Réponse de deux herbacées de sous-bois, le Maianthemum ... · Réponse de deux herbacées de...

Réponse de deux herbacées de sous-bois, le Maianthemum canadense et l’Eurybia macrophylla, au

réchauffement expérimental en forêt boréale méridionale

Mémoire

Marie-Hélène Jacques

Programme de maîtrise en biologie Maître ès sciences (M.Sc)

Québec, Canada

© Marie-Hélène Jacques, 2013

iii

Résumé

Les espèces herbacées de sous-bois sont peu étudiées dans le contexte des changements climatiques.

L’expérience B4WARMED, une simulation de réchauffement climatique en forêt de l’University of Minnesota,

offrait l’opportunité d’étudier la réponse du Maianthemum canadense et de l’Eurybia macrophylla en

interaction avec les autres composantes de leur écosystème. Les effets sur leur croissance, leur reproduction,

leur phénologie et leurs taux de photosynthèse et de respiration ont été évalués, ainsi que les effets sur la

disponibilité de la lumière, de l’eau et des nutriments. En général, ces deux espèces ont été modestement

affectées par les traitements réchauffement. Leur émergence hâtive au printemps augmente leur effort

reproducteur alors que la diminution du contenu en eau du sol semble avoir des effets négatifs à long terme.

Le futur de ces espèces sous un scénario de réchauffement dépend donc, entre autres, de la réponse

phénologique des strates supérieures et des changements au niveau des régimes de précipitations.

v

Abstract

The understory herbaceous species are little studied in the context of climate change. The B4WARMED

experiment, a forest warming facility of the University of Minnesota, provided the opportunity to study the

response of Maianthemum canadense and Eurybia macrophylla in interaction with other components of their

ecosystem. Effects on their growth, reproduction, phenology, photosynthesis and respiration rates were

evaluated, along with the effects on the availability of light, water and nutrients. Overall, these two species

were modestly affected by the experimental global warming treatments. However, their emergence in early

spring promoted their reproductive output while reduced water content of the soil seemed to have negative

effects in the longer term. The future of these species under a warming scenario depends, among other things,

on the response of the upper strata in terms of phenology and on the changes in precipitation patterns.

vii

Table des matières

Résumé ....................................................................................................................................................................... iii Abstract ........................................................................................................................................................................ v Avant-Propos ............................................................................................................................................................. xiii Remerciements ............................................................................................................................................................ v Table des matières ..................................................................................................................................................... vii Liste des tableaux ....................................................................................................................................................... ix Liste des figures .......................................................................................................................................................... xi Chapitre 1 - Introduction générale ................................................................................................................................ 1

1.1 Généralités sur les changements climatiques .......................................................................................... 1 1.2 Problématique .......................................................................................................................................... 2 1.3 Effet de la température sur la croissance des végétaux .......................................................................... 3 1.4 Effet de la température sur la phénologie et l’effort reproducteur ............................................................ 4 1.5 Effet de la température sur la photosynthèse et la respiration ................................................................. 5 1.6 Les changements climatiques et les pathogènes forestiers ..................................................................... 7 1.7 Les dispositifs de simulation du réchauffement climatique ...................................................................... 8 1.8 L’expérience ............................................................................................................................................. 8 1.9 Biologie des espèces à l’étude ................................................................................................................. 9

1.9.1 Maianthemum canadense ................................................................................................................... 9 1.9.2 Eurybia macrophylla (Aster macrophyllus) ........................................................................................ 10

1.10 Objectifs et hypothèses .......................................................................................................................... 11 Chapitre 2 - Response of two understory herbs, Maianthemum canadense and Eurybia macrophylla to experimental forest warming: early emergence is the key to enhanced reproductive output .......................................................... 15

2.1 ABSTRACT ............................................................................................................................................ 15 2.2 RÉSUMÉ ................................................................................................................................................ 16 2.3 INTRODUCTION .................................................................................................................................... 16 2.4 MATERIAL AND METHODS .................................................................................................................. 19

2.4.1 Biology of the studied species ........................................................................................................... 19 2.4.2 Study site .......................................................................................................................................... 20 2.4.3 The warming technique ..................................................................................................................... 20 2.4.4 Experimental design .......................................................................................................................... 21 2.4.5 Light and water availability ................................................................................................................ 22 2.4.6 Total leaf area, reproductive output and phenology .......................................................................... 22 2.4.7 Photosynthesis and respiration ......................................................................................................... 23 2.4.8 Leaf analysis ..................................................................................................................................... 23 2.4.9 Statistical Analyses ........................................................................................................................... 24

2.5 RESULTS ............................................................................................................................................... 24 2.5.1 Light and water availability ................................................................................................................ 24 2.5.2 Plant phenology ................................................................................................................................ 27 2.5.3 Total leaf area ................................................................................................................................... 28 2.5.4 Reproductive output .......................................................................................................................... 31 2.5.5 Specific leaf area ............................................................................................................................... 34 2.5.6 Photosynthesis and respiration ......................................................................................................... 36 2.5.7 Leaf nutrients and chlorophyll ........................................................................................................... 39

2.6 DISCUSSION ......................................................................................................................................... 43 2.7 CONCLUSION ....................................................................................................................................... 48

Conclusion générale .................................................................................................................................................. 51 Références citées ...................................................................................................................................................... 57

ix

Liste des tableaux

Tableau 2.1. Analysis of variance with mixed effects testing warming treatments and site effects on the early

spring and summer light availability for M. canadense and E. macrophylla. ............................................ 25 Table 2.2. Analysis of variance with mixed effects testing the warming treatments and site effects on the date

of leaf unfolding, leaf withering and length of the growth season of M. canadense and E. macrophylla. 27 Table 2.3. Analysis of variance with mixed effects testing warming treatments and site effects on the total leaf

area, flower and fruit production, percent plant cover and leaf chlorophyll concentration of M. canadense and E. macrophylla. ................................................................................................................................. 29

Table 2.4. Analysis of variance with mixed effects testing the warming treatments, site and time effects on the

specific leaf area, the Asat and Rn both on a area based and on a weight based units for M. canadense and E. macrophylla. ................................................................................................................................. 37

Table 2.5. Analysis of variance with mixed effects testing the warming treatments, site and time effects on the

N, P, K, Ca and Mg concentration of M. canadense and E. macrophylla leaves. .................................... 40

xi

Liste des figures

Figure 1.1. Dessin et distribution du Maianthemum canadense tirés de Flora of North America (eFloras.org). 10 Figure 1.2. Dessin et distribution d’Eurybia macrophylla.. ................................................................................. 11 Figure 1.3 Schéma conceptuel illustrant le réseau d’hypothèses. .................................................................... 12 Figure 2.1 The network of hypotheses being tested in the present study. ........................................................ 19 Figure 2.2. Percentage of the total available light that reached M. canadense and E. macrophylla plants

throughout the season for three warming treatments. ............................................................................. 26 Figure 2.3. Effects of the warming treatments on the mean (± s.e.) dates of leaf unfolding, leaf withering and

length of the growing season for M. canadense and E. macrophylla at each experimental site. ............. 28 Figure 2.4. Effect of the warming treatments on the mean (±s.e.) total leaf area of M. canadense and E.

macrophylla at both study sites, CFC and HWRC. .................................................................................. 30 Figure 2.5. Effect of the warming treatments on different aspects of the reproductive output of M. canadense at

the CFC site.. ........................................................................................................................................... 32 Figure 2.6. Effet of the warming treatments on different aspects of the reproductive output of E. macrophylla at

both sites. ................................................................................................................................................ 33 Figure 2.7. Effect of the warming treatments on the mean (±s.e.) percent cover of 2011 over that of 2009 for

M. canadense and E. macrophylla. ......................................................................................................... 34 Figure 2.8. Specific leaf area of M. canadense at the CFC site (A) and of E. macrophylla at CFC (B) and

HWRC site (C) throughout the season for plants growing at two different temperatures......................... 35

Figure 2.9. Photosynthetic rates under saturating light conditions (Asat) for M. canadense and E. macrophylla through the season on an area basis (A-B-C-D) and on a weight basis (E-F-G). Respiratory rates measured at night (Rn) for M. canadense and E. macrophylla through the season on an area basis (H-I-J-K) and on a weight basis (L-M-N). ........................................................................................................ 38

Figure 2.10. Effects of the warming treatments on the mean (±s.e.) leaf nutrient concentration of E.

macrophylla at both site both in weight based unit. ................................................................................. 41 Figure 2.11. Effects of the warming treatments on the mean (±s.e.) leaf nutrient concentration of M.

canadense at the CFC site both in terms of weight based unit and area based units.. ........................... 42 Figure 2.12. Effect of the warming treatment on Asat under different acclimation scenarios. ........................... 46 Figure 3.1. Schéma conceptuel modifié suite à l’étude. .................................................................................... 51

xiii

Remerciements

J’aimerais remercier en tout premier lieu Line Lapointe, ma directrice, dont j’admire l’esprit scientifique et la

disponibilité et qui a eu l’idée de cette collaboration avec Peter Reich, mon co-directeur, que je remercie

également pour l’extraordinaire opportunité qu’il m’a offerte ainsi que pour ses idées et ses commentaires. Je

remercie le projet B4WARMED d’avoir financé le travail des assistants qui ont travaillé sur mon projet à l’été

2011 ainsi que pour son grand support matériel et instrumental. Je me suis sentie la bienvenue à tous les

niveaux dans cette extraordinaire équipe. Un merci tout particulier à Artur Stefanski, qui gère cette expérience

et qui est un des êtres les plus travaillants qui soit, pour son extrême générosité intellectuelle, technique et

matérielle et son amitié.

Pour leur participation aux évaluations : Stéphane Boudreau, Serge Payette et Steeve Pépin pour qui s’ajoute

également une généreuse contribution technique et statistique, sans compter ses conseils sur la physiologie

végétale. Dans le domaine des conseils sur la physiologie végétale également : Gilbert Éthier et Rebecca

Montgomery. Pour son aide dans les méandres de la rédaction et de la vie en général : Julie Bussières. Pour

son expertise statistique et sa grande disponibilité : Gaétan Daigle. Pour avoir repêché des données dans les

méandres de B4WARMED : Roy Rich et Mikhail Titov.

La liste des assistants est longue. D’abord toute l’équipe de B4WARMED avec, en mention spéciale, ceux et

celles qui ont participé aux mesures de respiration la nuit : Karen Rice, Stefan Hupperts, Colton Miller, Hannah

Tuntland et Camdila Wright. Et tous les autres également : Michelle Cummings, Kaleb Remski, Philipp Green,

Ryan Steenston, Byron Meeks, John Sheppard, Kaleb Welch, Lindsay Wallis et Elliot Vaughan. Les assistants

au laboratoire à l’Université Laval qui ont patiemment comptées et pesées les graines d’aster: Dominique

Manny, Antoine Daignault, Timothée Bitsch et la technicienne, Josée Pelletier qui m’a aidé pour les analyses

de chlorophylle. Sans oublier Pierre Racine qui m’a initié à l’utilisation d’Access et Pascale Audet qui a corrigé

mes formules compliquées dans Excel. Bien qu’elle soit déjà mentionnée, j’insiste sur le fait que je remercie

Karen Rice, parce qu’en plus d’être une assistante de terrain dévouée, elle a été mon amie et complice des

délires les plus fous lors de mon séjour au Minnesota.

Je remercie pour le support financier dans la réalisation de ce projet le Conseil de recherche en sciences

naturelles et génie du Canada et le Fond de recherche Nature et technologies du Québec.

xv

À ma grand-mère Jeannine

avec qui j’ai fait mes premières

observations de la nature

xvii

Avant-Propos

Le premier chapitre de ce mémoire est une introduction générale rédigée en français. Le deuxième chapitre

est rédigé en anglais afin d’être publié dans une revue scientifique. La conclusion générale est également

rédigée en français. La rédaction s’est faite sous la supervision de Line Lapointe.

Le dispositif expérimental, appelé B4WARMED pour Boreal Forest Warming at an Ecotone in Danger, est un

projet du Forest Ecology Lab de l’University of Minnesota dont les chercheurs principaux sont Rebecca

Montgomery, Sarah Hobbie, Jacek Oleksyn et Roy Rich sous la supervision du professeur Peter Reich.

1

Introduction générale

Généralités sur les changements climatiques

Depuis le dernier rapport du Groupe d’experts intergouvernemental sur l’évolution du climat en 2007, le

réchauffement de notre planète n’a montré aucun signe de ralentissement (Barnosky et al., 2012). L’on dit que

les climats qui couvrent actuellement de 10-48% de la planète vont disparaître et que des climats jamais

connus par les espèces actuels vont couvrir de 12-39% de la surface terrestre d’ici un siècle (Williams et al.,

2007). De 1906 à 2005, la température moyenne a augmenté de 0,74°C (IPCC, 2007). Différents modèles

sont actuellement utilisés pour prédire le climat : le plus conservateur prédit une hausse de 1,8°C pour 2090-

2099 par rapport à 1980-1999 alors que le plus pessimiste, prévoit une hausse de 4,0°C (IPCC, 2007). Les

chercheurs peuvent donc affirmer avec confiance que le climat s’est réchauffé sous l’influence des activités

humaines menées depuis 1750, particulièrement par l’augmentation spectaculaire des émissions de gaz à

effet de serre, qui ont augmenté de 70% entre 1970 et 2004 (IPCC, 2007). Certains ont même commencé à

nommer informellement la prochaine ère géologique «anthropocène» tant les activités humaines influencent

l’atmosphère et se répercutent sur le système planétaire (Crutzen, 2002).

Des effets de la hausse de la température sont observés sur les écosystèmes terrestres. Parmi ceux-ci notons

l’augmentation de la longueur de la saison de croissance (Cleland et al., 2007) et des changements dans la

phénologie (Dunne et al., 2003; Sherry et al., 2007; Parmesan, 2007; Khanduri et al., 2008), l’augmentation du

taux de minéralisation et de la disponibilité de l’azote (Rustad et al., 2001), la diminution du contenu en eau du

sol (Harte & Shaw, 1995; Wan et al., 2005; Niu et al., 2008) et un changement de la composition en espèces

et de la structure des communautés (Harte & Shaw, 1995; Hobbie, 1996; Cornelissen et al., 1999; Shaver et

al., 2000).

De plus en plus de méta-analyses ont pour but de dégager des tendances majeures et ainsi mieux cerner de

quelle manière les végétaux répondent à cette augmentation de la température. L’on constate qu’il en reste

encore beaucoup à comprendre sur l’interaction entre une hausse de la température et les facteurs

spécifiques au site car les résultats sont très variables. La prudence est toujours de mise lorsqu’il est question

de projeter à l’échelle du paysage ou du biome, des résultats obtenus à partir de parcelles expérimentales

(Rustad et al., 2001). Des études de réchauffement expérimental, particulièrement en milieu naturel, doivent

encore être menées pour bien quantifier et mieux comprendre les effets d’une hausse de la température sur

les végétaux.

2

Problématique

La strate herbacée joue un rôle particulier dans la structure et le maintien de l’intégrité fonctionnelle des

écosystèmes forestiers (Gilliam, 2007). C’est la strate herbacée qui a la richesse spécifique la plus élevée, soit

en moyenne 80% de la richesse spécifique d’un écosystème forestier tempéré. Celle-ci est également le site

d’interactions compétitives qui ont des conséquences sur la régénération des espèces ligneuses. Aussi,

lorsque la voûte forestière est mature, sa composition affecte celle de la strate herbacée en modifiant la

disponibilité de la lumière ou en augmentant l’hétérogénéité des conditions du sol. Finalement, la strate

herbacée joue un rôle important dans les flux d’énergie et dans le recyclage du carbone et des nutriments.

Bien que, dans une forêt typique de l’hémisphère nord, la biomasse aérienne de la strate herbacée représente

en moyenne aussi peut que 0,2% de la biomasse forestière par rapport à la strate arborescente, elle peut y

représenter 4% de la production primaire nette, soit 20 fois plus que sa contribution à la biomasse (Gilliam,

2007). Selon une étude dans la forêt expérimentale Hubbard Brook où les concentrations en N, P, K, Ca et Mg

du feuillage de plusieurs espèces herbacées et ligneuses ont été comparées, les feuilles des plantes

herbacées sont 30% plus riches en N et P, presque 2 fois plus riches en Mg et presque 3 fois plus riches en K

que les feuilles des arbres (Muller, 2003). Comme la litière issue des herbacées peut représenter jusqu’à 16%

de la litière totale annuelle et se décompose plus de deux fois plus vite que la litière provenant des arbres

(Muller, 2003), ce feuillage riche en nutriments participe grandement au recyclage des nutriments en forêt par

rapport à la biomasse qu’il représente. Dans un autre ordre d’idée, les éphémères printanières réduisent la

perte de nutriments par lessivage au printemps. Ces plantes très hâtives les absorbent dès la fonte de la

neige, avant que la voûte forestière se développe. Ces nutriments seraient autrement perdus car, à ce

moment de l’année, les arbres ont un faible taux d’absorption. Plus tard au printemps, les éphémères libèrent

les nutriments lors de leur sénescence, les rendant alors disponibles pour les arbres qui ont débuté la

production de leur feuillage (Muller & Bormann, 1976).

Malgré l’importance de la strate herbacée, sa réponse à une élévation de la température est mal comprise et

peu étudiée (De Frenne et al., 2010). Les espèces herbacées pourraient être la forme de vie végétale la plus

sensible, notamment au niveau de la phénologie (Farnsworth et al., 1995). C’est dans ce cadre que la

présente étude s’inscrit en testant l’effet d’une hausse de la température sur deux espèces de la forêt boréale

méridionale : le Maianthemum canadense et l’Eurybia macrophylla (anciennement Aster macrophyllus).

3

Effet de la température sur la croissance des végétaux

En général, une hausse de température augmente la biomasse des plantes (Dormann & Woodin, 2002; Arft et

al., 1999; Rustad et al., 2001; Walker et al., 2006; Lin et al., 2010). Cependant, les études individuelles

montrent des résultats hautement variables : augmentation, diminution ou même aucun changement de la

productivité chez les plantes (Rustad et al., 2001). Par ailleurs, une méta-analyse suggère que les effets sur la

biomasse sont moins marqués pour les espèces herbacées (+5,2%, avec un intervalle de confiance à 95% qui

chevauche zéro) que pour les espèces ligneuses (+26,7%) (Lin et al., 2010). Beaucoup de paramètres

propres au site d’étude influencent les changements observés, notamment la quantité d’eau et de nutriments

disponibles ainsi que la nature et la qualité de la matière organique.

L’azote est généralement considérée comme un des principaux éléments limitants dans les écosystèmes

terrestres (Vitousek et al., 1997). Beaucoup d’études ont montré que le taux de minéralisation de l’azote

augmente avec la température (Goncalves & Carlyle, 1994; Hobbie, 1996; Reich et al., 1997; Rustad et al.,

2001). Cette augmentation pourrait stimuler la productivité des écosystèmes limités par l’azote.

L’augmentation de la disponibilité de l’azote et des autres nutriments peut avoir pour effet une augmentation

de la taille des plantes et de leur effort reproducteur (Chapin, 1980). Cependant, il est aussi montré que la

minéralisation de l’azote, tout comme la respiration du sol, diminue si le taux d’humidité du sol diminue (Griffin,

1981; Schimel et al., 2007; Manzoni et al., 2012). En effet, la minéralisation de l’azote dépend de l’activité

microbienne qui est limité par la disponibilité de l’eau (De Dato et al., 2008; Sardans et al., 2008). Donc, les

effets d’un réchauffement sur le taux de minéralisation de l’azote et sur le taux de décomposition dans un

écosystème donné dépendent également de la manière dont les changements climatiques vont affecter le

régime des précipitations à cet endroit. En effet, l’augmentation du stress hydrique est la raison la plus

souvent invoquée pour expliquer l’effet négatif ou l’absence d’effet d’une hausse de la température sur la

croissance des plantes, que ce soit via la diminution du taux de minéralisation de l’azote comme nous venons

de le discuter, ou via une réduction de la photosynthèse causée par la fermeture des stomates afin de réduire

les pertes d’eau par transpiration (Lambers et al., 1998; Larcher, 2003).

4

Effet de la température sur la phénologie et l’effort reproducteur

Les changements de la phénologie ont des conséquences sur le fonctionnement des écosystèmes (Price &

Waser, 1998; Dunne et al., 2003). Des changements de phénologie d’amplitude et de direction différentes, en

réponse aux changements climatiques, pourraient affecter les interactions compétitives au sein des

écosystèmes, mener à de nouveaux patrons de coexistence des espèces et, ultimement, modifier la

composition en espèces des communautés (Waser & Real, 1979; Chuine & Beaubien, 2001; Post et al.,

2001).

Une combinaison de différents éléments participe au déclenchement du développement des végétaux au

printemps : la température, la photopériode et l’atteinte du degré de gel hivernal nécessaire au débourrement.

Alors qu’il est généralement admis que les herbacées répondent plus directement à la température

(Farnsworth et al., 1995; Iversen et al., 2009; De Frenne et al., 2011; Cornelius et al., 2012), la réponse des

arbres est plus complexe. En effet, certaines espèces arborescentes et arbustives répondent plus fortement à

la photopériode, d’autres à la température, d’autres encore ont besoin d’un grand nombre de degrés-jours de

gel hivernal et débourrent plus tard si l’hiver est doux (Murray et al., 1989; Borchert et al., 2005; Körner &

Basler, 2010). Il y a donc un plus grand potentiel de variation interannuelle et de variation entre les

peuplements en ce qui concerne le moment de la fermeture de la voûte forestière que dans l’émergence des

herbacées.

On peut déduire que les saisons de croissance plus longues occasionnées par un réchauffement climatique

seront mises à profit par les plantes dont les mécanismes régulateurs le permettent (Körner & Basler, 2010),

soit les plantes davantage contrôlées par la température comme les herbacées. Cependant, il semble encore

plus crucial de se pencher sur la réponse différentielle de la phénologie des strates inférieures et supérieures

et les nouvelles interactions possibles entre ces dernières sous l’effet du réchauffement climatique.

En effet, beaucoup d’herbacées utilisent au printemps une stratégie nommée «évasion phénologique»

(Crawley, 1997; Richardson & O'Keefe, 2009). Cette stratégie consiste à émerger avant la fermeture de la

voûte forestière afin de prendre avantage de cette brève période où la disponibilité de la lumière est maximale.

Ce moment est utilisé pour faire la plus grande partie de la photosynthèse de la saison (Bazzaz & Bliss, 1971;

Brown et al., 1985; Lapointe, 2001). Cette stratégie pourrait cependant être altérée selon la réponse des

strates végétales supérieures aux changements climatiques. De plus, cette émergence rend les herbacées

plus vulnérables aux épisodes de gel qui peuvent endommager la machinerie photosynthétique ou même

entraîner la mort des feuilles (Gu et al., 2008). Dans le même ordre d’idée, l’émergence hâtive des feuilles

peut parfois causer un développement anormal des feuilles (chez un conifère : Olszyk et al., 1998).

5

Des expériences montrent déjà qu’une hausse de la température entraîne l’émergence hâtive d’espèces

herbacées (Farnsworth et al., 1995). Dans certains cas, des herbacées ayant émergées de façon hâtive se

sont aussi vues sénescer hâtivement (Farnsworth et al., 1995; Jochum et al., 2007). Une sénescence hâtive

devrait cependant avoir moins d’impact sur la quantité de carbone fixé annuellement que le débourrement hâtif

lorsqu’il a lieu alors que le couvert végétal n’est pas encore refermé.

La floraison et la maturation des fruits sont très sensibles à la température, à l’humidité et à la photopériode

(Rathcke & Lacey, 1985). Le succès de la pollinisation, particulièrement dans le cas des fleurs pollinisées par

les animaux, est fortement lié à la date d’ouverture des fleurs (Sherry et al., 2007). Un changement dans les

dates de floraison est aussi susceptible de modifier la maturation des fruits et la dispersion des graines, avec

des impacts non seulement sur la plante et ses compétiteurs, mais sur plusieurs autres niveaux trophiques

(Hovenden et al., 2008b).

Les changements climatiques vont nécessiter la migration ou l’adaptation de certaines espèces végétales car

la température est un élément crucial dans la détermination de la répartition des plantes (Woodward &

Williams, 1987). La survie de plusieurs espèces forestières de sous-bois se trouve menacée car ce sont de

très lentes colonisatrices (Verheyen et al., 2003) et l’on croit qu’elles ne pourront migrer à une vitesse

suffisante pour tenir le rythme imposé par les changements climatiques prévus (Honnay et al., 2002). Pour ces

raisons, il est urgent d’évaluer l’effet de la température sur l’effort reproducteur des plantes herbacées car

seule la reproduction sexuée leur permettra de migrer (Hovenden et al., 2008b). À ce jour, les effets d’une

hausse de la température sur la reproduction sexuée semblent spécifiques à l’espèce car des effets positifs et

négatifs ont été observés selon les espèces (Hovenden et al., 2008a; Pearson & Shah, 1981; De Frenne et al.,

2010; De Frenne et al., 2009).

Effet de la température sur la photosynthèse et la respiration

Les changements des taux de photosynthèse et de respiration causés par le réchauffement des températures,

sont aujourd’hui considérés comme des composantes importantes de la réponse des écosystèmes aux

changements climatiques (Schimel, 1995). En effet, l’équilibre entre la respiration et la photosynthèse est

important autant au niveau de la productivité de la plante qu’au niveau de l’équilibre de l’écosystème et des

flux de carbone dans la biosphère (Campbell et al., 2007). Il n’y a actuellement pas de consensus scientifique

6

sur l’effet d’un changement de température à long terme sur les taux d’échanges gazeux des végétaux. Cette

question est cruciale car c’est ce qui détermine si la végétation est une source ou un puits de carbone : la

différence entre la photosynthèse brute et la respiration se nomme «production primaire nette» (PPN) : quand

la PPN est positive, le bilan de carbone est positif et les plantes augmentent leur biomasse ou leurs réserves.

Au contraire, lorsqu’elle est négative, le bilan de carbone l’est aussi et les plantes dépérissent (Van Oijen et

al., 2010).

Tout d’abord, la photosynthèse et la respiration sont deux phénomènes sensibles à la température (Berry &

Bjorkman, 1980; Loveys et al., 2003; Atkin & Tjoelker, 2003). Ils ne sont pas contrôlés par les mêmes

mécanismes internes et externes (Amthor, 2000; Cannell & Thornley, 2000) et à court terme, leur courbe de

réponse et leur sensibilité à la température n’est pas la même (Dewar et al., 1999) : la réponse de la

respiration est exponentielle alors que la photosynthèse a un optimum plutôt large (Larcher, 2003). Il a donc

été présumé que ces deux flux devaient être modélisés séparément (Agren, 1996). En conséquence, dans les

modèles basés sur ces postulats, la PPN devient rapidement négative avec une augmentation de la

température.

Cependant, plusieurs travaux expérimentaux infirmaient ces modèles et rapportaient plutôt des rapports

respiration : photosynthèse (R :P) très stables, soit autour de 0,40-0,45 sur toute une plage de températures

(Ryle et al., 1976; Winzeler et al., 1976; Monteith, 1981; Dewar et al., 1999). Certains auteurs ont alors

suggéré qu’il était inapproprié de modéliser la photosynthèse et la respiration séparément, les produits de l’un

étant les substrats de l’autre (Gifford, 1995; Gifford, 2003). Des explications physiologiques (Atkin et al., 2005)

et mathématiques (Van Oijen et al., 2010) ont été proposées à ce jour.

Cependant, ce ne sont pas tous les travaux expérimentaux qui observent des rapports R : P constants

(Hartley et al., 2006; Atkin et al., 2007; Campbell et al., 2007). Les différences sont surtout observées lorsque

les plantes sont soumises à des températures supérieures (Atkin et al., 2007) ou inférieures (Campbell et al.,

2007) à celles qui prévalent normalement dans leur environnement. Selon Van Oijen et collaborateurs (Van

Oijen et al., 2010), globalement, les résultats publiés sont en accord avec l’affirmation de Monteith (Monteith,

1981) à l’effet que R : P varie à court terme, mais s’équilibre à long terme (semaines ou plus).

Le phénomène par lequel les taux de photosynthèse et de respiration sont ajustés à une nouvelle température

de croissance se nomme acclimatation. Il s’agit de l’ensemble des ajustements physiologiques pour

compenser le déclin de la performance d’une plante suivant l’exposition à des conditions moins favorables,

dans le cas qui nous intéresse, une température moins favorable (Lambers et al., 1998). L’acclimatation se

déroule sur une courte période de temps et ne découle que de changements morphologiques ou

physiologiques, ce qui la distingue de l’adaptation qui se déroule sur le long terme et découle de changements

7

génétiques. Le degré d’acclimatation de la photosynthèse et de la respiration varie selon les espèces.

Certaines espèces ont une très forte capacité d’acclimatation alors que d’autres sont incapables même d’une

acclimatation partielle (Berry & Bjorkman, 1980; Larigauderie & Korner, 1995; Tjoelker et al., 1999; Xiong et

al., 2000; Loveys et al., 2002; Loveys et al., 2003). Dans certains cas, les processus métaboliques

s’acclimatent au point où les taux à la nouvelle température sont les mêmes qu’à la température initiale. Il

s’agit de la forme la plus prononcée d’acclimatation, appelée «homéostasie» (Stitt & Hurry, 2002; Stitt & Hurry,

2002; Atkin & Tjoelker, 2003). Il existe de plus en plus de preuves que les processus d’acclimatation peuvent

mener à l’homéostasie de la respiration et de la photosynthèse chez les plantes exposées à une gamme de

température modérée (e.g. 15-25°C) (Campbell et al., 2007). Il ne faut pas non plus négliger le fait que

d’autres facteurs peuvent influencer la réponse des taux d’échanges gazeux à la température, comme l’âge de

la feuille, son statut hydrique, la quantité de lumière disponible et la disponibilité des nutriments (Berry &

Bjorkman, 1980).

Les changements climatiques et les pathogènes forestiers

L’expression «pathosystèmes» fait référence à l’écologie particulière d’un pathogène et de ses hôtes.

Typiquement, on considère que les pathosystèmes forment un triangle dynamique de relations entre la ou les

plantes hôtes, le pathogène et l’environnement (Grulke, 2011). Bien entendu, les changements climatiques

vont affecter ces relations en modifiant l’environnement. Les phytopathologistes en ont eu l’intuition dès le

début des années 90, un constat qui a été réitéré de nombreuses fois depuis (Pautasso et al., 2012).

Les pathosystèmes peuvent se transformer de manière à nuire ou à favoriser le pathogène. Les mêmes

conditions vont favoriser un pathogène mais nuire à un autre. Par exemple, Fusarium circinatum, un

champignon qui attaque les pins, est un pathogène limité par le gel qui pourrait voir son aire de répartition

étendue avec l’augmentation des températures minimales atteintes (Watt et al., 2010), alors que Seiridium

cardinale, un champignon qui attaque les cyprès et qui s’infiltre dans ses hôtes via les blessures causées par

le gel, pourrait voir son aire de répartition diminuer (Garbelotto, 2008).

Les conséquences des changements climatiques sur les pathogènes forestiers sont complexes et sont sous-

tendus par une grande variété de mécanismes. Notamment, par le décalage entre les plantes et leur

environnement qui augmente la vulnérabilité des plantes hôtes, par l’évolution accélérée des pathogènes, par

le changement des aires de répartition des hôtes et du pathogène, etc. (Pautasso et al., 2012).

L’augmentation des températures, les modifications des régimes de précipitations, les changements de

fréquences et d’intensité des événements climatiques extrêmes ou catastrophiques, l’introduction de nouvelles

8

espèces sont autant de changements qui affecteront les pathosystèmes de manière imprévisible (Grulke,

2011).

Les dispositifs de simulation du réchauffement climatique

Les manipulations expérimentales de la température sur le terrain sont délicates. Plusieurs techniques

différentes existent : les «open top-chambers», les lampes infrarouges, les serres, le réchauffement passif

nocturne (passive nighttime warming), les câbles chauffants enfouis, chacune ayant des avantages et des

désavantages (Aronson & McNulty, 2009; Shaver et al., 2000). Les lampes chauffantes à infrarouges sont

considérées comme une des techniques les plus appropriées pour les simulations de réchauffement

climatique. Elles se rapprochent plus d’un réchauffement «naturel» car elles utilisent la radiation plutôt que la

conduction ou la convection et elles causent très peu de perturbations (Aronson & McNulty, 2009). Cependant,

des doutes ont été émis quant à leur capacité à reproduire les niveaux de réchauffement prédits, entre autres

au niveau du sol si un couvert végétal important fait obstacle (Aronson & McNulty, 2009), ce qui a

effectivement été observé par la suite (Volder et al., 2010). Les câbles chauffants enfouis sont une autre

méthode fréquemment utilisée. Le flux de chaleur du sol représente une source de radiation nette incidente

souvent négligée, spécialement dans le cas des espèces de sous-bois pour lesquelles il peut représenter 30-

50% de la radiation nette (Ogée et al., 2001). L’on reproche souvent à cette technique de découpler les parties

souterraines et aériennes en chauffant uniquement le sol. Un autre désavantage de la technique des câbles

chauffants enfouis souvent évoqué est la perturbation importante du sol. Cependant, il a été montré que les

effets de cette perturbation sont imperceptibles si on attend 6 à 12 mois entre l’installation et la mise en action

du système (Rustad & Fernandez, 1998).

L’expérience

La collecte de données s’est déroulée dans le cadre d’une vaste expérience appelée B4WARMED pour Boreal

Forest Warming at an Ecotone in Danger, un projet sous la supervision du professeur Peter Reich du Forest

Ecology Lab de l’University of Minnesota aux États-Unis

(http://forestecology.cfans.umn.edu/Research/B4WARMED/index.htm). Cette expérience est, à ce jour, unique

http://forestecology.cfans.umn.edu/Research/B4WARMED/index.htm

9

en son genre car elle combine deux techniques de réchauffement expérimental, soit les lampes infrarouges et

les câbles chauffants enfouis afin d’obtenir la simulation la plus réaliste possible et de contourner les

principaux désavantages des deux techniques prises individuellement. L’expérience a pour but principal

d’évaluer l’effet du réchauffement climatique sur la régénération des espèces ligneuses. L’expérience est

située à une latitude qui correspond à la limite nordique de la répartition de certaines espèces (Quercus

macrocarpa, Quercus rubra, Pinus strobus, Acer saccharum et Acer rubrum) et à la limite méridionale d’autres

espèces (Picea glauca, Betula papyfera, Abies balsamifera, Populus tremuloides et Pinus banksiana). Ainsi,

l’on peut vérifier si la performance des espèces limitées par le froid au nord va être améliorée par une hausse

de la température et si inversement, les espèces limitées par la chaleur au sud vont moins bien performer. Les

parcelles sont établies dans une forêt de peuplier et dans une coupe à blanc, et contiennent des graines et

des semis de 11 espèces qui ont été implantés dans les parcelles en 2009. Les strates herbacées et

muscinales présentes à l’origine dans les parcelles ont été conservées. Beaucoup de chercheurs et

d’étudiants-chercheurs se sont greffés à ce projet pour évaluer l’effet d’une hausse de la température sur une

multitude d’aspects de l’écologie forestière tels les insectes qui se nourrissent du feuillage, la respiration et la

faune du sol, les ectomycorhizes, les champignons endophytes, etc.

Biologie des espèces à l’étude

Maianthemum canadense

Le Maianthemum canadense Desfontaines (maïanthème du Canada) est une Asparagacée clonale à rhizome

d’une hauteur de 5 à 20 cm. Les individus portent 1, 2 ou 3 feuilles d’une longueur de 3-10 cm ayant un court

pétiole ou sessiles (Fig. 1.1). On le trouve dans les forêts humides et les taillis où il forme parfois des tapis

continus (Gleason & Cronquist, 1963). Ses petites fleurs blanches et inodores sont disposées en grappes. Sa

floraison est printanière et sa pollinisation est assurée par les insectes (Barrett, 1987). Les baies maturent

lentement tout au long de l’été pour devenir, en septembre, d’un rouge vif. C’est également en septembre qu’a

lieu la sénescence des feuilles : il n’est pas rare d’observer des plants aux feuilles flétries porter des fruits

matures (obs. pers.).

10

Une émergence hâtive de 7 à 10 jours a été observée chez le M. canadense dans des parcelles

expérimentales où le sol était chauffé (+5,0°C), mais aucun effet n’a été observé sur la date de floraison et de

maturation des fruits (Farnsworth et al., 1995). Dans cette même étude, aucun effet de la température n’a été

observé sur le taux de photosynthèse. L’émergence hâtive de cette espèce ne lui a pas garanti une plus

grande longévité ou un gain de carbone supérieur sur l’étendue de la saison, car la densité du M. canadense a

diminué avant celle des parcelles témoins (donc sénescence hâtive) et a aussi diminué la deuxième année du

traitement par rapport à la première.

Figure 1.1. Dessin et répartition du Maianthemum canadense tirés de Flora of North America (eFloras.org).

Eurybia macrophylla

L’Eurybia macrophylla (Linnaeus) Cassini (Aster à grande feuille) est une Astéracée clonale à rhizome,

formant souvent des tapis denses limitant la présence d’autres espèces (Schulz & Adams, 1995). À la base de

la plante, on trouve une importante rosette de feuilles qui émergent au printemps. Ces feuilles sont cordées,

épaisses, fermes et dentées (Fig. 1.2). Les feuilles supérieures, uniquement présentes sur les tiges florales,

sont nombreuses et ont des formes variées. Elles apparaissent plus tard en saison. La floraison de l’E.

macrophylla est estivale (Marie-Victorin, 1935). Ses inflorescences sont corymbiformes et ses fleurs, de

couleur lilas ou mauve, (Gleason & Cronquist, 1963) sont pollinisées par les insectes (Johnston & Reekie,

2008). Les fleurs s’ouvrent séquentiellement, de la fin août jusqu’à ce que la température soit trop fraîche tard

11

à l’automne, lors de la sénescence des feuilles. Les graines maturent donc de manière séquentielle elles

aussi. L’espèces est présente dans les forêts tempérées mixtes et elle tolère un large éventail de régimes

lumineux, des sous-bois ombragés aux grandes trouées (Schulz & Adams, 1995). À ma connaissance,

aucune étude ne documente les effets d’une hausse de la température sur l’E. macrophylla.

Figure 1.2. Dessin et répartition d’Eurybia macrophylla. Le dessin est tiré de USDA-NRCS PLANTS Database

/ Britton, N.L., and A. Brown. 1913. An illustrated flora of the northern United States, Canada and the British

Possessions. 3 vols. Charles Scribner (eFloras.org).

Objectifs et hypothèses

L’objectif principal de ce projet est d’évaluer les impacts d’un réchauffement sur la croissance et la

reproduction du maianthème du Canada et de l’aster à grande feuille. C’est en étudiant les effets d’une

augmentation de la température de l’air et du sol sur la disponibilité de la lumière, de l’eau et des nutriments

que nous tenterons de comprendre les mécanismes qui affectent ces plantes. Le fait que le projet se déroule

en milieu naturel permet d’apprécier la complexité des relations qui relient les différentes variables biotiques et

12

abiotiques (Fig. 1.3) et qui peuvent changer selon le moment dans la saison (lumière) ou les conditions

météorologiques (eau).

Par exemple, dépendamment du moment dans la saison, l’effet du réchauffement sur la disponibilité de la

lumière sera différent. Il faut rappeler que dans le dispositif actuel, les arbres matures ne sont pas chauffés.

L’effet traitement n’a donc pas d’influence sur la date de débourrement des arbres matures, mais seulement

sur les semis ligneux qui ont été implantés dans les parcelles dans le cadre de l’expérience. Au printemps, les

herbacées devraient émerger hâtivement dans les parcelles chauffées où elles pourront bénéficier d’un

maximum de lumière puisque la voûte forestière est encore complètement ouverte. Au contraire, plus tard

dans l’été, lorsque l’ensemble des plantes des parcelles auront atteint leur taille maximale, les parcelles

chauffées devraient être plus denses considérant que le réchauffement devrait augmenter la taille des plantes

en général : il y aurait donc moins de lumière atteignant les herbacées.

Figure 1.3 Schéma conceptuel illustrant le réseau d’hypothèses.

Les hypothèses qui seront testées dans le cadre de ce projet sont (Fig. 1.3) :

1. L’augmentation de la température diminuera la quantité de lumière disponible pour les plantes

herbacées de petite taille due à l’augmentation en taille des plantes des strates supérieures.

Prédiction : Si les plantes herbacées de petite taille reçoivent moins de lumière, elles auront une

surface foliaire spécifique (cm2/g) plus élevée et un rapport chlorophylle a/b plus faible que les

13

plantes herbacées dans les parcelles témoins, et leurs taux de photosynthèse seront moins élevés.

Ceci aura un effet négatif sur leur croissance et leur reproduction.

2. L’augmentation de la température permettra une émergence plus hâtive au printemps.

Prédiction : Si les plantes herbacées émergent plus tôt, elles pourront profiter d’une grande quantité

de lumière, surtout au printemps, ce qui aura un effet positif sur leur bilan carboné annuel et donc sur

la croissance et la reproduction.

3. La photosynthèse et la respiration s’acclimateront suite à l’augmentation de la température.

Prédiction : Si la photosynthèse et la respiration s’acclimatent, les taux de photosynthèse et de

respiration seront moins élevés dans les parcelles chauffées lorsque les mesures sont effectuées à la

température des parcelles témoins.

4. L’augmentation de la température diminue le contenu en eau du sol (déjà confirmé, données non-

publiées, B4WARMED). Cette diminution affectera la performance des plantes étudiées.

Prédiction : Lors des étés relativement secs, l’augmentation du stress hydrique aura un effet négatif

sur la croissance et la reproduction des plantes herbacées.

5. L’augmentation de la température augmentera la disponibilité des nutriments.

Prédiction 1 : Si la disponibilité des nutriments augmente, les plantes devraient absorber plus de

nutriments, et donc avoir un contenu en nutriments plus élevé. Ceci devrait ensuite se traduire par

des taux de photosynthèse plus élevés, une meilleure croissance et une plus grande production de

fleurs et de fruits.

Prédiction 2 : Si la disponibilité des nutriments augmente ce sont les plantes à croissance plus rapide

telles les gaulis qui vont en absorber davantage au détriment des herbacées. Le contenu en

nutriments des herbacées sera donc peu affecté.

6. L’augmentation de la température affectera la relation plante-pathogènes.

Prédiction : Si la relation plante-pathogène est influencée par le réchauffement climatique, l’intensité

de l’infection par les pathogènes va différer entre les traitements.

14

Certaines hypothèses prédisent des effets positifs sur la croissance et la reproduction des plantes herbacées,

alors que d’autres prédisent des effets négatifs. Le but de ce projet de recherche est de clarifier le rôle et

l’importance des différentes composantes de l’écosystème suite à une augmentation de la température afin de

mieux comprendre les effets directs et indirects d’une augmentation de la température sur le M. canadense et

l’E. macrophylla.

15

Chapitre 2 - Responses of two understory herbs,

Maianthemum canadense and Eurybia macrophylla

to experimental forest warming: early emergence is

the key to enhanced reproductive output

ABSTRACT

The understory herbaceous species are little studied in the context of climate change despite their ecological

importance in forests. The B4WARMED experiment in Minnesota is a simulation of global warming in a forest

setting that provided the opportunity to study the responses of Maianthemum canadense and Eurybia

macrophylla in their natural environment in interaction with other components of the ecosystem. The two global

warming treatments applied were of +1.8 and +3.6°C. Effects on growth, reproduction, phenology,

photosynthesis and respiration rates of M. canadense and E. macrophylla were evaluated along with the

effects on light, water and nutrient availability. Overall, these two species were modestly affected by warming.

There was less available light in the heated plots during the summer due to the higher density of plants.

However, this decrease did not affect the performance of the studied species, as the key moment in the

growing season for these plants seemed to be spring. Indeed, in the heated plots, the emergence of these

plants occurred up to 16 days earlier compared to control plots allowing an important carbon gain because of

the large amount of available light, the canopy still being open during that period. This additional carbon gain in

spring seemed to have been allocated to reproductive effort. For instance, E. macrophylla only flowered in the

heated plots. The +1.8°C plots had a greater reproductive effort than the +3.6°C most likely due to the fact

that the warmer plots were also the driest. The success of these species in a warmer world could depend,

among other factors, on the phenological interactions with plants of higher strata and on the changes to rainfall

patterns associated with climate change.

16

RÉSUMÉ

Les espèces herbacées de sous-bois sont peu étudiées dans le contexte des changements climatiques

malgré leur importance écologique en milieu forestier. L’expérience B4WARMED, au Minnesota, est une

simulation de réchauffement climatique en forêt qui offrait l’opportunité d’étudier la réponse du Maianthemum

canadense et de l’Eurybia macrophylla en milieu naturel, donc en interaction avec les autres composantes de

leur écosystème. Les traitements de réchauffement appliqués étaient de +1,8 and +3,6°C. Les effets sur la

croissance, la reproduction, la phénologie et les taux de photosynthèse et de respiration de M. canadense et

E. macrophylla ont été évalués, ainsi que les effets sur la disponibilité de la lumière, de l’eau et des

nutriments. Globalement, ces deux espèces sont peu affectées par le réchauffement. Il y a eu moins de

lumière disponible dans les parcelles chauffées pendant l’été dû à la plus grande densité des végétaux dans

ces parcelles. Cependant, cette baisse n’a pas affecté la performance des espèces étudiées puisque le

moment-clé dans la saison de croissance de ces plantes semble être le printemps. En effet, dans les parcelles

chauffées, l’émergence de ces plantes a eu lieu jusqu’à 16 jours plus tôt par rapport aux parcelles témoins ce

qui a permis un gain de carbone important puisque qu’une grande quantité de lumière était disponible, la voûte

forestière étant encore ouverte. Ce gain de carbone printanier semble avoir été investi dans l’effort

reproducteur. Par exemple, E. macrophylla a uniquement fleuri dans les parcelles chauffées. Les parcelles

+1,8°C ont eu un meilleur effort reproducteur que les parcelles +3,6°C, probablement parce que ces dernières

étaient également plus sèches. Sous un scénario de changements climatiques, le succès des espèces

étudiées pourrait dépendre, entre autres, des interactions phénologiques avec les plantes des strates

supérieures et des changements au niveau des régimes de précipitations liés aux changements climatiques.

INTRODUCTION

Warming of the climate system is unequivocal (IPCC, 2007). During the last decade, many long-term studies

were set up to measure the magnitude of simulated global warming effects on terrestrial ecosystems (Tjoelker

& Zhou, 2007). Since many site specific parameters such as vegetation type, temperature regime, available

water and nutrients, nature and quality of organic matter and successional stage influence the direction and

magnitude of the observed change, the effects of warming are likely to be complex and variable in time and

space (Rustad et al., 2001).

17

The herbaceous layer, with its high species richness, plays an important role in maintaining the functional

integrity of forest ecosystems by its competitive interactions with the woody seedlings that will determine the

future canopy and by its role in carbon, energy and nutrient cycling (Gilliam, 2007). However, the response of

understory species to temperature rise is poorly studied (De Frenne et al., 2010). This is unfortunate, as it

could be the most sensitive form of plant life in temperate forests, especially regarding phenology (Farnsworth

et al., 1995).

The response of plant productivity to warming remains unclear. So far, the general response of plant

productivity was positive, but the studies used in many meta-analyses were mainly conducted in Arctic

ecosystems (Arft et al., 1999; Rustad et al., 2001; Dormann & Woodin, 2002; Walker et al., 2006). The Arctic

ecosystems are simple and clearly limited by temperature and nutrients. The small size of their flora, their

reduced canopy cover and biomass create simpler competitive interactions that tend to give a more uniform

response. In forested ecosystem, the competitive interactions are more complex and the response of plant

productivity is more difficult to predict. A recent meta-analysis used the plant functional group approach and

included 127 studies with a greater number of mid-latitudes studies (Lin et al., 2010). It found that the increase

in biomass of herbaceous species (+5.2%) was smaller than the increase of woody species (+26.7%) although

it was explained by the fact that the effect on herbaceous species from studies of lower latitudes was negative.

The effect of warming on herbaceous species, where they cohabit with woody species, might be explained

through competitive interactions with plants of higher strata. Their smaller size makes them more vulnerable to

shading from taller plants (Castro & Freitas, 2009) and their shallow roots make them more vulnerable to drier

soil conditions (Jackson et al., 1996) .

In many ecosystems, an increase in temperature lengthens the growing season. However, not all plants can

take advantage of it. For example, herbaceous species respond more strictly to temperature, but both trees

and shrubs also react to photoperiod or need to fulfill a certain degree of winter chilling in order to become

temperature sensitive in spring. Moreover, species differ in their sensitivity to these factors (Körner & Basler,

2010).The earlier emergence of spring herbs following an increase in temperature has been reported

(Farnsworth et al., 1995; De Frenne et al., 2011) which can be a great advantage since many understory herbs

produce most of their photosynthates before the closure of the canopy (Bazzaz & Bliss, 1971; Brown et al.,

1985; Lapointe, 2001). However, this advantage can be reduced if trees leaf out earlier. Thus, this strategy

depends of the response of the phenology of the overstory to warming (De Frenne et al., 2011). Early

senescence of herbaceous species subjected to higher temperature regime was also observed (Farnsworth et

al., 1995; Jochum et al., 2007), possibly indicating the development of a sink limitation (Lapointe, 2001).

18

Climate change will require the migration or adaptation of plant species as temperature is a crucial factor in

determining the distribution of species (Woodward & Williams, 1987). Since several species of forest

understory are very slow colonizers (Verheyen et al., 2003) it is estimated that their rate of migration might not

match the rate imposed by changes in climate. For these reasons, it is urgent to assess the effect of

temperature on the reproductive effort of herbaceous plants (Hovenden et al., 2008a). So far, positive and

negative effects have been reported on the reproductive output for the few herbaceous species that have been

studied (Pearson & Shah, 1981; Hovenden et al., 2008a; De Frenne et al., 2011; De Frenne et al., 2009; De

Frenne et al., 2011; De Frenne et al., 2010), suggesting that the impact on plant reproduction is either species

or site specific.

Global warming will also influence soil conditions. Water availability is generally reduced under warming

(Rustad et al., 2001). Indeed, although studies have shown that warming increases soil respiration and

nitrogen mineralization (Rustad et al., 2001), it is also shown that these processes are reduced if soil moisture

is reduced (Griffin, 1981; Schimel et al., 2007; Manzoni et al., 2012). Nutrient availability and soil respiration

depend on microbial activity that is limited by water (De Dato et al., 2008; Sardans et al., 2008). Thus, the

effect of warming on soil respiration and N mineralization depends on how climate change will affect

precipitation regime in the specific climatic zone of the ecosystem under study.

An important component of plant response to warming is physiological acclimation. Acclimation is defined as

the adjustment of photosynthetic and respiratory rates so that the plant performance is improved at the new

growth temperature (Lambers et al., 1998). In the case of homeostasis, the most pronounced form of

acclimation, metabolic processes get acclimated to the point where the rates at the new temperature are the

same as at the initial temperature. Although photosynthesis and respiration are both known to be temperature

sensitive, there is growing evidence that both processes acclimate often to the extent of homeostasis in plants

exposed to a moderate range of temperature (Campbell et al., 2007).

We conducted a study on the effect of experimental warming on two understory species widespread in the

southern North American boreal forest: Maianthemum canadense Desfontaines and Eurybia macrophylla

(Linnaeus) Cassini. The study system, the B4WARMED experiment, is a free-air warming facility; its primary

goal is to study the effect of a warming climate on the regeneration of woody species. As the warming system

is installed in a forest, it allowed us to study the effect of warming on the two species of interest, but also in

interaction with the soil system and other herbaceous and woody species. We tested the following network of

hypotheses (Fig. 2.1):

19

Figure 2.1 The network of hypotheses being tested in the present study.

Expected direct effects of warming are an increase in nutrient availability, a decrease in soil water content, the

early emergence of the herbaceous plants in spring and the acclimation of their photosynthetic and respiratory

rates. Expected indirect effects are mediated through the plants of the higher strata that will be more

competitive regarding resource acquisition (light, water and nutrients). While some pieces of the network of

hypotheses predict positive effects on the growth and reproductive output of the herbaceous species, others

predict negative effects. The objective of the present study is thus to unravel the importance of these different

components of the warmed ecosystem in order to explain the response of M. canadense and E. macrophylla

to warming.

MATERIAL AND METHODS

Biology of the studied species

Maianthemum canadense (False Lily of the Valley) is a rhizomatous clonal plant 5 to 20 cm high. The species

is found in moist woods and thickets where it sometimes forms continuous mats (Gleason & Cronquist, 1963).

M. canadense is an early bloomer, and thus emerges and flowers early in the growth season. The fruits

mature slowly throughout the summer to become, in late summer, bright red berries sometimes borne by a

plant with totally senesced leaves (Jacques, MH. pers. obs).

20

Eurybia macrophylla (Large leaf aster) is a rhizomatous clonal plant larger than M. canadense. It often forms

dense mats excluding other species (Schulz & Adams, 1995). It is found in mixed temperate forests and it

tolerates a wide range of light regimes, from shady undergrowth to wide sunny gaps (Schulz & Adams, 1995).

It flowers from late summer to late autumn (Marie-Victorin, 1935) and produces winged achenes.

Study site

The study was conducted within the B4WARMED experiment (Boreal Forest Warming at an Ecotone in

Danger). This experimental site was first established in order to evaluate, by way of the experimental warming

of forest plots, to what extent the projected global warming could alter the composition of tree species of the

southern boreal forest (http://forestecology.cfans.umn.edu/Research/B4WARMED/index.htm).

The B4WARMED experiment has two locations. The site located at the Cloquet Forestry Center (CFC) is

warmer and at a slightly lower latitude (Cloquet, MN, 46 ° 31' N, 92 ° 30' W, 386 m asl, 4.5°C MAT, 807 mm

MAP) than the site located at the Hubachek Wilderness Research Center (HWRC) (Winton, MN, 47 ° 55' N,

92 ° 30' W, 453 m asl, 3.0°C MAT, 722 mm MAP).

Within each site, half of the plots are located in a mixed forest stand about 40-60 years old, mainly composed

of aspen, birch and fir trees, and the other half are located in a section of the forest that has recently been

clear-cut. Clearcut areas are invaded by new herbaceous species commonly associated with fields or

disturbed areas. For this reason, the present study was restricted to plots located in the intact forest stands, in

order to focus on the impact of global warming on the natural understory layer.

The warming technique

The B4WARMED experiment combines two techniques: infrared lamps and buried heating cables. This

combination overcomes some of the main disadvantages of these techniques taken individually. It prevents the

soil from being not properly warmed by the lamps by compensating with heating cables and avoids the

decoupling of belowground and aboveground parts by heating them simultaneously. One can thus achieve a

more realistic simulation than if only the belowground or the aboveground was heated. It should be noted that

the combination of these two techniques for simulation of global warming in open air is without known

precedent.

http://forestecology.cfans.umn.edu/Research/B4WARMED/index.htm

21

Infrared lamps of 1000 W are located around the perimeter of each plot at an angle of 45°. Dummy lamps are

used for the control plots. The heating cables, buried to a depth of 10 cm, are spread 20 cm apart. The plots

are connected to a monitoring system that maintains a constant temperature differential relative to control plots

by turning on and off lamps and cables as needed. The heating system is in operation about eight months a

year, when the ambient temperature is above -4 ° C. To date, a consistent rise in temperature, and near the

targeted temperatures, was maintained (unpublished data, B4WARMED).

Experimental design

The experimental design is a generalized split-plot with the site as the main plot and the treatment as the

subplot. There are two warming treatments, +1.8 °C and +3.6 °C, the ambient temperature control plots, plus

one treatment at ambient temperature with buried but inactive cables to control for the effect of soil

disturbance. Data collected in the plots of both treatments at ambient temperature show no significant

differences indicating that the disturbance of the soil has very little impact on the processes under study

(unpublished data, B4WARMED). Therefore, this paper will only present results for three treatments. For

photosynthesis, respiration and nutrient, data were only collected in the control and +3.6°C plots, due to the

time required to complete photosynthesis and respiration measurements. Each treatment is repeated twice

within a block, which is why the design is said to be «generalized», and there are three blocks per site for a

total of 24 or 36 plots depending on the data type (2 sites × 2 or 3 treatments × 3 blocks × 2 within-block

repetitions).

The plots are circular with an area of 7 m2. In 2008, 11 bare-root seedlings of 11 woody species (121 plants

per plot) were implanted and 60 seeds per species per plot were seeded in the first year and 40 in the second.

The warming treatment was turned on in 2009; the growing season 2011, during which data for this project

were collected, was the third year of warming treatment. The two studied species were naturally present in the

plots and where chosen because they were present at both study sites and in the vast majority of plots.

The two herbaceous species studied are clonal, which means that in theory the area occupied by clones may

exceed the surface of the plot. In such a case, some ramets of a clone may be subjected to the treatment

while others are not because they grow outside the plot. However, all rhizomes were cut when the cables were

installed, thus isolating ramets inside the plot from those outside (pers. comm. Artur Stefanski). Three years

later, a number of ramets have emerged nearby the plots, but the slow growth of these two species (Meier et

al., 1995) allows us to assume that this number is limited compared to the number of ramets within the plots. In

addition, the warming effect is felt in a 30-cm strip around the plots (unpublished data, B4WARMED). Thus,

22

the warming treatment may be mitigated to some extent by the presence of ramets outside the plots and the

exchanges that may occur between these and the ramets within the plot, but we expect this impact to be

limited.

Light and water availability

Each site is equipped with photometers that record data at regular intervals. To assess the degree of

competition for light, quantum measurements were taken directly above the leaves of E. macrophylla and M.

canadense with a portable photometer (LI-189 with LI-190 sensor, Li-Cor Biosciences, Lincoln, NB).

Measurements were taken on five ramets per species per plot under diffuse light conditions, that is to say, a

cloudy day. The light readings were taken twice a week before and during canopy closure, and about once

every two weeks afterwards. The measures taken at the plant level were then compared to the value recorded

by the photometer of the open habitat to calculate the percentage of available light that reached the plants. A

mathematical model, the inverted Gompertz curve (Seber & Wild, 1989), was then applied on the data to

establish a relationship between the percentage of available light and date throughout the season. It was then

possible to calculate the proportion of available light at the plot level at any time during the season. Soil water

content was measured at regular intervals in each plot using 30 cm long TDR probes (MiniTrase 6050X3, Soil

Moisture Equipment Corporation, Goleta, CA) placed at 45° in the soil at a depth of 15 cm.

Total leaf area, reproductive output and phenology

Various sizes of leaves of M. canadense and E. macrophylla were collected outside the plots. These leaves

were immediately scanned and their length, width and area were estimated with the ImageJ software (free

ware, developed by the National Institute of Health, USA). We then determined that the best equation to

estimate the area of these leaves is a second order polynomial regression (Sigma Plot for Windows version

11.0, Systems Software, Inc.). For M. canadense, this relationship has been established from 69 leaves and

corresponds to the following equation: Area = -1.002 + 1.613×width + 0.722×width2 (R2 = 0.982), whereas for

E. macrophylla, the equation was obtained from 53 leaves: Area = -2.395 + 8.040×width + 0.859×width2 (R2 =

0.987). Total leaf area per plant was estimated from measurements of individual leaf width and used to

compare the size of plants among treatments. These measures were taken once leaf unfolding has been

completed, on 20 ramets per species per plot, or for all individuals in the plot if there were fewer than 20. The

percentage of M. canadense ramets that were bearing flowers was evaluated on one quarter of the plot,

whereas the entire area of the plot was used for E. macrophylla. Flowers, or inflorescences in the case of

23

aster, were counted on each flowering individual, within both species. The fruits were harvested, counted,

dried and weighed. Given the sequential flowering and the trade-off between protecting the seeds against the

wind and allowing open access to pollinating insects, not all of the seeds of E. macrophylla could be collected.

Plant cover per species has been estimated once a year since 2008, on two subplots of 1 m2 per plot.

Vegetative reproduction was estimated from annual changes in plant cover within each plot, for the two

species under study. The stage of development was evaluated every week during the growth season. Stages

used for analysis are leaf unfolding and leaf withering to assess the duration of the photosynthetically active

season.

Photosynthesis and respiration

Photosynthesis and respiration rates were measured using the portable gas exchange system LI-6400 (Li-Cor

Biosciences, Lincoln, Nebraska). Photosynthetic rates under saturating conditions (Asat) and night respiratory

rates (Rn) were recorded six times during the season, once plants had reached their maximum size, i.e. from

mid-June to late August. A light saturation curve allowed us to determine that an irradiance of 800 µmol m-2 s-1

of photons could be used to estimate Asat without causing photoinhibition. All measurements were performed

at a CO2 concentration of 400 µmol mol-1. Asat and Rn were measured on one individual per plot each time,

within control and +3.6°C treatment plots only and the +1.8°C plots were included for the last three sampling

dates. The leaf temperatures were at the control temperature even when measuring the leaves of the plants in

heated plots (data not shown). When measuring, the LI-6400 console was located outside the plots, thus the

air pumped by the instrument was at the control temperature. As a consequence Asat and Rn were measured

at the control temperature in both control and heated plots. The measured leaves were then collected,

scanned, dried and weighed to calculate their specific leaf area. There were no M. canadense leaves collected

at the HWRC site because they were too scarce.

Leaf analysis

Leaves collected during the 1st, 4th and 6th Asat measuring dates were sent to the Laboratoire Daishowa,

Pavillon de l’Envirotron, Université Laval to assay for nutrient concentrations. These leaves were dried at 60°C

for a minimum of 72 hours. Leaf material was then digested in H2SO4-H2O2-H2SeO3. N and P concentrations

were determined by colorimetry (Nkonge & Ballance, 1982) whereas K, Ca and Mg concentrations were

determined by atomic absorption spectroscopy. At mid-July, two leaves per plot per species were collected for

24

an estimate of chlorophyll concentration. Chlorophyll was extracted in acetone and quantify by

spectrophotometry with a Spectro Cary 300 Bio (Agilent, Mississauga, Ontario) and calculations were made

according to (Porra et al., 1989).

Statistical Analyses

Analysis of variance with mixed effects on a generalized split plot design was performed for each variable

recorded once during the growth season: total leaf area, data on reproductive effort, chlorophyll

concentrations, percent cover, phenology data (stages or parameters were analyzed separately) and light (the

parameters of the Gompertz curves were compared between treatments: they are unique values obtained from

repeated measurements). The fixed effect was the treatment whereas the random effects were site, block and

plot. For measurements that were taken several times during the summer, such as Asat, Rn and leaf data

(SLA and nutrients), the same analysis of variance with mixed effects was performed to which we added the

time as systematic fixed effect. Data were transformed when necessary. All analyses were performed using

the mixed procedure in SAS version 9.2 TS Level 1M0 (SAS institute Inc. Cary, North Carolina, USA). The

only exception is the percent flowering which was analysed with the glimmix procedure in order to take into

account the binary nature of the response variable. To fit a curve to the data for light availability, the nlin

procedure was used. When data were collected at a single site only (e.g. M. canadense flowering), a

generalized random block design was used.

RESULTS

Light and water availability

Early in the season the light transmitted to the understory was maximal, before leaf emergence of trees and

shrubs. During this period, the CFC site received about twice the light recorded at the HWRC site (Fig. 2.2). In

the summer, when the total canopy had reached its seasonal maximum, E. macrophylla received less light

under the two heated treatments than in the control plots, at both sites (Table 2.1). The trend was the same for

M. canadense (P = 0.06). The water content of the soil was always lower in the heated plots than in the control

plots, the +3.6°C plots being drier than the +1.8°C (unpublished data, B4WARMED).

http://en.wikipedia.org/wiki/Cary,_North_Carolina

25

Tableau 2.1. Analysis of variance with mixed effects testing warming treatments and site effects on the early

spring and summer light availability for M. canadense and E. macrophylla. "Early spring" corresponds to the

value of the initial plateau and "Summer" corresponds to the value of the final plateau (see Fig. 2.2).

Site Treatment Site × treatment LSD comparisons

F P F P F P Control +1.8°C +3.6°C

M. canadense

Early spring 143.5 <0.001 0.29 0.76 0.68 0.53

Summer 0.85 0.41 3.99 0.06 2.51 0.14 a b b1

E. macrophylla

Early spring 203.3 <0.001 1.88 0.22 1.73 0.25

Summer 2.42 0.19 5.69 0.03 0.11 3.15 a b b

1 This is an unprotected LSD test to illustrate the trend as the treatment effect was not significant.

26

Figure 2.2. Percentage of the total available light that reached M. canadense and E. macrophylla plants

throughout the season for three warming treatments. The curves are produced by fitting an inverted Gompertz

curve on the mean value for each treatment, at each date. The arrows represent the average date of leaf

unfolding (not emergence) of the 3 treatments.

27

Plant phenology

For M. canadense, a higher growth temperature hastened the time of leaf unfolding, whereas senescence

started at the same time for all treatments (Table 2.2, Fig. 2.3). The early emergence in the heated plots

allowed a longer growing season for M. canadense at the CFC site. At the HWRC site, only plants of the

+1.8°C plots experienced a longer season, whereas the season for plants in the control and + 3.6°C plots

were of equal durations. In the case of E. macrophylla, the time of leaf unfolding was hastened and the leaf

senescence was delayed by a higher growth temperature, resulting in a longer season for the plants of the

heated plots.

Table 2.2. Analysis of variance with mixed effects testing the warming treatments and site effects on the date

of leaf unfolding, leaf withering and length of the growth season of M. canadense and E. macrophylla.

Site Treatment Site × Treatment LSD comparisons

F P F P F P Site Control +1.8°C +3.6°C

M. canadense

Leaf unfolding 2.23 0.21 31.9 <0.001 3.91 0.03 CFC c ab a

HWRC b a a

Leaf withering 2.8 0.17 1.34 0.28 2.67 0.09

Length of the season 0.13 0.74 8.24 <0.001 5.45 0.01 CFC c ab b

HWRC bc a bc

E. macrophylla

Leaf unfolding 8.72 0.04 42.2 <0.001 0.47 0.63 Both sites b a a

Leaf withering 0.24 0.65 4.58 0.02 1.47 0.25 Both sites a b b

Length of the season 0.22 0.66 15.2 <0.001 0.85 0.44 Both sites b a a

28

Figure 2.3. Effects of the warming treatments on the mean (± s.e.) dates of leaf unfolding, leaf withering and

length of the growing season for M. canadense and E. macrophylla at each experimental site.

Total leaf area

The total leaf area of M. canadense was not affected by growth temperature and individuals were smaller at

the HWRC site than at the CFC site (Table 2.3, Fig. 2.4). E. macrophylla size was affected by the growth

temperature, but in one site only. Indeed, the only smaller individuals were those of the control plots at the

M.canadense

CF

C

+3.6°C

+1.8°C

Control

Day of the year

120 140 260 280

HW

RC

+3.6°C

+1.8°C

Control

E.macrophylla

Day of the year

120 140 260 280 300

Site

an

d t

rea

tme

nts

29

CFC site which were also the only individuals that were attacked by the pine needle rust of which E.

macrophylla is an alternate host. There was a slight quadratic trend in the response in both species, except for

M. canadense at HWRC.

Table 2.3. Analysis of variance with mixed effects testing warming treatments and site effects on the total leaf

area, flower and fruit production, percent plant cover and leaf chlorophyll concentration of M. canadense and

E. macrophylla.

Site Treatment Site × treatment

F P F P F P

M. canadense

Total leaf area 29.14 0.01 2.44 0.11 1.39 0.27

Flowering (%) --- --- 1.38 0.29 --- ---

Number of flowers / ramet --- --- 0.07 0.94 --- ---

Number of fruits / ramet --- --- 2.37 0.13 --- ---

Dry weight per fruit (mg) --- --- 6.50 0.01 --- ---

Percent cover 2011/2009 2.02 0.23 2.61 0.09 1.05 0.37

Total chlorophyll (mg g-1) --- --- 0.07 0.94 --- ---

Chlorophyll a/ b --- --- 0.38 0.69 --- ---

E. macrophylla

Total leaf area 13.98 0.02 6.27 0.01 4.89 0.02

Flowering (%) 0.81 0.42 27.59 <0.001 2.7 0.06

Number of flowers / ramet 5.38 0.08 8.06 0.01 0.82 0.37

Number of fruits / ramet --- --- --- --- --- ---

Dry weight per fruit (mg) 0.19 0.68 0.99 0.37 2.32 0.19

Precent cover 2011/2009 3.99 0.12 1.77 0.19 2.11 0.14

Total chlorophyll (mg g-1) 0.65 0.47 1.18 0.32 2.45 0.11

Chlorophyll a/ b 0.06 0.82 2.45 0.11 0.26 0.77

30

Figure 2.4. Effect of the warming treatments on the mean (±s.e.) total leaf area of M. canadense and

E. macrophylla at both study sites, CFC and HWRC. Letters represent significant differences

according to LSD tests.

Site and treatments

Are

a (

cm

2)

0

5

10

15

20

25

30

CFC

Control +1.8°C +3.6°C

Are

a (

cm

2)

0

50

100

150

200

250

HWRC


b

a

M. canadense

E. macrophyllaa

ab

ab

b

ab

c

31

Reproductive output

M. canadense only flowered at the CFC site. Warming had no significant effect on the percentage of ramets

that flowered, the number of flowers per ramet, nor the number of fruits per ramet (Table 2.3 and Fig. 2.5).

However, the dry weight per fruit was higher in plants from the +1.8°C plots than in both control and +3.6°C

plots.

E. macrophylla only flowered in the heated plots. It flowered 3 times more in the +1.8 °C plots than in the +3.6

°C in plots (Table 2.3 and Fig. 2.6). The flowering ramets in the +1.8 ° C plots had almost twice as many

inflorescences as those in the +3.6 °C plots. The dry weight of E. macrophylla seeds did not vary with growth

temperature. The variables for which statistical differences were observed presented a nonlinear response in

both species. There was no effect of the treatments on the percent cover of 2011 over that of 2009 (Table 2.3).

However, we can see that while the cover was stable in the control plots, the response of the heated plots

varied a lot and that the response tended to be non-linear (Fig. 2.7).

32

Figure 0.5. Effect of the warming treatments on different aspects of the reproductive output of M. canadense at

the CFC site. A. The mean (±s.e.) percentage of ramets that flowered per treatment. B. The mean (±s.e.)

number of flowers per ramet. C. The mean (±s.e.) number of fruits per ramet. D. The mean (±s.e.) dry weight

of individual fruits. Letters represent differences according to an LSD test.

% o

f flo

we

rin

g r

am

ets

0

2

4

6

8

10

12

14

16

Nu

mb

er

of

flo

we

rs p

er

ram

et

0

5

10

15

20

25


Nu

mb

er

of

fru

its p

er

ram

et

0

1

2

3

4

Treatments


Dry

we

igh

t o

f a

fru

it (

mg)

0.00

0.01

0.02

0.03

0.04

A B

C D

a

bb

33

Figure 0.6. Effect of the warming treatments on different aspects of the reproductive output of E. macrophylla

at both sites. A. The mean (±s.e.) percentage of ramets that flowered per treatment. B. The mean (±s.e.)

number of flower per ramet. C. The mean (±s.e.) dry weight of individual seeds (akenes). Letters represent

differences according to LSD tests.

Treatments


Dry

weig

ht

of

a s

eed (

mg)

0.0

0.5

1.0

1.5

2.0Treatments


% o

f flow

ering r

am

et

0

2

4

6

8

Num

ber

of

flow

ers

per

ram

et

0

5

10

15

20

25

30

35 BA

C

a

b

a

b

34

Figure 2.7. Effect of the warming treatments on the mean (±s.e.) percent cover of 2011 over that of 2009

((2011-2009)/2009)*100) for M. canadense and E. macrophylla.

Specific leaf area

Specific leaf area (SLA) of M. canadense increased over time while it decreased for E. macrophylla (Fig.

2.8A). Growth temperature did not significantly affect the SLA of any species (Table 2.4). For M. canadense

there seems to be a trend for plants of the +3.6°C plots to have a higher SLA. For E. macrophylla, the effect of

growth temperature on the SLA was almost significant (P = 0.065); leaves in the control plots tended to have a

higher SLA than the ones in the +3.6°C plots, at the CFC site (Fig. 2.8B). However, as mentioned previously,

leaves of E. macrophylla in the control plots at the CFC site were attacked by a pathogen. At the HWRC site,

where all plants were healthy, this trend was not observed (Fig. 2.8C). It thus seemed that in the absence of

pathogen, the growth temperature had no effect on the SLA of E. macrophylla.

M. canadense

Treatment


% c

ha

nge

of

co

ve

r

-50

0

50

100

150

200

250

E. macrophylla


-100

0

100

200

300

400

500

600

35

Figure 2.8. Specific leaf area of M. canadense at the CFC site (A) and of E. macrophylla at CFC (B) and

HWRC site (C) throughout the season for plants growing at two different temperatures. There was no M.

canadense collected at HWRC site because there were too few plants in the plots.

M.canadense at CFC

SL

A (

cm

2 g

-1)

250

300

350

400

450

E.macrophylla at CFC

Week

24 26 28 30 32 34 36

SL

A (

cm

2 g

-1)

250

300

350

400

450

500

A

B E.macrophylla at HWRC

Week

24 26 28 30 32 34 36

Control

+3,6°C

C

36

Photosynthesis and respiration

Asat and Rn were expressed on an area basis (µmol CO2 m-2 s-1) and on a weight basis (nmol CO2 g-1 s-1) to

take into account the trends observed for the specific leaf area. Asat and Rn were measured in control and

+3.6°C plots, except for the last 3 sampling dates where plants of treatment +1.8°C were also measured, in

both species. The photosynthesis and respiration rates observed in the +1.8°C plots were not different from

the rates of the other plots and showed no specific trend. Therefore, only the two treatments that were

measured throughout the season are presented.

Asat of M. canadense decreased with time (Table 2.4). When expressed on an area-based unit, Asat tended

to be higher at the ambient temperature than at +3.6°C: the differences were significant for a few dates only,

mostly at the CFC site (Figs. 2.9A and B). The differences between treatments were less obvious when Asat

was expressed on a per weight unit (data available only for the CFC site, Fig. 2.9E). Leaves from control plots

tended to have a lower SLA (Fig. 2.8A), which could explain the larger differences between treatments

observed for area-based than for weight weight-based Asat.

For E. macrophylla, Asat per leaf area were different among treatments at the CFC site (Asat,+3.6°C >

Asat,control), but not at HWRC (Table 2.4; Figs. 2.9C and D). The difference between treatments disappeared

when Asat was expressed on a per weight basis (Figs. 2.9F and G). The difference caused by the change in

units might be due to the specific leaf area that tended to be higher in plants growing at the ambient

temperature at the CFC site, most likely due to the pathogen. Asat did not differ between treatments either on

an area-based or on a weight-based unit for the healthy plants of the HWRC sites, in accordance with the very

similar SLA reported for the two treatments at that site (Fig. 2.8C).

For both species, Rn were not strongly affected by the warming treatment (Table 2.4; Figs. 2.9H to K). Rn

tended to be higher in control than in +3.6°C plots but differences were significant for only a few dates in both

species. Rn expressed on per leaf area and on a per weight unit exhibited very similar changes over time and

between treatments (Figs. 2.9L to N).

37

Table 2.4. Analysis of variance with mixed effects testing the warming treatments, site and time effects on the specific leaf area, the Asat and Rn both on an area-

based and on a weight-based units for M. canadense and E. macrophylla.

Site Treatment

Site ×

Treatment Time Site × Time

Treatment ×

Time

Site × Treat

×Time

F P F P F P F P F P F P F P

M. canadense

SLA (cm2 g-1) --- --- 3.11 0.22 --- --- 5.37 <.001 --- --- 0.95 0.45 --- ---

Asat (µmol m-2 s-1) 2.05 0.23 10.20 0.01 1.22 0.29 18.67 <.001 1.81 0.12 2.42 0.04 2.77 0.02

Asat (nmol g-1 s-1) --- --- 6.27 0.03 --- --- 2.72 0.03 --- --- 1.64 0.17 --- ---

Rn (µmol m-2 s-1) 1.37 0.31 3.54 0.08 4.63 0.05 9.53 <.001 15.42 <.001 1.15 0.34 1.88 0.11

Rn (nmol g-1 s-1) --- --- 18.84 0.003 --- --- 9.09 <.001 --- --- 2.54 0.04 --- ---

E. macrophylla

SLA (cm2 g-1) 0.16 0.71 6.39 0.06 3.81 0.12 7.46 <.001 0.69 0.64 1.67 0.15 0.38 0.86

Asat (µmol m-2 s-1) 0.84 0.41 5.51 0.03 7.36 0.01 1.16 0.33 1.08 0.38 0.96 0.45 0.27 0.93

Asat (nmol g-1 s-1) 0.46 0.54 0.01 0.93 0.75 0.40 6.17 <.001 1.43 0.22 1.62 0.16 0.18 0.97

Rn (µmol m-2 s-1) 3.62 0.13 5.14 0.04 0.46 0.51 35.32 <.001 11.37 <.001 0.42 0.84 1.23 0.30

Rn (nmol g-1 s-1) 1.40 0.30 9.16 0.01 0.34 0.57 35.70 <.001 7.80 <.001 1.21 0.31 1.02 0.41

38

Figure 2.9. Photosynthetic rates under saturating light conditions (Asat) for M. canadense and E. macrophylla

through the season on an area basis (A-B-C-D) and on a weight basis (E-F-G). Respiratory rates measured at

night (Rn) for M. canadense and E. macrophylla through the season on an area basis (H-I-J-K) and on a

weight basis (L-M-N). Asterisks represent significant differences according to LSD tests and sliced by dates.

** *

*

Week

24 26 28 30 32 34 36

Week

24 26 28 30 32 34 36

M.canadense in CFC M.canadense in HWRC E.macrophylla in CFC E.macrophylla in HWRC

*

*

*

*

Rn

(u

mo

l C

O2

2 m

-2 s

-1)

-0.2

0.0

0.2

0.4

0.6

0.8

1.0

1.2

1.4

Week

24 26 28 30 32 34 36

Asa

t (u

mo

l C

O2 m

-2 s

-1)

0

2

4

6

8

10

Control

+3.6°C

Asa

t (n

mo

l C

O2 g

-1 s

-1)

50

100

150

200

250

300

350

*

*

* *

*

Week

24 26 28 30 32 34 36

Rn

( n

mo

l C

O2

g- 2

g-1

s-1)

-10

0

10

20

30

40

50

*

*

A B C D

E F G

H I J K

L M N

39

Leaf nutrients and chlorophyll

In most cases, time affected leaf nutrient concentrations in both species, whereas growth temperature had

limited effect (Table 2.5; Figs. 2.10 and 2.11). The nutrients data was analyzed both in weight and surface

based unit to take the SLA variation into account. As expected, the results were not very different between the

types of unit for E. macrophylla (only data on a weight basis are presented on Figure 2.10) since the SLA was

not affected by the treatments. In E. macrophylla, some nutrient concentrations increased with time (Ca and

Mg) while others decreased (N, P and K). Calcium concentration at the HWRC site, and magnesium

concentration at both sites were higher for the +3.6°C plants at the beginning of the season but became

similar afterwards. In M. canadense, in weight units, K, Ca and Mg concentrations increased with time,

whereas the pattern was not clear for N and P (Figure 2.11). Leaf K concentration was higher for the +3.6°C

plants at mid-season. Once converted to surface unit, the nutrient concentration in N, K and Mg decreased

with time. This opposite trend was due to SLA that increased with time for this species. The plants of the

control plots tended to have higher N and P concentrations than the plants from the +3.6°C plots. There was

no effect of the treatments on the total chlorophyll concentration (chl a +b) or on the ratio of chlorophyll a to b

(Table 2.3) in both species.

40

Table 2.5. Analysis of variance with mixed effects testing the warming treatments, site and time effects on the N, P, K, Ca and Mg concentration of M. canadense

and E. macrophylla leaves.

Site Treatment

Site × Treatment

Time Site × Time Treat × Time Site × Treat × Time

M. Canadense F P F P F P F P F P F P F P

N (g m-2) --- --- 3.52 0.09 --- --- 13.81 <.001 --- --- 0.11 0.89 --- ---

N (mg g-1) --- --- 1.75 0.22 --- --- 1.29 0.30 --- --- 3.21 0.06 --- ---

P (g m-2) --- --- 8.11 0.02 --- --- 2.51 0.11 --- --- 0.77 0.48 --- ---

P (mg g-1) --- --- 1.82 0.21 --- --- 2.54 0.11 --- --- 0.24 0.79 --- ---

K (g m-2) --- --- 0.01 0.91 --- --- 5.36 0.01 --- --- 1.29 0.30 --- ---

K (mg g-1) --- --- 11.12 0.01 --- --- 4.81 0.02 --- --- 3.83 0.04 --- ---

Ca (g m-2) --- --- 0.12 0.74 --- --- 2.23 0.14 --- --- 2.90 0.08 --- ---

Ca (mg g-1) --- --- 3.81 0.08 --- --- 11.69 <.001 --- --- 1.08 0.36 --- ---

Mg (g m-2) --- --- 1.29 0.28 --- --- 5.05 0.02 --- --- 0.44 0.65 --- ---

Mg (mg g-1) --- --- 1.38 0.27 --- --- 6.87 0.01 --- --- 0.13 0.88 --- ---

E. macrophylla

N (g m-2) 1.91 0.24 0.66 0.43 0.71 0.41 2.47 0.10 0.75 0.48 0.85 0.43 2.72 0.08

N (mg g-1) 0.38 0.57 2.79 0.11 0.25 0.63 33.23 <.001 3.74 0.03 6.06 0.01 0.21 0.81

P (g m-2) 24.07 0.01 1.14 0.30 0.38 0.55 0.27 0.77 0.56 0.58 1.13 0.33 0.53 0.59

P (mg g-1) 16.51 0.02 2.58 0.12 1.00 0.33 9.60 <.001 0.35 0.71 2.39 0.11 0.18 0.84

K (g m-2) 30.50 0.01 0.00 0.97 0.01 0.94 1.37 0.27 1.69 0.20 0.27 0.77 0.39 0.68

K (mg g-1) 20.24 0.01 0.35 0.71 1.61 0.23 12.87 <.001 1.14 0.33 0.36 0.84 0.25 0.86

Ca (g m-2) 0.24 0.65 21.49 0.00 0.55 0.47 48.02 <.001 1.18 0.32 2.04 0.15 0.11 0.90

Ca (mg g-1) 7.34 0.05 6.80 0.02 0.69 0.42 107.03 <.001 1.37 0.27 6.10 0.01 0.58 0.57

Mg (g m-2) 2.23 0.21 7.48 0.01 2.72 0.11 28.27 <.001 0.46 0.64 5.57 0.01 0.64 0.54

Mg (mg g-1) 18.16 0.01 8.41 0.01 1.83 0.19 39.06 <.001 0.56 0.58 12.26 <.0001 0.17 0.84

41

Figure 2.10. Effects of the warming treatments on the mean (±s.e.) leaf nutrient concentration of E.

macrophylla at both site both in weight-based unit. Asterisks represent significant differences according to LSD

tests and sliced by dates, as the interaction treatment × time was significant.

K (

mg g

-1)

30

35

40

45

50

55

60

Ca (

mg g

-1)

4

6

8

10

12

14

16

18

20

Week

24 26 28 30 32 34 36

Mg (

mg g

-1)

1.5

2.0

2.5

3.0

3.5

4.0

4.5

Week

24 26 28 30 32 34 36

HWRC

Control

+3.6°C

CFC

N (

mg g

-1)

16

18

20

22

24

26

28

30

32

34

P (

mg g

-1)

1.5

2.0

2.5

3.0

3.5

4.0

4.5

*

**

42

Figure 2.11. Effects of the warming treatments on the mean (±s.e.) leaf nutrient concentration of M.

canadense at the CFC site both in terms of weight-based and area-based units. Asterisks represent significant

differences according to LSD tests and sliced by dates, as the interaction treatment × time was significant.

K (

mg

g-1

)

20

22

24

26

28

30

32

34

36

*P

(g

m-2

)

0.03

0.04

0.05

0.06

0.07

0.08

0.09

0.10

N (

g m

-2)

0.30

0.35

0.40

0.45

0.50

0.55

0.60

0.65

0.70

K (

g m

-2)

0.5

0.6

0.7

0.8

0.9

1.0

P (

mg

g-1

)

1.4

1.6

1.8

2.0

2.2

2.4

2.6

2.8

3.0

N (

mg

g-1

)

13

14

15

16

17

18

19Control

+3.6°C

Ca (

g m

-2)

0.16

0.18

0.20

0.22

0.24

0.26

0.28

0.30

Week

24 26 28 30 32 34 36

Mg

(g

m-2

)

0.04

0.05

0.06

0.07

0.08

Ca (

mg

g-1

)

5

6

7

8

9

10

11

12

Week

24 26 28 30 32 34 36

Mg

(m

g g

-1)

1.6

1.8

2.0

2.2

2.4

2.6

*

43

DISCUSSION

As expected, M. canadense and E. macrophylla emerged earlier in the heated plots, allowing these plants to

benefit from the high light availability that prevails in spring. However, afterwards they received less light due

to the greater plant density in the heated plots. Spring photosynthesis is a key element for the productivity of

many understory species of hardwood forests (Bazzaz & Bliss, 1971; Brown et al., 1985; Lapointe, 2001;

Lapointe, 2001). Their photosynthesis rates are at the highest while the light is at its maximum availability and

rates drop after canopy closure. For some of these species, photosynthetic rates drop after only a few weeks,

sometimes even days (Larcher, 2003). This strategy is called the «phenological escape» because these

species advance their emergence to avoid the shade of taller species that later develop. The absence of

negative effects from a shadier summer on growth and reproductive output of the two studied species might be

explained by the fact that they use the strategy of phenological escape. If these plants had produced most of

their photosynthates before canopy closure, the level of light during the summer has little importance.

Moreover, slight effect or no effect of the treatments was observed on SLA or chlorophyll a/b ratio, two

variables known to be sensitive to light availability. These results indicate that the lowest light levels that

prevail in the heated plots in summer are not dramatic enough to induce strong morphological or physiological

acclimation, compared to the change in light from spring to summer that induce a reduction in Asat in many

species (Taylor & Pearcy, 1976). It is also possible that these plants were already as much acclimated to

shade as their plasticity allowed them.

Excess carbon resulting from enhanced spring C gain was most likely invested into sexual reproduction since

no difference was detectable in terms of total leaf area for both species and carbon losses from respiration

were no higher in warmed plots. It is remarkable that E. macrophylla only flowered in the heated plots. While

the results are clear for sexual reproduction, the response of clonal growth is much more variable. In some

heated plots, the percent cover increased greatly while it did not in others. In comparison, the results for the

control plots were very stable, in accordance with their slow growth rates (Fig. 2.7). Few studies document the

effect of early emergence on perennial herbs, but many studies have shown that early germination favours

fecundity for other plant groups (Rathcke & Lacey, 1985; Verdu & Traveset, 2005). In another herbaceous

understory species, Anemone nemorosa, an early emergence was correlated with an increased percentage of

flowering and increased seed mass (De Frenne et al., 2011). Some species exhibited a decreased investment

in reproduction under warming, but no information about the impact of warming on dates of emergence was

provided (Pearson & Shah, 1981; Hovenden et al., 2008a; De Frenne et al., 2009). The response of

reproductive output to warming appears to be species specific (De Frenne et al., 2011) but the impact of

44

warming on plant phenology needs to be characterized for many species before we can generalize the

response of understory species to climate warming.

Farnsworth et al. (1995) had observed an early senescence of M. canadense in plots where the soil was

heated (+5 °C), contrary to what we reported in the present study. Indeed, M. canadense plants senesced all

at the same time, while E. macrophylla lasted longer in the heated plots. There are numerous factors

controlling the initiation of senescence, among them environmental stresses, photoperiod, temperature,

(Munne-Bosch & Alegre, 2004) or source-sink relationships (Lapointe, 2001). The different timing in the

senescence of the two species can be partially explained by their reproductive strategies: early bloomer for M.

canadense and late summer bloomer for E. macrophylla. The fruits of M. canadense are ripe in September

and the senescence seems to be induced once seeds had completed their development and there is no other

major sink within the plant. Still, many plants that did not bear fruits, senesced also in September, indicating

that some other signals are triggering senescence but the signal did not seem to be temperature. The signal

could also be translocated from fruiting ramets to all other ramets along the rhizome, once fruits have reached

maturity. E. macrophylla seeds mature until the very end of the season; some seeds were actually not ripen

when the plant finally senesced. This species tries to lengthen its growth season as much as it can, and night

frost most likely induces senescence. The effect of warming on shoot senescence might therefore depend on

the reproductive strategy of the species.

The non-linear response of the reproductive output of both species, which was also observed for the total leaf

area and the percent cover (although both not significant), might be related to a potential water stress at the

higher temperature regime. Soil water content decreased with the increase in temperature, and this effect was

present throughout the season (data not published, B4WARMED). However, the summer 2011 was not dry

enough to reduce stomatal conductance in the +3.6°C treatment compared to the control plots (data not

shown). The growth response recorded in 2011, could be the result of water stress from the two previous

seasons (Inghe & Carl, 1985; Inghe & Tamm, 1988).

In this experimental setup, the overstory canopy is not exposed to the treatment. However, the saplings of

woody species planted in the plots were heated. These saplings also advanced their phenology in response to

warming (data not published, B4WARMED). While herbaceous species more strictly rely on the temperature

and snow melt as a signal for emerging (Farnsworth et al., 1995; De Frenne et al., 2011; Iversen et al., 2009;

Cornelius et al., 2012), the response of trees to temperature is more complex and varies among species.

Some tree species respond primarily to temperature like the herbaceous species, particularly pioneer species

such as hazel, poplar and birch (Körner & Basler, 2010). Other species of late succession, such as hackberry,

beech or oak, respond more strongly to photoperiod (Borchert et al., 2005). Moreover, others species see their

45

bud breaking dormancy delayed when the degree-days of winter chilling has not been fulfilled (Murray et al.,

1989). Although the observation of saplings suggests that woody species also advance their phenology in

response to warming, it should be kept in mind that saplings and mature trees of a same species do not

necessarily have the same phenology, saplings tending to break bud earlier than mature trees (Gill et al.,

1998). In a deciduous forest, the time delay between the emergence of the herbaceous species and closure of

the overstory canopy could be decreased, unaltered or enhanced. The effect of warming on the phenological

escape strategy used by many understory species will thus depend on the composition and successional

stage of the forest stand.

The vast majority of M. canadense individuals that flowered were at the periphery of the plots. These ramets

most likely benefited from a greater amount of light than the ramets located in the center of the plot where the

tree seedlings were planted. It is also the case for E. macrophylla, but the effect was less pronounced. This

observation confirms the importance of light availability for these understory species. It should also be kept in

mind that the heated plots were surrounded by the forest at the ambient temperature so the composition and

phenology of pollinating insects was most likely not affected by the warming treatment. A warmer world could

have impacts on the pollinating insects that might influence the reproductive output in a different way.

The effect of the heating treatment on Asat and Rn was not very pronounced in either species. Overall, Asat

and Rn differed only on a few dates, and in such case the rates in +3.6°C plots were always lower than the

rates in control plots. Although it was not possible to establish the temperature response curves of Asat in the

field, the literature indicates that most C3 plants have a broad optimum (Sage & Kubien, 2007), located

between 15° and 30°C (Larcher, 2003). Temperatures during measurements were in this interval (data not

shown).

We must be careful when interpreting Asat and Rn data. It must be reminded that rates were measured at

ambient temperature for both control and +3.6°C plots. In the case of a shift of the thermal optimum of Asat

and Rn, the rates in the heated plots would be lower if measured at the common ambient temperature (Fig.

2.12A). However, lower Asat for the plants in the +3.6°C plots did not necessarily mean scenario A as light

also differed among treatments. Indeed, Asat could be lower because of an acclimation to the lower light levels

that prevail in the +3.6°C plots without any acclimation to temperature (Fig. 2.12B). Scenarios A and B could

also happen simultaneously and cannot be differentiated without temperature response curves. There are two

possible scenarios in absence of acclimation. The most likely to be observed in the present study is that the

increase in temperature was not out of the thermal optimum of the studied species. The photosynthesis and

respiration rates in the heated plots would be the same as the rates in the control plots measured at the

common ambient temperature, but also the same at the increased temperature (Fig. 2.12C). Finally, the same

46

rates would have been measured at the common ambient temperature even if the temperature rise brought the

rates out of their optimum (Fig. 2.12D). This last scenario is unlikely since the temperature must be very warm

to observe a decrease in photosynthesis and negative effects on growth and reproduction would be induced,

all of which were not observed in this experiment.

Figure 2.12. Effect of the warming treatment on Asat under different acclimation scenarios. The black vertical

line represents the measuring temperature for both treatments while the grey vertical line represents the

temperature that actually prevails in the heated plots. Homeostatic acclimation resulting from a shift of the

thermal optimum to fit the new growth temperature (A). Acclimation to lower light availability that induced lower

Asat (B). Absence of acclimation; both control and heated plots temperature are within the thermal optimum of

the plant (C). Absence of acclimation; the increase is high enough to reduce Asat at their respective growth

temperature (D). The scenarios A, C and D could apply to Rn, although the curves would have a different

shape.

What is observed with the Asat of M. canadense could fit scenario A (Fig. 2.12A). There was a slight trend for

a decrease in Asat observed in +3.6 °C plots and the trend is stronger at CFC but only significant on few

dates. As these dates did not coincide with dates of lower water availability in the soil (data not shown), the

slight decrease in Asat under warming treatment could be attributed to a shift of the temperature response

curve towards higher temperature. Still, the results could also fit scenario B (Fig. 2.12B). Warming treatment

47

tended to increase SLA in M. canadense and this trend explained that Asat per unit area exhibited larger

difference between treatments than when Asat were expressed on a per weight basis. However as plants of

the control plots emerged on average 10.5 days (s.e. ±1.24) later than in the heated plots, the lower SLA of

control plants could also be interpreted as a delay in leaf development. If we shift the curves along the x-axis

to take the delay in leaf development into account, the trend becomes weaker but is still apparent. Even

though it is known that a higher SLA can be caused by an acclimation to lower light levels (Lambers et al.,

1998), the chlorophyll a/b ratio do not support a low light acclimation in the heated plots as these ratios did not

differ among treatments. Finally, on most dates, rates were statistically the same so it is not possible to

exclude scenario C (Fig. 2.11C). It is also supported by the fact that no Asat difference was observed in M.

canadense in a previous warming experiment (Farnsworth et al., 1995).

The control plants of E. macrophylla at CFC site were attacked by the pine needle rust which explains the

lower Asat of these plants at this site. At the HWRC, where all plants were healthy the Asat did not differ with

warming treatment, throughout the season. This fits with scenario C, where the increase in temperature did not

bring Asat out of the optimal temperature range. Moreover, E. macrophylla is known to colonize a wide variety

of habitats in terms of light availability (Schulz & Adams, 1995). The difference between the available light of

control plots and heated plots was perhaps not large enough to induce physiological (Asat, chlorophyll) or

morphological acclimation (SLA). It is remarkable that E. macrophylla only flowered in the heated plots despite

no significant change in Asat. The fact that we recorded reproductive output after three years of treatment

could partly explain this discrepancy, as small but cumulative difference in total C gain over the season could

translate, three years later, into a significant investment into sexual reproduction in heated plots. Pathogen

attack on E. macrophylla in the control plots at CFC cannot fully explain the lack of flowering, as plants of the

control plots at HWRC site, although perfectly healthy, did not flower either. It is consistent with our previous

interpretations that photosynthesis in early spring is possibly a key element in the success of these plants.

Unfortunately, we did not record photosynthetic rates early in the season while both species were still

expanding leaves, but it is likely that the plants fixed a large amount of their annual C during the open canopy

period.

Although Rn was significantly lower in +3.6°C plots only on a few dates, this trend was consistent across time

and species. This leads us to scenario A (Fig. 2.12A): the temperature response curves of Rn have shifted

towards a higher temperature and since plants of both treatments were measured at the common temperature

prevailing in the control plots, we measured lower rates in the +3.6°C plants. Acclimation of respiration to

temperature is common over long term period (Atkin & Tjoelker, 2003; Atkin et al., 2006) with rates sometimes

nearly identical in contrasting temperatures. In this experiment, the temperature rise was moderate and the

leaves seemed to have acclimated, almost to homeostasis. However, as Rn was statistically different between

48

treatments only for a few dates, results could also be interpreted according to scenario C. For both species,

and for both Asat and Rn, no matter if the true scenario is A, B or C, we can expect rates to be very similar

between control and +3.6°C, when measured at their specific growth temperature.

The effect of warming on the nutrient content of the leaves is very small. Almost all of the few significant

differences regarding nutrient concentrations were recorded at the beginning of the season, possibly linked to

the fact that the plants of the +3.6°C plots have emerged earlier and are 4-16 days older. Any further

exploration of this aspect of warming is not in the scope of the present study and our data should be

interpreted along with data concerning soil processes and the nutrient concentration data of higher plants.

It is remarkable that at the CFC site, only E. macrophylla located in control plots were attacked by the pine

needle rust, Coleosporium asterum (Dietel) Syd. & P. Syd. C. asterum has five developmental stages. It is the

uredia that produces urediospores which infect E. macrophylla (Nicholls et al., 1967). The urediospores were

certainly on E. macrophylla leaves in each plot, but conditions suitable for germination were only found in the

control plots. The optimal temperature for urediospores germination is 20°C while only 1% of the urediospores

germinate at 30°C and none at 35°C (Fergus, 1959; Nicholls et al., 1967; Fergus, 1959; Nicholls et al., 1967).

Moreover, if the urediospores were exposed for more than 5 hours to a temperature of 35°C none germinated

when the temperature returned to the optimal temperature of 20°C (Fergus, 1959).The heated plots were most

likely too hot for germination, but also too dry. Indeed, the presence of liquid water is essential for germination

for the vast majority of spores (Carlile et al., 2001). We observed on a regular basis throughout the season that

the dew had already evaporated in the heated plots as we arrived at the study site in the morning while it was

still present on the plants of control plots. In a warmer future, changes in the severity and distribution of

pathogens are to be expected. This differential response of the pathogen to warming, reminds us of the

complexity of the response we can expect from entire ecosystems under warming.

CONCLUSION

The clearest effect of warming on M. canadense and E. macrophylla was to induce an earlier emergence,

which allows them to take advantage of the high light conditions available in early spring, which could probably

explain the positive impact observed on the reproductive output of both species. Since several understory

herbs are very slow colonizers (Verheyen et al., 2003) and that it is estimated that their migration rate would

not pace with the projected climate change (Honnay et al., 2002), it is important to characterise how they

49

respond to an increase in temperature in order to predict if they will survive or not at different latitudes in the

future. Understory plant response to warming will most likely vary with their phenology and size, but also with

tree composition of the forests; more studies are thus required before we can generalize the response of

understory herbs to global warming.

51

Conclusion générale

Ce projet de maîtrise a évalué l’effet d’une hausse de la température sur deux espèces herbacées de sous-

bois, M. canadense et E. macrophylla dans un contexte de réchauffement expérimental en forêt. L’objectif était

de clarifier le rôle et l’importance des effets directs et indirects d’un réchauffement sur la croissance et la

reproduction de ces deux espèces.

Figure 3.1. Schéma conceptuel modifié suite à l’étude.

Voici un sommaire des résultats pour chacune des hypothèses testées (Fig. 3.1).

1. L’augmentation de la température va diminuer la quantité de lumière disponible pour les plantes

herbacées de petite taille due à l’augmentation en taille des plantes des strates supérieures.

Résultats : les espèces à l’étude recevaient en effet moins de lumière dans les parcelles chauffées.

Chez les deux espèces, cette diminution ne s’est pas traduite par une diminution du rapport

chlorophylle a/b. Dans le cas de l’E. macrophylla, il n’y a pas eu d’effet sur la surface foliaire

spécifique (cm2 g-1), ni sur les taux de photosynthèse sous conditions lumineuses saturantes. Dans le

cas du M. canadense, la surface foliaire spécifique tend à être plus élevée dans les parcelles

chauffées, mais cette tendance n’est pas supportée par les données relatives à la chlorophylle.

52

Cependant, les taux de photosynthèse sous conditions lumineuses saturantes tendent à être plus

faibles dans les parcelles chauffées.

Interprétation : Maianthemum canadense semble montrer des signes d’acclimatation à une baisse de

la disponibilité de la lumière durant l’été, ce qui n’est pas le cas chez E. macrophylla.

2. L’augmentation de la température va permettre une émergence plus hâtive au printemps.

Résultats : les espèces à l’étude ont effectivement connu une émergence hâtive et ont profité d’une

grande quantité de lumière au printemps. Aucun effet sur la croissance n’a été observé, seulement

des effets positifs sur la reproduction, plus marqués chez l’aster.

Interprétation : l’augmentation de l’allocation à la reproduction sexuée dans les parcelles chauffées

est principalement liée au surplus de C fixé au printemps dû à l’émergence plus hâtive dans ces

parcelles.

3. La photosynthèse et la respiration vont s’acclimater suite à l’augmentation de la température.

Résultats : les résultats quant à la photosynthèse et à la respiration ne s’interprètent pas facilement,

mais dans tous les cas, les taux de photosynthèses et de respiration semblent maintenus ou très près

des taux des plantes des parcelles témoins.

Interprétation : Les changements peu marqués au niveau de la photosynthèse pendant l’été devraient

se traduire par des effets faibles sur la croissance et la reproduction.

4. L’augmentation de la température va diminuer le contenu en eau du sol.

Résultats : le contenu en eau du sol est plus faible dans les parcelles chauffées. L’absence de

sécheresse pendant l’été où a eu lieu la collecte de données n’a pas permis d’observer l’effet d’un

stress hydrique sur la photosynthèse.

Interprétation : la réponse non-linéaire de certaines données concernant la reproduction, et une

tendance similaire pour la surface foliaire totale et le pourcentage de couvert suggèrent un effet

cumulatif négatif des années antérieures en termes de disponibilité de l’eau.

53

5. L’augmentation de la température va augmenter la disponibilité des nutriments.

Résultats : il nous est impossible de savoir directement si la disponibilité des nutriments a

augmentée. La concentration foliaire en nutriments n’a pas augmentée chez les espèces étudiées. La

concentration foliaire des semis ligneux n’est pas plus élevée non plus (données non publiées). Il

semble cependant évident que les parcelles chauffées sont plus denses, ce qui suggère qu’une

quantité d’azote totale plus grande est utilisée par les végétaux de ces parcelles.

Interprétation : Donc, bien que cette hypothèse ne soit formellement soutenue par des données, nos

observations suggèrent que s’il y a plus de nutriments disponibles, ce ne sont pas les espèces à

l’étude qui les ont absorbés.

6. L’augmentation de la température va affecter les pathogènes.

Résultat : L’E. macrophylla a uniquement été attaquée par C. asterum dans les parcelles témoins du

site CFC.

Interprétation : Ceci suggère qu’un réchauffement peut modifier les pathosystèmes. Dans ce cas

précis, les plantes des parcelles témoins ont été défavorisées, mais les résultats pourraient être

complétement différents dans d’autres contextes.

Nos résultats suggèrent qu’une augmentation de la température a un effet positif sur M. canadense et E.

macrophylla en termes de reproduction sexuée grâce à leur émergence hâtive, dans le cas où le contenu en

eau du sol ne devient pas limitant. Ceci s’applique uniquement dans le cas où l’émergence des plantes

herbacées continue de devancer le débourrement des arbres.

Tel que discuté dans le chapitre précédent, la stratégie d’évasion phénologique des herbacées est exacerbée

dans cette expérience, mais ce pourrait ne pas être le cas si toute la voûte forestière était chauffée. Les

interactions entre la phénologie de la voûte forestière et les sous-étages commencent à être étudiées (voir

Gilliam, 2007) mais ont reçues à ce jour peu d’attention dans un contexte de changement climatique. Il est

possible que ces interactions modifient la nature même de la forêt. Dans le futur, une emphase devrait être

mise sur la réalisation d’études qui intègrent toutes les strates de la forêt. Pour l’instant, aucune technique ne

permet d’augmenter la température de parcelles forestières incluant des arbres matures, mais les études

54

utilisant le gradient latitudinal pourraient être de bons outils pour étudier ces interactions plus en profondeur

(voir De Frenne et al., 2011).

Les observations concernant la rouille des aiguilles du pin étaient inattendues. Il est largement admis que les

pathogènes forestiers sont parmi les forces qui façonnent le devenir d’une forêt. Ici, nous avons observé

qu’une augmentation de la température a un impact sur le cycle de vie d’un pathogène. Dans le cas de cette

étude, il s’agit d’un impact positif puisque le réchauffement a littéralement empêché la germination des

urediospores, mais d’autres pathogènes pourraient avoir une réponse différente. Dans un futur où la

température est plus élevée, des changements dans la sévérité et la répartition des pathogènes sont donc à

prévoir.

Plusieurs mesures d’échanges gazeux pourraient parfaire notre compréhension des résultats actuels. Tout

d’abord, des courbes de réponse de la photosynthèse à la température permettraient de discriminer entre les

différents scénarios proposés à la figure 2.12. Ensuite, des mesures de photosynthèse chez le M. canadense

et l’E. macrophylla au printemps permettraient de vérifier si leurs taux sont plus élevés à ce moment et ainsi

confirmer si ces espèces utilisent la stratégie d’évasion phénologique. Enfin, réaliser des courbes de réponse

à la lumière à différents moments durant l’été permettrait de «modéliser» le gain de carbone annuel en

combinant ces données à la quantité de lumière disponible et la surface foliaire totale. Dans un autre ordre

d’idée, connaître les taux de minéralisation de l’azote permettrait d’affiner la compréhension des processus au

niveau du sol.

Idéalement, il faudrait aussi confirmer que les jours secs peuvent avoir des effets négatifs sur les taux de

photosynthèse de ces espèces. Ce phénomène est observé chez les semis ligneux de même que pour la

respiration du sol (données non-publiées, B4WARMED). Il a probablement lieu chez les herbacées également,

mais il ne nous a pas été donné de le mesurer à l’été 2011. En effet, les herbacées ont des racines qui

fouillent le sol moins profondément que celles des espèces de plus grande taille; les herbacées devraient donc

être plus sensibles au stress hydrique que les ligneux à moins que les faibles taux de photosynthèse liées aux

faibles intensités lumineuses qui ont cours durant l’été, les protègent partiellement contre les stress hydriques.

L’on devrait aussi garder à l’esprit que, dans cette expérience, on teste uniquement les effets d’une

augmentation de la température, mais que les changements planétaires sont beaucoup plus complexes.

L’augmentation du CO2 et les modifications des régimes de précipitations auront des effets sur les végétaux,

sans compter les changements dans la phénologie des insectes et animaux qui jouent souvent les rôles de

pollinisateurs, mais aussi de disséminateurs. Les changements de répartition et de sévérité des certains

pathogènes, les modifications des aires de répartition des espèces animales et végétales, comprenant des

espèces invasives ou herbivores, sont d’autres conséquences potentielles des changements climatiques qui

55

sont hors du contexte de cette étude et qui peuvent changer les patrons de coexistence entre les espèces de

sous-bois et les autres composantes de leur écosystème. Néanmoins, notre étude a permis de montrer la

fragilité des espèces herbacées de sous-bois, du fait qu’elles ne semblent pas en mesure de tirer profit autant

que les ligneux, d’un réchauffement climatique. L’allocation à la reproduction a augmenté surtout pour une des

deux espèces, mais il reste à démontrer que cette reproduction accrue est suffisante pour assurer la migration

de l’espèce suite au réchauffement climatique.

57

Références citées

Ågren, G.I., 1996. Nitrogen productivity or photosynthesis minus respiration to calculate plant growth? Oikos 76, 529-535.

Amthor, J.S., 2000. The McCree-de Wit-Penning de Vries-Thornley respiration paradigms: 30 years later. Annals of Botany 86, 1-20.

Arft, A.M., Walker, M.D., Gurevitch, J., Alatalo, J.M., Bret-Harte, M.S., Dale, M., Diemer, M., Gugerli, F., Henry, G.H.R., Jones, M.H., Hollister, R.D., Jonsdottir, I.S., Laine, K., Levesque, E., Marion, G.M., Molau, U., Molgaard, P., Nordenhall, U., Raszhivin, V., Robinson, C.H., Starr, G., Stenstrom, A., Stenstrom, M., Totland, O., Turner, P.L., Walker, L.J., Webber, P.J., Welker, J.M., Wookey, P.A., 1999. Responses of tundra plants to experimental warming: Meta-analysis of the international tundra experiment. Ecological Monographs 69, 491-511.

Aronson, E.L., McNulty, S.G., 2009. Appropriate experimental ecosystem warming methods by ecosystem, objective, and practicality. Agricultural and Forest Meteorology 149, 1791-1799.

Atkin, O., Scheurwater, I., Pons, T., 2007. Respiration as a percentage of daily photosynthesis in whole plants is homeostatic at moderate, but not high, growth temperatures. New Phytologist 174, 367-380.

Atkin, O.K., Bruhn, D., Hurry, V.M., Tjoelker, M.G., 2005. The hot and the cold: unravelling the variable response of plant respiration to temperature. Functional Plant Biology 32, 87-105.

Atkin, O.K., Scheurwater, I., Pons, T.L., 2006. High thermal acclimation potential of both photosynthesis and respiration in two lowland Plantago species in contrast to an alpine congeneric. Global Change Biology 12, 500-515.

Atkin, O.K., Tjoelker, M.G., 2003. Thermal acclimation and the dynamic response of plant respiration to temperature. Trends in Plant Science 8, 343-351.

Barnosky, A.D., Hadly, E.A., Bascompte, J., Berlow, E.L., Brown, J.H., Fortelius, M., Getz, W.M., Harte, J., Hastings, A., Marquet, P.A., Martinez, N.D., Mooers, A., Roopnarine, P., Vermeij, G., Williams, J.W., Gillespie, R., Kitzes, J., Marshall, C., Matzke, N., Mindell, D.P., Revilla, E., Smith, A.B., 2012. Approaching a state shift in Earth's biosphere. Nature 486, 52-58.

Barrett, S.C.H.H.K., 1987. The reproductive biology of forest herbs. I. Breeding systems and pollination. Canadian Journal of Botany 65, 2036-2046.

Bazzaz, F.A., Bliss, L.C., 1971. Net primary production of herbs in a central Illinois deciduous forest. Bulletin of the Torrey Botanical Club 98, 90-94.

Berry, J., Bjorkman, O., 1980. Photosynthetic response and adaptation to temperature in higher-plants. Annual Review of Plant Physiology and Plant Molecular Biology 31, 491-543.

Borchert, R., Robertson, K., Schwartz, M.D., Williams-Linera, G., 2005. Phenology of temperate trees in tropical climates. International Journal of Biometeorology 50, 57-65.

Brown, R.L., Ashmun, J.W., Pitelka, L.F., 1985. Within-species and between-species variation in vegetative phenology in two forest herbs. Ecology 66, 251-258.

58

Campbell, C., Atkinson, L., Zaragoza-Castells, J., Lundmark, M., Atkin, O., Hurry, V., 2007. Acclimation of photosynthesis and respiration is asynchronous in response to changes in temperature regardless of plant functional group. New Phytologist 176, 375-389.

Cannell, M.G.R., Thornley, J.H.M., 2000. Modelling the components of plant respiration: Some guiding principles. Annals of Botany 85, 45-54.

Carlile, M.J., Watkinson, S.C., and Gooday, G.W. 2001. The Fungi. Academic Press, San Diego.

Castro, H., Freitas, H., 2009. Above-ground biomass and productivity in the Montado: From herbaceous to shrub dominated communities. Journal of Arid Environments 73, 506-511.

Chapin, F.S.I., 1980. The mineral nutrition of wild plants. Annual Review of Ecology and Systematics 11, 233-260.

Chuine, I., Beaubien, E.G., 2001. Phenology is a major determinant of tree species range. Ecology Letters 4, 500-510.

Cleland, E.E., Chuine, I., Menzel, A., Mooney, H.A., Schwartz, M.D., 2007. Shifting plant phenology in response to global change. Trends in Ecology & Evolution 22, 357-365.

Cornelissen, J.H.C., Perez-Harguindeguy, N., Diaz, S., Grime, J.P., Marzano, B., Cabido, M., Vendramini, F., Cerabolini, B., 1999. Leaf structure and defence control litter decomposition rate across species and life forms in regional floras on two continents. New Phytologist 143, 191-200.

Cornelius, C., Estrella, N., Franz, H., Menzel, A., Linking altitudinal gradients and temperature responses of plant phenology in the Bavarian Alps. Plant Biology doi: 10.1111/j.1438-8677.2012.00577.x, 1-13. 2012. Blackwell Publishing Ltd.

Crawley, M.J.1997. Plant Ecology. Blackwell Science, Oxford.

Crutzen, P.J.2002. Atmospheric chemistry in the "anthropocene". Springer-Verlag, Berlin.

De Dato, G., Pellizzaro, G., Cesaraccio, C., Sirca, C., De Angelis, P., Duce, P., Spano, D., Mugnozza, S.G., 2008. Effects of warmer and drier climate conditions on plant composition and biomass production in a Mediterranean shrubland community. Iforest-Biogeosciences and Forestry 1, 39-48.

De Frenne, P., Brunet, J., Shevtsova, A., Kolb, A., Graae, B.J., Chabrerie, O., Cousins, S.A., Decocq, G., De Schrijver, A., Diekmann, M., Gruwez, R., Heinken, T., Hermy, M., Nilsson, C., Stanton, S., Tack, W., Willaert, J., Verheyen, K., 2011. Temperature effects on forest herbs assessed by warming and transplant experiments along a latitudinal gradient. Global Change Biology 17, 3240-3253.

De Frenne, P., Graae, B.J., Kolb, A., Brunet, J., Chabrerie, O., Cousins, S.A.O., Decocq, G., Dhondt, R., Diekmann, M., Eriksson, O., Heinken, T., Hermy, M., Jogar, U., Saguez, R., Shevtsova, A., Stanton, S., Zindel, R., Zobel, M., Verheyen, K., 2010. Significant effects of temperature on the reproductive output of the forest herb Anemone nemorosa L. Forest Ecology and Management 259, 809-817.

De Frenne, P., Kolb, A., Verheyen, K., Brunet, J., Chabrerie, O., Decocq, G., Diekmann, M., Eriksson, O., Heinken, T., Hermy, M., Jogar, U., Stanton, S., Quataert, P., Zindel, R., Zobel, M., Graae, B.J., 2009. Unravelling the effects of temperature, latitude and local environment on the reproduction of forest herbs. Global Ecology and Biogeography 18, 641-651.

59

Dewar, R.C., Medlyn, B.E., McMurtrie, R.E., 1999. Acclimation of the respiration photosynthesis ratio to temperature: insights from a model. Global Change Biology 5, 615-622.

Dormann, C.F., Woodin, S.J., 2002. Climate change in the Arctic: using plant functional types in a meta-analysis of field experiments. Functional Ecology 16, 4-17.

Dunne, J.A., Harte, J., Taylor, K.J., 2003. Subalpine meadow flowering phenology responses to climate change: Integrating experimental and gradient methods. Ecological Monographs 73, 69-86.

Farnsworth, E.J., NunezFarfan, J., Careaga, S.A., Bazzaz, F.A., 1995. Phenology and growth of three temperate forest life forms in response to artificial soil warming. Journal of Ecology 83, 967-977.

Fergus, C.L., 1959. The influence of environment upon germination and longevity of aeciospores and urediospores of Coleosporium solidaginis. Mycologia 51, 44-48.

Garbelotto, M., 2008. Molecular analysis to study invasions by forest pathogens: examples from Mediterranean ecosystems. Phytopathologia Mediterranea 47, 183-203.

Gifford, R.M., 1995. Whole plant respiration and photosynthesis of wheat under increased CO2 concentration and temperature: Long-term vs short-term distinctions for modelling. Global Change Biology 1, 385-396.

Gifford, R.M., 2003. Plant respiration in productivity models: conceptualisation, representation and issues for global terrestrial carbon-cycle research. Functional Plant Biology 30, 171-186.

Gill, D.S., Amthor, J.S., Bormann, F.H., 1998. Leaf phenology, photosynthesis, and the persistence of saplings and shrubs in a mature northern hardwood forest. Tree Physiology 18, 281-289.

Gilliam, F.S., 2007. The ecological significance of the herbaceous layer in temperate forest ecosystems. Bioscience 57, 845-858.

Gleason, H.A. and Cronquist, A.R.T.H.1963. Manual of vascular plants of northeastern United States and adjacent Canada. Van Nostrand, Princeton.

Goncalves, J.L.M., Carlyle, J.C., 1994. Modeling the influence of moisture and temperature on net nitrogen mineralization in a forested sandy soil. Soil Biology & Biochemistry 26, 1557-1564.

Griffin, D.M., 1981. Water and microbial stress. Advances in Microbial Ecology 5, 91-136.

Grulke, N.E., 2011. The nexus of host and pathogen phenology: understanding the disease triangle with climate change. New Phytologist 189, 8-11.

Gu, L., Hanson, P.J., Mac Post, W., Kaiser, D.P., Yang, B., Nemani, R., Pallardy, S.G., Meyers, T., 2008. The 2007 eastern US spring freezes: Increased cold damage in a warming world? Bioscience 58, 253-262.

Harte, J., Shaw, R., 1995. Shifting dominance within a montane vegetation community - results of a climate-warming experiment. Science 267, 876-880.

Hartley, I.P., Armstrong, A.F., Murthyw, R., Barron-Gafford, G., Ineson, P., Atkin, O.K., 2006. The dependence of respiration on photosynthetic substrate supply and temperature: integrating leaf, soil and ecosystem measurements. Global Change Biology 12, 1954-1968.

60

Hobbie, S.E., 1996. Temperature and plant species control over litter decomposition in Alaskan tundra. Ecological Monographs 66, 503-522.

Honnay, O., Verheyen, K., Butaye, J., Jacquemyn, H., Bossuyt, B., Hermy, M., 2002. Possible effects of habitat fragmentation and climate change on the range of forest plant species. Ecology Letters 5, 525-530.

Hovenden, M.J., Wills, K.E., Chaplin, R.E., Schoor, J.K.V., Williams, A.L., Osanai, Y., Newton, P.C.D., 2008a. Warming and elevated CO2 affect the relationship between seed mass, germinability and seedling growth in Austrodanthonia caespitosa, a dominant Australian grass. Global Change Biology 14, 1633-1641.

Hovenden, M.J., Wills, K.E., Schoor, J.K.V., Williams, A.L., Newton, P.C.D., 2008b. Flowering phenology in a species-rich temperate grassland is sensitive to warming but not elevated CO2. New Phytologist 178, 815-822.

Inghe, O., Tamm, C.O., 1988. Survival and flowering of perennial herbs. V. Patterns of flowering. Oikos 51, 203-219.

Inghe, O., Carl, O.T., 1985. Survival and flowering of perennial herbs. IV. The behaviour of Hepatica nobilis and Sanicula europaea on permanent plots during 1943-1981. Oikos 45, 400-420.

IPCC, Contribution of working groups I, II and III to the fourth assessment report of the Intergovernmental Panel on Climate Change. Pachauri, R. K. and Reisinger, A. 1-104. 2007. Geneva, Switzerland.

Iversen, M., Brathen, K.A., Yoccoz, N.G., Ims, R.A., 2009. Predictors of plant phenology in a diverse high-latitude alpine landscape: growth forms and topography. Journal of Vegetation Science 20, 903-915.

Jackson, R.B., Canadell, J., Ehleringer, J.R., Mooney, H.A., Sala, O.E., Schulze, E.D., 1996. A global analysis of root distributions for terrestrial biomes. Oecologia 108, 389-411.

Jochum, G.M., Mudge, K.W., Thomas, R.B., 2007. Elevated temperatures increase leaf senescence and root secondary metabolite concentrations in the understory herb Panax quinquefolius (Araliaceae). American Journal of Botany 94, 819-826.

Johnston, A., Reekie, E., 2008. Regardless of whether rising atmospheric carbon dioxide levels increase air temperature, flowering phenology will be affected. International Journal of Plant Sciences 169, 1210-1218.

Khanduri, V., Sharma, C., Singh, S., 2008. The effects of climate change on plant phenology. Environmentalist 28, 143-147.

Körner, C., Basler, D., 2010. Phenology under global warming. Science 327, 1461-1462.

Lambers, H., Chapin, F.S.I., Pons, T.L., and .1998. Plant physiological ecology. Springer, New York.

Lapointe, L., 2001. How phenology influences physiology in deciduous forest spring ephemerals. Physiologia Plantarum 113, 151-157.

Larcher, W.2003. Physiological Plant Ecology. Springer, Berlin.

Larigauderie, A., Korner, C., 1995. Acclimation of leaf dark respiration to temperature in alpine and lowland plant species. Annals of Botany 76, 245-252.

Lin, D.L., Xia, J.Y., Wan, S.Q., 2010. Climate warming and biomass accumulation of terrestrial plants: a meta-analysis. New Phytologist 188, 187-198.

61

Loveys, B.R., Atkinson, L.J., Sherlock, D.J., Roberts, R.L., Fitter, A.H., Atkin, O.K., 2003. Thermal acclimation of leaf and root respiration: an investigation comparing inherently fast- and slow-growing plant species. Global Change Biology 9, 895-910.

Loveys, B.R., Scheurwater, I., Pons, T.L., Fitter, A.H., Atkin, O.K., 2002. Growth temperature influences the underlying components of relative growth rate: an investigation using inherently fast- and slow-growing plant species. Plant Cell and Environment 25, 975-987.

Manzoni, S., Schimel, J.P., Porporato, A., 2012. Responses of soil microbial communities to water stress: results from a meta-analysis. Ecology 93, 930-938.

Marie-Victorin, f.F.E.C.1935. Flore laurentienne. Imprimerie De-la-Salle, Montréal.

Meier, A.J., Bratton, S.P., Duffy, D.C., 1995. Possible ecological mechanisms for loss of vernal-herb diversity in logged eastern deciduous forests. Ecological Applications 5, 935-946.

Monteith, J.L., 1981. Climatic variation and the growth of crops. Quarterly Journal of the Royal Meteorological Society 107, 749-774.

Muller, R.N., 2003. Nutrien relations of the herbaceous layer in deciduous forest ecosytems. In: Gilliam,F.S., Roberts,M.R. (Eds.), The Herbaceous layer in Forests of Eastern North America. Oxford University Press, New York, pp. 15-37.

Muller, R.N., Bormann, F.H., 1976. Role of Erythronium americanum Ker in energy-flow and nutrient dynamics of a northern hardwood forest ecosystem. Science 193, 1126-1128.

Munne-Bosch, S., Alegre, L., 2004. Die and let live: leaf senescence contributes to plant survival under drought stress. Functional Plant Biology 31, 203-216.

Murray, M.B., Cannell, M.G.R., Smith, R.I., 1989. Date of budburst of 15 tree species in Britain following climatic warming. Journal of Applied Ecology 26, 693-700.

Nicholls, T.H., Patton, R.F., Van Arsdel, E.P., 1967. Life cycle and seasonal development of Coleosporium pine needle rust in Wisconsin. Phytopathology 58, 822-829.

Niu, S.L., Wu, M.Y., Han, Y., Xia, J.Y., Li, L.H., Wan, S.Q., 2008. Water-mediated responses of ecosystem carbon fluxes to climatic change in a temperate steppe. New Phytologist 177, 209-219.

Nkonge, C., Ballance, G.M., 1982. A Sensitive Colorimetric Procedure for Nitrogen Determination in Micro-Kjeldahl Digests. Journal of Agricultural and Food Chemistry 30, 416-420.

Ogée, J., Lamaud, E., Brunet, Y., Berbigier, P., Bonnefond, J.M., 2001. A long-term study of soil heat flux under a forest canopy. Agricultural and Forest Meteorology 106, 173-186.

Olszyk, D., Wise, C., VanEss, E., Tingey, D., 1998. Elevated temperature but not elevated CO2 affects long-term patterns of stem diameter and height of Douglas-fir seedlings. Canadian Journal of Forest Research 28, 1046-1054.

Parmesan, C., 2007. Influences of species, latitudes and methodologies on estimates of phenological response to global warming. Global Change Biology 13, 1860-1872.

62

Pautasso, M., Doering, T.F., Garbelotto, M., Pellis, L., Jeger, M.J., 2012. Impacts of climate change on plant diseases - opinions and trends. European Journal of Plant Pathology 133, 295-313.

Pearson, C.J., Shah, S.G., 1981. Effects of temperature on seed production, seed quality and growth of Paspalum dilatatum. Journal of Applied Ecology 18, 897-905.

Porra, R.J., Thompson, W.A., Kriedemann, P.E., 1989. Determination of accurate extinction coefficients and simultaneous equations for assaying chlorophyll a and chlorophyll b extracted with four different solvents - Verification of the concentration of chlorophyll standards by atomic absorption spectroscopy. Biochimica et Biophysica Acta 975, 384-394.

Post, E., Forchhammer, M.C., Stenseth, N.C., Callaghan, T.V., 2001. The timing of life-history events in a changing climate. Proceedings of the Royal Society of London Series B-Biological Sciences 268, 15-23.

Price, M.V., Waser, N.M., 1998. Effects of experimental warming on plant reproductive phenology in a subalpine meadow. Ecology 79, 1261-1271.

Rathcke, B., Lacey, E.P., 1985. Phenological patterns of terrestrial plants. Annual Review of Ecology and Systematics 16, 179-214.

Reich, P.B., Grigal, D.F., Aber, J.D., Gower, S.T., 1997. Nitrogen mineralization and productivity in 50 hardwood and conifer stands on diverse soils. Ecology 78, 335-347.

Richardson, A.D., O'Keefe, J., 2009. Phenological differences between understory and overstory: a case study using the long-term Harvard forest records. In: Noormets,A. (Ed.)., Phenology of ecosystem processes. Springer, New York, pp. 87-116.

Rustad, L.E., Campbell, J.L., Marion, G.M., Norby, R.J., Mitchell, M.J., Hartley, A.E., Cornelissen, J.H.C., Gurevitch, J., 2001. A meta-analysis of the response of soil respiration, net nitrogen mineralization, and aboveground plant growth to experimental ecosystem warming. Oecologia 126, 543-562.

Rustad, L.E., Fernandez, I.J., 1998. Soil warming: Consequences for foliar litter decay in a spruce-fir forest in Maine, USA. Soil Science Society of America Journal 62, 1072-1080.

Ryle, G.J.A., Cobby, J.M., Powell, C.E., 1976. Synthetic and maintenance respiratory losses of 14C-O2 in uniculm barley and maize. Annals of Botany 40, 571-602.

Sage, R.F., Kubien, D.S., 2007. The temperature response of C3 and C4 photosynthesis. Plant Cell and Environment 30, 1086-1106.

Sardans, J., Penuelas, J., Estiarte, M., Prieto, P., 2008. Warming and drought alter C and N concentration, allocation and accumulation in a Mediterranean shrubland. Global Change Biology 14, 2304-2316.

Schimel, D.S., 1995. Terrestrial ecosystems and the carbon-cycle. Global Change Biology 1, 77-91.

Schimel, J., Balser, T.C., Wallenstein, M., 2007. Microbial stress-response physiology and its implications for ecosystem function. Ecology 88, 1386-1394.

Schulz, K.E., Adams, M.S., 1995. Effect of canopy gap light environment on evaporative load and stomatal conductance in the temperate forest understory herb Aster macrophyllus (Asteraceae). American Journal of Botany 82, 630-637.

63

Seber, G.A.F. and Wild, C.J.1989. Nonlinear Regression. Wiley, New York.

Shaver, G.R., Canadell, J., Chapin, F.S.I., Gurevitch, J., Harte, J., Henry, G., Ineson, P., Jonasson, S., Melillo, J., Pitelka, L., Rustad, L., 2000. Global warming and terrestrial ecosystems: A conceptual framework for analysis. Bioscience 50, 871-882.

Sherry, R.A., Zhou, X.H., Gu, S.L., Arnone, J.A., Schimel, D.S., Verburg, P.S., Wallace, L.L., Luo, Y.Q., 2007. Divergence of reproductive phenology under climate warming. Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America 104, 198-202.

Stitt, M., Hurry, V., 2002. A plant for all seasons: alterations in photosynthetic carbon metabolism during cold acclimation in Arabidopsis. Current Opinion in Plant Biology 5, 199-206.

Taylor, R.J., Pearcy, R.W., 1976. Seasonal Patterns of Co-2 Exchange Characteristics of Understory Plants from A Deciduous Forest. Canadian Journal of Botany-Revue Canadienne de Botanique 54, 1094-1103.

Tjoelker, M.G., Reich, P.B., Oleksyn, J., 1999. Changes in leaf nitrogen and carbohydrates underlie temperature and CO2 acclimation of dark respiration in five boreal tree species. Plant Cell and Environment 22, 767-778.

Tjoelker, M.G., Zhou, X.H., 2007. The many faces of climate warming. New Phytologist 176, 739-742.

Van Oijen, M., Schapendonk, A., Hoglind, M., 2010. On the relative magnitudes of photosynthesis, respiration, growth and carbon storage in vegetation. Annals of Botany 105, 793-797.

Verdu, M., Traveset, A., 2005. Early emergence enhances plant fitness: a phylogenetically controlled meta-analysis. Ecology 86, 1385-1394.

Verheyen, K., Honnay, O., Motzkin, G., Hermy, M., Foster, D.R., 2003. Response of forest plant species to land-use change: a life-history trait-based approach. Journal of Ecology 91, 563-577.

Vitousek, P.M., Aber, J.D., Howarth, R.W., Likens, G.E., Matson, P.A., Schindler, D.W., Schlesinger, W.H., Tilman, D., 1997. Human alteration of the global nitrogen cycle: Sources and consequences. Ecological Applications 7, 737-750.

Volder, A., Tjoelker, M.G., Briske, D.D., 2010. Contrasting physiological responsiveness of establishing trees and a C4 grass to rainfall events, intensified summer drought, and warming in oak savanna. Global Change Biology 16, 3349-3362.

Walker, M.D., Wahren, C.H., Hollister, R.D., Henry, G.H.R., Ahlquist, L.E., Alatalo, J.M., Bret-Harte, M.S., Calef, M.P., Callaghan, T.V., Carroll, A.B., Epstein, H.E., Jonsdottir, I.S., Klein, J.A., Magnusson, B., Molau, U., Oberbauer, S.F., Rewa, S.P., Robinson, C.H., Shaver, G.R., Suding, K.N., Thompson, C.C., Tolvanen, A., Totland, O., Turner, P.L., Tweedie, C.E., Webber, P.J., Wookey, P.A., 2006. Plant community responses to experimental warming across the tundra biome. Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America 103, 1342-1346.

Wan, S.Q., Hui, D.F., Wallace, L., Luo, Y.Q., 2005. Direct and indirect effects of experimental warming on ecosystem carbon processes in a tallgrass prairie. Global Biogeochemical Cycles 19.

Waser, N.M., Real, L.A., 1979. Effective mutualism between sequentially flowering plant species. Nature 281, 670-672.

64

Watt, M.S., Stone, J.K., Hood, I.A., Palmer, D.J., 2010. Predicting the severity of Swiss needle cast on Douglas-fir under current and future climate in New Zealand. Forest Ecology and Management 260, 2232-2240.

Williams, J.W., Jackson, S.T., Kutzbacht, J.E., 2007. Projected distributions of novel and disappearing climates by 2100 AD. Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America 104, 5738-5742.

Winzeler, H., Hunt, L.A., Mahon, J.D., 1976. Ontogenetic changes in respiration and photosynthesis in a uniculm barley. Crop Science 16, 786-790.

Woodward, F.I., Williams, B.G., 1987. Climate and plant distribution at global and local scales. Vegetatio 69, 189-197.

Xiong, F.S.S., Mueller, E.C., Day, T.A., 2000. Photosynthetic and respiratory acclimation and growth response of antarctic vascular plants to contrasting temperature regimes. American Journal of Botany 87, 700-710.

Réponse de deux herbacées de sous-bois, le Maianthemum ... · Réponse de deux herbacées de...

Documents

Transcript of Réponse de deux herbacées de sous-bois, le Maianthemum ... · Réponse de deux herbacées de...