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Rudy Camilo Nunes
Posicionamento filogenético de Chaetognatha baseado em dados morfológicos
Dissertação apresentada como requisito final à obtenção do grau de Mestre em Ciências Biológicas, área de concentração em Zoologia. Curso de Pós-Graduação em Ciências Biológicas, Zoologia, Departamento de Sistemática e Ecologia da Universidade Federal da Paraíba. Orientador: Prof. Dr. Martin Lindsey Christoffersen.
João Pessoa
2012
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Rudy Camilo Nunes
Posicionamento filogenético de Chaetognatha baseado em dados morfológicos
Dissertação apresentada como requisito final à obtenção do grau de Mestre em Ciências Biológicas, área de concentração em Zoologia. Curso de Pós-Graduação em Ciências Biológicas, Zoologia, Departamento de Sistemática e Ecologia da Universidade Federal da Paraíba. Orientador: Prof. Dr. Martin Lindsey Christoffersen.
João Pessoa
2012
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Agradecimentos
Agradeço ao orientador Prof.º Dr. Martin Lindsey Christoffersen, pela infinita
paciência e pelo apoio durante todo o processo. Pelo conhecimento acumulado em
décadas de pesquisa e dedicação que, tão facilmente, me foi doado ao longo de nossas
conversas formais e informais. E, sobretudo, pela relação de amizade e confiança
construída durante o período em que trabalhamos juntos.
A Prof.ª Dr. Maria Nazaré Stevaux (UFGO), que durante a graduação me
apresentou a Biologia Evolutiva, fato que me proporcionou dar um sentido real ao
estudo da história biológica do nosso planeta.
A minha esposa Angélica Pereira Soares, pelo companheirismo e lealdade
incondicionais. Por compartilhar de todas as dificuldades e conquistas vividas desde o
início desta etapa. Pelo amor, carinho e dedicação empenhados todos os dias.
Aos meus pais, irmãos e familiares que, em diferentes níveis e momentos,
forneceram a ajuda necessária para que se rompessem as barreiras existentes até aqui.
Aos grandes amigos, que hoje fazem parte da família, Carolina Caldas, Fabiano
Nogueira, Filipe Eduardo Macedo Menezes, Lucas Aguiar Rosa e Marianne Krela por
todos os dias em que vivemos juntos a mesma vida. Agradeço a eles pelas lindas tardes
nas praias paraibanas, pela paz de espírito e sabedoria oferecidos em diversas situações
do dia-a-dia e pelas inúmeras histórias vividas, e que sempre serão lembradas.
Aos grandes amigos Danilo Rada, Flávia Moura, Hugo Fernandes, Luana
Poliseli Ramos e Newton Mota Gurgel Filho pela parceria e pelos momentos de
confraternização, pelas bebedeiras intelectualizadas ou não e por toda a diversão que
proporcionaram. Foram vários os momentos em que a amizade de vocês foi decisiva pra
resolver problemas pessoais, profissionais ou simplesmente pra tornar a vida mais rica e
interessante.
A José Eriberto de Assis, que sempre esteve pronto a ajudar em todas as
situações, mesmo antes do meu ingresso no programa. Pelas boas discussões acerca da
Sistemática Filogenética e dos aspectos evolutivos dos metazoários e pela participação
decisiva em vários momentos importantes.
A todos os colegas e amigos do Programa de Pós-Graduação em Ciências
Biológicas (Zoologia) da Universidade Federal da Paraíba.
A CAPES, pela bolsa de mestrado que pagou minha estadia na cidade de João
Pessoa durante dois anos, e que deixou muita saudade após o seu término.
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Sumário
Agradecimentos .............................................................................................................. ii
Lista de tabelas ............................................................................................................... v
Lista de figuras ............................................................................................................... vi
Resumo ........................................................................................................................... 01
Abstract ........................................................................................................................... 02
1. Introdução ................................................................................................................... 03
1.1. Caracterização morfológica do grupo ..................................................................... 04
Caracteres externos .............................................................................................. 05
Parede corporal e musculatura ............................................................................ 06
Celoma e estruturas mesodérmicas ...................................................................... 07
Sistema nervoso e órgãos sensoriais .................................................................... 08
Sistema digestivo ................................................................................................... 10
Reprodução e desenvolvimento ............................................................................. 10
Registro fóssil ........................................................................................................ 12
1.2. Histórico do posicionamento filogenético e classificação do grupo ....................... 13
2. Metodologia ................................................................................................................ 15
2.1. Escolha dos grupos externos e composição do grupo interno ................................. 16
2.2. Fonte de caracteres .................................................................................................. 19
Codificação ........................................................................................................... 20
2.3. Polarização dos caracteres ....................................................................................... 20
2.4. Análise dos dados e reconstrução da árvore filogenética ........................................ 21
iv
3. Resultados ................................................................................................................... 22
3.1. Evidências de monofilia dos táxons terminais ........................................................ 28
3.2. Discussão dos caracteres ......................................................................................... 30
4. Discussão geral ........................................................................................................... 56
5. Conclusões .................................................................................................................. 73
6. Referências ................................................................................................................. 74
v
Lista de tabelas
Tabela 1. Matriz gerada a partir de 25 caracteres morfológicos. Os caracteres foram
codificados com “0-5” para os diferentes estados apresentados. Caracteres inaplicáveis
foram codificados com “-” e caracteres duvidosos ou desconhecidos com “?”. Todos os
caracteres foram tratados como não ordenados durante a análise. ................................. 25
Tabela 2. Lista de caracteres contendo 25 caracteres morfológicos (sendo 17
multiestado e 8 binários). Os caracteres foram codificados com “0-5” para os diferentes
estados apresentados. ...................................................................................................... 25
Tabela 3. Matriz contendo os 25 caracteres morfológicos reanalisados e ordenados com
base no cladograma da Fig. 1, gerado a partir da análise inicial dos caracteres não-
ordenados. Os caracteres foram recodificados com “0-5”, onde “0” representa o estado
plesiomórfico e “1-5” representam os estados apomórficos sucessivos de cada caráter.
Caracteres inaplicáveis foram codificados com “-”. ...................................................... 27
Tabela 4. Lista de caracteres reordenados com base na árvore mais parcimoniosa obtida
nesta análise (Fig. 1). Aqui, os caracteres foram codificados com “0” para o estado
plesiomórfico e “1-5” para os diferentes estados apomórficos sucessivos. ................... 27
vi
Lista de figuras
Fig. 1. Árvore mais parcimoniosa, gerada a partir de 25 caracteres morfológicos
(tamanho: 59; CI: 0,91 e RI: 0,90). Os números abaixo de cada ramo indicam,
respectivamente, os valores de suporte bootstrap e jacknife, obtidos de forma heurística,
com 1000 pseudoréplicas e com as mesmas especificações utilizadas na obtenção do
cladograma. Os números acima de cada ramo representam os caracteres que sustentam
cada clado recuperado. ................................................................................................... 23
Fig. 2. Distribuição dos caracteres de Chaetognatha ao longo do sistema filogenético de
Radialia + Pogonophora e Oweniida, demonstrando sua ligação com diferentes níveis
hierárquicos dentro deste grupo. a) sistema nervoso intraepitelial [sni]; b) enterocelia
[en]; c) clivagem radial [cr]; d) deuterostomia [de]; e) fotorreceptores ciliados [fc]; f)
ausência de tentáculos mesossomais [atm], presença de células multiciliadas em tecidos
ectodérmicos e endodérmicos [cm]; g) nadadeira caudal pós-anal [ncp], presença de
apenas dois tagmas corporais [dt], intestino linear com ânus ventral pré-anal [avpa]; h)
ausência de estágio larval e metamorfose [elm], fibras musculares transversalmente
estriadas [me]; i) simetria bilateral perfeita [sb], sistema lateral de órgãos ciliares
sensoriais [ocs], intestino muscularizado [im], predação ativa [pa], presença de epitélio
multiestratificado [em]. .................................................................................................. 67
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Resumo
As relações evolutivas de Chaetognatha foram testadas com a utilização de métodos
filogenéticos e a filogenia de Deuterostomia foi reconstruída. Deuterostomia +
Chaetognatha formaram o grupo interno desta análise e os táxons terminais foram
Ectoprocta, Brachiopoda, Pterobranchia, Echinodermata, Enteropneusta, Tunicata,
Cephalochordata e Craniata, além de Chaetognatha. Como grupos externos foram
utilizados os táxons Oweniida, Pogonophora (Frenulata + Vestimentifera) e Phoronida.
A anatomia geral do grupo foi analisada e a partir dela foram selecionados os caracteres
mais informativos com base na literatura primária. As hipóteses de homologia primária
foram primeiramente levantadas e subsequentemente sujeitas a um teste de congruência
adequado, que neste caso foi a análise de parcimônia. Foram selecionados 25 caracteres,
dos quais 17 são multiestado e 8 são binários. A construção da matriz de caracteres e a
análise de parcimônia foi efetuada com auxílio do programa TNT 1.1. Todos os
caracteres foram tratados como não ordenados e receberam peso “1”. Foi obtida apenas
uma árvore mais parcimoniosa, com tamanho 59, índice de consistência 0.91 e índice de
retenção 0.90. A monofilia de Deuterostomia, com a inclusão de Chaetognatha,
Ectoprocta e Brachiopoda foi recuperada. Chaetognatha foi recuperado como grupo
irmão de Craniata, em uma posição terminal no cladograma, com base nos caracteres
082, 16, 202 e 213 e 251 da Tabela 4.
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Abstract
The evolutionary affinities of Chaetognatha were tested under phylogenetic methods
and the phylogeny of Deuterostomia was reconstructed. Deuterostomia + Chaetognatha
formed the ingroup and Ectoprocta, Brachiopoda, Pterobranchia, Echinodermata,
Enteropneusta, Tunicata, Cephalochordata, and Craniata were the terminal taxa, in
addition to Chaetognatha. Oweniida, Pogonophora (Frenulata + Vestimentifera), and
Phoronida formed the outgroup. The general anatomy of the group was analyzed and,
from this process, the most informative characters were selected from the primary
literature. The primary homology hypotheses were firstly built and subsequently tested
with an appropriate congruence test, the parcimony in this case. Twenty five characters
were selected, seventeen are multistate and eight are binary. The character matrix
construction and the parcimony analysis were performed with the TNT 1.1 package. All
characters were treated how unordered and received identical weights. Just one most
parcimonious tree was recovered (length 59, consistence index 0.91 and retention index
0.90). The deuterostome monophyly, plus Chaetognatha, Ectoprocta and Brachiopoda,
was recovered. Chaetognatha was recovered most closely related to Craniata, in a
terminal position into the cladogram, supported by the characters 082, 16, 202 e 213 e
251 from the Table 4.
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1. Introdução
Chaetognatha é um pequeno grupo de animais bilateralmente simétricos
encontrados em todos os habitats marinhos, desde águas costeiras até oceanos abertos e
zonas abissais (Bone et al., 1991; Kapp, 2007). O grupo compreende um total de
aproximadamente 140 espécies conhecidas até o momento (Kasatkina & Buryi, 1999;
Doguzhaeva et al., 2002; Papillon et al., 2006). No entanto, novas espécies continuam
sendo descritas e uma estimativa é que esse número chegue a mais de 200 (Bieri, 1991;
Ghirardelli, 1997). Apesar de possuir um tamanho corporal relativamente pequeno,
variando entre 2 e 120 mm de comprimento (Bieri & Thuesen, 1990), todas as espécies
de Chaetognatha são carnívoras e podem se alimentar em vários níveis tróficos,
desempenhando um importante papel nas cadeias alimentares marinhas e agindo na
transferência de energia do plâncton, principalmente copépodos (David, 1955; Reeve,
1966; Horridge & Boulton, 1967), para os níveis tróficos superiores. São comumente
encontrados em abundância no plâncton e chegam a compor cerca de 10% da biomassa
de zooplâncton (Ball & Miller, 2006).
O plano corporal de Chaetognatha consiste de uma cabeça armada com dentes e
espinhos de apreensão e um corpo fusiforme, composto por um tubo de musculatura
locomotora dentro de uma membrana basal, onde a musculatura atua sobre um
hidroesqueleto celômico, e coberto por uma epiderme que se apresenta como um
epitélio multiestratificado em muitas partes do corpo. Além do intestino e das gônadas,
não existem outros órgãos internos e, como é de se esperar em um grupo de predadores
ativos, Chaetognatha possui um sistema nervoso e órgãos sensoriais relativamente
complexos, incluindo um elaborado sistema de receptores mecânicos de vibrações que
atuam na detecção de presas, e olhos dotados de fotorreceptores ciliados (Bone et al.,
1991).
Os Chaetognatha não possuem sistemas sanguíneo-vascular, respiratório e
excretor especializados, um fato comum em animais de tamanho muito reduzido. As
trocas gasosas e a excreção parecem ocorrer por difusão através da parede corporal e o
estado do conhecimento atual sobre a fisiologia do grupo e os mecanismos que podem
estar envolvidos nessas funções ainda é muito restrito (Brusca & Brusca, 2003). Shinn
(1993) descreveu um sistema hemal, até então desconhecido. Esse sistema compreende
um conjunto de seios e canais muito pouco organizados, localizados especialmente entre
o intestino e o peritônio circundante, sendo que pequenos espaços dentro de mesentérios
4
e septos podem conter fluido hemal. O transporte interno é feito, provavelmente, por
difusão e ajudado pelos movimentos corporais. Algumas células do fluido hemal e
celômico podem estar envolvidas em processos de excreção e trocas gasosas (Shinn,
1993; Brusca & Brusca, 2003).
As relações evolutivas de Chaetognatha continuam sendo motivo de grande
debate entre os cientistas da área e este assunto continua gerando grande quantidade de
publicações em revistas especializadas em biologia evolutiva (Shinn, 1997; Giribet et
al., 2000; Helmkampf et al., 2008; Edgecombe et al., 2011). Nos últimos vinte anos a
sistemática filogenética vem sendo amplamente dominada por hipóteses baseadas em
dados moleculares e essa predominância vêm influenciando profundamente as ideias
sobre a evolução dos maiores grupos metazoários, incluindo Chaetognatha (e.g.,
Aguinaldo et al., 1997; Winnepenninckx et al., 1998; Zrzavý et al., 1998; Halanych,
2004). Por outro lado, a introdução dos dados moleculares não foi suficiente para
resolver o problema das afinidades evolutivas do grupo, um problema tão antigo quanto
a sua descoberta. Enquanto dados moleculares sugerem uma relação distante entre
Chaetognatha e Deuterostomia (Telford & Holland, 1993; Wada & Satoh, 1994), a
morfologia do grupo aponta justamente na direção contrária, como foi concluído a partir
da análise feita neste trabalho. Assim como ocorre com dados morfológicos em
filogenias moleculares, aqui os dados moleculares parecem não informativos para o
grupo, o que é corroborado por Wägele & Rödding (1998) que fizeram uma análise da
qualidade da informação filogenética contida nos alinhamentos utilizados por vários
autores, concluindo que o sinal filogenético contido nesses alinhamentos é insuficiente
para suportar o posicionamento de vários grupos, sendo que Chaetognatha apresentava
uma das proporções mais desfavoráveis entre sinal filogenético e ruído.
Neste trabalho, dados da morfologia global de Chaetognatha foram levantados a
partir da literatura primária especializada e comparados com a morfologia dos diversos
táxons deuterostômios. A partir das metodologias utilizadas, foi obtido um sistema
filogenético bem estruturado de Deuterostomia, com a inclusão de Chaetognatha entre
os táxons mais derivados, única posição em que o plano corporal do grupo se enquadra
de forma mais parcimoniosa.
1.1. Caracterização morfológica do grupo
Apesar de possuir uma série de características morfológicas únicas ou incomuns
entre os metazoários, Chaetognatha é um grupo pouco conhecido para não especialistas
5
e amplamente negligenciado nos livros didáticos de zoologia. Além disso, a pouca
informação disponível sobre o grupo nos livros didáticos é baseada, quase que
unicamente, nos gêneros Sagitta e Spadella que, apesar de englobar o maior número de
espécies viventes, são os mais derivados (Casanova & Duvert, 1996; Casanova &
Moreau, 2005) e possuem uma série de caracteres modificados em relação aos gêneros
mais basais. Esse fato torna necessário que se faça uma breve revisão sobre a
morfologia e desenvolvimento desses animais, com o intuito de possibilitar uma visão
mais ampla das estruturas morfológicas do grupo e uma melhor compreensão das suas
possibilidades de relacionamento evolutivo. Detalhes adicionais e revisões mais
completas sobre Chaetognatha podem ser vistas nos trabalhos de Hertwig (1880a, b, c);
Grassi (1883); Kuhl (1938); Hyman (1959); Alvariño (1965) e Bone et al. (1991).
Caracteres externos
Entre os caracteres mais notáveis do grupo estão os dentes e os espinhos de
apreensão encontrados na região cefálica dos animais, em grupos laterais. Os espinhos
de apreensão são muito maiores e compridos que os dentes, mas apresentam uma
estrutura similar. Ambos são formados por dois tubos concêntricos de α-quitina,
conectados por lamelas obliquamente arranjadas (Bone et al., 1983; Kapp, 1991).
Cobertas pela epiderme da cabeça e a cutícula, repousam as placas laterais e ventrais,
estruturas quitinosas rígidas que servem como ponto de fixação para a complexa
musculatura cefálica. O colarinho é uma estrutura única de Chaetognatha, sendo
formado por uma extensão da epiderme da cabeça e equipados com um músculo retrator
e extensor, capazes de mover o colarinho, podendo encobrir a cabeça completamente ou
expô-la juntamente com o conjunto de espinhos de apreensão. Dorsalmente na região
cefálica podem ser observados dois órgãos sensoriais, a corona ciliata, um órgão pouco
conhecido, mais ou menos oval, formado por células ciliadas e glandulares, tendo em
vista que o órgão também possui propriedades secretoras (Ghirardelli, 1968); e o órgão
retrocerebral, que assim como a corona ciliata, também apresenta função secretora.
Lateralmente podem ser observadas nadadeiras laterais que podem ser encontradas em
número variável de um ou dois pares. As nadadeiras são achatadas e cobertas pela
epiderme, são sustentadas por dois arcos de raios quitinosos e não agem diretamente na
natação ativa, servem mais como estruturas de flotação no ambiente planctônico
(Welsch & Storch, 1983b; Kapp, 1991).
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Parede corporal e musculatura
Uma cutícula fina, secretada pela epiderme, foi encontrada apenas na cabeça por
Duvert & Salat (1979), mas Furnestin (1967) publicou uma micrografia mostrando parte
da epiderme caudal de Sagitta elegans coberta pela cutícula, e Pierrot-Bults (1976b)
observou uma cutícula fina sobre as vesículas seminais de Sagitta serratodentata. A
epiderme é multiestratificada sobre o tronco e na região dorsal da cabeça, mas no
restante do corpo ela encontra-se, quase sempre, como uma camada única de células,
uma condição incomum para grupos invertebrados (Duvert et al., 1984; Bouligand,
1985; Bone et al., 1991; Nielsen, 2001; Casanova & Duvert, 2002; Stach, 2008). A
epiderme é separada do tecido subjacente, principalmente musculatura, por uma
membrana basal contínua, consistindo da lâmina basal da epiderme e células
musculares, e uma camada interposta entre elas, contendo matriz extracelular e fibras de
colágeno. A membrana basal, a epiderme e a cutícula formam um exoesqueleto firme,
porém flexível e permeável. A membrana basal previne todo o contato físico entre a
epiderme e a camada muscular adjacente, mas permite a passagem de íons e acetilcolina
(Kapp, 1991).
O suporte corporal dos Chaetognatha é providenciado pelas qualidades
hidrostáticas do celoma e pela musculatura bem desenvolvida, com um auxílio da
cutícula e membrana basal. A cutícula quitinosa flexível ajuda a manter a forma
corporal, mas em muitas partes do corpo ela está ausente. Nestes locais, aparecem
células secretoras abundantes e uma membrana basal bem desenvolvida abaixo de toda
a epiderme. Além da musculatura complexa da cabeça, a musculatura da parede
corporal consiste de quatro quadrantes de músculos longitudinais bem desenvolvidos,
dois ventro-laterais e dois dorso-laterais. Nos gêneros mais basais são observadas faixas
pareadas de músculos transversais segmentares ao longo da superfície ventro-lateral do
tronco e da cauda, sendo que estas estruturas são ausentes nas espécies mais derivadas
(Casanova, 1985; Salvini-Plawen, 1986, Casanova & Duvert, 2002). Apesar do corpo
de todos os Chaetognatha ser achatado dorso-ventralmente, as formas pelágicas se
locomovem através de rápidas flexões laterais do corpo, envolvendo movimentos
alternados de arremesso do corpo para frente e períodos de flotação passiva. Essas
flexões são causadas por contrações alternadas dos músculos longitudinais direito e
esquerdo (Hyman, 1959; Casanova & Duvert, 2002; Brusca & Brusca, 2003).
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Os músculos transversais segmentares são característicos das espécies bentônicas
e bentoplanctônicas, e também são formados por dois tipos de musculatura, a clássica
transversalmente estriada e uma musculatura secundária, envolvida na supercontração.
A musculatura transversal é constituída por faixas pareadas que correm ventralmente e
obliquamente da extremidade dos quadrantes musculares longitudinais dorsais para a
raiz do mesentério ventral que separa os quadrantes musculares ventrais (Casanova &
Duvert, 2002). A presença de dois tipos de músculos na parede corporal de
Chaetognatha foi reportada por Grassi (1883) que denominou essas estruturas como
músculo primário e secundário. O músculo primário representa mais de 80% do volume
corporal do tronco, enquanto o músculo secundário representa menos de 1% (Duvert,
1989). O músculo secundário, apesar de pouco expressivo em termos de volume,
apresenta uma aparência única, sendo formado por dois tipos de sarcômeros (S1 e S2) e
possivelmente se trata de uma autapomorfia de Chaetognatha (Casanova & Duvert,
2002). A função do músculo secundário nesses animais ainda é incerta, mas estudos
indicam que o sarcômero S1 é representativo de sistemas de contração lenta (Duvert,
1991) e apresenta características típicas de músculos supercontráteis, de forma mais
desenvolvida nos gêneros basais (Casanova & Duvert, 2002). Sarcômeros S2 são menos
conhecidos tanto em função como em composição (Royuela et al., 2002), mas são
altamente variáveis em tamanho e são polimórficos, apresentando grande variação
estrutural dentro do grupo (Casanova & Duvert, 2002).
Celoma e estruturas mesodérmicas
Chaetognatha exibe cavidades mesodérmicas pareadas formadas por enterocelia
durante o desenvolvimento embrionário. O celoma do tronco e da cauda é dividido em
dois compartimentos por um mesentério dorso-ventral mediano. Esse mesentério
apresenta perfurações que permitem uma comunicação entre os dois compartimentos
celômicos. As cavidades são preenchidas por um fluido celômico incolor, onde flutuam
pequenos corpúsculos não definidos, que permanecem em movimento constante pela
ação de cílios da parede celômica (Hyman, 1959).
A existência de um celoma verdadeiro nos adultos de Chaetognatha foi debatida
por muito tempo (Hyman, 1959; Ahnelt, 1980). Segundo Hyman (1959), um celoma
enterocélico verdadeiro é formado durante o estágio embrionário, mas esse celoma é
suprimido ao longo do desenvolvimento, sendo impossível afirmar se a cavidade
existente no indivíduo adulto corresponde à cavidade embrionária ou não. Por outro
8
lado, estudos recentes da ultraestrutura desses celomas têm demonstrado que as
cavidades corporais dos adultos são completamente revestidas por um peritônio
escamoso ou parcialmente revestidas por esse peritônio e por células de origem
mesodérmica, demonstrando que as cavidades adultas correspondem a celomas
verdadeiros (Shinn & Roberts, 1994). Estudos da ultraestrutura das cavidades feitos por
Duvert & Salat (1979) e Welsch & Storch (1982) também demonstraram que a cavidade
corporal é coberta com um fino epitélio de origem mesodérmica, o que afirma a
natureza celômica das cavidades (Kapp, 1991). Estes estudos afirmam também que os
celomas não são completamente obliterados durante o desenvolvimento embrionário
como foi proposto por Hyman (1959). Eles são apenas reduzidos durante o crescimento
do embrião e, após o término do desenvolvimento, se expandem novamente para formar
a cavidade corporal do adulto. Inicialmente, pensou-se que o celoma da cabeça, apesar
de ser muito reduzido pela complexa musculatura cefálica, corresponde ao protoceloma
e os celomas do tronco e cauda correspondem, respectivamente, ao meso- e
metacelomas (Shinn & Roberts, 1994; Brusca & Brusca, 2003). Por outro lado, Duvert
& Salat (1995) e Kapp (2000) concluíram que as bolsas do arquêntero formam apenas
os celomas da cabeça e do tronco e que o septo que separa as cavidades do tronco e da
cauda representa uma formação secundária e não uma partição celômica verdadeira,
sugerindo que Chaetognatha possui apenas dois pares de cavidades celômicas e não três,
como na maioria dos animais enterocélicos.
Sistema nervoso e órgãos sensoriais
Chaetognatha é um grupo de predadores ativos e rápidos que se alimentam de
presas vivas e não é surpreendente que eles tenham um sistema nervoso relativamente
elaborado, equipado com uma variedade de órgãos sensoriais associados a ele. Esse
conjunto de características é um dos principais responsáveis pelo sucesso do grupo
como predadores ativos (Bone & Goto, 1991). O alto grau de cefalização é uma
característica frequentemente encontrada em animais adaptados a esse modo de vida
(Brusca & Brusca, 2003). O sistema nervoso central é formado por um grande gânglio
cerebral na cabeça, um par de gânglios vestibulares inervando os músculos dos espinhos
de apreensão e um grande gânglio ventral, que compreende a maior massa concentrada
de tecido nervoso do animal. Nervos pares conectam o gânglio cerebral aos gânglios
vestibulares e ao gânglio ventral. Do gânglio cerebral também partem um par de nervos
para a corona ciliata, os nervos ópticos e nervos para os músculos e órgãos sensoriais
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da cabeça. O gânglio ventral é uma estrutura retangular, longitudinalmente alongada,
localizada na parte mediana da região ventral do corpo do animal. Esta estrutura é
responsável pelo controle da natação e dela partem doze pares de pequenos nervos
laterais, formando um denso plexo nervoso subepidérmico na região dorso-lateral, e um
par de nervos posteriores que passam pela região anal do corpo (Hyman, 1959; Nielsen,
1995; Brusca & Brusca, 2003).
Entre os órgãos sensoriais encontrados, está presente um complexo sistema de
pêlos sensoriais distribuídos lateralmente ao longo de todo o corpo do animal, de modo
muito similar à linha lateral encontrada nos peixes. Esses pêlos detectam movimentos e
vibrações na água e, aparentemente, têm um papel importante na detecção de alimento,
permitindo que o animal ataque presas em movimento com a precisão necessária
(Horridge & Boulton, 1967). Estas estruturas podem ter contribuído enormemente para
a adaptação dos Chaetognatha a hábitos predadores e a uma existência pelágica. Em
uma única espécie, Bathybelos typhlops, o gânglio ventral está ausente e outro gânglio é
observado na região dorsal do pescoço, entre a cabeça e o tronco, local onde
normalmente se encontra a corona ciliata, ausente nessa espécie. Sua estrutura é
semelhante a do gânglio ventral em forma e tamanho (Owre, 1973; Bieri & Thuessen,
1990).
Além do sistema de pêlos, esses animais possuem um par de olhos frontais,
situados logo abaixo da epiderme, na superfície dorsal da cabeça. A estrutura desses
olhos é incomum e cada um consiste de cinco ocelos do tipo taça pigmentar invertida,
sendo um grande ocelo lateral e quatro pequenos ocelos medianos, organizados em duas
fileiras de dois ocelos cada. Os olhos dos Chaetognatha não têm lentes, com exceção de
duas espécies do gênero Eukrohnia. Na maioria das espécies esses olhos provavelmente
não formam imagens, mas dão orientações de direção e intensidade luminosa, sendo
usados para migrações verticais. Os ocelos possuem células fotorreceptoras ciliadas,
como na maioria dos deuterostômios. Um terceiro órgão sensorial, a corona ciliata, não
é bem conhecida. Acredita-se que ela possa ter uma função quimiorreceptora e alguns
destes quimiorreceptores específicos já estão sendo positivamente identificados
(Hyman, 1959; Nielsen, 1995; Brusca & Brusca, 2003).
Juntamente com o sistema nervoso central, há um extensivo plexo nervoso
epidérmico no tronco, consistindo de uma rede de fibras nervosas finas inseridas nas
bases das células epidérmicas adjacentes à membrana basal. Essas fibras são derivadas
dos nervos radiais do gânglio ventral. Nada é conhecido sobre a função das fibras dentro
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do plexo epidérmico que não agem como fibras motoras da musculatura do tronco, mas
é óbvio que algumas delas inervam os receptores ciliados de vibração (Bone & Goto,
1991).
Sistema digestivo
O sistema digestivo é completo, mas relativamente simples. Consiste de um tubo
contínuo que se estende da boca até o ânus, situado numa posição imediatamente
anterior à cauda, na sua interface com o tronco, e subdividido histologicamente e
funcionalmente em boca, esôfago, intestino, reto e ânus (Kapp, 1991). O alimento entra
pela boca, que se abre em uma pequena faringe ou esôfago, seguindo por um intestino
tubular e desembocando em um pequeno reto que termina no ânus. O intestino é
sustentado por um mesentério dorsal e ventral. A faringe possui uma musculatura bem
desenvolvida e células secretoras de muco, que permitem que o alimento passe
facilmente pelo trato digestivo, possibilitando que presas sejam engolidas inteiras
(Brusca & Brusca, 2003). O intestino e o reto possuem células multiciliadas
especializadas para a absorção de nutrientes (Parry, 1944). A maior parte da digestão é
extracelular, realizando-se na região posterior do intestino, podendo ocorrer de forma
extremamente rápida. Segundo Alvariño (1965), o processo de digestão pode ser
totalmente realizado em 40 minutos e, após defecar, o animal está pronto para se
alimentar novamente. Parry (1944) e Welsch & Storch (1983a) observaram dois tipos de
células, com predominância de células secretoras na região anterior do intestino e de
absorção na região posterior. Com exceção do divertículo intestinal, encontrado em
muitas espécies, não há outros apêndices intestinais.
Reprodução e desenvolvimento
Os Chaetognatha são hermafroditas protândricos, reproduzindo-se de forma
exclusivamente sexuada. Os órgãos reprodutivos masculinos e femininos localizam-se
no metassoma e encontram-se completamente separados pelo septo tronco-caudal, com
uma organização e disposição que é única entre os metazoários (Kapp, 1991). Todos os
representantes conhecidos possuem um par de ovários situados na parte posterior do
celoma do tronco, imediatamente anterior ao septo tronco-caudal e um par de testículos
localizados no celoma da cauda, imediatamente após o septo tronco-caudal. O celoma
caudal geralmente é dividido em dois compartimentos por um mesentério dorsoventral
mediano. Quando a maturidade sexual se aproxima, massas de espermatogônias brotam
11
para fora dos testículos, dentro do celoma caudal, onde sofrerão uma espermatogênese e
ficarão circulando pela corrente celômica. Até a maturidade sexual plena, toda a região
caudal será ocupada pelo material reprodutivo. A partir daí, massas de espermatozoides
se formam nas vesículas seminais e são liberadas pelos espermatóforos. Ao lado de cada
ovário um oviduto conduz os ovos imaturos ao poro genital, localizado rente ao septo
tronco-caudal, mas os detalhes desse processo são pouco esclarecidos. A troca de
esperma é mútua em algumas espécies, mas existem casos em que essa troca pode ser
recíproca, não-recíproca ou pode ocorrer até mesmo autofertilização (Hyman, 1959;
Reeve & Cosper, 1975; Brusca & Brusca, 2003). A transferência de esperma foi mais
bem estudada nas espécies bentônicas do gênero Spadella. Neste caso, após uma dança
de acasalamento elaborada, as massas de esperma são depositadas como bolas no corpo
do parceiro. A ruptura dessas bolas permite que o esperma flua e entre nos gonóporos e
ovidutos femininos, onde ocorre a fertilização. Formas bentônicas tendem a depositar os
ovos em algas ou outros substratos apropriados. Formas neríticas secretam uma camada
gelatinosa em volta de cada um dos zigotos, que permanecem flutuando no mar, liberam
embriões em desenvolvimento que afundam e terminam o seu desenvolvimento no
fundo oceânico ou fazem migrações verticais para depositar os ovos no fundo ou em
algum objeto estacionário. Espécies do gênero Eukrohnia incubam os embriões dentro
de duas bolsas marsupiais temporárias, localizadas próximo à cauda, em ambos os lados
do corpo e liberam jovens livre natantes (Brusca & Brusca, 2003).
O desenvolvimento é direto, desconhecendo-se qualquer estágio larval ou
metamorfose. Os ovos são transparentes e com pouco vitelo. A clivagem é radial,
holoblástica, indeterminada e equivalente, formando uma blástula com uma pequena
blastocele. A gastrulação ocorre por invaginação e começa no estágio de 60 células,
originando uma gástrula clássica (John, 1933; Kuhl, 1938; Kuhl & Kuhl, 1965). O
blastóporo marca a porção terminal do individuo adulto e se fecha durante o
desenvolvimento. Posteriormente, a boca é formada por uma invaginação ectodérmica
(estomodeu). O ânus também é formado de forma secundária, porém, sem a
participação de um proctodeu. Neste caso, o intestino toca a ectoderme diretamente, e se
funde a ela, formando o ânus. As bolsas do arquêntero formam primeiro os celomas da
cabeça e do tronco, sendo que o celoma caudal, aparentemente, é uma formação
secundária (Duvert & Salat, 1995; Kapp, 2000). Antes de eclodir, o embrião se dobra e
a cabeça se diferencia da cauda. O tempo de desenvolvimento do zigoto até a eclosão
pode ser influenciado pela temperatura, mas varia entre 19 e 68 horas (Hyman, 1959;
12
Dallot, 1968; Reeve & Cosper, 1975; Brusca & Brusca, 2003). Não há metamorfose,
mas o desenvolvimento dos órgãos adultos continua a partir das estruturas embrionárias,
levando aproximadamente 6 dias para alcançar o desenvolvimento total. Entretanto, a
embriologia do grupo foi estudada apenas para Sagitta (Hertwig 1880a; Doncaster
1902) e Spadella (John 1933) e muito ainda precisa ser elucidado sobre a embriologia e
desenvolvimento pós-embrionário do grupo (Kapp, 1991).
Registro fóssil
O arquivo fóssil escasso de Chaetognatha é o resultado de sua quase completa
ausência de tecidos rígidos e apenas os espinhos de apreensão, dentes e as placas
laterais, juntamente com possíveis impressões de partes moles do corpo são potenciais
evidências fósseis de antigos representantes do grupo (Doguzhaeva et al., 2002;
Casenove et al., 2011). O fóssil cambriano Amiskwia sagittiformis, do Cambriano do
Burgess Shale foi tido como um Chaetognatha por Owre & Bayer (1962) e Conway-
Morris (1977), mas segundo Bieri (1991) e Doguzhaeva et al. (2002) não há nenhuma
característica substancialmente marcante de um Chaetognatha neste fóssil, tais como
ganchos, ovários ou vesículas seminais. Além da falta de estruturas típicas de
Chaetognatha, o fóssil Amiskwia possui outras estruturas desconhecidas em qualquer
Chaetognatha vivente, como um intestino que se estende até o final da cauda e dois
tentáculos extremamente grandes (Bieri, 1991). Titerina rocycanensis do Ordoviciano
da Bohemia é frequentemente tido como um Chaetognatha (Kraft & Mergl, 1989; Kraft
et al., 1999), sendo conhecido a partir de três impressões de seu corpo. Seu corpo é
pequeno, alongado e sua porção anterior é distintamente diferenciada, com um par de
robustos espinhos. Paucijaculum samamithion do Pensilvaniano médio da área do
Mazon Creek, Illinois, foi classificado como Chaetognatha com reservas por Schram
(1973). Esse fóssil é conhecido de algumas impressões de corpo mole e possui algumas
indicações de espinhos de apreensão, um corpo circular, uma nadadeira caudal e
nadadeiras pouco desenvolvidas. Os fósseis protoconodontes do Paleozóico inferior
foram interpretados como possíveis Chaetognatha por Szaniawski (1980, 1982, 1983,
1996, 2002), Repetski & Szaniawski (1981), Bengtson (1983), Sweet (1988), Kraft et
al. (1999) e McIlroy & Szaniawski (2000), mas atualmente são tidos como conodontes,
um grupo proximamente aparentado a Craniata (Aldridge et al., 1986). Euserratosagitta
serratum, do Mississipiano superior exibe um grande número de similaridades
morfológicas e ultraestruturais com os espinhos dos Chaetognatha viventes e oferecem
13
forte evidência da existência de Chaetognatha no Paleozóico (Dozuzhaeva et al., 2002).
Eognathacantha ercainella é tido como o mais antigo registro fóssil de um
Chaetognatha, datado como sendo do Cambriano inferior do sul da China (Chen &
Huang, 2002). Porém, segundo Szaniawski (2005), o único espécime preservado é
insuficiente para responder algumas questões e a única evidência que liga esses animais
a Chaetognatha são estruturas que lembram espinhos de apreensão. Entre os mais certos
fósseis de Chaetognatha estão três espécimes descritos por Wallcott (1911), nomeados
Oesia disjuncta. Esses fósseis foram reavaliados por Szaniawski (2005) e comparados
com três espécies de Chaetognatha viventes (Archeterokrohnia rubra, Heterokrohnia
mirabilis e Heterokrohnia furnestine), especialmente secas e comprimidas, com intuito
de simular as condições de preservação dos fósseis. Inúmeras estruturas típicas de
Chaetognatha foram positivamente identificadas em Oesia disjuncta, tais como
espinhos de apreensão, musculatura transversal, nadadeira caudal e possíveis correlatos
do gânglio ventral, ovários, ânus, nadadeiras laterais e vesículas seminais. A relação de
Oesia disjuncta com Chaetognatha viventes foi questionada apenas por Conway-Morris
(2009), mas foi aceita por vários outros autores (e.g., Vannier et al., 2005; Ball &
Miller, 2006; Hu et al., 2007; Giribet, 2008), conforme apontado por Szaniawski
(2009).
1.2. Histórico do posicionamento filogenético e classificação do grupo
Segundo Hyman (1959) e Bone et al. (1991), o primeiro registro e os primeiros
desenhos de um Chaetognatha apareceram no trabalho de Slabber (1769), que capturou
alguns espécimes na costa da Holanda em 1768 e nomeou o novo animal de verme do
mar ou Sagitta. Duas figuras de Sagitta também aparecem em um trabalho sobre pesca
de baleias de Scoresby (1820) e mais de 50 anos depois da descoberta de Slabber
(1769), Quoy & Gaimard (1827) fizeram uma breve segunda descrição de Sagitta.
Nenhum dos autores citados soube em que grupo classificar esses animais com alguma
segurança. Durante o século XIX foram publicados vários artigos sobre a anatomia,
embriologia e posição sistemática de Sagitta, incluindo o trabalho de Darwin (1844) que
encontrou exemplares em abundância no Atlântico Norte e nas costas do Brasil,
Argentina e Chile. Darwin (1844) foi o primeiro a descrever corretamente os espinhos
de apreensão presentes ao redor da cabeça desses animais e sua ação, descrevendo
também o conjunto de pequenos dentes localizados próximo à boca. No mesmo ano,
Krohn (1844) fez um apanhado do conhecimento sobre a anatomia e gametogênese de
14
Chaetognatha existente em sua época, discutindo a dificuldade de posicionamento
sistemático de Sagitta e propondo uma afinidade com Annelida. Huxley (1851) discutiu
brevemente a posição sistemática de Sagitta, rejeitando a ideia de uma relação próxima
com Mollusca, difundida entre os cientistas da época, e propôs uma hipótese de
relacionamento com alguns Arthropoda (Hyman, 1959). Posteriormente, Leuckart
(1854) e Leuckart & Pagenstecher (1858) propuseram que Chaetognatha deveria ser
classificado como um grupo separado e colocado entre Annelida e Nematoda. De forma
que o isolamento do grupo entre os metazoários ainda persiste nos dias recentes (Duvert
& Salat, 1980; Duvert & Gros, 1982; Bone et al., 1983; Bone & Pulsford, 1984; Bone et
al., 1991). Após estudos posteriores de embriologia, Gegenbaur (1858) corroborou a
visão de Leuckart (1854) e criou para Sagitta a classe Oestelhelminthes, que foi
colocada entre Nemathelminthes e Annulata e, posteriormente foi renomeada como
Chaetognatha, de acordo com Leuckart (1854). Schneider (1866) relacionou
Chaetognatha à Nematoda, no filo Nemathelminthes com base em similaridades no
arranjo da musculatura da parede corporal entre os dois grupos. Essa visão foi
corroborada por Metschnikov (1867) e revivida por Hyman (1959). Hertwig (1880a, b,
c) proporcionou um grande avanço no conhecimento sobre a embriologia, histologia e
anatomia do grupo a partir de pesquisas originais, concluindo que a construção
anatômica de Chaetognatha é mais similar a de Nematoda e Annelida (Poligordius),
mas que a conclusão final sobre seu relacionamento evolutivo deve ser decidida com
base em fatores embriológicos, especialmente o modo de formação do celoma (Hyman,
1959). Grassi (1883) reavaliou a anatomia, embriologia e histologia de Chaetognatha
também com o objetivo de posicionamento sistemático do grupo. O autor fez uma
comparação crítica cuidadosa com outros grupos metazoários, concluiu que é
impossível ligar Chaetognatha a qualquer um dos grupos citados anteriormente e
observou que o grupo tem em comum com lofoforados, Echinodermata, hemicordados e
cordados a formação enterocélica do celoma e do mesoderma. Mas que existem
diferenças anatômicas que, segundo o autor, são obstáculos insuperáveis para
formulação de qualquer hipótese de relacionamento. Günther (1907, 1908) defendeu
fortemente a hipótese de relacionamento com Mollusca, que foi igualmente rejeitada por
Thiele (1907), que era especialista em Mollusca. Bütschli (1910) propôs que
Chaetognatha deveria ser classificado juntamente com os animais tricelomados no
grupo Oligomera. Burfield (1927) fez comparações anatômicas e concluiu que
Chaetognatha é possivelmente uma ramificação pouco modificada de algum grupo
15
protocelomado primitivo, do qual todos os animais celomados derivam, corroborando a
hipótese de MacBride (1914).
Já no século XX e início do século XXI, o principal objetivo dos especialistas foi
determinar as afinidades evolutivas do grupo (Bone et al., 1991). Contudo, esse objetivo
ainda não foi alcançado, e até o momento nenhuma proposta consistente de
posicionamento filogenético para Chaetognatha atingiu um consenso (Nielsen, 1995;
Shinn, 1997; Giribet et al., 2000; Helmkampf et al., 2008). Durante os últimos 150
anos, Chaetognatha tem sido relacionado a uma enorme e diversa lista de outros grupos
metazoários, entre eles Nematoda, Annelida, Mollusca, Crustacea, Arachnoidea,
Protocoelomata, Oligomera e Chordata, o que é uma indicação clara de que sua posição
filogenética continua desconhecida (Bone et al., 1991).
2. Metodologia
Este trabalho foi conduzido de acordo com os princípios básicos da sistemática
filogenética. Seu propósito fundamental é a identificação de grupos monofiléticos e das
relações de parentesco entre esses grupos através da análise comparativa de estruturas
homólogas em estado apomórfico. O marco inicial da sistemática filogenética
contemporânea foi a publicação de Hennig (1950) e a sua posterior tradução para o
idioma inglês em 1966. Hennig (1950) proporcionou a base filosófica e metodológica
para os métodos cladísticos modernos e representou um avanço significativo sobre a
postura filosófica das demais escolas de sua época. Esse avanço se reflete
principalmente no que diz respeito à forma de entender a diversidade biológica ao longo
do processo histórico de diversificação e formação de novas linhagens evolutivas e dos
processos hierárquicos de formação de grupos taxonômicos acima dos níveis
populacionais, organísmicos e de espécie, tradicionalmente abordados pela síntese neo-
darwinista.
Inúmeras propostas filogenéticas pré-hennigianas foram publicadas (e.g., Haeckel,
1866, 1874; Hyman, 1951; Cuénot, 1952; Hadzi, 1953; Jägersten, 1955; Hanson, 1958;
Marcus, 1958; Remane, 1958, 1959). Contudo, essas propostas iniciais não possuíam
um parâmetro explícito e objetivo para identificação de grupos monofiléticos, parâmetro
este proposto pela primeira vez por Hennig (1950, 1966). A proposta hennigiana
vivenciou um período de intenso debate científico que, embora tenha sido
marcadamente acentuado nas décadas de 70 e 80, perdura até o presente momento.
Importantes contribuições se somaram à proposta inicial, principalmente no que tange a
16
análise de parcimônia (Kluge & Farris, 1969; Farris, 1969, 1970; Goloboff, 1996;
Carpenter, 1988; Goloboff et al., 2008), escolha do grupo externo (Mickevich, 1982;
Donoghue & Cantino, 1984; Brooks & Wiley, 1985; de Queiroz, 1985; Kluge &
Strauss, 1985; Nelson, 1985; Clark & Curran, 1986; O’Grady & Deets, 1987;
Mickevich & Lipscomb, 1991; Nixon & Carpenter, 1993; Grandcolas et al., 2009) e
codificação de caracteres (Nelson & Platnick, 1981; Mickevich & Lipscomb, 1991;
Zeppelini, 2001; Fitzhugh, 2006). A incorporação dessas contribuições permitiu um
maior rigor e objetividade nas análises filogenéticas, bem como uma maior agilidade e
capacidade de processamento de grandes matrizes de caracteres. Este fato é ainda mais
útil em tempos onde a biologia molecular desponta como uma promissora fonte de
caracteres quantitativos.
2.1. Escolha dos grupos externos e composição do grupo interno
Geralmente, recomenda-se que os grupos externos de uma análise filogenética
sejam os mais proximamente relacionados com o grupo de estudo ou, se possível, que
sejam grupos irmãos do mesmo (Donoghue & Cantino, 1984; Maddison et al., 1984;
Wiley et al., 1991). Contudo, até o momento, não existe nenhum consenso sobre as
relações evolutivas de Chaetognatha (Bone et al. 1991; Nielsen, 1995; Shinn, 1997;
Giribet et al., 2000; Helmkampf et al., 2008). Esse fato mostrou-se um obstáculo na
seleção de grupos externos e mesmo na delimitação dos táxons terminais possivelmente
relacionados a Chaetognatha e que viriam a formar um grupo interno nessa análise.
Nesse caso, para delimitação de um conjunto de táxons terminais, foi necessário fazer
uma breve análise e discussão prévia dos caracteres de Chaetognatha, bem como uma
revisão bibliográfica sobre as possíveis relações filogenéticas do grupo.
Embora vários trabalhos recentes, baseados em evidências moleculares,
repetidamente posicionem Chaetognatha entre os protostômios, rejeitando a relação do
grupo com os deuterostômios enterocelomados, eles também falharam na tentativa de
chegar a um consenso. Estudos baseados em diferentes classes de caracteres
moleculares chegaram a posicionar Chaetognatha próximo a diversos grupos de
metazoários, entre eles Protostomia + Deuterostomia, em uma posição basal dentro de
Bilateria (Telford & Holland, 1993; Wada & Satoh, 1994), Nematoda (Halanych,
1996b; Littlewood et al., 1998), Nematomorpha (Peterson & Eernisse, 2001),
Ecdysozoa (Zrzavý et al., 1998; Peterson & Eernisse, 2001; Colgan et al., 2008;
Helmkampf et al., 2008; Mallat et al, 2012), Nemertodermatida, na base de Protostomia
17
(Giribet et al., 2000), Lophotrochozoa (Papillon et al., 2004; Matus et al., 2006; Dunn
et al., 2008; Philippe et al, 2011) ou Lophotrochozoa + Ecdysozoa (Helfenbein et al.,
2004; Marlétaz et al., 2006).
Por outro lado, evidências morfológicas não suportam essas hipóteses e apontam,
de forma contundente, para uma relação próxima entre Chaetognatha e Deuterostomia
(Ghirardelli, 1981). Esses indícios podem ser vistos não só em caracteres embriológicos
tradicionalmente utilizados, como o destino do blastóporo, a clivagem radial e o celoma
enterocélico, mas também em outras características estruturais complexas. Segundo
Hyman (1959), a estrutura das fibras e a disposição dos feixes musculares de
Chaetognatha são remanescentes de uma relação de ancestralidade comum com
Nematoda, principalmente devido à ausência de uma musculatura circular. Entretanto,
uma estrutura organizacional muito semelhante pode ser encontrada em grupos
tipicamente deuterostômios como Enteropneusta, que possui musculatura circular
apenas na região da probóscide e do colar mesossomal (Hyman, 1959). Algo ainda mais
importante, e desconsiderado na proposta de Hyman (1959), é que todas as fibras
musculares da parede corporal e de grande parte da musculatura visceral de
Chaetognatha são transversalmente estriadas, inclusive com ocorrência de um intestino
altamente muscularizado e com peristaltismo (Hyman, 1959; Duvert & Salat, 1995;
Casanova & Duvert, 2002; Royuela et al, 2003). Este fato é observado somente em
animais deuterostômios e, de forma possivelmente homoplástica (Ghirardelli, 1968;
Pierrot-Bults & Nair 1991), nos músculos de voo assíncrono de insetos alados (Duvert
& Savineau, 1986; Savineau & Duvert, 1986; Bernstein et al., 1993; Casanova &
Duvert, 2002). Outros fatores, como a presença de fotorreceptores ciliados (Reisinger,
1970; Bone & Goto, 1991, Nielsen, 1995), a organização oligomérica do corpo (Hyman,
1959; Christoffersen & Araújo-de-Almeida, 1994) e um sistema nervoso claramente
epineural (Salvini-Plawen, 1988), apontam para uma relação próxima entre
Chaetognatha e os demais grupos deuterostômios. Essas questões colocam em cheque
as propostas atuais de posicionamento filogenético do grupo baseadas em dados
moleculares, a própria qualidade da informação filogenética contida em sequências
moleculares do grupo, como já foi apontado por Wägele & Rödding (1998). Isso faz
necessária uma análise mais detalhada das possíveis relações entre Chaetognatha,
Deuterostomia e Protostomia.
Dessa forma, optou-se por promover uma análise filogenética com um grupo
interno formado por Chaetognatha, pelos grupos consensualmente vistos como
18
deuterostômios (Pterobranchia, Echinodermata, Enteropneusta, Tunicata,
Cephalochordata e Craniata) e incluindo Brachiopoda e Ectoprocta (=Bryozoa),
possivelmente relacionados a Deuterostomia (Nielsen, 2001). Dessa forma, espera-se
que todas as possibilidades de relacionamento de Chaetognatha dentro de
Deuterostomia possam ser testadas, desde os grupos mais basais, até os mais derivados.
Embora a posição dos “lofoforados” (Phoronida, Brachiopoda e Ectoprocta), dentro ou
próxima de Deuterostomia, tenha sido questionada por dados moleculares (Halanych,
1996a; Zrzavý et al., 1998; Dunn et al., 2008), ela é bem suportada por evidências
morfológicas (e.g., Emig, 1982; Ax, 1989; Cripps, 1991; Jefferies, 1991; Schram, 1991;
Christoffersen & Araújo-de-Almeida, 1994; Nielsen, 2001). Somando-se a isso, a
inclusão desses grupos na análise abre margem para testar alguma possível relação
filogenética entre Chaetognatha e algum dos grupos “lofoforados”.
Como grupos externos, foram escolhidos Phoronida, Pogonophora e Oweniida,
tidos por alguns autores como proximamente relacionados a Deuterostomia (Ivanov,
1975; Christoffersen & Araújo-de-Almeida, 1994; Nielsen, 1995; Salvini-Plawen,
2000), e que apresentam tanto caracteres deuterostômios como protostômios,
possibilitando o posicionamento de Chaetognatha fora do grupo interno, o que apontaria
uma relação com protostômios também em nível morfológico. Oweniida é uma família
de poliquetas tubícolas proximamente aparentada com Pogonophora (Schulze, 2001;
Rousset et al., 2004; Pleijel et al., 2009). Pogonophora, por sua vez, possui em seus três
primeiros segmentos, o plano corporal clássico de Deuterostomia e sua relação com
Annelida só pôde ser identificada a partir do descobrimento do opistossoma. Esse grupo
foi visto por muitos autores como um verdadeiro elo entre Protostomia e Deuterostomia,
apresentando uma série de caracteres que podem ser a base da formação do plano
corporal deuterostômio e das estruturas típicas do grupo, incluindo a enterocelia, o
sistema nervoso epineural, o desenvolvimento de braços tentaculados contendo espaço
celômico e o corpo tripartido e tagmatizado, alguns desses caracteres também
encontrados em Oweniida (Livanov & Porfireva, 1965, 1967; Salvini-Plawen, 1982,
1998, 2000; Smith & Ruppert, 1987; Christoffersen & Araújo-de-Almeida, 1994;
Almeida & Christoffersen, 2001; Almeida et al., 2003; Alonso, 2004; ver Rouse &
Fauchald, 1995, 1997; Rouse, 2001; Schulze, 2003; Bartolomeus et al., 2005 para uma
opinião alternativa). Phoronida, por sua vez, é proximamente relacionado a Brachiopoda
e Ectoprocta (Emig, 1982; Ax, 1989; Cripps, 1991; Schram, 1991), além de possuir
inúmeras características tipicamente encontradas em protostômios e deuterostômios
19
(Temereva & Wanninger, 2012). Porém, apesar deste grupo apresentar a maior parte das
características diagnósticas de Deuterostomia, a boca não é formada por uma abertura
secundária, o que neste caso pode ser considerado, a priori, uma condição plesiomórfica
para o grupo que indica que Phoronida pode ser historicamente relacionado a
Deuterostomia mas, ainda assim, um grupo não deuterostômio. Entretanto, os grupos
externos não foram apontados manualmente durante a análise de parcimônia, tendo sido
recuperados automaticamente pelo programa utilizado, conforme sugerido por Nixon &
Carpenter (1993).
2.2. Fonte de caracteres
A literatura primária foi utilizada como fonte de informação descritiva para a
realização deste trabalho. Entende-se como literatura primária os trabalhos referenciais
sobre a morfologia dos grupos analisados, que contenham informações detalhadas sobre
a anatomia, morfologia ou ultraestrutura, bem como ilustrações que possuam qualidade
suficiente para que possam ser feitas comparações com estruturas homólogas de outros
indivíduos. O levantamento de caracteres para este estudo foi realizado através da
análise de ilustrações e descrições encontradas em tratados zoológicos e trabalhos
referenciais sobre a morfologia e anatomia de Chaetognatha e Metazoa (e.g., Hertwig,
1880; Grassi, 1883; Doncaster, 1902; Burfield, 1927; John, 1933; Hyman, 1940, 1955,
1959; Nielsen, 2001).
A utilização da literatura como fonte de informações sobre caracteres
morfológicos é uma boa estratégia para reconstruir filogenias. Isso é possível devido à
existência de grande quantidade de trabalhos publicados nesta área, e que possuem
qualidade suficiente para que se possam fazer inferências filogenéticas a partir destes
dados. Muitos trabalhos filogenéticos produzidos com base apenas em dados
morfológicos obtidos a partir da literatura especializada estão sendo publicados em
periódicos e estão sendo amplamente aceitos e debatidos pela comunidade científica
(e.g., Schram, 1991; Christoffersen & Araújo-de-Almeida, 1994; Rouse & Fauchald,
1995, 1997a, 1997b). Uma grande quantidade de trabalhos puramente descritivos foi e
continua sendo publicada anualmente, oferecendo um potencial muito grande a ser
explorado em análises comparativas. Os trabalhos referenciais são facilmente
encontrados na internet e geralmente fazem parte do acervo a ser aproveitado das
universidades. A utilização da literatura na análise filogenética é infinitamente mais
barata e rápida que quaisquer outros métodos que envolvam procedimentos de
20
levantamento dos dados, sejam moleculares ou investigação em acervos de museus e
coleções científicas.
Neste trabalho, foram comparados caracteres já conhecidos, uma vez que os
mesmos foram obtidos a partir da literatura. Porém, esse fato não descaracteriza a
originalidade do estudo, tendo em vista que esses caracteres, principalmente para
Chaetognatha (que é, de fato, o objeto deste estudo), nunca foram analisados
conjuntamente em um estudo filogenético. São caracteres abordados de forma isolada e
o intuito desse trabalho foi inseri-los em um contexto mais amplo e analisá-los em
conjunto com uma base de dados de um grupo maior, testando hipóteses de
posicionamento filogenético. A contribuição deste trabalho, o que lhe confere um
caráter inédito, é o fato de termos identificado e coletado dados que já existem em
trabalhos puramente descritivos, de forma isolada e sem grande valor filogenético, e
sintetizarmos esse conhecimento de forma que ele se tornasse filogeneticamente útil.
Codificação
Os caracteres foram codificados como “0”, “1”, “2”, “3”..., para cada um de seus
diferentes estados. Durante a análise de parcimônia, todos os caracteres foram tratados
como não ordenados e receberam pesos idênticos. Caracteres duvidosos ou cujo estado
não é conhecido para determinado grupo foram codificados como “?” e caracteres
inaplicáveis foram codificados como “-”. A codificação de caracteres como ausente (0)
e presente (1) foi evitada ao máximo neste trabalho. Isso se deve à possibilidade de
inserção de um nível adicional de ruído à matriz de caracteres, inerente a esse tipo de
abordagem, tendo em vista que, qualquer que seja o caráter, ele deriva de uma condição
plesiomórfica pré-existente (Hennig, 1966; Wiley, 1981) e a identificação dessa forma
plesiomórfica, sempre que possível, é fundamental para obtenção de hipóteses
filogenéticas mais consistentes. A condição “ausente” é plenamente aceitável apenas
quando fizer referência a uma redução ou perda secundária do caráter (Pimentel &
Riggins, 1987).
2.3. Polarização dos caracteres
A polarização dos caracteres foi feita em duas etapas. Na primeira, usou-se o
método de comparação com grupos externos múltiplos (Watrous & Wheeler, 1981;
Maddison et al., 1984; Nixon & Carpenter, 1993; Moura & Christoffersen, 1996; von
Sternberg, 1997) e a polarização das séries de transformação foi feita automaticamente,
21
com base na distribuição dos caracteres e estados de caráter do grupo externo e do
grupo interno (Tabela 2) na topologia da árvore mais parcimoniosa (Patterson, 1988).
Na segunda etapa, utilizamos a árvore mais parcimoniosa obtida anteriormente como
um critério objetivo para construção de uma nova matriz (Tabela 3), possibilitando a
reinterpretação de caracteres duvidosos e a identificação de homoplasias que, a partir
desse ponto, foram desmembradas em diferentes caracteres (ou estados de caráter, no
caso de reversões), que podem ser visualizados na Tabela 4. Posteriormente, os
caracteres da nova matriz foram redistribuídos na topologia da árvore mais
parcimoniosa obtida na primeira etapa. O objetivo de reanalisar os caracteres com base
no cladograma da Fig. 1 e construir uma nova matriz é proporcionar uma discussão
mais adequada dos caracteres e seus diferentes estados. Com esse fim, toda vez que
citarmos um caráter a partir deste ponto do texto, estaremos fazendo referência aos
caracteres reordenados, descritos nas Tabelas 3 e 4.
A determinação da direcionalidade de uma série de transformação (polarização) é
um dos pontos fundamentais de toda e qualquer análise filogenética (Amorim, 2002;
Wiley, 1981). Hennig (1950, 1966) inicialmente propôs que essa polarização deveria ser
feita a priori, por comparação manual dos estados de caráter encontrados no grupo
externo e nos grupos de interesse, com a participação decisiva do conhecimento
empírico e da experiência do pesquisador. A partir daí, seriam inferidas hipóteses
filogenéticas. Contudo, esse tipo de postura foi amplamente criticada pela comunidade
científica. A postura atual parte do princípio que, desde que os caracteres escolhidos
sejam informativos, eles devem apresentar uma distribuição hierárquica que
corresponda à própria sequência hierárquica de formação dos táxons envolvidos na
análise, recapitulando a sequência de formação histórica dos grupos. Desse modo,
acredita-se que seja possível recuperar a história genealógica dos grupos em questão
sem a participação subjetiva do pesquisador nas decisões de direcionalidade das séries
de transformação, sendo que a parcimônia assume o papel de decisor da polaridade dos
caracteres. Nesse caso, a qualidade da informação filogenética contida nos caracteres
tem um papel decisivo para a qualidade do resultado final da análise como um todo.
2.4. Análise dos dados e reconstrução da árvore filogenética
O programa TNT 1.1 (Goloboff et al., 2008) foi utilizado para construção da
matriz de caracteres, realização da análise de parcimônia, visualização da distribuição
dos caracteres sobre a topologia da árvore mais parcimoniosa, cálculo dos valores de
22
suporte bootstrap e jacknife, comprimento, índice de consistência e índice de retenção.
Foi realizada uma busca heurística usando a opção traditional search, com 100
sequências adicionais, raiz aleatória 1 e 1000 árvores salvas por replicação. O algoritmo
de troca de ramos (branch swapping) foi o tree bisection reconnection (TBR). Durante
a análise, esse algoritmo quebra cada árvore em duas partes e reconecta os ramos em
todas as combinações possíveis até encontrar a combinação mais parcimoniosa. A opção
MULPARS (salva todas as árvores de menor comprimento) foi ativada e os ramos de
comprimento zero foram colapsados. Todos os caracteres foram tratados como não
ordenados e receberam peso 1. O cálculo dos valores de suporte bootstrap/jacknife foi
feito de forma heurística, com 1000 pseudoréplicas, cortadas em 50, e com as mesmas
especificações utilizadas na obtenção do cladograma. Os valores de suporte e os grupos
recuperados são apresentados na Fig. 1. A árvore mais parcimoniosa obtida a partir
desta metodologia foi enraizada automaticamente pelo algoritmo de parcimônia, sem
que os grupos externos fossem determinados previamente (Nixon & Carpenter, 1993),
de forma que a própria distribuição hierárquica dos caracteres na topologia final do
cladograma foi capaz de identificar os grupos externos e testar a monofilia do grupo
interno.
3. Resultados
A matriz utilizada na elaboração da hipótese filogenética apresentada neste
trabalho (Tabela 1) foi construída com base em 25 caracteres morfológicos (Tabela 2),
dos quais, 17 são multiestados e 8 binários. O grupo interno é composto por 9 táxons
terminais e o grupo externo por 3 táxons terminais (Oweniida, Pogonophora e
Phoronida). Com base nesses caracteres e nos procedimentos metodológicos descritos
acima, com pesagem idêntica para todos os caracteres, foi encontrada apenas uma
árvore mais parcimoniosa (Fig. 1) com tamanho de 59 passos, índice de consistência
(CI) 0,91 e índice de retenção (RI) 0,90. Apenas uma politomia não foi resolvida nesta
análise, entre Brachiopoda, Ectoprocta e o restante do grupo interno, na base do
cladograma. Os valores de suporte de bootstrap/jacknife podem ser observados na Fig.
1.
Fig. 1
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2001),
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sal e
24
Chaetognatha na posição mais derivada), que é sustentada pelos caracteres 041, 091 e
241. A monofilia de Pharyngotremata (Schaeffer, 1987) (Pt (Ec (En (Tu (Ce (Ch +
Cr)))))) foi recuperada e sustentada pelos caracteres 032 e 151. A monofilia de
Dexiothetica (Jefferies, 1979) (Ec (En (Tu (Ce (Ch + Cr))))) é sustentada pelos
caracteres 111 e 172. Contudo, o nome atribuído ao grupo por Jefferies (1979) torna-se
impróprio a partir desta análise, uma vez que Dexiothetica sensu Jefferies (1979) faz
referência à formação de um novo plano de simetria bilateral em Chordata e
Enteropneusta, a partir da supressão do lado direito do corpo de Echinodermata. Com
subsequente reorganização do plano corporal a partir do lado esquerdo somente.
Entretanto, verificou-se aqui que o dexiotetismo (representado nos grupos enterocélicos
pela assimetria do proto e mesoceloma) é uma condição plesiomórfica para
Deuterostomia, que surgiu inicialmente em Pogonophora, e está presente em todos os
outros grupos, com exceção de Craniata e Chaetognatha. Essa questão será discutida
com mais detalhes posteriormente, no tópico referente à discussão do caráter 08.
Eupharyngotremata (Christoffersen & Araújo-de-Almeida, 1994) (En (Tu (Ce (Cr +
Ch)))) foi sustentado pelos caracteres 033, 120, 152, 192 e 212. A monofilia de Chordata
(Ehrenberg, 1836), com Tunicata em uma posição basal em relação à Cephalochordata
(Tu (Ce (Cr + Ch))), foi sustentada pelos caracteres 022, 042, 054, 063, 101, 112, 121, 131,
141, 183 e 193. O clado formado por (Ce (Cr + Ch)), chamado por Schaeffer (1987) de
cordados somíticos, foi sustentado pelos caracteres 023, 102, 221, 230 e 242. O clado
mais derivado, formado por Chaetognatha + Craniata, nomeado Bioculata por
Christoffersen & Araújo-de-Almeida (1994), foi sustentado pelos caracteres 082, 202,
213 e 251, com valor de suporte bootstrap de 66%.
25
Tabela 1. Matriz gerada a partir de 25 caracteres morfológicos. Os caracteres foram codificados com “0-
5” para os diferentes estados apresentados. Caracteres inaplicáveis foram codificados com “-” e caracteres
duvidosos ou desconhecidos com “?”. Todos os caracteres foram tratados como não ordenados durante a
análise.
Táxons Número e estados dos caracteres 0
1 02
03
04
05
06
07
08
09
10
11
12
13
14
15
16
17
18
19
20
21
22
23
24
25
Oweniida 0 0 - - - 0 0 0 0 0 0 - 0 0 0 - 0 0 0 0 0 0 - 0 0Pogonophora 1 0 0 0 0 1 0 1 - 0 0 - 0 0 0 - 1 0 - - 0 0 - 0 0Phoronida 2 1 1 0 1 2 1 1 0 0 0 - 0 0 0 - 1 1 1 1 1 0 - 0 0Brachiopoda 2 1 1 1 1 2 1 1 1 0 0 - 0 0 0 - 1 1 1 1 1 0 - 1 0Ectoprocta 2 1 1 1 1 2 1 1 1 0 0 - 0 0 0 - 1 1 1 1 1 0 - 1 0Pterobranchia 2 1 2 1 1 2 1 1 1 0 0 - 0 0 1 - 1 2 1 1 1 0 - 1 0Echinodermata 2 1 2 ? 2 2 1 1 1 0 1 - 0 0 1 - 2 1 1 1 1 0 - 1 0Enteropneusta 2 1 3 1 3 2 1 1 1 0 1 0 0 0 2 - 2 2 2 1 2 0 - 1 0Tunicata 2 2 3 2 4 3 1 1 1 1 2 1 1 1 2 - 2 4 3 1 2 0 - 1 0Cephalochordata 2 3 3 2 4 3 1 1 1 2 2 1 2 1 2 - 2 4 3 1 2 1 1 2 0Craniata 2 3 3 2 4 3 1 0 1 2 2 1 2 1 2 1 2 4 3 2 3 1 1 2 2Chaetognatha 2 4 3 2 5 3 1 0 1 2 2 - 0 0 0 0 2 3 3 2 3 1 0 3 1
Tabela 2. Lista de caracteres contendo 25 caracteres morfológicos (sendo 17 multiestado e 8 binários).
Os caracteres foram codificados com “0-5” para os diferentes estados apresentados.
01. Formação do celoma: (0) esquizocélica; (1) três primeiros segmentos formados por enterocelia e opistossoma esquizocélico; (2) enterocélica.
02. Compartimentos celômicos: (0) mais de três compartimentos celômicos; (1) três compartimentos celômicos; (2) ausência de um celoma bem definido, mas com estruturas mesodérmicas originadas a partir do arquêntero; (3) três compartimentos celômicos, com múltiplos blocos somíticos induzidos a partir do mesoblastema notocordal; (4) dois compartimentos celômicos.
03. Modificações do mesoceloma: (0) mesoceloma presente, mas com extensões tentaculares ciliadas retidas no protoceloma; (1) mesoceloma com extensões tentaculares ciliadas voltadas para a posição ventral, em volta da boca; (2) mesoceloma com extensões tentaculares ciliadas voltadas para a posição dorsal, não circundando a boca; (3) mesoceloma presente, mas com extensões tentaculares ciliadas completamente ausentes.
04. Projeção metassomal: (0) metassoma presente, mas sem formar um tagma distinto do mesossoma; (1) metassoma formando um tagma distinto do mesossoma, com uma projeção peduncular, geralmente utilizada para fixar o organismo ao substrato; (2) tagma metassomal formando uma projeção caudal com posição pós-anal.
05. Diferenciação prossomal: (0) prossoma com extensões tentaculares contendo espaço celômico; (1) prossoma reduzido, formando uma pequena projeção pontiaguda entre os tentáculos mesossomais e contendo espaço celômico; (2) prossoma formando um pedúnculo usado para fixação ao substrato; (3) Prossoma formando uma probóscide escavadora bem desenvolvida; (4) prossoma indiferenciado e com um celoma bastante reduzido ou obliterado por estruturas cefálicas no adulto; (5) prossoma ausente.
06. Segmentos corpóreos: (0) metaméricos; (1) três primeiros segmentos tagmatizados e opistossoma metamérico; (2) oligoméricos com proto, meso e matassoma; (3) oligoméricos com apenas dois segmentos tagmatizados.
07. Padrão de clivagem: (0) espiral; (1) radial. 08. Plano de simetria: (0) perfeitamente bilateral; (1) bilateral, com assimetrias causadas por maior desenvolvimento de estruturas no lado esquerdo do corpo.
09. Origem da boca: (0) blastóporo; (1) estomodeu. 10. Metamorfose: (0) larva primária ciliada sofre metamorfose e origina o indivíduo adulto; (1) larva primária ciliada ausente, larva girinóide se fixa, sofre metamorfose e origina um adulto séssil; (2) ausência de qualquer fase larval e metamorfose, juvenis são miniaturas dos adultos livre-natantes.
11. Larva primária ciliada: (0) tipo trocófora; (1) tipo diplêurula (tornaria); (2) ausência total de uma larva primária ciliada.
12. Endóstilo: (0) complexo branquial contendo uma faixa epibranquial dorsal secretora de muco e
26
compostos de iodina; (1) órgão muco-ciliado endostilar, com faixas perifaringeanas dentro da faringe. 13. Notocorda: (0) região dorsal mediana do arquêntero indiferenciada; (1) região dorsal mediana do arquêntero evagina-se e se diferencia em uma nova faixa mesodérmica metassomal que origina a notocorda, presente apenas na região caudal; (2) notocorda se estende além da região caudal . 14. Crista neural: (0) ectoderme dorsal mediana indiferenciada; (1) uma faixa dorsal mediana da ectoderme se diferencia em um tecido nervoso especializado.
15. Fendas faringeanas: (0) faringe sem poros; (1) um par de fendas faringeanas; (2) fendas faringeanas múltiplas.
16. Sistema lateral de receptores mecânicos: (0) sistema lateral de órgãos ciliares sensoriais; (1) sistema lateral de órgãos ciliares sensoriais localizados em poros especializados.
17. Tipo de fotorreceptores: (0) rabdoméricos; (1) ausência de fotorreceptores; (2) ciliados. 18. Forma e disposição do sistema nervoso central: (0) cordão nervoso ventral intraepitelial; (1) sistema nervoso central pouco organizado; (2) pequeno cordão nervoso dorsal, mesossomal, possuindo conectivos laterais ligados a um cordão nervoso ventral que se estende pelo metassoma; (3) cordão nervoso dorsal oco, estendendo-se posteriormente até o final da região caudal; (4) gânglio cerebral dorsal, conectivos laterais circunfaringeanos e um gânglio nervoso ventral localizado no metassoma.
19. Forma do trato digestivo: (0) trato digestivo reto, com boca e ânus terminais; (1) em forma de U, com ânus localizado próximo a boca; (2) linear, indo de uma boca anterior para um ânus dorsalmente localizado; (3) linear, indo de uma boca anterior para um ânus posterior, ventralmente localizado e rente a uma projeção caudal pós-anal.
20. Peristaltismo: (0) alimento é deslocado através do tubo digestivo por uma combinação de ação ciliar e contrações rítmicas; (1) alimento é deslocado através do tubo digestivo por ação ciliar; (2) alimento é deslocado através do tubo digestivo por contrações rítmicas da musculatura intestinal.
21. Captura de partículas alimentares: (0) micropartículas são capturadas com a utilização dos tentáculos da coroa tentacular; (1) micropartículas são capturadas com a utilização dos tentáculos mesossomais; (2) micropartículas são capturadas com a utilização das fendas faringeanas em um processo de filtração; (3) macropartículas são capturadas por predação ativa com auxílio de estruturas rígidas na apreensão de presas.
22. Fibras musculares da parede corporal: (0) lisas; (1) transversalmente estriadas. 23. Blocos musculares segmentares: (0) presentes apenas na região ventral e não funcionais; (1) bem desenvolvidos e funcionais.
24. Tipo de sistema circulatório hemal: (0) completamente fechado e com vasos bem desenvolvidos; (1) aberto, vasos reduzidos abrindo em espaços hemais que não contém parede vascular; (2) completamente fechado, com a presença uma aorta dorsal, ventral e um sistema porta hepático. (3) aberto, completamente sem vasos, líquido hemal circula em seios e canais muito pouco organizados.
25. Tecido epitelial: (0) todo o epitélio é formado por apenas uma camada de células; (1) colarinho, região dorsal da cabeça e tronco apresentam epitélio multiestratificado; (2) todo o epitélio é multiestratificado.
27
Tabela 3. Matriz contendo os 25 caracteres morfológicos reanalisados e ordenados com base no
cladograma da Fig. 1, gerado a partir da análise inicial dos caracteres não-ordenados. Os caracteres foram
recodificados com “0-5”, onde “0” representa o estado plesiomórfico e “1-5” representam os estados
apomórficos sucessivos de cada caráter. Caracteres inaplicáveis foram codificados com “-”.
Táxons Número e estados dos caracteres 0
1 02
03
04
05
06
07
08
09
10
11
12
13
14
15
16
17
18
19
20
21
22
23
24
25
Oweniida 0 0 - - - 0 0 0 0 0 0 - 0 0 0 - 0 0 0 0 0 0 - 0 0Pogonophora 1 0 0 0 0 1 0 1 0 0 0 - 0 0 0 - 1 0 - - 0 0 - 0 0Phoronida 2 1 1 0 1 2 1 1 0 0 0 - 0 0 0 - 1 1 1 1 1 0 - 0 0Brachiopoda 2 1 1 1 1 2 1 1 1 0 0 - 0 0 0 - 1 1 1 1 1 0 - 1 0Ectoprocta 2 1 1 1 1 2 1 1 1 0 0 - 0 0 0 - 1 1 1 1 1 0 - 1 0Pterobranchia 2 1 2 1 1 2 1 1 1 0 0 - 0 0 1 - 1 2 1 1 1 0 - 1 0Echinodermata 2 1 2 1 2 2 1 1 1 0 1 - 0 0 1 - 2 2 1 1 1 0 - 1 0Enteropneusta 2 1 3 1 3 2 1 1 1 0 1 0 0 0 2 - 2 2 2 1 2 0 - 1 0Tunicata 2 2 3 2 4 3 1 1 1 1 2 1 1 1 2 - 2 3 3 1 2 0 - 1 0Cephalochordata 2 3 3 2 4 3 1 1 1 2 2 1 2 1 2 - 2 3 3 1 2 1 0 2 0Craniata 2 3 3 2 4 3 1 2 1 2 2 1 2 1 2 1 2 3 3 2 3 1 0 2 2Chaetognatha 2 4 3 2 5 3 1 2 1 2 2 2 3 2 3 0 2 4 3 2 3 1 1 3 1
Tabela 4. Lista de caracteres reordenados com base na árvore mais parcimoniosa obtida nesta análise
(Fig. 1). Aqui, os caracteres foram codificados com “0” para o estado plesiomórfico e “1-5” para os
diferentes estados apomórficos sucessivos.
01. Formação do celoma: (0) esquizocélica; (1) três primeiros segmentos formados por enterocelia e opistossoma esquizocélico; (2) enterocélica.
02. Compartimentos celômicos: (0) mais de três compartimentos celômicos; (1) três compartimentos celômicos; (2) ausência de um celoma bem definido, mas com estruturas mesodérmicas originadas a partir do arquêntero; (3) três compartimentos celômicos, com múltiplos blocos somíticos induzidos a partir do mesoblastema notocordal; (4) dois compartimentos celômicos.
03. Modificações do mesoceloma: (0) mesoceloma presente, mas com extensões tentaculares ciliadas retidas no protoceloma; (1) mesoceloma com extensões tentaculares ciliadas voltadas para a posição ventral, em volta da boca; (2) mesoceloma com extensões tentaculares ciliadas voltadas para a posição dorsal, não circundando a boca; (3) mesoceloma presente, mas com extensões tentaculares ciliadas completamente ausentes.
04. Projeção metassomal: (0) metassoma presente, mas sem formar um tagma distinto do mesossoma; (1) metassoma formando um tagma distinto do mesossoma, com uma projeção peduncular, geralmente utilizada para fixar o organismo ao substrato; (2) tagma metassomal com uma projeção caudal com posição pós-anal.
05. Diferenciação prossomal: (0) prossoma com extensões tentaculares contendo espaço celômico; (1) prossoma reduzido, formando uma pequena projeção pontiaguda entre os tentáculos mesossomais e contendo espaço celômico; (2) prossoma formando um pedúnculo usado para fixação ao substrato; (3) Prossoma formando uma probóscide escavadora bem desenvolvida; (4) prossoma indiferenciado e com um celoma bastante reduzido ou obliterado por estruturas cefálicas no adulto; (5) prossoma ausente.
06. Segmentos corpóreos: (0) metaméricos; (1) três primeiros segmentos tagmatizados e opistossoma metamérico; (2) oligoméricos com proto, meso e matassoma; (3) oligoméricos com apenas dois segmentos tagmatizados.
07. Padrão de clivagem: (0) espiral; (1) radial. 08. Plano de simetria: (0) perfeitamente bilateral; (1) bilateral, com assimetrias causadas por maior desenvolvimento de estruturas celômicas no lado esquerdo do corpo; (2) ausência secundária de assimetrias, simetria bilateral virtualmente perfeita.
09. Origem da boca: (0) blastóporo; (1) estomodeu. 10. Metamorfose: (0) larva primária ciliada sofre metamorfose e origina o indivíduo adulto; (1) larva primária ciliada ausente, larva girinóide se fixa, sofre metamorfose e origina um adulto séssil; (2) ausência de qualquer fase larval e metamorfose, juvenis são miniaturas dos adultos livre-natantes.
11. Larva primária ciliada: (0) tipo trocófora; (1) tipo diplêurula (tornaria); (2) ausência total de uma
28
larva primária ciliada. 12. Endóstilo: (0) complexo branquial contendo uma faixa epibranquial dorsal secretora de muco e compostos de iodina; (1) órgão muco-ciliado endostilar, com faixas perifaringeanas dentro da faringe; (2) endóstilo secundariamente ausente.
13. Notocorda: (0) região dorsal mediana do arquêntero indiferenciada; (1) região dorsal mediana do arquêntero evagina-se e se diferencia em uma nova faixa mesodérmica metassomal que origina a notocorda, presente apenas na região caudal; (2) notocorda se estende além da região caudal; (3) notocorda secundariamente ausente. 14. Crista neural: (0) ectoderme dorsal mediana indiferenciada; (1) uma faixa dorsal mediana da ectoderme se diferencia em um tecido nervoso especializado; (2) crista neural secundariamente ausente.
15. Fendas faringeanas: (0) faringe sem poros; (1) um par de fendas faringeanas; (2) fendas faringeanas múltiplas; (3) fendas faringeanas secundariamente ausentes.
16. Sistema lateral de receptores mecânicos: (0) sistema lateral de órgãos ciliares sensoriais; (1) sistema lateral de órgãos ciliares sensoriais localizados em poros especializados.
17. Tipo de fotorreceptores: (0) rabdoméricos; (1) ausência de fotorreceptores; (2) ciliados. 18. Forma e disposição do sistema nervoso central: (0) cordão nervoso ventral intraepitelial; (1) sistema nervoso central pouco organizado; (2) pequeno cordão nervoso dorsal, mesossomal, possuindo conectivos laterais ligados a um cordão nervoso ventral que se estende pelo metassoma; (3) Cordão nervoso dorsal oco, estendendo-se posteriormente até o final da região caudal; (4) gânglio cerebral dorsal, conectivos laterais circunfaringeanos e um gânglio nervoso ventral localizado no metassoma.
19. Forma do trato digestivo: (0) trato digestivo reto, com boca e ânus terminais; (1) em forma de U, com ânus localizado próximo a boca; (2) linear, indo de uma boca anterior para um ânus dorsalmente localizado; (3) linear, indo de uma boca anterior para um ânus posterior, ventralmente localizado e rente a uma projeção caudal pós-anal.
20. Peristaltismo: (0) alimento é deslocado através do tubo digestivo por uma combinação de ação ciliar e contrações rítmicas; (1) alimento é deslocado através do tubo digestivo por ação ciliar; (2) alimento é deslocado através do tubo digestivo por contrações rítmicas da musculatura intestinal.
21. Captura de partículas alimentares: (0) micropartículas são capturadas com a utilização dos tentáculos da coroa tentacular; (1) micropartículas são capturadas com a utilização dos tentáculos mesossomais; (2) micropartículas são capturadas com a utilização das fendas faringeanas em um processo de filtração; (3) macropartículas são capturadas por predação ativa com auxílio de estruturas rígidas na apreensão de presas.
22. Fibras musculares da parede corporal: (0) lisas; (1) transversalmente estriadas. 23. Blocos musculares segmentares: (0) bem desenvolvidos e funcionais; (1) presentes apenas na região ventral e não funcionais.
24. Tipo de sistema circulatório hemal: (0) completamente fechado e com vasos bem desenvolvidos; (1) aberto, vasos reduzidos abrindo em espaços hemais que não contém parede vascular; (2) completamente fechado, com a presença uma aorta dorsal, ventral e um sistema porta hepático; (3) aberto, completamente sem vasos, líquido hemal circula em seios e canais muito pouco organizados.
25. Tecido epitelial: (0) todo o epitélio é formado por apenas uma camada de células; (1) colarinho, região dorsal da cabeça e tronco apresentam epitélio multiestratificado; (2) todo o epitélio é multiestratificado.
3.1. Evidências de monofilia dos táxons terminais
Grupo interno
Brachiopoda
Apomorfias: indivíduos secretam conchas bivalves (Hyman, 1959).
Ectoprocta
Apomorfias: presença de polimorfismo entre os zoóides da colônia, onde os
indivíduos são especializados para funções diferenciadas (Nielsen, 2001)
29
Pterobranchia
Apomorfias: zoóides secretam tubo contendo queratina e colágeno (Armstrong et
al., 1984).
Echinodermata
Apomorfias: presença de um sistema hidrovascular, endoesqueleto, simetria
pentarradial e tecido conectivo mutável (Brusca & Brusca, 2003; Nielsen, 2001).
Enteropneusta
Apomorfias: larva tornária, probóscide prossomal escavadora, esqueleto da
probóscide (Hyman, 1959).
Tunicata
Apomorfias: túnica formada por proteínas e grande quantidade de fibras de
celulose, reversão periódica do batimento cardíaco, glândula pilórica (Neumann, 1933;
Berrill, 1947; Kriebel, 1967; Hirose et al., 1997; Kimura et al., 2001; Nakashima et al.,
2004).
Cephalochordata
Apomorfias: presença de vários ocelos do tipo taça pigmentar ao longo do cordão
neural (Hesse ocelli), de um anel de cirros orais, e notocorda constituída principalmente
por células contendo fibras contráteis (Welsch, 1968; Flood, 1975; Ruppert, 1997a;
Wicht & Lacalli, 2005).
Chaetognatha
Apomorfias: presença de um septo entre o tronco e a cauda, dividindo o celoma
metassomal em dois, de um colarinho, do gânglio nervoso ventral e do conjunto de
espinhos de apreensão (Hyman, 1959; Bone et al., 1991b; Kapp, 1991).
Craniata
Apomorfias: epitélio multiestratificado em toda a superfície corporal, vasos
sanguíneos contendo tecido endotelial, órgãos olfatórios associados com o telencéfalo,
olhos parietal e pineal dorsais associados ao diencéfalo e um cérebro verdadeiro
envolvido por um neurocrânio (Starck, 1982; Romer & Parsons, 1986; Mickoleit, 2004;
Janvier, 2008).
30
Grupo externo
Oweniida
Apomorfias: Neuropódio com campos densos de ganchos pequenos (Fauchald &
Rouse, 1997).
Pogonophora
Apomorfias: Segmentação teloblástica restrita ao tagma opistossomal, uncini
com dentes opostos, frênulo, tronco, bordas com glândulas piriformes sobre o tronco,
ausência de intestino, tubo colapsável (Rouse, 2001).
Phoronida
Apomorfias: presença de uma larva actinotroca (Hyman, 1959).
3.2. Discussão dos caracteres
01. Formação do celoma: (0) esquizocélica – todos os espaços celômicos em Oweniida
são distintamente esquizocélicos e esses animais apresentam o padrão clássico de
metameria observado nos demais poliquetas e animais segmentados (Fauchald & Rouse,
1997). (1) três primeiros segmentos formados por enterocelia e opistossoma
esquizocélico – o desenvolvimento dos espaços celômicos dos três primeiros segmentos
de Pogonophora segue o padrão enterocélico típico (Ivanov, 1963, 1975, 1988; Salvini-
Plawen, 1972; Ulrich, 1972; Gureeva & Ivanov, 1986), onde bolsas mesodérmicas se
destacam do arquêntero e dão origem a três cavidades pareadas, correspondentes ao
proto, meso e metacelomas encontrados nos deuterostômios. E assim como nos demais
animais enterocélicos, mesoderma e cavidades celômicas são formadas em um evento
único. Na verdade, até o descobrimento do opistossoma de Pogonophora (Webb,
1964a), não havia dúvidas de que esses animais apresentavam relações evolutivas
próximas com Deuterostomia, como pode ser exemplificado por Hartman (1954),
Hyman (1959) e Ivanov (1963). Todo o plano corporal desses animais é organizado
com base em um modelo oligomérico tripartido semelhante ao dos deuterostômios
(Rocha et al., 2006). Contudo, o opistossoma, apesar de pouco desenvolvido em relação
ao restante do corpo, retém o padrão de desenvolvimento teloblástico encontrado em
poliquetas e a formação dos espaços celômicos é claramente esquizocélica, com o
desenvolvimento de múltiplos blocos celômicos metaméricos pareados a partir de um
mesoderma formado previamente (Nørrevang, 1970). A estrutura corporal dos três
31
primeiros segmentos de Pogonophora, bem como a formação dos respectivos espaços
celômicos contidos neles fornecem fortes evidências que sustentam a hipótese de que
esses animais representam um elo entre avançados protostômios gastroneurais e
deuterostômios epineurais na transição entre um plano corporal metamérico e um novo
plano corporal oligomérico e tripartido que originou a linhagem Deuterostomia, e que
esses espaços celômicos são homólogos ao proto, meso e metacelomas de
Deuterostomia (Livanov & Porfireva, 1965; Livanov & Porfireva, 1967; Salvini-
Plawen, 1982; Smith et al., 1987; Christoffersen & Araújo-de-Almeida, 1994; Salvini-
Plawen, 1998; Salvini-Plawen, 2000; Almeida & Christoffersen, 2001; Almeida et al.,
2003). (2) enterocélica – a formação do mesoderma e das cavidades celômicas em
todos os deuterostômios, incluindo Phoronida, Brachiopoda, Ectoprocta e Chaetognatha
ocorre exclusivamente a partir da evaginação de bolsas do arquêntero, conforme o
padrão enterocélico típico (Hyman, 1959; Nielsen, 2001). Apesar de existirem variações
sutis ao longo do desenvolvimento desse caráter nos grupos citados, com exceção de
Chaetognatha e Chordata, o padrão geral de desenvolvimento das bolsas mesodérmicas
permanece completamente estável.
02. Compartimentos celômicos: (0) mais de três compartimentos celômicos –
Oweniida apresenta múltiplos segmentos celômicos metaméricos, conforme encontrado
nos poliquetas de um modo geral. Contudo, é possível observar uma tendência clara de
redução, fusão e tagmatização dos segmentos anteriores, uma característica encontrada
não só em Oweniida, mas nos Sabellida de modo geral (Bartolomeus et al., 2005).
Pogonophora retém esse padrão apenas no opistossoma, enquanto proto, meso e
metassomas são novidades evolutivas em relação ao desenvolvimento teloblástico dos
segmentos opistossomais e as anulações encontradas nessas regiões são apenas externas
e não afetam os órgãos externos e cavidades celômicas (Hyman, 1959). (1) três
compartimentos celômicos – a maioria dos deuterostômios apresenta uma típica
divisão tripartida do mesoderma em proto, meso e metaceloma, pelo menos durante o
estágio larval planctônico (Stach, 2002). Em Phoronida, Brachiopoda, Ectoprocta,
Pterobranchia, Echinodermata e Enteropneusta o desenvolvimento larval segue esse
mesmo padrão, representando a forma basal de Deuterostomia (+ Phoronida= Radialia)
e uma novidade evolutiva chave para a formação do padrão corporal oligomérico
tricelomado que une todos esses táxons (Maisey 1986; Schaeffer 1987; Bartolomaeus
1993; Nielsen 1995; Lüter 2000). Nesses grupos, celoma e mesoderma são formados ao
32
mesmo tempo durante o desenvolvimento embrionário e sua origem é completamente
endodérmica, a partir das bolsas do arquêntero. O padrão enterocélico tripartido pode
ser claramente reconhecido em todos os grupos, com exceção de Chaetognatha,
Tunicata, Cephalochordata e Craniata, onde esse padrão encontra-se bastante
modificado (Stach, 2002). (2) ausência de um celoma bem definido, mas com
estruturas mesodérmicas originadas a partir do arquêntero – o celoma em Tunicata
é secundariamente perdido (Ruppert, 2005) e não há informações diretas sobre a
formação das estruturas celômicas nesses animais. A existência de um celoma na
história evolutiva desse grupo é inferida somente a partir das estruturas de origem
celômica encontradas no grupo, em comparação com seus homólogos em outros
cordados (Nielsen, 2001; Brusca & Brusca, 2003). Não há evidências de estruturas
mesodérmicas segmentares nesse grupo, em contraste com Cephalochordata e Craniata
(Stach, 2002, 2008). Por outro lado, existe a hipótese mais recente de que o
metamerismo mesodérmico e todas as estruturas ligadas a ele tenham sido perdidas
secundariamente (Christoffersen & Araújo-de-Almeida, 1994; Blair & Hedges, 2005;
Ruppert, 2005; Delsuc et al., 2006; Putnam et al., 2008). (3) três compartimentos
celômicos, com múltiplos blocos somíticos induzidos a partir do mesoblastema
notocordal – Cephalochordata e Craniata apresentam esse caráter em estado derivado,
onde o padrão tricelomado original de Deuterostomia é mascarado pelo
desenvolvimento secundário de múltiplos blocos somíticos na região metassomal,
induzidos a partir do mesoblastema notocordal, em correlação com o novo sistema
neurolocomotor encontrado nesses animais (Stach, 2002; Ruppert, 2005). Contudo,
vários esforços têm sido feitos na tentativa de identificar remanescentes de uma
organização tripartida do mesoderma nesses grupos e o padrão tricelomado primitivo
ainda pode ser reconhecido em estruturas mesodérmicas derivadas de proto, meso e
metacelomas, conforme discutido por Stach (2002). (4) dois compartimentos
celômicos – a forma de proliferação das bolsas mesodérmicas em Chaetognatha é muito
semelhante a que é observada em Brachiopoda, principalmente no gênero Terebratalia
(baseado nas ilustrações de Long (1964) e Nielsen (1991)). Contudo, em Chaetognatha
esse caráter também se encontra modificado em relação ao padrão basal de
Deuterostomia. Nesses animais são formados apenas dois pares de cavidades
mesodérmicas a partir das bolsas do arquêntero (Duvert & Salat, 1995; Kapp, 2000). O
celoma do tronco corresponde ao metaceloma dos demais deuterostômios, o que pode
ser verificado pela posição do intestino, gônadas e ânus. Já a homologia da cavidade
33
anterior de Chaetognatha torna-se mais difícil de determinar a partir dos dados
embriológicos disponíveis atualmente. Porém, a posição da boca e a ausência de
atividade excretora fornecem indícios de homologia com o mesoceloma de
Deuterostomia. Em Pterobranchia e Enteropneusta, onde as bolsas celômicas e
compartimentos corporais são muito bem definidos, a boca fica posicionada exatamente
na fusão entre o prossoma e o mesossoma, na extremidade anterior do mesossoma, em
uma posição similar à que é observada em Chaetognatha.
03. Modificações do mesoceloma: (0) mesoceloma presente, mas com extensões
tentaculares ciliadas retidas no protoceloma – em Pogonophora, o mesoceloma e o
protoceloma são uma única estrutura inicialmente, formando um par de
protomesocelomas, como ocorre também em Echinodermata (Salvini-Plawen, 2000).
Ainda nessa fase, as projeções tentaculares são formadas a partir do protomesoceloma
esquerdo. Posteriormente no desenvolvimento, proto e mesocelomas se separam
formando um par de mesocelomas sem projeções tentaculares, posteriormente
delimitados por um septo interno, como no mesossoma dos animais oligoméricos, e um
par de protocelomas assimétricos (Salvini-Plawen, 2000). (1) mesoceloma com
extensões tentaculares ciliadas voltadas para a posição ventral, em volta da boca –
em Phoronida, Brachiopoda e Ectoprocta, o mesoceloma forma um par de extensões
tentaculares ciliadas contendo espaço celômico que circunda a boca, mas não o ânus
(Nielsen, 2001; Brusca & Brusca, 2003). O lofóforo é uma nova estrutura formada por
uma dupla camada de parede corporal, contendo um simples arco de tentáculos com
forma crescêntica. Eles são usados principalmente para captura de micropartículas
alimentares e trocas gasosas com a corrente de água alimentar que circula entre os
tentáculos lofoforais (Hoverd, 1985; Nielsen, 1987; Christoffersen & Araújo-de-
Almeida, 1994). (2) mesoceloma com extensões tentaculares ciliadas voltadas para a
posição dorsal, não circundando a boca – a coroa tentacular de Pterobranchia também
é formada por tentáculos mesossomais ciliados que contém um lúmen celômico, de
forma muito similar ao lofóforo de Phoronida, Brachiopoda e Ectoprocta, possuindo a
mesma função biológica em todos esses grupos, possuindo uma mesma origem
embriológica e ocupando uma posição corporal relativamente similar, atendendo a
vários critérios de homologia primária. No gênero basal Rhabdopleura, é encontrado
apenas um par de projeções tentaculares ciliadas, representando a forma plesiomórfica
do caráter, observada nos grupos lofoforados (contudo eles não circundam a boca e são
34
organizados em uma posição dorsal), enquanto nos gêneros Cephalodiscus e Atubaria
são encontrados cinco ou mais pares de braços tentaculados. Na verdade, a homologia
entre os tentáculos de Pterobranchia e um lofóforo verdadeiro é geralmente invalidada
somente porque em Pterobranchia, os tentáculos não circundam a boca completamente
(Hyman, 1959; Lester, 1985; Dilly et al., 1986; Schram, 1991; Brusca & Brusca, 2003).
No entanto, é óbvio que esse não é um argumento válido para questionar uma hipótese
de homologia (principalmente quando ela é tão bem suportada), tendo em vista que em
Pterobranchia, essa estrutura se encontra em estado apomórfico em relação aos grupos
lofoforados e pequenas modificações são naturalmente esperadas. Além disso, em
qualquer situação onde se comparam estruturas homólogas em diferentes grupos, elas
apresentam diferenças. É natural do processo evolutivo que os caracteres se modifiquem
e não se apresentem idênticos, mesmo em grupos muito próximos, isso porque
homólogo não é sinônimo de idêntico. Já em Echinodermata, o mesoceloma é
comumente chamado de hidroceloma e, nesses animais, são produzidas extensões
tentaculadas somente a partir do mesoceloma esquerdo que, assim como em
Pogonophora, é inicialmente ligado ao protoceloma esquerdo, formando um
protomesoceloma e mesmo no indivíduo adulto essas duas cavidades continuam ligadas
por um canal (Hyman, 1955). Nesse caso, o mesoceloma esquerdo, bem como suas
extensões tentaculares, é modificado em um sistema hidrovascular que, nos grupos
basais, ainda é utilizado para alimentação ciliar. Nos Echinodermata de vida livre, o
sistema hidrovascular torna-se o principal sistema de locomoção. O mesoceloma direito
é pouco desenvolvido e geralmente torna-se associado ao hidrotubo do mesoceloma
esquerdo como o saco dorsal. (3) mesoceloma presente, mas com extensões
tentaculares ciliadas completamente ausentes – Em Enteropneusta, Tunicata,
Cephalochordata, Chaetognatha e Craniata o mesoceloma não forma projeções
tentaculares e, com exceção de Enteropneusta, encontra-se pouco desenvolvido ou
obliterado por estruturas cefálicas no adulto (Bone et al., 1991, Lacalli, 2008, Ruppert,
2005). Essa condição possivelmente representa uma perda secundária associada com o
desenvolvimento de um novo sistema de filtração de micropartículas alimentares nas
fendas faringeanas. Em Chaetognatha, por outro lado, não há sinais de um sistema de
fendas faringeanas e todos os membros desse grupo apresentam alimentação
macrofágica, por predação ativa. Inicialmente torna-se difícil afirmar se a ausência dos
tentáculos mesossomais em Chaetognatha e nos demais grupos citados são eventos
independentes. Contudo, a partir do cladograma apresentado na Fig. 1 é possível
35
concluir que esse foi um fato único na história desses grupos, representado uma
sinapomorfia para Eupharyngotremata.
04. Projeção metassomal: (0) metassoma presente, mas sem formar um tagma
distinto do mesossoma – Pogonophora e Phoronida apresentam uma região
metassomal bem desenvolvida e com compartimentos celômicos distintos, mas
indiferenciada em relação ao mesossoma e sem nenhum tipo de projeção especializada
(Hyman, 1959; Nielsen, 2001). (1) metassoma formando um tagma distinto do
mesossoma, com uma projeção peduncular, geralmente utilizada para fixar o
organismo ao substrato – em Brachiopoda, Ectoprocta e Pterobranchia o metassoma
apresenta uma projeção peduncular especializada na fixação do organismo ao substrato.
Nos grupos coloniais (Ectoprocta e Pterobranchia), a projeção metassomal forma um
stolon que une fisicamente os membros da colônia e participa ativamente no transporte
de nutrientes entre eles. No gênero semi-colonial Cephalodiscus, essa ligação é perdida
e os animais vivem em agregados com a mesma estrutura do gênero basal
Rhabdopleura, mas sem contato físico direto entre os membros, com a projeção
peduncular agindo na fixação e movimentação dos zoóides dentro do tubo (Eaton, 1970;
Dilly, 1993). Em algumas espécies de Enteropneusta, os juvenis apresentam vestígios
dessa estrutura, que é perdida nos adultos (Hyman, 1959; Eaton, 1970; Nielsen, 2001).
É provável que Echinodermata tenha possuído alguma estrutura metassomal semelhante
ao pedúnculo de Pterobranchia (Jefferies, 1979), mas não há vestígios nas espécies
atuais ou informação suficiente na literatura sobre a ausência ou presença dessa
estrutura no grupo e esse caráter foi inicialmente codificado como desconhecido.
Porém, fazendo uma reanálise desse caráter a partir do cladograma da Fig. 1 é possível
inferir que essa estrutura realmente se encontrava presente nos primeiros
Echinodermatha e que sua perda trata-se de uma das muitas autapomorfia do grupo. (2)
tagma metassomal com uma projeção caudal em posição pós-anal – uma novidade
evolutiva que marca a história dos cordados é a projeção caudal pós-anal especializada
para locomoção ativa através de ação muscular, formada pelo tagma metassomal desses
animais. Tunicata apresenta essa estrutura somente na larva girinóide e a movimentação
é proporcionada pela ação de faixas musculares longitudinais ventro-laterais e dorso-
laterais. Entretanto, em Tunicata não há formação de blocos musculares segmentares e
as fibras musculares da parede corporal são lisas. Em Craniata e Cephalochordata a
nadadeira caudal encontra-se associada a blocos musculares segmentares que
36
proporcionam uma propulsão mais eficiente a partir dessa estrutura. Somado a isso,
todas as fibras musculares são estriadas. Em Chaetognatha, essa estrutura é achatada
dorso-ventralmente e é utilizada para flotação mais que para propulsão, provavelmente
em correlação com o estilo de vida planctônico e o tamanho reduzido dos membros
desse grupo. O sistema propulsor caudal de Chaetognatha não está associado a blocos
musculares segmentares, mas todas as fibras musculares são transversalmente estriadas,
conforme encontrado também em Craniata e Cephalochordata.
05. Diferenciação prossomal: (0) prossoma com extensões tentaculares contendo
espaço celômico – a região prossomal de Pogonophora é bem desenvolvida, dotada de
uma coroa tentacular, uma vesícula cardíaca com pericárdio e órgão excretório. O
prossoma é posteriormente delimitado por um septo interno que o separa fisicamente do
mesossoma, de forma semelhante a que é encontrada em animais oligoméricos (Salvini-
Plawen, 2000). A assimetria do protoceloma também pode ser observada nesses
animais, onde o protoceloma direito forma o pericárdio e o protoceloma esquerdo é
elaborado com projeções tentaculares. Os tentáculos de Pogonophora são homólogos
aos tentáculos mesossomais de Phoronida e Deuterostomia, conforme descrito no tópico
referente ao caráter 8. (1) prossoma reduzido, formando uma pequena projeção
pontiaguda entre os tentáculos mesossomais e contendo espaço celômico – o
epistoma encontrado em Phoronida, Brachiopoda, Ectoprocta e o escudo cefálico de
Pterobranchia são claramente homólogos, possuindo uma organização estrutural,
funcional, uma origem embrionária, cavidades celômicas e órgãos internos
completamente correlacionados entre si (Nielsen, 2001). (2) prossoma formando um
pedúnculo usado para fixação ao substrato – em Crinoidea, o grupo mais basal
dentro da diversa linhagem Echinodermata, a região prossomal forma uma projeção
peduncular. Essa formação é possivelmente uma autapomorfia de Echinodermata, mas
homóloga a região prossomal de Pterobranchia e lofoforados. Protocelomas também
surgem de forma similar à dos outros deuterostômios, mas em Echinodermata, o
protoceloma direito quase sempre se degenera durante o desenvolvimento e o
protoceloma esquerdo (=axoceloma) é modificado no hidrotubo, associado ao
hidroceloma (Hyman, 1955; Brusca & Brusca, 2003). (3) Prossoma formando uma
probóscide escavadora bem desenvolvida – entre todos os grupos que possuem um
plano corporal tripartido, Enteropneusta é o que possui a região prossomal mais bem
desenvolvida e funcional. Neste grupo, o prossoma encontra-se modificado em uma
37
probóscide escavadora contendo um amplo espaço celômico e que também age como
órgão locomotor (Hyman, 1959). Neste grupo, é possível ver com clareza a assimetria
do protoceloma ao longo do desenvolvimento. Neste caso, o protoceloma esquerdo se
torna a ampla cavidade celômica da probóscide escavadora do adulto, possuindo um
celomóporo associado a ela, e o protoceloma direito origina o pericárdio, menor em
relação à cavidade celômica e levemente deslocado para a direita (Nielsen, 2001;
Röttinger & Martindale, 2012). Essa conformação demonstrou-se uma via de regra entre
todos os animais enterocélicos, com exceção de Craniata e Chaetognatha. (4) prossoma
indiferenciado e com um celoma bastante reduzido ou obliterado por estruturas
cefálicas no adulto – ao contrário dos demais táxons analisados, Tunicata,
Cephalochordata e Craniata não possuem uma região prossomal bem definida. De fato,
a maior porção corporal nesses grupos é formada pelo metassoma e o que podemos
observar é uma região cefálica formada pela fusão dos tagmas prossomal e mesossomal
com cavidades celômicas praticamente anuladas pelo desenvolvimento das estruturas
cefálicas. Conforme discutido por Stach (2002), existem duas hipóteses de homologia
entre o prossoma de Deuterostomia e estruturas encontradas em Chordata. A hipótese
clássica e mais aceita, é que o protoceloma em Cephalochordata corresponde ao
divertículo de Hatschek, cujo lado esquerdo dá origem ao Hatschek’s pit e ao Hatschek
groove, e em Craniata essa estrutura corresponde a bolsa de Rathke que é o precursor da
adenohipófise nos juvenis de Craniata (MacBride, 1898; Goodrich, 1917; Franz, 1927;
Nielsen, 1995). A hipótese alternativa, apresentada por Stach (2002), propõe que o
protoceloma é homólogo ao nefrídio de Hatschek em Cephalochordata, mas não
apresentou um possível homólogo em Craniata. Segundo Stach (2008), uma estrutura
possivelmente homóloga pode ser encontrada também em Tunicata, correspondendo a
glândula neural a ao funil ciliado que se abre na região dorsal anterior da cesta
branquial. Assim como em Cephalochordata (Olsson, 1969; Gorbman et al., 1983;
Gorbman, 1995) vários hormônios encontrados na adenohipófise de Craniata estão
sendo demonstrados na glândula neural de Tunicata através de técnicas
himunocitológicas (Romanov, 2000). (5) prossoma ausente – Chaetognatha não
apresenta um protoceloma ou mesmo uma região prossomal em qualquer fase do seu
desenvolvimento. Nesse grupo, as bolsas do arquêntero formam apenas dois pares de
celomas completamente simétricos. Um par de metacelomas que contém as gônadas e
todo o material visceral, e um par de mesocelomas que dão origem aos músculos e
estruturas mesodérmicas da cabeça e que se encontram bastante reduzidos no adulto.
38
Dessa forma, a cabeça de Chaetognatha é completamente mesossomal e o septo que
divide o celoma do tronco e da cauda é uma formação secundária e não uma partição
celômica verdadeira (Duvert & Salat, 1995; Kapp, 2000).
06. Segmentos corpóreos: (0) metaméricos – todo o corpo de Oweniida apresenta
segmentos teloblásticos repetidos ao longo de sua extensão, conforme o padrão
metamérico encontrado nos poliquetas de um modo geral (Rouse & Fauchald, 1997;
Rouse, 2001). (1) três primeiros segmentos tagmatizados e opistossoma metamérico
– em Pogonophora os segmentos metaméricos são restritos ao opistossoma, de forma
que os segmentos anteriores – proto, meso e metassoma – são tagmatizados e
apresentam especializações regionais, conforme encontrado também nos animais
oligoméricos. (2) oligoméricos com proto, meso e metassoma – em Phoronida,
Brachiopoda, Ectoprocta, Pterobranchia, Echinodermata e Enteropneusta o plano
corporal é completamente tripartido e oligomérico, com uma probóscide bem
delimitada, uma região mesossomal contendo tentáculos (com exceção de
Enteropneusta) e um metassoma contendo as gônadas e vísceras. (3) oligoméricos com
apenas dois segmentos tagmatizados – em Tunicata, Cephalochordata, Craniata e
Chaetognatha não é possível observar o padrão arquimérico ancestral de Deuterostomia
e nesses grupos há apenas dois segmentos tagmatizados, uma cabeça bem desenvolvida,
formada pela fusão e redução de estruturas prossomais e mesossomais e um corpo
metassomal, que em Craniata e Cephalochordata é subdividido pelas estruturas
segmentares desenvolvidas a partir dos somitos mesodérmicos (Bone et al., 1991, Stach,
2008; Lacalli, 2008).
07. Padrão de clivagem: (0) espiral – Oweniidae e Pogonophora, embora ainda existam
algumas discordâncias quanto ao estado desse caráter em Pogonophora (ver Gureeva,
1979; Gureeva & Ivanov, 1986; Ivanov, 1988, 1994), apresentam um padrão de
clivagem tipicamente espiral, assim como é observado em poliquetas e protostômios de
um modo geral (Rocha et al., 2006). (1) radial – Phoronida, Brachiopoda, Ectoprocta,
Pterobranchia, Echinodermata, Enteropneusta Tunicata, Cephalochordata, Craniata e
Chaetognatha apresentam um padrão de clivagem tipicamente radial. Uma regra geral
entre os deuterostômios é que a primeira clivagem seja mediana, existindo um grau de
determinação entre os vários grupos, mas cada célula do estágio de duas células é
geralmente apta a se desenvolver em um embrião completo (Bone et al., 1991; Nielsen,
2001). Analisando o cladograma obtido nesta análise, é possível afirmar que a clivagem
39
radial encontrada nesses grupos é diferente da encontrada em cnidários e ctenóforos,
constituindo uma novidade evolutiva e uma sinapomorfia para Radialia, corroborando a
proposta de Ax (1989). Nesta análise, os caracteres foram lançados na matriz como não-
ordenados e a distribuição desses caracteres na topologia da árvore mais parcimoniosa
apontou a clivagem radial observada em Radialia como uma condição derivada da
clivagem espiral dos protostômios. Um cenário congruente com a hipótese de parafilía
de Protostomia, corroborada também por outros caracteres, como o surgimento da
enterocelia em Pogonophora, juntamente com as assimetrias e aparatos tentaculares
associados ao proto e mesocelomas e ao próprio sistema nervoso intraepitelial, não
originado a partir do tufo apical da larva, ambos sendo características marcantes da
linhagem Deuterostomia. A questão é que, mesmo entre os protostômios, a clivagem
espiral apresenta intensa variação de um grupo para o outro (Shimotori & Goto, 2001).
Entre os crustáceos, por exemplo, é possível perceber claramente um padrão de
clivagem muito diferente do padrão espiral clássico (Alwes & Scholtz, 2004;
Gerberding & Patel, 2004). A partir deste cenário, é fácil hipotetizar um desses grupos
que apresentam um padrão de clivagem aberrante em relação ao padrão espiral se
modificando ao ponto de chegar a um estado semelhante ao padrão ancestral encontrado
em cnidários e ctenóforos, um típico caso de reversão.
08. Plano de simetria: (0) perfeitamente bilateral – o plano de simetria original de
Bilateria é virtualmente perfeito, sem assimetrias significantes entre os indivíduos, de
forma que entre os grupos estudados nesta análise, apenas Oweniida mantém esse
padrão ancestral (Rouse & Fauchald, 1997; Rouse, 2001). (1) bilateral, com
assimetrias causadas por maior desenvolvimento de estruturas no lado esquerdo
do corpo – entre as tendências assimétricas de Enterocoela, incluindo Pogonophora, a
mais notável é a do protoceloma. Em todos os grupos que possuem essa estrutura, o
protoceloma direito é sempre modificado em um pericárdio nos grupos que possuem
uma vesícula cardíaca prossomal ou é suprimido durante o desenvolvimento (Salvini-
Plawen, 2000). Em Pogonophora, de acordo com Salvini-Plawen (2000), os tentáculos
providos de um lúmen celômico são formados a partir do ainda não dividido
protomesoceloma esquerdo, uma condição conhecida para muitos Echinodermata. Com
a posterior separação de proto e mesocelomas a coroa tentacular torna-se associada
somente ao protoceloma esquerdo e o protoceloma direito forma o pericárdio. Contudo,
ambos os aparatos tentaculares de Pogonophora e Deuterostomia possivelmente podem
40
ser considerados homólogos. Pterobranchia e Enteropneusta também seguem a
tendência de assimetria dos protocelomas, incluindo a assimetria do celomóporo
prossomal (Salvini-Plawen, 1998). Em Pterobranchia, o protoceloma esquerdo forma a
cavidade celômica do escudo cefálico e o saco pericárdico é formado por uma massa de
células mesenquimais que se forma junto à cavidade principal (Lester 1988) e que pode
ser interpretada como uma cavidade protocelômica independente (Nielsen, 2001),
correspondente ao protoceloma direito. Em Cephalochordata, além das assimetrias da
boca e fendas faringeanas (Lacalli, 2008; Stach, 2008) comumente mencionadas, a
região anterior também segue a tendência assimétrica de Enterocoela. Segundo Stach
(2002), parte do divertículo de Hatschek esquerdo se integra à epiderme do lado
esquerdo, anterior à abertura bucal como o preoral pit (Hatschek, 1881; Conklin, 1932;
Stach, 2000). Posteriormente, o lado esquerdo do primeiro segmento da série de bolsas
mesodérmicas anteriores se alonga, resultando em uma mudança de posição em relação
ao preoral pit. Este segmento (lado esquerdo somente) forma o nefrídio de Hatschek,
que constitui o primeiro sistema excretor funcional em Cephalochordata (Ruppert,
1996; Stach, 1998). (3) ausência secundária de assimetrias, simetria bilateral
virtualmente perfeita – Entre os grupos de Deuterostomia, apenas Craniata e
Chaetognatha possuem uma simetria bilateral plenamente estabelecida (Bone et al.,
1991; Bieri & Thuessen, 1990; Christoffersen & Araújo-de-Almeida, 1994) e não
seguem as tendências assimétricas do proto e mesoceloma. Por outro lado, essa simetria
bilateral perfeita é derivada em relação ao padrão assimétrico de Deuterostomia e não
representa o padrão ancestral encontrado em Oweniida, conforme observado no
cladograma da Fig. 1.
09. Origem da boca: (0) blastóporo – em Oweniida e Pogonophora, o blastóporo fica
em uma posição ventral em relação ao corpo do animal, retendo o padrão protostômio
(Salvini-Plawen, 1980; 1998). Em Phoronida, o blastóporo permanece aberto e se torna
a boca do indivíduo adulto na maioria das espécies (Nielsen, 2001), condição que
coloca o grupo em uma posição externa, mas proximamente relacionada a
Deuterostomia. (1) estomodeu – em Deuterostomia o blastóporo se fecha durante o
desenvolvimento e a boca é formada a partir de uma invaginação secundária da
ectoderme na região oposta ao blastóporo (Hyman, 1959; Bone et al., 1991).
10. Metamorfose: (0) larva primária ciliada sofre metamorfose e origina o indivíduo
adulto – uma regra entre os invertebrados marinhos é a presença de um estágio larval
41
planctônico que se move e se alimenta através da ação de bandas ciliares. Após o
período de existência larval, o indivíduo sofre uma metamorfose drástica com
remodelação profunda de tecidos e atinge o estágio adulto. Este estado pode ser
observado em todos os táxons do grupo externo e em todos os deuterostômios não
cordados. (1) larva primária ciliada ausente, larva girinóide se fixa, sofre
metamorfose e origina um adulto séssil – uma das sinapomorfias de Chordata é a
ausência secundária da larva primária ciliada. Em Tunicata há o surgimento de uma
nova fase larval girinóide que se fixa após um breve período de existência planctônica e
sofre uma metamorfose verdadeira, transformando-se em um adulto séssil, com uma
morfologia completamente modificada e adaptada à filtração faringeana. (2) ausência
de qualquer fase larval e metamorfose, juvenis são miniaturas dos adultos livre-
natantes – entre os cordados, somente Tunicata possui uma metamorfose verdadeira,
onde todos os tecidos larvais são drasticamente remodelados no animal adulto. Os
estágios juvenis de Craniata e Cephalochordata, comumente chamados de larvas, são
fundamentalmente miniaturas dos indivíduos adultos que, após a eclosão, possuem um
breve período de desenvolvimento pós-embrionário. Em Cephalochordata, podemos
observar um juvenil marcadamente assimétrico, principalmente em relação às estruturas
cefálicas (boca e fendas faringeanas) que se transforma em um adulto relativamente
simétrico ao término do desenvolvimento (Lacalli, 2008). A larva amocoetes das
lampréias não apresenta qualquer diferença significativa em relação aos adultos. Em
Chaetognatha, também podemos observar um desenvolvimento direto, sem a
participação de qualquer fase larval distinta ou metamorfose (Rieger et al., 2011), de
forma que um juvenil completamente simétrico apenas apresenta um breve período de
desenvolvimento pós-embrionário, de forma semelhante ao que acontece em Craniata
(Paris et al., 2008).
11. Larva primária ciliada: (0) tipo trocófora – Salvini-Plawen (2000) afirma que
embora apresente muitas características das larvas trocoforais dos poliquetas, as larvas
de Perviata e Vestimentifera são mais similares às larvas de Enteropneusta que a um
trocóforo verdadeiro e, ainda, o tufo apical é perdido nas larvas de Pogonophora, como
ocorre nas larvas de Deuterostomia (Salvini-Plawen, 1980). A larva de Owenia
fusiformis, embora apresente caracteres típicos de um trocóforo, também apresenta
vários caracteres encontrados em larvas de deuterostômios, principalmente em relação
aos nefrídios e estruturas ocelares (Wilson, 1932; Smith et al., 1987). As larvas de
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Phoronida, Ectoprocta e Brachiopoda também são fundamentalmente trocóforos.
Porém, com uma característica típica dos deuterostômios, um padrão ascendente de
coleta de partículas alimentares. A larva de Pterobranchia, embora esteja presente em
poucas espécies, é estruturalmente muito semelhante à larva actinotroca de Phoronida,
apresentando uma arquitetura corporal muito simples (Hyman, 1959). (1) tipo
diplêurula (tornaria) – uma larva do tipo diplêurula é encontrada apenas em
Echinodermata e Enteropneusta, com estrutura fundamentalmente similar à dos
trocóforos, porém, com faixas ciliares e desenvolvimento característicos, representando
novidades evolutivas exclusivas dos grupos que as possuem. (2) ausência total de uma
larva primária ciliada – Tunicata, Cephalochordata, Craniata e Chaetognatha não
possuem nenhum vestígio de uma larva primária ciliada, de forma que esse semaforonte
encontra-se ausente nesses grupos (Nielsen, 2001).
12. Endóstilo: (0) complexo branquial contendo uma faixa epibranquial dorsal
secretora de muco e compostos de iodina – a região dorsal da faringe de
hemicordados é histologicamente bastante semelhante ao endóstilo dos cordados
(Ruppert et al., 1999). De um modo geral, há uma forte evidência de homologia entre a
estrutura encontrada em Enteropneusta e um endóstilo verdadeiro encontrado nos
cordados, com base na morfologia das duas estruturas (Pardos & Benito, 1987; Ruppert
et al., 1999; Ruppert, 2005; Rychel et al., 2006). Isto é corroborado por trabalhos de
expressão gênica do gene pax1/9, que também suportam a homologia entre o complexo
branquial de Enteropneusta e Chordata (Ogasawara et al., 1999). Embora o principal
meio de obtenção de alimento desses animais seja através dos mecanismos ciliares da
probóscide (Hyman, 1959; Nielsen, 2001), a filtração faringeana também ocorre
facultativamente (Ruppert, 2005), como foi observado por Burdon-Jones (1962) e
Cameron (2002) para Balanoglossus e Harrimania, respectivamente, e também deve ter
alguma importância para o grupo (Nielsen, 2001). Segundo Ruppert (2005), o padrão
geral de transporte de partículas na faringe de Enteropneusta é similar ao dos
protocordados, mas invertido. A hipótese de homologia entre essas duas estruturas é
reforçada pela confirmação de que a faixa epibranquial dorsal de Enteropneusta, assim
como o endóstilo dos cordados, consiste de zonas bilaterais de células secretoras
especializadas (Ruppert et al. 1999), e que compostos de iodina são secretados na
faringe desses animais, conforme análise feita por Ruppert (2005). (1) órgão muco-
ciliado endostilar, com faixas perifaringeanas dentro da faringe – um complexo
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branquial com um endóstilo ventral verdadeiro, produzindo uma rede contínua de muco
e com faixas perifaringeanas ciliadas é encontrada apenas em Tunicata,
Cephalochordata e Craniata. Nesses animais, o endóstilo é uma fenda glandular ciliada
na linha ventral mediana da faringe (Olsson, 1963; Jorgensen, 1966; Fiala-Médioni,
1978a, b; Mallat, 1979, 1981; Riisgård & Svane, 1999). (2) endóstilo secundariamente
ausente – até o momento, nenhuma estrutura em Chaetognatha foi identificada como
um possível homólogo do endóstilo. Nesta análise, outros caracteres suportam o
posicionamento de Chaetognatha entre os grupos cordados, o que nos levou a interpretar
a ausência do endóstilo no grupo como uma perda secundária ou uma modificação tão
drástica na forma e/ou função do caráter que impediria sua identificação. Além disso,
Chaetognatha possui uma série de estruturas secretoras de muco na região faringeana
cuja morfologia e fisiologia são pouco conhecidas (Hyman, 1959). Aliás, o sucesso do
grupo enquanto predadores planctônicos se deve, em parte, a capacidade de engolir
grandes presas inteiras em um curto espaço de tempo (Alvariño, 1965; Bone et al.,
1991). Algo que só é possível pela grande quantidade de muco produzido na faringe,
que permite que a presa deslize facilmente através do tubo digestivo do animal. Este é
um ponto fundamental a ser estudado em trabalhos futuros, a fim de investigar mais
profundamente a relação entre Chaetognatha e Deuterostomia.
13. Notocorda: (0) região dorsal mediana do arquêntero indiferenciada – em todos
os táxons não cordados, o arquêntero se desenvolve normalmente e não há diferenciação
de nenhuma estrutura mesodérmica além do proto, meso e metacelomas. (1) região
dorsal mediana do arquêntero evagina-se e se diferencia em uma nova faixa
mesodérmica metassomal que origina a notocorda, presente apenas na região
caudal – a notocorda é um bastão que serve como elemento rígido central, permitindo a
manutenção do tamanho corporal e dos movimentos executados durante a locomoção
ondulatória. Em todos os táxons que possuem essa estrutura, ela é derivada da parede
dorsal mediana do arquêntero (apenas rudimentos do arquêntero em Tunicata) e
possuem um papel fundamental na indução da crista neural e dos somitos mesodérmicos
em Craniata e Cephalochordata. Em Tunicata a notocorda está presente desde a parte
posterior da cauda até o tronco (Hausen & Riebesell, 1991; Stach, 2000; Munro &
Odell, 2002; Ruppert, 2005). (2) notocorda se estende além da região caudal – em
Cephalochordata a notocorda se estende anteriormente até a região rostral e em Craniata
ela se estende anteriormente até a vesícula cerebral (Stach, 2008). (3) notocorda
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secundariamente ausente – não foi identificada em Chaetognatha qualquer estrutura
possivelmente homóloga à notocorda. Assim como no caso do endóstilo, a ausência da
notocorda no grupo e de todo o aparato locomotor ligado a ela foi interpretada, a partir
dos resultados obtidos, como uma ausência secundária ou uma modificação profunda
nesta estrutura, que não permitiu a sua identificação.
14. Crista neural: (0) ectoderme dorsal mediana indiferenciada – em todos os grupos
não cordados, a ectoderme dorsal não se diferencia e não há formação de uma crista
neural. (1) uma faixa dorsal mediana da ectoderme se diferencia em um tecido
nervoso especializado – em Tunicata, Cephalochordata e Craniata, um novo tecido
nervoso exclusivo desses animais é formado a partir da ectoderme dorsal, sob influência
indutora da notocorda e dá origem a vários órgãos sensoriais complexos encontrados
nesses grupos (Keller, 1975, 1976; Nicol & Meinertzhagen, 1988a, b; Hirakow &
Kajita, 1994; Stach, 2000). (2) crista neural secundariamente ausente – em
Chaetognatha, a crista neural não é formada. Neste caso, consideramos também uma
perda secundária dessa estrutura. No entanto, isso pode estar relacionado com a
ausência da notocorda. É conhecido que, em nível de expressão gênica, a notocorda tem
um papel fundamental como indutor na formação da crista neural, dos somitos
mesodérmicos e de muitas estruturas que definem a linha dorsal mediana em Craniata e
Chepalochordata (Satoh et al., 2012). Assim, quando consideramos a perda secundária
da notocorda no grupo, temos que considerar também a perda do estímulo indutor para
formação tanto dos somitos segmentares quanto da crista neural que, consequentemente,
não serão formados. Dessa forma, para fins de análise, consideramos 3 perdas
secundárias, mas para fins de compreensão histórica desse processo podemos considerar
apenas uma perda secundária (da notocorda) que anula a formação de dois outros
caracteres (somitos segmentares e crista neural).
15. Fendas faringeanas: (0) faringe sem poros – em Phoronida, Brachiopoda,
Ectoprocta e no grupo externo a faringe se desenvolve sem a formação de qualquer tipo
de poro ou fenda e não há comunicação entre o interior da faringe e o meio externo.
Nesses grupos, a alimentação é feita com a utilização de tentáculos ciliados e as trocas
gasosas são realizadas através dos tentáculos lofoforais ou por difusão pela superfície
corporal (Nielsen, 2001; Brusca & Brusca, 2003). (1) um par de fendas faringeanas –
Pterobranchia possui apenas um par de fendas faringeanas, que é bem desenvolvida no
gênero Cephalodiscus, mas não chega a formar uma abertura completa no gênero
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primitivo Rhabdopleura, mas apenas uma profunda ranhura na posição em que se
encontra a mesma estrutura no outro gênero (Hyman, 1959). A maioria dos cientistas
concorda que a fenda faringeana simples encontrada em Pterobranchia é homóloga ao
complexo branquial faringiano de Enteropneusta e Chordata e que, possivelmente, uma
estrutura similar estava presente em Echinodermata, como já foi observado em fósseis
do grupo (Gilmour, 1978; Jefferies, 1986; Benito & Fernando, 1997; Dominguez
Alonso & Jefferies, 2001; Nielsen, 2001; Cameron, 2002; Dominguez et al., 2002). (2)
fendas faringeanas múltiplas – todos os cordados possuem um complexo branquial
com fendas faringeanas múltiplas (Ruppert, 1997b) e há um forte indício que a estrutura
presente em Enteropneusta é homóloga ao complexo branquial de Chordata, inclusive
com função endostilar (Pardos & Benito, 1987; Ruppert, et al., 1999; Rychel et al.,
2006). A evolução de um sistema de fendas faringeanas em Enteropneusta + Chordata
permitiu o surgimento da alimentação muco-ciliar através da filtração de partículas na
faringe desses animais e da posterior elaboração de um sistema respiratório
exclusivamente branquial em Craniata. (3) fendas faringeanas secundariamente
ausentes – a faringe em Chaetognatha não possui nenhuma comunicação com o meio
externo além da boca (Kapp, 2000) e como foi dito anteriormente, esta região corporal
de Chaetognatha é pouco conhecida, o que torna difícil formular uma hipótese para a
ausência dessa estrutura.
16. Sistema lateral de receptores mecânicos: (0) sistema lateral de órgãos ciliares
sensoriais – Chaetognatha apresenta receptores mecânicos de vibração ao longo de toda
a superfície lateral do corpo, que são utilizados para detectar presas e potenciais riscos
para o animal (Bone et al., 1991). Segundo Horridge & Boulton (1967), cada órgão
pode emergir diretamente da epiderme, mas em muitos grupos, eles são projetados a
partir do fundo de poros epidérmicos. Essas estruturas encontram-se intimamente
associadas ao plexo nervoso subepidérmico, e as informações sobre como ocorrem as
sinapses nesses órgãos são escassas. A morfologia do órgão é extremamente semelhante
a dos órgãos neuromastos encontrados nos vertebrados, sendo constituído de um cílio
apical envolto por uma coroa de microvilos e toda a estrutura fica sobre um conjunto de
células que formam uma estrutura triangular, semelhante à encontrada na base do órgão
neuromasto (Feigenbaum, 1978). Reisinger (1969) e Welsch & Storch (1983b)
demonstraram que, assim como os órgãos neuromastos de Craniata, os receptores
ciliados de Chaetognatha são células sensoriais secundárias, transmitindo sinapses na
46
sua base com axônios centrais, uma condição atípica para invertebrados, mas conhecida
para Tunicata. Contudo, os receptores encontrados em Chaetognatha não possuem uma
cúpula de muco como é encontrado em Craniata, o que não invalida a possibilidade de
homologia entre as duas estruturas. Burighel et al., (2003) também propuseram uma
hipótese de homologia entre os órgãos neuromastos de Craniata e células dos tentáculos
orais de uma espécie de Tunicata (Botryllus schlosseri), cujas células apontadas pelos
autores também não possuem uma cúpula mucosa, mas assemelham-se estruturalmente
às células de Craniata. (1) sistema lateral órgãos ciliares sensoriais localizados em
poros especializados – os órgãos neuromastos que formam o sistema acustico-lateralis
de Craniata são compostos basicamente por um cílio apical rodeado por microvilos,
sendo que esse conjunto fica inserido dentro de uma cúpula de muco e, assim como o
órgão de Chaetognatha, é capaz de detectar vibrações na água sendo um dos principais
responsáveis pelo sucesso de Craniata como predadores nectônicos ativos, capazes de
predar animais vivos na coluna d’água. A linha lateral dos peixes recebe contribuições
de células da crista neural que migram para a região lateral desses animais, o que
também não invalida a hipótese de homologia com o órgão de Chaetognatha pela
ausência de uma crista neural e prova disto é a constante proposição de homólogos dos
órgãos neuromastos em Tunicata e Cephalochordata (e.g., Bone & Ryan, 1978; Bone &
Best, 1978; Baatrup, 1981; Stokes & Holland, 1995; Lacalli & Hou, 1999; Burighel et
al., 2003). Apesar desses grupos também possuírem uma crista neural, a presença de
células migratórias nesse tecido nervoso é exclusividade de Craniata, não ocorrendo nos
demais grupos (Ruppert, 2005; Stach, 2008).
17. Tipo de fotorreceptores: (0) rabdoméricos – os fotorreceptores encontrados ao
longo da superfície corporal de Oweniida são rabdoméricos, assim como é observado na
maioria dos poliquetas (Fauchald & Rouse, 1997). (1) ausência de fotorreceptores –
os adultos de Pogonophora, Phoronida, Brachiopoda, Ectoprocta e Pterobranchia não
possuem nenhum tipo de fotorreceptor conhecido, um fato relacionado ao sistema
nervoso e órgãos sensoriais fracamente desenvolvidos nesses grupos (Hyman, 1959;
Nielsen, 2001). (2) ciliados – Echinodermata, Enteropneusta, Chaetognatha e Chordata
possuem fotorreceptores ciliados tipicamente encontrados em Deuterostomia, mas
apenas em Chaetognatha e Craniata há a presença de olhos pareados na região cefálica.
Em Echinodermata e Enteropneusta existem apenas manchas ocelares distribuídos pelo
corpo, Cephalochordata possui células fotossensoriais unicelulares em forma de taça ao
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longo de todo o cordão nervoso e a larva girinóide de Tunicata possui um ocelo
mediano composto, também em forma de taça na região frontal.
18. Forma e disposição do sistema nervoso central: a princípio, o sistema nervoso em
Deuterostomia parece pouco informativo filogeneticamente. As variações
organizacionais são grandes entre os grupos e, a primeira vista, parece complicado
delinear uma série de transformação e entender como esse caráter foi se modificando ao
longo de todo o processo. Nesse grupo, a conformação do sistema nervoso varia
intensamente ao longo dos diferentes níveis de generalidade, formando três padrões
distintos, algo que parece estar relacionado com a transição de um modo de vida séssil,
encontrado nos grupos basais, para um modo de vida livre-natante e ativo, encontrado
nos grupos mais derivados. Em muitos grupos como Chaetognatha, Pterobranchia e
Enteropneusta, a forma e a disposição do sistema nervoso parecem completamente
autapomórficos e nos grupos mais basais ele é completamente desorganizado. Contudo,
muitas características se mantém estáveis e algumas generalizações podem ser feitas a
partir desse caráter, sendo que, para alguns grupos, um determinado estado desse caráter
pode representar uma sinapomorfia chave. (0) cordão nervoso ventral intraepitelial –
Segundo Salvini-Plawen (2000), Pogonophora tipicamente possui um sistema nervoso
intraepitelial, característico de Epineuralia, onde o cordão nervoso ventro-longitudinal
encontrado nesses animais corresponde ao cordão nervoso ventral encontrado em
Pterobranchia e Enteropneusta. Ainda segundo o autor, assim como Pogonophora e
Epineuralia, Oweniida também apresenta uma concentração nervosa ventral de origem
intraepitelial. Nestes grupos, o sistema nervoso intraepitelial não possui um gânglio
cerebral verdadeiro ou qualquer outro gânglio, de forma similar a Pterobranchia ou
Phoronida e não há participação do tufo apical da larva na formação do sistema nervoso
(M’Intosh, 1917; Livanov & Porfireva, 1967; Bubko & Minichev, 1972; Lagutenko,
1985). O sistema nervoso epineural é considerado uma característica única de
Tentaculata + Deuterostomia (Salvini-Plawen, 1982, 1986, 1998; Lacalli, 1990, 1994),
embora ele seja tipicamente encontrado em Oweniida e Pogonophora. (1) sistema
nervoso central pouco organizado – em correspondência com um modo de vida séssil
e pouco ativo, Phoronida, Ectoprocta, Brachiopoda e Echinodermata possuem um
sistema nervoso muito pouco organizado e amplamente difuso. Phoronida possui uma
concentração intraepitelial de células nervosas na pequena área dorsal entre a boca e o
ânus, Brachiopoda tem concentrações nervosas acima e abaixo do esôfago, Ectoptocta e
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Echinodermata possuem anéis em volta da boca e cordões nervosos radiais que
acompanham a simetria do corpo (Nielsen, 2001). (2) pequeno cordão nervoso dorsal,
mesossomal, possuindo conectivos laterais ligados a um cordão nervoso ventral que
se estende pelo metassoma – Pterobranchia e Enteropneusta possuem um sistema
nervoso mais elaborado, porém, fracamente desenvolvido assim como nos demais
deuterostômios não cordados. O sistema nervoso central de Pterobranchia compreende
um engrossamento nervoso localizado no lado dorsal do mesossoma, entre o lofóforo e
o ânus e um par de conectivos em volta do esôfago, para um cordão ventral mediano
que se estende ao longo do metassoma. O sistema nervoso de Enteropneusta é similar ao
de Pterobranchia em estrutura, porém mais complexo, com um cordão nervoso dorsal
oco, invaginado a partir do epitélio dorsal no mesossoma (collar cord) e um cordão
nervoso ventral mediano que se estende a partir do collar cord até o ânus, com vários
cordões laterais na região branquial que se ligam ao cordão nervoso dorsal (Salvini-
Plawen, 2000; Nilsen, 2001). (3) Cordão nervoso dorsal oco, estendendo-se
posteriormente até o final da região caudal – em Tunicata, Cephalochordata e
Craniata o cordão nervoso é uma estrutura oca, formada a partir da invaginação de uma
faixa dorsal de tecido epitelial, que forma um canal ciliado contendo fluidos, em um
processo conhecido como neurulação (Stach, 2008). O canal neural é contínuo com o
arquêntero na região posterior, formando um canal neurentérico que é obliterado
durante a ontogenia de todos os cordados (Salvini-Plawen, 1998). (4) gânglio cerebral
dorsal, conectivos laterais circunfaringeanos e um gânglio nervoso ventral
localizado no metassoma – o sistema nervoso de Chaetognatha não sugere um
relacionamento próximo nem com deuterostômios nem com protostômios, mas sim um
conjunto de muitas características apomórficas únicas do grupo (Rieger et al., 2011).
Ele consiste de seis gânglios na cabeça e um grande gânglio ventral no tronco. De fato o
sistema nervoso do grupo não é totalmente ventral, como é usualmente colocado, mas
assim como ocorre para Pterobranchia e Enteropneusta, uma parte de suas estruturas é
dorsal e outra parte é ventral, sendo que ambas as partes encontram-se ligadas por
conectivos laterais. O gânglio cerebral dorsal é ligado por conectivos ao gânglio ventral
e a dois gânglios vestibulares em cada lado do esôfago, um pequeno conectivo liga cada
gânglio vestibular a um pequeno gânglio esofagal e um segundo conectivo liga os dois
gânglios vestibulares posteriormente, fechando um circulo entre essas estruturas. No
meio deste conectivo está ligado o pequeno gânglio subesofagal (Bone & Goto, 1991).
Também, um sistema nervoso central ganglionar, tido como tipicamente gastroneural,
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como o observado em Chaetognatha, pode ser visto em tunicados sorberáceos (Monniot
et al., 1975). Obviamente ainda não há evidências suficientes para tal afirmação, mas
analisando o problema a partir de nossos resultados, fica em suspensão a ideia de que,
na ausência da notocorda como estímulo indutor do tubo neural dorsal (como é
observado em Chaetognatha) o sistema nervoso volta a se organizar de forma similar ao
encontrado em Pterobranchia e Hemichordata, que se encontra em uma condição basal
em relação a Chordata, começando a se organizar a partir do padrão encontrado nos
grupos lofoforados.
19. Forma do trato digestivo: (0) trato digestivo reto, com boca e ânus terminais – é a
condição tipicamente encontrada em Oweniida e nos poliquetas de um modo geral. Os
adultos de Pogonophora não possuem um intestino (Fauchald & Rouse, 1997). (1) em
forma de U, com ânus localizado próximo a boca – um intestino em forma de U é
comumente encontrado nos deuterostômios basais, sendo uma sinapomorfia para
Radialia, em correlação com o modo de vida séssil e/ou tubícola dos indivíduos desse
grupo. Essa conformação do intestino é uma característica dos adultos, enquanto as
larvas possuem um intestino linear. Durante o desenvolvimento, a região posterior da
larva se alonga e se dobra sobre sua face dorsal, promovendo um dobramento do
intestino e de todo o corpo do animal, de forma que a região dorsal do adulto
compreende apenas a pequena região entre a boca e o ânus, e o restante do corpo
corresponde a região ventral da larva. Esse estado de caráter pode ser encontrado em
Phoronida, Brachiopoda, Ectoprocta, Pterobranchia e Echinodermata (Hyman, 1955,
1959). (2) linear, indo de uma boca anterior para um ânus dorsalmente localizado
– em Enteropneusta, o intestino é linear, mas com vestígios da organização em forma de
U encontrada nos grupos basais. Em juvenis de muitas espécies desse grupo o intestino
se estende até a região terminal do indivíduo e o ânus se abre dorsalmente. Neste caso
há a presença de uma pequena projeção metassomal, homóloga ao talo de Pterobranchia
(Christoffersen & Araújo-de-Almeida, 1994), na região imediatamente posterior a
abertura anal, de forma que essa projeção degenera no desenvolvimento para a fase
adulta e os indivíduos assumem a aparência clássica dos membros do grupo (Burdon-
Jones, 1952; Hyman, 1959). (3) linear, indo de uma boca anterior para um ânus
posterior, ventralmente localizado e rente a uma projeção caudal pós-anal – em
Tunicata, Cephalochordata, Craniata e Chaetognatha, o intestino é linear e o ânus se
abre ventralmente, sendo que esta também é uma sinapomorfia para Chordata. Nesses
50
grupos há o desenvolvimento de uma projeção caudal com função locomotora
imediatamente após a abertura anal e essa estrutura possui importante papel na
formação do plano corporal de Chordata e no estabelecimento de um comportamento
natatório ativo em Craniata (Satoh et al., 2012).
20. Peristaltismo: (0) alimento é deslocado através do tubo digestivo por uma
combinação de ação ciliar e contrações rítmicas – em Oweniida há ocorrência de
contrações peristálticas combinadas com o batimento ciliar no deslocamento alimentar
pelo tubo digestivo e o tipo de alimentação dos membros do grupo não exige grandes
esforços no sentido de deslocar a massa alimentar. Os estágios adultos de Pogonophora
não possuem um intestino desenvolvido e torna-se difícil determinar o estado desse
caráter para o grupo, de forma que ele foi considerado como inaplicável. (1) alimento é
deslocado através do tubo digestivo por ação ciliar – de um modo geral dentro de
Radialia, a massa alimentar é deslocada predominantemente por ação do batimento de
cílios intestinais e isso pode ser observado em todos os grupos lofoforados, em
Pterobranchia, Echinodermata, Enteropneusta, Tunicata e Cephalochordata. Os grupos
que apresentam esse estado de caráter são animais que se alimentam por meio de coleta
de partículas suspensas, com uso de tentáculos lofoforais ou por filtração faringeana, de
forma que o intestino desses animais é pobremente muscularizado e as partículas
capturadas geralmente são pequenas o suficiente para que não sejam exigidos grandes
esforços em seu deslocamento. Relatos esporádicos de peristaltismo são feitos para
alguns dos grupos mencionados acima, mas sem grande importância para a biologia
alimentar dos grupos (Brusca & Brusca, 2003). (2) alimento é deslocado através do
tubo digestivo por contrações rítmicas da musculatura intestinal – em
Chaetognatha, todo o epitélio intestinal é coberto por uma camada muscular. Na região
anterior podem ser encontradas fibras transversalmente estriadas em abundância,
enquanto na região intestinal estritamente endodérmica elas são raras, todo o intestino
sendo envolto por uma camada de células musculares lisas (Burfield, 1927; Bone &
Duvert, 1991; Duvert & Salat, 1995). Segundo os autores citados anteriormente,
movimentos peristálticos efetivamente relacionados à camada muscular intestinal foram
repetidamente reportados por inúmeros outros autores. Cílios são comumente
observados ao longo do epitélio intestinal desses animais, porém, sua participação na
movimentação de partículas alimentares é praticamente nula, principalmente devido ao
fato do lúmen intestinal ser usualmente colapsado pela alta pressão hidrostática imposta
51
pela estrutura corporal (Duvert & Salat, 1995). Também podemos observar esse mesmo
estado de caráter em Craniata, de forma que ele ocorre somente nesses dois grupos. Um
intestino capaz de mover grandes massas alimentares é obviamente um dos fatores que
permitiram a existência de uma alimentação macrofágica e de um comportamento
predatório em Craniata e Chaetognatha.
21. Captura de partículas alimentares: esse caráter foi amplamente criticado pelos
colegas que revisaram o trabalho inicialmente. O argumento usado por todos é que não
haveria uma relação evolutiva entre os estados de caráter descritos abaixo, ou seja, eles
não seriam homólogos. Contudo, quando comparamos a utilização de tentáculos
mesossomais e fendas farigenanas na captura de partículas alimentares estamos
comparando todo um complexo de estruturas morfológicas que se modificaram
conjuntamente ao longo do processo evolutivo do grupo e essas estruturas, responsáveis
pela expressão do comportamento alimentar de cada táxon, são filogeneticamente
relacionadas. Além disso, retirando esse caráter da análise não observamos nenhuma
modificação na topologia da árvore mais parcimoniosa obtida. Isso reforça a hipótese de
homologia entre esses diferentes estados de caráter propostos e nos encorajou a mantê-
lo na análise final, tendo em vista que o mesmo não influenciaria na análise dos demais
caracteres. (0) micropartículas são capturadas com a utilização dos tentáculos da
coroa tentacular – em Oweniida e Pogonophora os tentáculos da coroa tentacular são
utilizados para captura de material suspenso, de forma semelhante à encontrada em
Pterobranchia e lofoforados. Os tentáculos de Pogonophora, apesar de serem uma
estrutura protocelômica nos adultos, são homólogos ao lofóforo de Radialia, conforme
discutido no tópico referente ao caráter 8. A homologia entre os tentáculos de Oweniida
e Pogonophora é mais difícil de afirmar, porém, a partir do cladograma da Fig. 1 e de
outras propostas filogenéticas que relacionam os dois grupos (Gardiner, 1978; Almeida
& Christoffersen, 2001; Almeida et al., 2003; Struck et al., 2007; Capa et al., 2011,
2012) é possível interpretar as duas estruturas como sendo homólogas. (1)
micropartículas são capturadas com a utilização dos tentáculos mesossomais – uma
modificação do caráter encontrado em Pogonophora pode ser observada em Phoronida,
Ectoprocta, Brachiopoda, Pterobranchia e Echinodermata. A transferência do aparato
tentacular do prossoma para o mesossoma e o estabelecimento do lofóforo no ancestral
desse grupo foi marcante na história dos deuterostômios e no estabelecimento deste
comportamento alimentar, que é um caráter sinapomórfico para Radialia e constitui a
52
forma basal de captura de partículas alimentares neste grupo. Em Echinodermata o
sistema hidrovascular de Crinoidea, um derivado das extensões tentaculares do
mesoceloma esquerdo, ainda é utilizado ativamente para captura de partículas
alimentares nas fendas ambulacrais, que nos grupos mais derivados adquire outras
funções (Rocha et al., 2006). (2) micropartículas são capturadas com a utilização
das fendas faringeanas em um processo de filtração – o surgimento de fendas
faringeanas múltiplas e de um sistema muco-ciliar em Enteropneusta, juntamente com a
perda dos tentáculos lofoforais, permitiram a evolução de um novo tipo de estratégia
alimentar em Deuterostomia. A função inicial do complexo branquial, utilizado apenas
para trocas gasosas em Craniata e perdido em vertebrados mais derivados, foi a captura
de partículas alimentares por filtração (Stach 2008). Essa função já era desempenhada
em Enteropneusta, tendo em vista que a maioria das espécies desse grupo são filtradores
facultativos (Burdon-Jones, 1962) e passou a ser a principal forma de obtenção de
alimentos em Chordata, onde Tunicata e Cephalochordata evoluíram diferentes
estratégias de otimização do complexo branquial. (3) macropartículas são capturadas
por predação ativa com auxílio de estruturas rígidas na apreensão de presas – uma
combinação de aspectos sensoriais e estruturais comuns permitiu que Chaetognatha e
Craniata evoluíssem um comportamento de predação ativa. A presença nos dois grupos
de um sistema nervoso e órgãos sensoriais bem desenvolvidos e de um sistema lateral
de detecção de vibrações, bem como a presença de um sistema locomotor de alto
desempenho no meio pelágico, baseado em uma musculatura estriada de resposta rápida
e precisa, foram fundamentais para que esse comportamento tenha evoluído. A
combinação desses fatores fisiológicos e anatômicos comuns minimiza a possibilidade
de que esse caráter tenha evoluído de forma homoplástica nos dois grupos e corrobora a
hipótese de ancestralidade comum.
22. Fibras musculares da parede corporal: (0) lisas – em todos os grupos analisados,
com exceção de Craniata, Cephalochordata e Chaetognatha, a musculatura da parede
corporal é predominantemente do tipo lisa, assim como na maioria dos invertebrados
marinhos. (1) transversalmente estriadas – apenas em Cephalochordata, Craniata
(Stach, 2000. 2002; Ruppert, 2005) e Chaetognatha (Hyman, 1959; Duvert & Barets,
1983; Duvert, 1989, 1991; Casanova & Duvert, 2002) ocorrem fibras musculares
transversalmente estriadas por toda a musculatura da parede corporal, o que confere
movimentos rápidos e precisos a esses animais. A estrutura das fibras musculares de
53
Chaetognatha é recorrentemente referida como sendo muito semelhante à encontrada
em vertebrados (e.g., Hyman, 1959; Duvert & Salat, 1995; Casanova & Duvert, 2002;
Royuela et al., 2003), e nenhum outro grupo além desses três apresenta uma condição
semelhante entre os táxons de Deuterostomia. Como um detalhe adicional, somado a
semelhança estrutural das fibras musculares nos três grupos, durante a ontogenia de
Craniata e Cephalochordata dois tipos de células musculares se diferenciam ao longo da
musculatura somática, o que não ocorre em Tunicata (Starck, 1975; Burighel & Cloney,
1997; Ruppert, 1997a; Stach, 2008). Esses tipos celulares são conhecidos como células
brancas ou rápidas e vermelhas ou duradouras em Craniata, agindo em diferentes tipos
de contração (Flood, 1968; Starck, 1975b; Devoto et al., 1996; Burighel & Cloney,
1997). Coincidentemente também há a formação de dois tipos musculares no músculo
primário de Chaetognatha, chamadas de fibras do tipo A e B e também relacionados a
contrações rápidas e duradouras (Duvert, 1989; Bone & Duvert 1991; Casanova &
Duvert, 2002). Contudo, as informações disponíveis sobre a estrutura, diferenciação e
ontogenia desses dois tipos de células musculares não permite inferir hipóteses de
homologia primária.
23. Blocos musculares segmentares: (0) bem desenvolvidos e funcionais –
Cephalochordata e Craniata possuem blocos musculares consecutivos, derivados dos
somitos mesodérmicos, que funcionam juntamente com a nadadeira caudal e a
notocorda na propulsão do animal através de movimentos ondulatórios (Stach, 2008).
(1) presentes apenas na região ventral e não funcionais – nos gêneros basais de
Chaetognatha são observadas faixas segmentares pareadas de músculos por todo o
tronco e cauda (Biphragmophora) ou apenas no tronco ou na região caudal
(Monophragmophora). Essa é uma característica dos gêneros arcaicos, conforme
discutido por Casanova & Duvert (1996) e Casanova et al. (2001) e também sugerido
por evidências fósseis em Chen & Huang, (2002), Szaniawski (2005) e Vannier et al.
(2007). No gênero Archeterokrohnia, considerado o mais primitivo do grupo
(Casanova, 1986; 1987), há uma musculatura transversal notavelmente bem
desenvolvida, cobrindo mais de 80% do comprimento do tronco e cauda com bandas
grossas, largas e bem marcadas, em comparação com o gênero Heterokrohnia, onde as
bandas são finas e cobrem apenas cerca de 60% do comprimento corporal (Casanova &
Duvert, 2002). Na maioria dos grupos que possuem essa estrutura, as faixas musculares
são finas e sem nenhuma atividade aparente, representando estruturas vestigiais, mas
54
Casanova & Duvert (2002) relataram possíveis funções em contrações prolongadas em
espécies bentônicas, e em espécies bentoplanctônicas esses músculos podem estar
envolvidos em movimentos de retirada do corpo do animal do fundo oceânico para o
ambiente pelágico. A embriologia e o desenvolvimento das espécies arcaicas é pouco
conhecida e estudos adicionais sobre a origem e desenvolvimento da musculatura
transversal são inexistentes (Kapp, 1991). Os dois gêneros cuja embriologia é conhecida
(Sagitta e Spadella) estão entre os mais derivados dentro da longa linhagem
Chaetognatha, sendo que alterações no curso do desenvolvimento embrionário podem
ter ocorrido em um ancestral comum desses dois gêneros, após o isolamento entre essas
duas linhagens e as linhagens mais basais de Chaetognatha. Um estudo detalhado da
embriologia dos gêneros arcaicos pode adicionar informações valiosas para o
posicionamento filogenético de todo o grupo.
24. Tipo de sistema circulatório hemal: (0) completamente fechado e com vasos bem
desenvolvidos – Oweniida, Pogonophora e Phoronida possuem um sistema circulatório
hemal bem desenvolvido, como é classicamente observado nos poliquetas de modo
geral (Nielsen, 2001). (1) aberto, vasos reduzidos abrindo em espaços hemais que
não contém parede vascular – este estado de caráter pode ser observado em
Ectoprocta, Brachiopoda, Pterobranchia, Echinodermata e Enteropneusta (Hyman,
1959; Nielsen, 2001). Rastreando o desenvolvimento do sistema circulatório hemal de
Deuterostomia ao longo do cladograma (Fig. 1) observamos uma completa
desorganização do sistema circulatório nos grupos mais basais, com animais de pequeno
porte e pouquíssimos vasos sanguíneos. À medida que observamos os grupos mais
derivados, é possível ver uma progressiva reorganização dos vasos, que já atingem certa
complexidade em Enteropneusta e Tunicata. Este último, por sua vez, apresenta um
sistema hemal altamente modificado e com uma série de vasos também encontrados em
Cephalochordata e Craniata, mas neste grupo o sistema não é completamente fechado e
não há vestígios de um sistema porta hepático, como ocorre nos cordados (Cameron et
al., 2000). (2) completamente fechado, com a presença de uma aorta dorsal, ventral
e um sistema porta hepático – nesse estágio, observamos todo o padrão basal do
sistema circulatório de Craniata já formado. Esse caráter é encontrado apenas em
Craniata e Cephalochordata, sendo que a anatomia global do sistema hemal é
extremamente similar nos dois grupos, com a presença de uma aorta dorsal, ventral, um
sistema porta hepático e uma série de vasos comuns aos dois grupos (Rähr, 1979; Stach,
55
2008). (3) aberto, completamente sem vasos, líquido hemal circula em seios e canais
muito pouco organizados – inicialmente pensou-se que Chaetognatha não possuía um
sistema circulatório hemal e que, devido ao seu tamanho reduzido, as substâncias eram
distribuídas pelo corpo do animal por difusão. Porém, Shinn (1993) descreveu um
sistema hemal composto por seios e canais pouco organizados em Chaetognatha. Ele
compreende basicamente uma estreita cavidade hemal em volta do intestino com um
canal longitudinal maior sobre o lado dorsal e seios laterais ao nível do ânus. O fluido
hemal de Chaetognatha não possui pigmentos (Nielsen, 2001).
25. Tecido epitelial: (0) todo o epitélio é formado por apenas uma camada de células
– com exceção de Chaetognatha e Craniata, em todos os táxons invertebrados o epitélio
é formado por apenas uma camada de células (Nielsen, 2001; Brusca & Brusca, 2003;
Stach, 2008), sendo esta uma condição plesiomórfica para os animais bilaterais. (1)
colarinho, região dorsal da cabeça e tronco apresentam epitélio multiestratificado
– a epiderme dos Chaetognatha é simples na região anterior e ventral da cabeça,
enquanto o restante do corpo quase sempre possui um epitélio multiestratificado
(Furnestin, 1967; Moreno, 1975; Duvert & Salat, 1979; Ahnelt, 1980; Welsch & Storch
1983b; Duvert et al., 1984; Bouligand, 1985; Bone et al., 1991; Nielsen, 2001;
Casanova & Duvert, 2002; Stach, 2008). A ectoderme repousa sobre uma membrana
basal que, segundo Duvert & Salat (1990b), possui uma abundante rede de filamentos
colágenos intercruzantes. Segundo Duvert & Salat (1990a), as nadadeiras ventro-laterais
pareadas encontradas nesses animais são extensões da membrana basal, cobertas pelo
epitélio multiestratificado e achatadas pelas longas células que formam os raios das
nadadeiras. Essas células contêm corpos de filamentos paracristalinos com subestruturas
alinhadas que formam a estrutura dos raios. Se comparado com o cenário apontado pelo
cladograma da Fig. 1, um epitélio multiestratificado na região dorsal da cabeça pode ser
considerado uma condição plesiomórfica para formação de estruturas ósseas, tendo em
vista que um esqueleto dérmico cartilaginoso, como o que é encontrado no crânio dos
vertebrados basais é formado apenas em regiões que possuem um epitélio
multiestratificado. (2) todo o epitélio é multiestratificado – em Craniata todo o epitélio
é multiestratificado e encontra-se em associação funcional íntima com a derme (Starck,
1982; Romer & Parsons, 1986; Mickoleit, 2004; Westheide & Rieger, 2007). Em vários
grupos mais derivados de Craniata, a camada de células epidérmicas mais apical
56
armazena grandes quantidades de queratina (Flaxman, 1972; Karabinos et al., 2004;
Stach, 2008).
4. Discussão geral
Embora não fosse o objetivo principal deste trabalho, foi necessário reavaliar as
relações filogenéticas de todos os grupos possivelmente deuterostômios na tentativa de
posicionar Chaetognatha e os resultados desta análise também serão discutidos. O
cladograma da Fig. 1 reafirma a monofilía de Deuterostomia, incluindo Brachiopoda e
Ectoprocta como os grupos mais basais e Phoronida como grupo irmão de
Deuterostomia. O último já apresenta a maioria das estruturas tipicamente
deuterostômias como enterocelia, um corpo tripartido e clivagem radial, mas ainda
retendo o padrão primitivo de destino do blastóporo. A análise também apontou
Pogonophora como grupo irmão de Deuterostomia + Phoronida, corroborando as visões
de Christoffersen & Araújo-de-Almeida (1994), Salvini-Plawen (2001) e Alonso
(2004). Em concordância com essa linha de pensamento, uma série de fatores
morfológicos centrais na formação do plano corporal de Deuterostomia podem ser
vistos em Pogonophora, sendo possível hipotetizar um sistema filogenético bem
estruturado de Enterocoela começando em Pogonophora e seguindo a ordem de
derivação dos grupos proposta no cladograma da Fig. 1.
A monofilía de Deuterostomia foi sustentada pela presença de um metassoma
individualizado em relação aos demais segmentos corporais com uma projeção
peduncular usada para fixar o organismo ao substrato. Essa estrutura é representada pelo
pedúnculo de Brachiopoda, pelo stolon que une fisicamente os zoóides nas colônias de
Ectoprocta e Rhabdopleura (Pterobranchia) e pelo talo de Cephalodiscus
(Pterobranchia), que é muito similar ao stolon de Rhabdopleura, mas que não une
fisicamente os indivíduos, que neste caso não formam uma colônia verdadeira, mas um
agregado de indivíduos semi-coloniais. O clado também foi suportado pela presença de
um sistema circulatório hemal aberto e pouco organizado, com vasos reduzidos e
abrindo em espaços hemais, em contraste com o sistema hemal bem desenvolvido
encontrado em Phoronida, Pogonophora e Oweniida, ambos contendo uma rede
complexa de vasos eferentes e aferentes; e pelo blastóporo, que não dá origem a boca,
mas se fecha, sendo que o ânus é formado por uma nova abertura na região onde o
blastóporo originalmente se encontrava. Phoronida retém o padrão primitivo de destino
do blastóporo, que juntamente com os outros fatores citados acima, o agrupa fora de
57
Deuterostomia, mas mantendo uma relação íntima com o grupo. Phoronida +
Deuterostomia, chamado de Radialia por Ax (1989), formam um clado monofilético
bem suportado pela presença de um corpo oligomérico possuindo um celoma tripartido
formado exclusivamente por enterocelia; pela presença de braços tentaculares ciliados
mesossomais contendo espaço celômico, que são utilizados para captura de partículas
alimentares suspensas; pelo pequeno lobo cefálico prossomal encontrado entre os braços
tentaculados dos grupos que possuem essa estrutura; pela clivagem radial presente em
todos os grupos de Radialia e não apenas nos táxons basais que, segundo a filogenia
proposta aqui é uma novidade evolutiva da linhagem Radialia, diferente da clivagem
radial encontrada em cnidários e ctenóforos (ver discussão referente ao caráter 7),
formada a partir do padrão de clivagem espiral encontrado nos poliquetas tubícolas; pela
presença de um sistema nervoso difuso e pouco desenvolvido, formando plexos
subepidérmicos descentralizados, muito possivelmente em correlação com o modo de
vida séssil desses animais; pela presença de um intestino em forma de “U”, com boca e
ânus anteriores e com a saída do ânus projetada juntamente com corrente exalante
produzida pelos tentáculos mesossomais.
O posicionamento de Phoronida, Brachiopoda e Ectoprocta em uma posição
interna ou próxima a Deuterostomia já foi proposto por Emig (1982), Ax (1989), Cripps
(1991), Jefferies (1991), Scham (1991), Christoffersen & Araújo-de-Almeida (1994),
Nielsen (1995, 2001) e Brusca & Brusca (2003). A homologia entre os tentáculos
mesossomais de “Tentaculata” e Pterobranchia é questionada principalmente pelo fato
dos tentáculos de Pterobranchia não circundarem a boca, como ocorre nos lofoforados
(ver Halanych, 1996a para detalhes adicionais), mas a morfologia, embriologia,
estrutura dos braços tentaculados e sua função biológica é muito similar em ambos os
grupos, e congruente com demais aspectos morfológicos desses animais, o que sustenta
as hipóteses de homologia propostas aqui e pelos autores citados acima.
O clado Pharyngotremata, derivado em relação à Deuterostomia, foi recuperado
com base na presença de um par de fendas faringeanas, que são completamente
formadas no gênero Cephalodiscus e apresentam-se como um par de profundas ranhuras
na face interna da parede faringeana que não chegam a se abrir para o exterior no gênero
Rhabdopleura (Hyman, 1959); na estrutura do sistema nervoso, que nesses animais já
forma um engrossamento dorsal de tecido nervoso intraepitelial no mesossoma e outro
engrossamento nervoso ventral que se estende pelo mesossoma e metassoma, ambos
conectados por comissuras laterais; e pela posição dos braços tentaculados, que são
58
voltados para a posição dorsal e não circundam a boca completamente, como ocorre nos
lofoforados. A posição dos tentáculos de Pterobranchia tem uma relação direta com o
maior desenvolvimento do lobo cefálico nesses animais, em relação aos lofoforados. Os
indivíduos de ambos os gêneros de Pterobranchia vivem com a região prossomal
(escudo cefálico) fixado na parede dos tubos, de forma que a boca também fica voltada
para a parede do tubo e um lofóforo envolvendo a boca não seria funcional para o estilo
de vida desses animais. As fendas faringeanas em Pterobranchia não possuem função
alimentar, servindo apenas como saída de água em excesso e a faringe desses animais
não possui nenhum tipo de função endostilar relatado na literatura, em contraste com o
complexo branquial encontrado em Enteropneusta e Chordata.
A monofilia do clado formado por Echinodermata + Eupharyngotremata,
chamado de Dexiothetica por Jefferies (1979), foi sustentada pela presença de uma larva
do tipo tornaria (diplêurula) que apresenta similaridades na composição das bandas
ciliares; e pela presença de fotorreceptores ciliados distribuídos ao longo de regiões
epidérmicas restritas, encontrados também em ambos os grupos. A hipótese de Jefferies
para o surgimento de Chordata a partir de um processo de supressão do lado direito
(dexiotetismo), iniciado em Echinodermata, e uma posterior organização de um novo
plano de simetria bilateral a partir do lado esquerdo foi rejeitado por vários autores
(Nielsen, 1995, 2001; Peterson, 1995; Lefebvre et al., 1998) e também pelos resultados
obtidos nesta análise. Observou-se aqui que o maior desenvolvimento de estruturas
celômicas do lado esquerdo do corpo é um caráter plesiomórfico para Deuterostomia, já
presente em Pogonophora e em um possível ancestral comum entre esses dois grupos,
constituindo mais uma sinapomorfia para Enterocoela (Pogonophora + Radialia).
Salvini-Plawen (2000) discutiu brevemente as tendências assimétricas do proto e
mesocelomas de Deuterostomia e partir dessa discussão, juntamente com a informação
morfológica disponível para os táxons que compõe esse grupo foi possível observar a
presença dessa condição, em maior ou menor grau de expressão, em todos os táxons que
formam Enterocoela, com exceção de Craniata e Chaetognatha, que possuem uma
simetria bilateral perfeita em todos os seus estágios de vida. A condição observada em
Echinodermata, que levou à formulação da teoria dos calcicordados para o surgimento
de Chordata (Jefferies, 1979; 1986, 1997; Jefferies et al., 1996), é possivelmente uma
superexpressão desse caráter, que ocorreu de forma autapomórfica em Echinodermata,
juntamente com as inúmeras outras autapomorfias do grupo. O dexiotetismo em
Enterocoela é uma das mais conservadas e evidentes sinapomorfias para o grupo, sendo
59
claramente evidenciada e podendo ser rastreada desde Pogonophora até Chordata. Este
também é um caráter chave para discussões que envolvem, por exemplo, a homologia
entre o celoma de Tentaculata e Deuterostomia, tendo em vista que, estruturas tão
complexas quanto estas podem até surgir de forma homoplástica em grupos
evolutivamente não relacionados, mas acredito que não compartilhariam similaridades
tão gritantes e refinadas como as assimetrias constantes e tão conservadas ao longo de
todos os grupos citados acima. A própria monofilía de Protostomia pode ser questionada
com base neste caráter, gerando um cenário mais parcimonioso para a história evolutiva
dos metazoários, onde Deuterostomia surge a partir de um ancestral compartilhado com
poliquetas tubícolas altamente avançados (Pogonophora), sem a necessidade de
hipotetizar surgimentos múltiplos de estruturas complexas como celomas, metamerismo
e o sistema nervoso intraepitelial.
A monofilia do clado designado por Christoffersen & Araújo-de-Almeida (1994)
como Eupharyngotremata é corroborada pela perda dos tentáculos mesossomais; pelo
desenvolvimento de um complexo branquial contendo fendas faringeanas múltiplas e
uma faixa epibranquial dorsal secretora de muco e compostos de iodina, um precursor
do endóstilo de Chordata (Pardos & Benito, 1987; Ruppert et al., 1999; Ruppert, 2005;
Rychel et al., 2006), que ocupa a mesma posição anatômica nos dois grupos, se
considerarmos a inversão do eixo dorso-ventral de Chordata (Nübler-Jung & Arendt,
1994; Gee, 1996; Ruppert et al., 1999); o desenvolvimento de uma alimentação baseada
na captura de partículas alimentares suspensas nas fendas faringeanas, um evento
claramente associado ao desenvolvimento do complexo branquial, juntamente com a
perda dos tentáculos lofoforais, o que foi ainda mais marcante nos cordados, que se
tornaram altamente especializados nesse tipo de alimentação. A hipótese de que
Enteropneusta seja um clado mais derivado em relação à Pterobranchia e
Echinodermata, sugerindo mais uma vez a parafilía de Hemichordata, também é
defendida por Nielsen (2001), Stach (2002, 2008) e Ruppert (2005). Além dos
caracteres utilizados na matriz da Tabela 1, que já sustentam fortemente a relação entre
Enteropneusta e Chordata, outros fatores também podem ser citados. Entre esses
caracteres, podemos citar a presença de células multiciliadas em vários tecidos
ectodérmicos e endodérmicos, encontradas também em Chordata (Ruppert, 2005). Esse
caráter foi apresentado como uma sinapomorfia para Enteropneusta + Chordata por
Nielsen (2001) e está presente também nos tecidos endodérmicos de Chaetognatha
(Parry, 1944), reforçando a ligação do grupo com os deuterostômios mais derivados.
60
A monofilia de Chordata também foi muito bem sustentada, assim como na
grande maioria dos trabalhos. Entre as sinapomorfias do grupo podemos citar a perda de
um padrão celômico e corporal tripartido evidente, característicos dos deuterostômios
basais, embora ainda possam ser identificados resquícios desse padrão em todos os
táxons cordados, como foi discutido por Salvini-Plawen (1998) e Stach (2002, 2008); a
formação de uma nadadeira caudal pós-anal a partir de uma projeção do tagma
metassomal, estrutura que veio a se tornar o principal órgão locomotor de Chordata e
uma das principais sinapomorfias do grupo, tendo surgido inicialmente na larva
girinóide de Tunicata e mantida nos demais táxons, conforme inferido a partir do
cladograma obtido nesta análise; a perda de uma região prossomal bem definida e do
complexo axial, juntamente com a fusão de estruturas prossomais e mesossomais para
formação de uma região cefálica bem desenvolvida e um corpo formado por apenas dois
tagmas, uma cabeça protomesossomal e um corpo metassomal contendo as vísceras e as
gônadas, um evento obviamente associado à perda do padrão tripartido primitivo e que
formou o plano corporal básico de Chordata; a perda da larva ciliada planctônica, da
metamorfose primária e o surgimento da larva girinóide, já apresentando as principais
características do plano corporal de Chordata, um conjunto de eventos que certamente
foi um dos principais responsáveis pela modificação corporal e biológica drástica
ocorrida no ancestral da linhagem Chordata, modificando a base do programa
ontogenético desses animais e possibilitando tais mudanças morfológicas; a presença de
um órgão ventral muco-ciliado endostilar propriamente dito, homólogo ao órgão
epibranquial de Enteropneusta (Ruppert, 2005) e à glândula tireóide de Craniata (Stach,
2000, 2002, 2008), com função determinante na captura de partículas alimentares
suspensas por filtração na faringe, processo que passa a ser o principal meio de
obtenção de alimentos nesses animais, em contraste com Enteropneusta, onde a filtração
muco-faringeana é apenas facultativa (Nielsen, 2001; Ruppert, 2005); o surgimento da
notocorda (urocorda em Tunicata) como uma das consequências da reorganização do
mesoderma de Chordata, estrutura que passou a desempenhar um papel fundamental na
biologia desse grupo, substituindo a função esquelética do celoma hidrostático e
passando a funcionar como o principal eixo de sustentação corporal e ancoragem para
os músculos locomotores. A notocorda também desempenha importante papel como
indutor de tecidos, de forma que dois processos simultâneos são induzidos por essa
estrutura (Stach, 2002, 2008). Dorsalmente à notocorda, a ectoderme se diferencia em
um novo tecido neural que formará o tubo nervoso dorsal e uma série de novos órgãos
61
exclusivos da linhagem Chordata, e ventralmente, a notocorda induz a formação dos
somitos mesodérmicos a partir dos flancos dorso-laterais do arquêntero (apenas em
Cephalochordata e Craniata). Conjuntamente, notocorda, crista neural e somitos
mesodérmicos formam o sistema neurolocomotor característico de anfioxos e peixes,
uma das grandes novidades evolutivas desse grupo.
A monofilia do grupo chamado de cordados somíticos por Schaeffer (1987), de
Holochordata por Salvini-Plawen (1989) e Notochordata por Nielsen (1995), formado
por Cephalochordata e Craniata, com a adição de Chaetognatha como grupo irmão de
Craniata e Cephalochordata em uma posição basal foi recuperada nesta análise. Esse
resultado foi sustentado pela presença de um celoma constituído pelo padrão tripartido
primitivo de Deuterostomia, com a adição de múltiplos blocos somíticos em
Cephalochordata e Craniata, formados a partir de bolsas mesodérmicas do arquêntero,
induzidas pelo mesoblastema notocordal e responsáveis pela formação dos blocos
musculares segmentares encontrados nesses dois grupos, ambos os caracteres ausentes
em Tunicata e também em Chaetognatha; pela ausência de qualquer estágio larval ou
metamorfose drástica nesses grupos, incluindo Chaetognatha. Embora os estágios
juvenis de Cephalochordata, Craniata (larva amocaetes) e Chaetognatha sejam
frequentemente referenciados como larvas, a observação de ilustrações e a análise da
literatura permitem afirmar que não existe uma metamorfose verdadeira nesses grupos e
que esses estágios juvenis não sofrem nenhum tipo de reorganização de tecidos em larga
escala, mas apenas passam por um breve período de desenvolvimento pós-embrionário,
muitas vezes relacionado à produção de hormônios de maturidade sexual, conforme
discutido no tópico referente ao caráter 102. Outras sinapomorfias para o grupo são uma
musculatura corporal totalmente formada por fibras musculares transversalmente
estriadas, fato que permitiu a adoção de um sistema propulsor ágil e capaz de manter
hábitos de predação ativa em Chaetognatha e Craniata, tendo em vista que esse tipo de
fibras musculares permite contrações mais rápidas e precisas que as fibras lisas ou
obliquamente estriadas, encontradas nos demais grupos; uma notocorda que se estende
por toda a região dorsal, e não somente pela região caudal; e a presença de um sistema
circulatório completamente fechado, com uma anatomia global praticamente idêntica
em Cephalochordata e Craniata, conforme discutido por Rähr (1979), inclusive com a
presença de uma aorta dorsal posterior, que leva sangue oxigenado para a porção caudal
e um sistema porta-hepático.
62
Por outro lado, o posicionamento de Cephalochordata e Tunicata em relação à
Craniata é uma questão que gera debates e que ainda não está perto de ser esclarecida.
Neste trabalho, recuperamos Cephalochordata em uma posição mais derivada em
relação à Tunicata, favorecendo a hipótese Notochordata. Esse resultado foi ocasionado
pela presença de um sistema circulatório hemal aberto em Tunicata, pela ausência de
miômeros segmentares e fibras musculares transversalmente estriadas, bem como pelo
fato da notocorda estar presente apenas na região caudal da larva girinóide, com um
cordão nervoso também ocorrendo somente durante a extensão da notocorda,
denominada urocorda nesses animais. Contudo, existem argumentos igualmente
favoráveis tanto a essa hipótese quanto à hipótese Olfactores, que aponta
Cephalochordata como sendo basal em relação à Tunicata (Stach, 2008). Uma discussão
bem detalhada, apontando evidências morfológicas, moleculares e ultraestruturais em
prol e contra as duas hipóteses foi feita por Ruppert (2005, favorecendo a hipótese
Olfactores) e Stach (2008, favorecendo a hipótese Notochordata). Dessa forma, ambas
as hipóteses são plenamente plausíveis, e mais evidências precisam ser descobertas para
resolver o problema.
O grupo mais derivado recuperado nesta análise, formado por Chaetognatha +
Craniata, é suportado pela presença de um plano de simetria completamente bilateral,
sem assimetrias em qualquer estágio do seu desenvolvimento, o que seria uma
modificação do estado de caráter encontrado em todos os animais enterocélicos basais,
desde Pogonophora até Cephalochordata; pela presença de um intestino altamente
muscularizado, onde o alimento é deslocado através de contrações peristálticas da
musculatura intestinal, em contraste com um intestino pouco muscularizado encontrado
nos demais grupos deuterostômios, onde o alimento é deslocado principalmente pela
ação de cílios; pela presença de hábitos de predação ativa nos dois grupos, com uma
alimentação macrofágica, um caráter que também está intimamente associado à
presença de um intestino muscularizado nesses animais, uma vez que a ingestão e o
deslocamento de macropartículas alimentares pelo intestino desses animais não seria
possível somente por meio de ação ciliar, o que é completamente viável nos demais
grupos de Deuterostomia, que se alimentam de micropartículas suspensas, seja por meio
dos tentáculos lofoforais ou por filtração faringeana; e pela presença de um epitélio
multiestratificado em Chaetognatha e Craniata, um caráter que também não é
encontrado em outros grupos metazoários. Em Craniata, vários epitélios encontrados no
sistema nervoso, epiderme e vários tecidos de origem endodérmica possuem células
63
multiciliadas. Em Tunicata elas podem ser encontradas na cesta branquial, no intestino e
no funil ciliado da glândula neural (Burighel & Cloney, 1997), em Cephalochordata na
margem da boca dos juvenis (Lacalli et al., 1999; Wicht & Lacalli, 2005) e em
Chaetognatha todo o intestino possui células multiciliadas (Parry, 1944). Outra
característica marcante desses dois grupos é a presença de órgãos sensoriais complexos,
uma característica também associada ao sucesso desses animais como predadores ativos
no ambiente pelágico. Como era de se esperar para um grupo de predadores ativos que
caçam presas vivas, o sistema nervoso de Chaetognatha é relativamente complexo, com
um elaborado arranjo de receptores mecânicos de vibração que funcionam na detecção
de presas, com morfologia, anatomia e fisiologia similar ao da linha lateral dos peixes e
olhos de estrutura incrivelmente diversa entre as várias espécies (Bone et al., 1991). Nos
dois grupos podemos observar a presença de um par de olhos frontais, do tipo taça
pigmentar invertida, caráter utilizado por Christoffersen & Araújo-de-Almeida (1994)
para definir o grupo como Bioculata.
A história evolutiva de Deuterostomia é marcada por um corpo tripartido e
tricelomado enterocélico. Os deuterostômios basais são animais sésseis ou tubícolas que
capturam partículas alimentares utilizando as extensões tentaculadas do mesoceloma,
formando colônias, como encontrado em Ectoprocta e Pterobranchia, ou agregados de
indivíduos, como observado em Phoronida e Brachiopoda. Mas todos esses animais
compartilham estruturas anatômicas e fisiológicas que apresentam uma relação direta
com seu modo de vida e que refletem uma evidente relação de parentesco entre todos
esses grupos, conforme sustentado pela análise filogenética dos caracteres da Tabela 2.
Entre esses caracteres, o sistema nervoso pouco organizado e intra-epidérmico
(epineural) já encontrado em Pogonophora e Oweniida, o intestino em forma de “U”, a
projeção peduncular encontrada em Ectoprocta, Brachiopoda e Pterobranchia, a
probóscide com forma e localização muito similar em todos os grupos e a característica
mais marcante desses animais, um mesossoma elaborado com extensões tentaculadas
contendo um espaço celômico. Como pode ser facilmente observado, o padrão basal de
Deuterostomia nem mesmo lembra o plano corporal de Chaetognatha, a não ser por
fatores embriológicos comuns a todos os deuterostômios. Hipóteses que defendem a
visão de que Chaetognatha não é um táxon deuterostômio se apoiam,
morfologicamente, nessa diferença estrutural entre Chaetognatha e o plano basal de
Deuterostomia e no mito de que animais de estrutura corporal simples, como
Chaetognatha, são primitivos em relação a animais mais complexos. Duas grandes
64
modificações no plano corporal de Deuterostomia ocorreram ao longo dos grupos mais
derivados e o plano corporal de Chaetognatha encaixa-se somente no mais derivado
desses planos corporais.
A mudança de um modo de vida séssil para um livre-natante, ocorrido na
transição Echinodermata-Enteropneusta, juntamente com a perda dos tentáculos
mesossomais, o desenvolvimento de um sistema de fendas faringeanas múltiplas,
ligadas a uma nova estratégia de captura de partículas alimentares por filtração através
de uma faringe muco-ciliada perfurada, e a modificação do sistema digestivo em forma
de “U” para um sistema digestivo linear e com um ânus dorsal é a primeira das duas
grandes modificações no plano corporal de Deuterostomia. A segunda grande
modificação marca a origem do plano corporal da linhagem Chordata e envolve a perda
do padrão tripartido primitivo com a redução e fusão do prossoma e mesossoma, na
formação de um corpo composto de apenas dois segmentos, uma região cefálica proto-
mesossomal bem desenvolvida e dotada de órgãos sensoriais complexos e uma região
metassomal contendo gônadas, vísceras e uma nadadeira caudal pós-anal; a perda da
função cardíaca e excretora do prossoma, mas ainda podendo ser reconhecido o nefrídio
de Hatschek, formado a partir do somito esquerdo do primeiro par de bolsas
mesodérmicas, na região cefálica de Cephalochordata e que é homólogo ao protoceloma
dos demais deuterostômios, representando o primeiro sistema excretor funcional do
grupo (Ruppert, 1996; Stach, 1998, 2000); a perda da larva primária ciliada
característica dos invertebrados marinhos e o surgimento da larva girinóide dos
Tunicados com a presença de uma notocorda e com o desenvolvimento de um novo
tecido nervoso especializado induzido pela notocorda; e uma possível inversão do eixo
dorso-ventral primitivo de Deuterostomia, estabelecendo uma relação funcional e
ontogenética entre estruturas encontradas dorsalmente em Chordata e ventralmente em
outros animais (ou vice-versa), conforme proposto por Nübler-Jung & Arendt, 1994:
Gee, 1996; Ruppert et al. (1999).
Em correspondência com o cenário descrito acima, a árvore filogenética obtida a
partir da análise dos caracteres listados na Tabela 2 apontou Chaetognatha como sendo
um grupo proximamente relacionado a Craniata, corroborando a hipótese de
Christoffersen & Araújo-de-Almeida (1994), reafirmando a condição deuterostômia do
grupo e rejeitando a hipótese de relacionamento com grupos não deuterostômios.
Entretanto, Christoffersen & Araújo-de-Almeida (1994) não fizeram uma análise
extensiva da morfologia de Chaetognatha, tendo em vista que esse não foi o objetivo do
65
trabalho, cujo foco foi avaliar os níveis de generalidade de caracteres e as relações
evolutivas dos táxons dentro de Deuterostomia, e uma série de caracteres chave para o
posicionamento do grupo não foram considerados. Esse fato fez com que a hipótese dos
autores causasse pouco impacto no cenário global de discussões sobre as origens
evolutivas do grupo. Analisando conjuntamente a anatomia de Chaetognatha e
comparando-a aos demais grupos deuterostômios não é difícil perceber a relação entre
eles. Durante o século XX foram feitas algumas tentativas de relacionar Chaetognatha a
vários outros grupos com base em dados morfológicos. Contudo, a maioria dessas
tentativas não contou com uma análise morfológica minuciosa embasada em
metodologias filogenéticas. Elas consistiam basicamente de argumentações em prol de
uma determinada hipótese de relacionamento gerada a partir da observação de
semelhanças entre estruturas anatômicas pontuais de Chaetognatha e do grupo
considerado proximamente relacionado. Entretanto, esse tipo de abordagem gerou
inúmeras hipóteses de relacionamento com os mais diversos grupos metazoários, tendo
em vista a plasticidade de uma série de características ligadas à adaptação do grupo ao
ambiente planctônico que foram utilizadas de forma isolada para posicionamento do
grupo. Além desse problema, a informação filogenética obtida a partir da morfologia de
Chaetognatha não é congruente com a informação molecular, gerando hipóteses de
relacionamento extremamente contrastantes. O descrédito com dados morfológicos em
função de caracteres moleculares afeta a interpretação da história evolutiva de todos os
grupos, incluindo Chaetognatha, fazendo passar despercebido várias evidências
morfológicas altamente relevantes para solucionar o problema das relações evolutivas e
que são sistematicamente citadas como homoplásticas. Porém, estruturas homoplásticas
tendem a gerar sinais filogenéticos múltiplos, onde diferentes homoplasias de um
mesmo grupo vão apontar para posicionamentos filogenéticos diferentes. Contudo, a
grande maioria dos caracteres de Chaetognatha estudados nesta análise, que devem ser
considerados homoplásticos em caso de rejeição da hipótese proposta aqui, são
estruturas complexas, muitas vezes diagnósticas para vários subgrupos de
Deuterostomia, e apontam conjuntamente para uma mesma direção. Um cenário onde
Chaetognatha surge dentro da história evolutiva de Deuterostomia como um dos mais
derivados ramos dessa árvore, com uma estreita relação de parentesco com os cordados
superiores.
Hipóteses de relacionamento evolutivo entre Chaetognatha e Chordata já haviam
sido propostas por outros autores antes de Christoffersen & Araújo-de-Almeida (1994)
66
(ver Hyman, 1959; Bone et al., 1991; Kraft et al., 1999; McIlroy & Szaniawski, 2000;
Szaniawski, 2009), mas esbarraram em questões que para alguns pesquisadores são
barreiras intransponíveis para sustentação de tal hipótese. Questões como a ausência de
faringotremia, de uma notocorda em pelo menos algum estágio de vida, de miômeros
segmentares evidentes e de um cordão nervoso dorsal oco, caracteres tidos como
tipicamente cordados. Por outro lado, inúmeras outras características encontradas em
Chaetognatha ligam os dois grupos em uma relação que vai além de uma simples
similaridade morfológica entre estruturas isoladas. É possível enumerar estruturas em
Chaetognatha que, gradativamente, o ligam a diversos níveis de generalidade dentro da
história evolutiva de Deuterostomia, com caracteres que remetem a vários níveis de
relacionamento entre os dois grupos, desde o mais basal até o mais derivado, como pode
ser observado na Fig. 2. Questões como a ausência de tentáculos mesossomais contendo
espaço celômico e a presença de células multiciliadas em tecidos de origem ectodérmica
e endodérmica (Fig. 2f); um plano corporal baseado em apenas dois segmentos
tagmatizados, sendo um metassoma contendo gônadas e as vísceras e uma cabeça bem
definida e com alto nível de cefalização de estruturas (Fig. 2g); a presença de um
intestino altamente muscularizado, cujo alimento se desloca através de contrações
peristálticas da musculatura intestinal, uma simetria bilateral virtualmente perfeita, um
sistema lateral de receptores mecânicos cujo tipo de estímulo captado, a morfologia de
cada receptor, a função do órgão como um todo e o valor evolutivo para o surgimento
de um modo de vida predatório são idênticos em Chaetognatha e Craniata, o epitélio
multiestratificado que em Chaetognatha ocorre no colarinho, na região cefálica e parte
da região dorsal, onde somente Craniata apresenta uma condição similar (Rocha et al.,
2006), porém neste último, todo o epitélio é multiestratificado (Fig. 2i); um ânus ventral
e anterior a uma projeção caudal pós-anal com função locomotora, a ausência total de
uma larva primária ciliada, uma das características que marcam a origem dos cordados
(Fig. 2g); a presença de olhos em forma de taça pigmentar invertida contendo
fotorreceptores ciliados, em contraste aos receptores rabdoméricos comumente
encontrados em grupos protostômios (Fig. 2e); as fibras musculares transversalmente
estriadas encontradas em toda a musculatura da parede corporal e de grande parte da
musculatura visceral de Chaetognatha, e a ausência de qualquer tipo de estágio larval e
metamorfose, condição somente encontra em Cephalochordata e Craniata (Fig. 2h);
além de caracteres mais abrangentes, como a presença de um sistema nervoso
intraepitelial (Fig. 2a); de um celoma enterocélico (Fig. 2b); clivagem radial (Fig. 2c);
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68
Nielsen (1995) aponta a presença de quitina na cutícula e espinhos de apreensão
de Chaetognatha como evidência de uma relação filogenética com “asquelmintos”. Por
outro lado, este é um caráter muito recorrente em Metazoa para representar um
argumento significativo, ocorrendo também nos tubos de Phoronida e Ectoprocta,
conchas de Brachiopoda, Tunicata, Cephalochordata, Mollusca e cerdas de Polychaeta
(Hyman, 1958, 1959, 1966; Peters, 1966; Salvini-Plawen, 2000).
É comum a afirmação de que o sistema nervoso de Chaetognatha é semelhante ao
dos protostômios (e.g., Rehkämper & Welsch, 1985), e esse fato se dá principalmente
pelo gânglio ventral e pelo anel circunfaringeano formado pelos gânglios vestibulares e
pelas comissuras que conectam ambos os gânglios vestibulares ao gânglio subesofagal e
ao gânglio cerebral. Por outro lado, essa similaridade é apenas superficial e
possivelmente homoplástica, tendo em vista que o sistema nervoso de Chaetognatha é
epineural (Hyman, 1959; Bone et al., 1991; Rieger et al., 2011), e não possui nenhuma
relação direta com o sistema nervoso gastroneural dos protostômios. Somando-se a isso,
o sistema nervoso dos protostômios é totalmente ventral, o que não ocorre em
Chaetognatha, onde o gânglio cerebral mesossomal é dorsal e dele partem dois
conectivos que se ligam a outros gânglios mesossomais ao gânglio ventral metassomal,
de forma semelhante ao que ocorre em Enteropneusta e Pterobranchia, onde é
observado um cordão nervoso mesossomal dorsalmente localizado e nervos laterais
conectando-o a um cordão nervoso ventral que se estende pelo metassoma.
O arranjo da musculatura da parede corporal de Chaetognatha é geralmente
descrita como sendo incomum entre os invertebrados marinhos pela ausência de
musculatura circular (Hyman, 1959). Schneider (1866), Metschnikov (1867) e Hyman
(1959) observaram similaridades nesse arranjo entre Chaetognatha e Nematoda,
propondo uma relação de parentesco entre esses dois grupos. No entanto, esses
pesquisadores não consideraram um fato extremamente importante na avaliação do
valor filogenético desse caráter, a disposição da musculatura é similar, mas a estrutura
das fibras musculares que compõem essa musculatura é completamente diferente nos
dois grupos. Todas as fibras musculares da parede corporal e de parte da musculatura
visceral de Chaetognatha são transversalmente estriadas (Duvert, 1989, 1991; Duvert &
Salat, 1995; Casanova & Duvert, 2002; Royuela et al., 2003) e esse fato era conhecido e
foi citado por Hyman (1959). Somado a isso, a presença de feixes musculares
longitudinais e a ausência de musculatura circular não é tão incomum como foi relatado
pelos autores. Muito pelo contrário, esse arranjo é incomum entre os invertebrados
69
marinhos não deuterostômios, mas é comumente observada em hemicordados. Em
Enteropneusta, o metassoma possui somente feixes de músculos longitudinais e uma
musculatura circular encontra-se presente apenas na região prossomal e mesossomal
(Hyman, 1959).
A ocorrência de fibras musculares transversalmente estriadas entre invertebrados é
uma condição rara, sendo observada apenas nos músculos de voo assíncrono de insetos
alados (Duvert & Savineau, 1986; Savineau & Duvert, 1986; Bernstein et al., 1993;
Casanova & Duvert, 2002), de forma possivelmente homoplástica (Ghirardelli, 1968;
Pringle, 1972; Elder, 1975). Por outro lado, o surgimento desse caráter entre os
cordados, especificamente em Cephalochordata e Craniata, representa uma novidade
evolutiva que possibilitou a evolução de características marcantes para a linhagem
Chordata. Um sistema locomotor baseado em fibras estriadas é consideravelmente mais
ágil e mais preciso que um sistema locomotor baseado em fibras lisas e o surgimento
desse caráter, ligado a outros fatores também encontrados em Chaetognatha, foram a
base evolutiva do comportamento predatório de Craniata. Chaetognatha por sua vez é
um dos mais vorazes predadores planctônicos, capturando presas ativamente tanto no
ambiente pelágico quanto bentônico, e o sucesso evolutivo do grupo, assim como em
Craniata, está completamente relacionado à agilidade proporcionada pelas fibras
musculares estriadas e pelos órgãos sensoriais altamente desenvolvidos associados a
esse novo tipo de musculatura, sendo encontrados nos dois grupos de maneira muito
similar.
Durante o início de sua ontogenia, todos os cordados passam por um estágio de
nêurula, onde ocorrem dois processos simultâneos (Stach, 2008), ambos induzidos pela
notocorda. Enquanto a região dorsal mediana da epiderme se invagina, formando o
sistema nervoso central, as regiões dorso-laterais do arquêntero formam bolsas
mesodérmicas que formarão a musculatura lateral da notocorda, que em
Cephalochordata e Craniata é segmentar (Conklin, 1932; Salvini-Plawen, 1989; Hausen
& Riebesell, 1991; Swalla, 1993; Stach, 2000, 2008; Kuratani et al., 2002). A questão é
que a notocorda é o elemento chave na formação de ambas essas características que são
marcantes em Chordata e não é necessário hipotetizar uma série de perdas secundárias
em Chaetognatha para posicioná-los entre os cordados, mas apenas a perda da
notocorda. Desta forma, todas as outras características induzidas por ela também serão
perdidas. Segundo Kapp (1991) a anatomia de Chaetognatha é pobremente conhecida
em vários aspectos e nada, ou quase nada, é conhecido sobre a função de muitas
70
estruturas, e vários aspectos da anatomia e desenvolvimento embriológico precisam ser
reinvestigados. Somado a isso, segundo Duvert & Salat (1995), a origem ontogenética
de muitos tecidos e estruturas adultas continua desconhecida em Chaetognatha. Estudos
embriológicos básicos foram feitos apenas para as formas mais derivadas (Sagitta e
Spadella), enquanto a embriologia das formas arcaicas permanece desconhecida.
Como foi colocado acima, as evidências morfológicas pesam mais em favor de
um relacionamento próximo entre Chaetognatha e Chordata, mais especificamente com
Craniata, que a ausência das estruturas citadas anteriormente. Na verdade, a ausência de
estruturas por perdas secundárias é um fato comum na história evolutiva dos grupos de
um modo geral e isso é inerente ao processo evolutivo de modificação de caracteres. O
fator que une um grupo taxonômico é puramente causal e não estrutural (Rieppel,
2007a, 2009a). A ancestralidade comum é a causa, o fator de união do grupo, enquanto
as homologias são sintomas dessa causa. Entretanto, essa relação causal pode ser ou vir
a se tornar assintomática. Isso ocorre em decorrência da perda ou modificação profunda
de estruturas no decorrer do processo evolutivo, como ocorreu em Chaetognatha e
outros grupos de difícil posicionamento filogenético. Esse foi um dos grandes avanços
do modelo hennigiano e o que permitiu que sua Sistemática Filogenética escapasse da
tipologia e do essencialismo do modelo linneano. Contudo, o método filogenético é
baseado em estruturas apomórficas compartilhadas como evidências da uma relação
causal, e essa dependência causa falhas na identificação das relações evolutivas de
grupos profundamente modificados. Contudo, as relações evolutivas de Chaetognatha
não são tão assintomáticas, como foi demonstrado nesta análise, mas apenas os
sintomas mais evidentes não estão disponíveis, embora uma série de outros fatores
possa ser observada, desde que certos dogmatismos sejam abandonados. O fato é que
posicionar Chaetognatha em qualquer grupo fora de Deuterostomia, ou mesmo entre os
grupos basais de Deuterostomia, com base em dados morfológicos é inviável, e isso se
reflete não em detalhes anatômicos, mas na morfologia geral do grupo. A definição
tradicional de Deuterostomia por sua vez é controversa, gerando instabilidade
taxonômica e abrindo margem para exclusão de pequenos grupos que não se encaixam
perfeitamente no “padrão deuterostômio clássico” (Christoffersen & Araújo-de-
Almeida, 1994; Almeida et al., 2003).
Chaetognatha é dotado de uma profunda ausência de caracteres sistemáticos úteis,
tanto em sua morfologia externa quanto interna (Tokioka 1965; Casanova 1985), o que
torna difícil o trabalho de determinar as relações filogenéticas do grupo. Além desse
71
problema, a grande maioria das estruturas encontradas são profundamente modificadas
e constituem autapomorfias difíceis de relacionar a alguma estrutura encontrada em
outros grupos. Em casos como esses, dados moleculares e ultraestruturais podem
contribuir muito na resolução do problema (Casanova & Duvert, 2002), mas para
Chaetognatha esses recursos também não se mostraram informativos e pouco
contribuíram para o posicionamento filogenético do grupo, tendo em vista que dezenas
de trabalhos baseados em dados moleculares posicionaram Chaetognatha nos mais
variados grupos, demonstrando a péssima qualidade do sinal filogenético contido
também nos caracteres moleculares de Chaetognatha, fato que foi exposto já por
Wägele & Rödding (1998). Sistematas de um modo geral tendem a propor hipóteses de
relacionamento evolutivo com base em “sinapomorfias chave” compartilhadas entre os
grupos analisados, como é o caso da notocorda e das estruturas associadas a ela em
Chordata. Uma prática que certamente pode ser considerada uma herança tipológica do
modelo linneano ainda persistente nos dias atuais. Por outro lado, uma série de outras
sinapomorfias “secundárias” pode ser observada em Chordata e em seus subgrupos. A
questão é que a ausência da notocorda para muitos pesquisadores é, por si só, uma
evidência inquestionável da inviabilidade de se propor uma hipótese de parentesco entre
Chaetognatha e Chordata. Nossa opinião, neste caso, é que isso ocorre apenas pelo fato
da notocorda ser uma sinapomorfia altamente emblemática para Chordata, por ouvirmos
desde a escola primária que todo cordado possui uma notocorda. Na verdade, a perda
secundária de estruturas (mesmo que complexas) é uma constante muito comum dentro
do processo evolutivo, algo corriqueiro e que não invalida a possibilidade de parentesco
com outros grupos que não perderam a estrutura em questão. Caso estivéssemos falando
da perda de estruturas não tão emblemáticas como notocorda, endóstilo e fendas
faringeanas, esse fato passaria em branco devido à existência de outras evidências que
suportam a hipótese proposta. Certamente, a notocorda é uma estrutura complexa e
altamente conservada entre os grupos cordados, mas não é a primeira vez que se
observa sua ausência secundária. Em Tunicata, a ausência secundária da notocorda nos
adultos é uma condição bem conhecida e caso o estágio larval fosse suprimido, teríamos
que aceitar que Tunicata ainda manteria a condição de cordado. Embora Chaetognatha
não possua notocorda, cordão nervoso dorsal, faringotremia e outros caracteres tidos
como “sinapomorfias chave” para Chordata, muitos outros caracteres são
compartilhados com o grupo e seus subgrupos. Ao compararmos os indícios que
apontam para a hipótese proposta neste trabalho e indícios que apontam em outras
72
direções, é possível observar um padrão morfológico complexo constituindo um sinal
filogenético forte que corrobora a hipótese proposta aqui e uma série de outros sinais
isolados apontando em múltiplas direções, como é comum em grupos que possuem uma
morfologia altamente derivada. Certamente, essas estruturas que geram sinais
filogenéticos isolados, que apontam em direções variadas, tem grande probabilidade de
serem homoplásticas. Infelizmente, esses caracteres também tendem a ser os mais
evidentes, pois geralmente estão ligados a fatores ambientais e comportamentais
explícitos, de grande valor adaptativo, e esses são os caracteres que historicamente
foram utilizados em hipóteses de posicionamento filogenético anteriores. O que explica
a grande controvérsia deste tema.
Como discutido acima, a morfologia global de Chaetognatha e dos grupos
analisados sustentam de forma consistente a hipótese defendida neste trabalho. De fato,
muitos autores citam similaridades entre Chaetognatha e Craniata de forma recorrente
na literatura (e.g., Hyman, 1959: 19; Duvert & Salat, 1980; Bone & Goto, 1991: 20;
Bone & Duvert, 1991: 33), mas o tradicionalismo da sistemática, ainda influenciada
pelo essencialismo e o tipologismo linneano, fazem com que hipóteses tidas como
muito heterodoxas sejam consideradas ridículas, ao ponto de não serem investigadas ou
mesmo consideradas plausíveis. Porém, como já foi citado anteriormente, a relação de
parentesco entre dois grupos não é determinada pelas estruturas presentes nesses grupos,
mas apenas identificada por elas. A ausência de um ou de vários caracteres em um táxon
não pode ser obstáculo para uma hipótese de relacionamento evolutivo com outros
táxons, mesmo que sejam os caracteres considerados típicos do grupo e esse é um
princípio básico da Sistemática Filogenética. Os táxons monofiléticos e a hierarquia
taxonômica existente entre eles são formados naturalmente pelo processo evolutivo e é
natural desse processo que algumas estruturas se mantenham conservadas entre os
grupos, possibilitando que se infira um ancestral comum para eles. Também é natural
desse processo que outras estruturas sejam perdidas ou modificadas, muitas vezes de
forma profunda e assintomática, constituindo novidades evolutivas que caracterizam
esses grupos de forma marcante, mas que também dificultam o trabalho de hipotetizar
sua história evolutiva. É importante ressaltar que existem muitos pontos obscuros no
entendimento das estruturas morfológicas de Chaetognatha, na sua origem evolutiva,
embrionária e muitas vezes, até mesmo quanto a sua função, o que dificulta um trabalho
de posicionamento filogenético. Por outro lado, existem muitas outras estruturas cuja
morfologia e origem embriológica são bem conhecidas e que permitem um ensaio bem
73
estruturado das relações evolutivas do grupo, com base em dados morfológicos. Este
trabalho visou compreender as relações evolutivas do grupo a partir dessas estruturas,
analisando caracteres-chave, ignorados em estudos anteriores. Trazendo informações
que analisadas sistemicamente, trazem um novo panorama de posicionamento
filogenético para Chaetognatha, podendo apontar para um novo caminho de
investigação para solucionar um problema que é secular.
5. Conclusões
1. O estudo sugeriu mais uma vez a monofilia de Deuterostomia, incluindo
Ectoprocta e Brachiopoda em uma posição basal, Phoronida como grupo irmão
de Deuterostomia e Chaetognatha na posição mais derivada.
2. Chaetognatha está entre os grupos deuterostômios mais derivados e
possivelmente compartilha um ancestral comum com Craniata.
3. A posição de Tunicata e Cephalochordata em relação à Craniata ainda é
duvidosa, de acordo com esta análise e com outras publicadas na literatura
especializada, sendo que outros caracteres precisam ser analisados.
4. O estudo sugere a origem de Deuterostomia + Radialia a partir de um ancestral
comum com poliquetas tubícolas semelhantes à Pogonophora.
5. A conclusão anterior implica diretamente que Protostomia, Polychaeta e
Annelida são parafiléticos.
6. Uma análise mais detalhada da morfologia de Chaetognatha, bem como a
reinterpretação de caracteres já descritos, é necessária para dirimir questões
ainda em aberto sobre o grupo e proporcionar um posicionamento definitivo.
7. A embriologia e desenvolvimento, principalmente dos grupos basais de
Chaetognatha, são muito pouco conhecidos, havendo a necessidade de novos
estudos.
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