mükoriisal oluline osa. Mutualism mõjub posit iivselt, kui

see nõrgestab allelokemikaalide toimet. Samas võib sümbioos võimendada allelopaatiliste

mehhanismide efekti obligatoorselt mükoriisetele taimeliikidele.

Tänu mükoriisale võib taim olla lehekahjustustele tolerantsem, kuid pärast herbivooride

rünnakut võib ilmneda mutualismi negatiivne mõju, kuna vähenenud lehepinnaga taimed ei

suuda produtseerida enam piisavalt fotosüntaate sümbiontseente süsinikunõudluse katmiseks.

21

10. Kokkuvõte

Taimede invasiivsus sõltub mükoriisast mitmel moel. Olulisim neist on, kas ja millist tüüpi

mükoriisat taim moodustab. Põhiosa võõrastesse ökosüsteemidesse tunginud taimeliikidest on

arbuskulaarmükoriissed või mittemükoriissed. Veel mõjutab võõrliigi invasioonivõimet see,

kui obligatoorne on mükoriisne mutualism taimele. Enamik arbuskulaarmükoriisetest

taimedest on fakultatiivsed sümbiondid, mis muudab nad edukaiks invantideks, sest nii

kohanevad nad paremini erinevate keskkonnatingimustega. Järgmiseks invasiivsuse teguriks

on taime suutlikus moodustada mükoriisat erinevate seeneliikidega. Ektomükoriissed

seeneliigid on rohkem peremehespetsiifilised kui arbuskulaarmükoriisa seened. Peamistest

taimeinvasiooni ja mükoriisa vahelistest seostest viimasena võib välja tuua sissetungija mõju

invadeeritud ala mullaelustikule. Muutused seente arvukuses või koosseisus võivad

soodustada võõrliigi edukust konkurentsis, kuna invandi toitainete kättesaadavus paraneb,

kohalikel konkurentidel aga halveneb.

Edasistes uuringutes võiks vaadelda invasiivsete taimede mükoriisset staatust Eestis, kuna

seni leidub selle kohta vähe andmeid. Lisaks aitaks need teadmised paremini kontrollida

võõrliikide levikut ning mõista nende mõju kohalikule taimestikule.

22

11. The role of mycorrhiza in plant invasion

Triin Pani

Summary

Symbiosis between fungi and plant roots, where partners mutually trade resources, is called

mycorrhiza. Because mycorrhizal symbiosis is widespread in the plant kingdom and it has

been shown that plant’s growth and ability to compete depends on mutualistic relationships,

there is a high probability that mycorrhiza is an important factor in plant invasion.

The aim of my bachelor’s thesis is to observe the role of mycorrhiza in plant invasion and

mycorrhizal status of invasive plants. Such knowledge can be applied to constrain or facilitate

the spread of plants. More specifically the review focuses on relationships between arbuscular

mycorrhizal fungi and their host plants, as this is the most prevalent type of mycorrhiza.

Based on researched literature, it can be concluded that invasiveness of plants depends on

mycorrhiza in multiple ways. The most important of these is whether plants form mycorrhizas

and if yes, then which type of mycorrhizas they posess. The majority of plants that have

invaded novel ecosystems are arbuscular mycorrhizal or nonmycorrhizal. Secondly, how

obligate is mycorrhizal mutualism for plants. Most arbuscular mycorrhizal plants are

facultative symbionts which makes them successful invaders, because this way they adapt

better to different environmental conditions. The third factor that influences invasiveness is

the ability of the plant to form mycorrhizas with different species of fungi. Ectomycorrhizal

species of fungi are more host-specific than arbuscular mycorrhizal fungi. As the last of the

main correlations between plant invasion and mycorrhiza the influence of the invasive species

on the soil biota of the invaded area can be pointed out. Changes in the abundance or

composition of fungi can facilitate the competitive success of invasive species because

nutrient availability improves for the invasive plant, but decreases for its native competitors.

23

12. Tänuavaldus

Tänan südamest oma juhendajat Mari Moorat heade nõuannete ja toetuse eest

töö valmimisel.

24

13. Kasutatud kirjandus

1. Adams, J.M., Fang, W., Callaway, R.M., Cipollini, D. ja Newell, E. (2009). A

cross-continental test of the Enemy Release Hypothesis: leaf herbivory on Acer

platanoides (L.) is three times lower in North America than in its native Europe.

Biological Invasions, 11, 1005–1016.

2. Akiyama, K., Matsuzaki, K. ja Hayashi, H. (2005). Plant sesquiterpenes induce hyphal

branching in arbuscular mycorrhizal fungi. Nature, 435, 824–827.

3. Azcón-Aguilar, C. ja Barea, J.M. (1996). Arbuscular mycorrhizas and biological control

of soil-borne plant pathogens – an overview of the mechanisms involved. Mycorrhiza, 6,

457–464.

4. Bever, J.D. (2002). Negative feedback within a mutualism: host-specific growth of

mycorrhizal fungi reduces plant benefit. Proceedings of the Royal Society B: Biological

Sciences, 269, 2595–2601.

5. Bever, J.D., Dickie, I.A., Facelli, E., Facelli, J.M., Klironomos, J., Moora, M., Rillig,

M.C., Stock, W.D., Tibbett, M. ja Zobel, M. (2010). Rooting theories of plant community

ecology in microbial interactions. Trends in Ecology and Evolution, 25, 468–478.

6. Callaway, R.M., Cipollini, D., Barto, K., Thelen, G.C., Hallett, S.G., Prati, D., Stinson,

K. ja Klironomos, J. (2008). Novel weapons: invasive plant suppresses fungal mutualists

in America but not in its native Europe. Ecology, 89, 1043–1055.

7. Callaway, R.M., Kim, J. ja Mahall, B.E. (2006). Defoliation of Centaurea solstitialis

stimulates compensatory growth and intensifies negative effects on neighbors. Biological

Invasions, 8, 1389–1397.

8. Carvalho, L.M., Antunes, P.M., Martins-Loução, M.A. ja Klironomos, J.N. (2010).

Disturbance influences the outcome of plant–soil biota interactions in the invasive Acacia

longifolia and in native species. Oikos, 119, 1172–1180.

9. Finlay, R.D. (2008). Ecological aspects of mycorrhizal symbiosis: with special emphasis

on the functional diversity of interactions involving the extraradical mycelium. Journal of

Experimental Botany, 59, 1115–1126.

10. Fitter, A.H. (2005). Darkness visible. Reflections on underground ecology. Journal of

Ecology, 93, 231–243.

11. Goodwin, J. (1992). The role of mycorrhizal fungi in competitive interactions among

native bunchgrasses and alien weeds: a review and synthesis. Northwest Science, 60,

251–260.

25

12. Hausmann, N.T. ja Hawkes, C.V. (2009). Plant neighborhood control of arbuscular

mycorrhizal community composition. New Phytologist, 183, 1188–1200.

13. Hawkes, C.V., Belnap, J., D’Antonio, C. ja Firestone, M.K. (2006). Arbuscular

mycorrhizal assemblages in native plant roots change in the presence of invasive exotic

grasses. Plant and Soil, 281, 369–380.

14. Hierro, J.L., Maron, J.L. ja Callaway, R.M. (2005). A biogeographical approach to plant

invasions: the importance of studying exotics in their introduced and native range.

Journal of Ecology, 93, 5–15.

15. Inderjit ja van der Putten, W.H. (2010). Impacts of soil microbial communities on exotic

plant invasions. Trends in Ecology and Evolution, 25, 512–519.

16. Jogesh, T., Carpenter, D. ja Cappuccino, N. (2008). Herbivory on invasive exotic plants

and their non-invasive relatives. Biological Invasions, 10, 797–804.

17. Kula, A.A.R., Hartnett, D.C. ja Wilson, G.W.T. (2005). Effects of mycorrhizal symbiosis

on tallgrass prairie plant–herbivore interactions. Ecology Letters, 8, 61–69.

18. Lankau, R. (2010). Soil microbial communities alter allelopathic competition between

Alliaria petiolata and a native species. Biological Invasions, 12, 2059–2068.

19. MacKay, J. ja Kotanen, P.M. (2008). Local escape of an invasive plant, common ragweed

(Ambrosia artemisiifolia L.), from above-ground and below-ground enemies in its native

area. Journal of Ecology, 96, 1152–1161.

20. Mangla, S., Inderjit ja Callaway, R.M. (2008). Exotic invasive plant accumulates native

soil pathogens which inhibit native plants. Journal of Ecology, 96, 58–67.

21. Mitchell, C.E., Agrawal, A.A., Bever, J.D., Gilbert, G.S., Hufbauer, R.A., Klironomos,

J.N., Maron, J.L., Morris, W.F., Parker, I.M., Power, A.G., Seabloom, E.W., Torchin,

M.E. ja Vàsquez, D.P. (2006). Biotic interactions and plant invasions. Ecology Letters, 9,

726–740.

22. Moora, M., Berger, S., Davison, J., Öpik, M., Bommarco, R., Bruelheide, H., Kühn, I.,

Kunin, W.E., Metsis, M., Rortais, A., Vanatoa, A., Vanatoa, E., Stout, J.C., Truusa, M.,

Westphal, C., Zobel, M. ja Walther, G-R. (2011). Alien plants associate with widespread

generalist arbuscular mycorrhizal fungal taxa: evidence from a continental-scale study

using massively parallel 454 sequencing. Journal of Biogeography, 38, 1365–2699.

23. Nijjer, S., Rogers, W.E., Lee, C-T.A. ja Siemann, E. (2008). The effects of soil biota and

fertilization on the success of Sapium sebiferum. Applied Soil Ecology, 38, 1–11.

26

24. Niu, H-B., Liu, W-X., Wan, F-H. ja Liu, B. (2007). An invasive aster (Ageratina

adenophora) invades and dominates forest understories in China: altered soil microbial

communities facilitate the invader and inhibit natives. Plant and Soil, 294, 73–85.

25. Pringle, A., Bever, J.D., Gardes, M., Parrent, J.L., Rillig, M.C. ja Klironomos, J.N.

(2009). Mycorrhizal Symbioses and Plant Invasions. Annual Review of Ecology Evolution

and Systematics, 40, 699–715.

26. Reinhart, K.O. ja Callaway, R.M. (2006). Soil biota and invasive plants. New Phytologist,

170, 445–457.

27. Richardson, D.M., Allsopp, N., D'Antonio, C.M., Milton, S.J. ja Rejmanek, M. (2000).

Plant invasions – the role of mutualisms. Biological Reviews, 75, 65–93.

28. Scharfy, D., GüSewell, S., Gessner, M.O. ja Venterink, H.O. (2010). Invasion of

Solidago gigantea in contrasting experimental plant communities: Effects on soil

microbes, nutrients and plant-soil feedbacks. Journal of Ecology, 98, 1379–1388.

29. Shah, M.A., Reshi, Z.A. ja Khasa, D.P. (2009a). Arbuscular mycorrhizal status of some

Kashmir Himalayan alien invasive plants. Mycorrhiza, 20, 67–72.

30. Shah, M.A., Reshi, Z.A. ja Khasa, D.P. (2009b). Arbuscular Mycorrhizas: Drivers or

Passengers of Alien Plant Invasion. Botanical Review, 75, 397–417.

31. Shah, M.A., Reshi, Z.A. ja Rasool, N. (2010). Plant invasions induce a shift in Glomalean

spore diversity. Tropical Ecology, 51, 317–323.

32. Smith, S.E. ja Read, D.J. (2008). Mycorrhizal Symbiosis Third edition, London, UK

Academic Press leheküljed: 1–9, 13–41, 191–192, 458–463.

33. Sun, Z.K. ja He, W.M. (2010). Evidence for Enhanced Mutualism Hypothesis: Solidago

canadensis Plants from Regular Soils Perform Better. PLoS ONE, 5, e15418.

34. Zabinski, C.A., Quinn, L. ja Callaway, R.M. (2002). Phosphorus uptake, not carbon

transfer, explains arbuscular mycorrhizal enhancement of Centaurea maculosa in the

presence of native grassland species. Functional Ecology, 16, 758–765.

35. Zhang, Q., Yang, R., Tang, J., Yang, H., Hu, S. ja Chen, X. (2010). Positive Feedback

between Mycorrhizal Fungi and Plants Influences Plant Invasion Success and Resistance

to Invasion. PLoS ONE, 5, e12380.

36. Thorpe, A.S. ja Callaway, R.M. (2010). Biogeographic differences in the effects of

Centaurea stoebe on the soil nitrogen cycle: Novel weapons and soil microbes.

Biological Invasions, 13, 1435–1445.

27

37. Walling, S.Z. ja Zabinski, C.A. (2006). Defoliation effects on arbuscular mycorrhizae and

plant growth of two native bunchgrasses and an invasive forb. Applied Soil Ecology, 32,

111–117.

38. Vivanco, J.M., Bais, H.P., Stermitz, F.R., Thelen, G.C. ja Callaway, R.M. (2004).

Biogeographical variation in community response to root allelochemistry: novel weapons

and exotic invasion. Ecology Letters, 7, 285–292.

39. Yamoto, M. (2004). Morphological types of arbuscular mycorrhizal fungi in roots of

weeds on vacant land. Mycorrhiza, 14, 127–131.