REVISIÓN

Parásitos en neumología

M.J. Cremades Romero

Unidad de Neumología. Hospital Francesc de Borja. Gandía. Valencia

Introducción

La infección por parásitos en el campo neumológicoes una entidad poco frecuente en nuestro entorno, loque motiva que no sea un diagnóstico diferencial habi-tual en la práctica neumológica. Por el contrario, tieneuna elevada prevalencia en diversas áreas geográficasdel cercano y lejano Oriente, África y centro y sur deAmérica, aunque la endemia para cada parásito varía encada país. Esta situación epidemiológica se ve favoreci-da por unas características climáticas que facilitan la su-pervivencia del parásito en su habitat, así como porunas deficientes medidas higiénicas y de control sanita-rio que ayudan, en la mayoría de las ocasiones, a man-tener la endemia'.

Sin embargo, en los últimos años se ha observado unincremento de determinadas parasitosis en diversos paí-ses desarrollados, incluso algunas de ellas previamenteinexistentes o excepcionales2'4. Este hecho ha sido atri-buido a varios factores, como el mayor número de inmi-grantes procedentes de países endémicos, el incrementode turistas que viajan a estos países con la consiguiente"importación" de estas infecciones, y el aumento depacientes inmunodeprimidos como consecuencia delsida, tratamientos inmunodepresores y trasplantes deórganos5'7. Por ello, es importante tener un elevado índi-ce de sospecha de estas infecciones, conocer aquellosparásitos que pueden causar enfermedad pulmonar y lafase de su ciclo vital en la que ésta tiene lugar y saberreconocer sus manifestaciones respiratorias más habi-tuales (tabla 1).

Los parásitos pueden afectar al pulmón por variosmecanismos: a) directamente durante una fase de su ci-clo vital, particularmente determinados helmintos, coin-cidiendo con su migración a través del pulmón, lo queprovoca una reacción de hipersensibilidad; b) secunda-riamente tras la infección de otro órgano, o c) por inva-sión directa del parásito en el parénquima pulmonar, lapleura o los bronquios". El grado de afectación respira-toria dependerá, por una parte, de las características delparásito y. por otra, de las respuestas inmunológicas delhuésped frente al mismo. Ahora bien, las parasitosis soncausa rara de enfermedad pulmonar significativa en los

Correspondencia: Dra. M.J. Cromados Romero.Unidad de Neumología. Hospital Francesc de Borja.Paseo de Gcrmanfas, 71, 46700 Gandía. Valencia.

Recibido: 23-3-9X; aceptado para su publicación: 31 -3-98

(Arrh Briiiiroileiiimil 1998; 34: 501-50S)

500

sujetos con una inmunidad conservada, pero los pacien-tes inmunodeprimidos presentan un mayor riesgo decontraer una enfermedad parasitaria pulmonar activa.

Las infecciones por helmintos pueden cursar de for-ma asintomática o provocar síntomas extrapulmonaresy/o pulmonares de carácter inespecífico, lo que dificultasu sospecha (tabla II). Este es el caso de Ascaris,Strongyloides, Filaría o Ancylostoma, que ocasionancuadros de hiperreactividad bronquial que pueden seratribuidos a un asma bronquial9'". Este hecho adquiereuna especial relevancia cuando incide sobre pacientescon una hiperreactividad bronquial previa, dado que lossíntomas provocados por el parásito se pueden atribuir ala propia enfermedad de base'2. En estas circunstancias,la administración de un tratamiento esteroideo, encami-nado a tratar el cuadro de broncospasmo, provoca unainmunodepresión en el paciente que, en el caso deStrongyloides, puede favorecer una diseminación de lainfección parasitaria'3.

Un dato habitualmente presente, y en muchos casosorientativo, que debe alertar sobre una posible parasito-sis es la presencia de una eosinofília, en especial si elindividuo ha residido o viajado a un área endémica'4.No obstante, la eosinofília es un hallazgo poco comúnen las infecciones por protozoos y en las infecciones

TABLA IClasificación de los parásitos

HelmintosNematodos

Ascaris liiinhriroidvsStrongyloides stercoralisAncylostoma duodenale, Necdloi' (iiiicriccinusToxocara caiiis. T. cutisWuchercriti htiiicrofti. Briigin miiluxiTrichinellcí spiriilisAncylosloinu hrcuilienseDirofilaria iinmilis

TremátodosSchistosDiiui liunnatohium, S. iiiiiiisoni, S. japonicwn

y S. mekon^iParagon iinus westennani

CestodosEchinococriis ¡frciniilosusTuenia sotium

ProtozoosEntamoehd histolytiraToxoplasma gondiiPneumocystis ruriiiiiPlíismocliuní fiilcipürum

56

M.J. CREMADES ROMERO- PARÁSITOS EN NEUMOLOGI'A

TABLA IIParasitosis pulmonares. Manifestaciones clínicas y radiográficas

Microorganismo

Ascaris liiinliricoulcxStrongyloicies sfercorulisWiichererin luiiicrofti

Toxocara cunis, T. ralisAncylostoniti diioileiidleTrichinella spirulisParagommus westrriiuiiii

Schistosomü htieniatohium,T. mansoni, T. jupailiciim

Echinococciis gran ulosusAncylostomu duodenulvRirofilcirid ini í l l i t i f iTaenia solimn

Enttinwehii hislolytictiToxocaru goniliiPneiimocysti', cciriniiPlasiiiocliii/ii fiilripuriiin

Infección

AscariasisEstrongiloidiasisFilariasis

Larva migrans viscera]AnquilostonliasisTriquinosisParagonimiasis

Esquistosomiasis

EquinococosisLarva migrans cutáneaDirofílariasisCislicercosis

AmebiasisToxoplasmosisNeumocistosisPaludismo

Vía de entrada

OralCutáneaCutánea (insecto)

OralCutáneaOralOral

Cutánea (oral)

OralCutáneaCutánea (insecto)Oral

OralOralInhalación (?)Cutánea (insecto)

Manifestaciones clínicas

BroncospasmoBroncospasmoTos seca, broncospasmo

BroncospasmoBroncospasmoMuscularesTos seca, hemoptisis

Tos seca, broncospasmo

AsintomáticaTos secaAsintomáticaMusculares

Dolor torácicoFiebre, disneaFiebre, disneaDistrés

Radiografía de tórax

Síndrome de LofflerSíndrome de LofflerFibrosis pulmonar,

cor piilmonaleSíndrome de LofflerSíndrome de LofflerNormalDerrame pleural,

neumotoraxSíndrome de Loffler,

cor piilinoiHileQuistes pulmonaresSíndrome de LofflerNodulo solitarioLesiones redondeadas

( 3 - I O m m )Derrame pleura], condensaciónIntersticial y alveolarIntersticionodular perihiliarEdema pulmonar

por helmintos puede desaparecer en determinadas cir-cunstancias, como en los estados sépticos o en la inmu-nodepresión, en especial por tratamiento esteroideo15.En estas situaciones, el antecedente de una eosinofiliaen el pasado puede ser un dato interesante a tener encuenta16. Por ello, ante la presencia de una eosinofiliaen la sangre, los fluidos o los tejidos es importante esta-blecer diversos diagnósticos diferenciales, entre los quese debería incluir una parasitosis, e indagar sobre posi-bles antecedentes de residencia o viajes a países conuna elevada prevalencia, que permitan establecer undiagnóstico temprano y un tratamiento en las fases ini-ciales de la infección.

El diagnóstico de una parasitosis por helmintos se es-tablece con frecuencia mediante la identificación dehuevos o larvas del parásito en las heces, pero el diag-nóstico definitivo de una parasitosis pulmonar precisa,en la mayoría de los casos, de la demostración del pará-sito en el esputo, el lavado broncoalveolar, la biopsiapulmonar o el líquido pleural. No obstante, su aisla-miento puede pasar desapercibido en el examen rutina-rio y, por ello, es aconsejable informar al microbiólogosobre la sospecha de este tipo de infecciones con el finde utilizar técnicas adecuadas que permitan su identifi-cacións. El tratamiento debe encaminarse, por una par-te, hacia el tratamiento farmacológico de la infección y,por otra, a establecer medidas preventivas que eviten, encaso de una nueva exposición, la adquisición de la in-fección, especialmente en las áreas endémicas.

Helmintos

Ascariasis

Es una de las helmintiasis de mayor prevalencia a ni-vel mundial causada por Ascaris lumbricoides. La in-fección se adquiere con la ingesta de alimentos, agua otierra (geofagia) infestados con sus huevos, en especial

57

en zonas rurales con escasas condiciones higiénicas.Tras la ingesta, los huevos alcanzan el intestino delga-do, donde producen las larvas que atraviesan la paredintestinal y que, por vía hemática, alcanzan la circula-ción pulmonar, penetrando en los alveolos, desde dondemigran de forma ascendente por el árbol bronquial has-ta la laringe. Posteriormente son deglutidos y, de nuevoen el tracto digestivo, completan su maduración trans-formándose en gusanos adultos, que producen los hue-vos que son eliminados con las heces al medio externo,donde pueden permanecer durante añoss. Los síntomaspulmonares que tienen lugar durante la migración larva-ria a través de los pulmones acontecen a las 1-2 sema-nas de la adquisición de la infección y se manifiestancon tos irritativa no productiva y dolor retrosternal y,en algunos casos más graves, con fiebre, disnea y ex-pectoración hemoptoica'. Después del inicio de los sín-tomas respiratorios puede aparecer una erupción cutá-nea pruriginosa. En la radiografía de tórax puedenobservarse infiltrados parenquimatosos mal delimita-dos, asimétricos, de instauración rápida y carácter mi-gratorio, que llegan a confluir en las áreas perihiliares.Este cuadro, conocido como síndrome de Loffler, tieneun curso benigno y autolimitado en un par de semanas yestá provocado por una reacción inflamatoria local, quecausa una neumonitis con infiltrados celulares monoci-tarios y eosinófilos, de localización alveolar e intersti-cial, e incluso pequeñas áreas de necrosis y hemorra-gia17. La eosinofilia en sangre está presente en lamayoría de los pacientes y persiste en ocasiones algu-nos meses después de la resolución clínica. Así mismo,el incremento de las concentraciones séricas de IgE esfrecuente. El estudio funcional respiratorio puede reve-lar en algunos pacientes una disminución transitoria dela capacidad vital, mientras que en otros se observa unpatrón obstructivo18. El diagnóstico de la neumonitispor Ascaris se puede establecer mediante el aislamientode las larvas en las secreciones respiratorias o en el as-

501

ARCHIVOS DE BRONCONEUMOLOGIA. VOL. 34, NUM. 10, 1998

pirado gástrico, aunque éste no es un hallazgo frecuen-te. El aislamiento de huevos de Ascaris en las hecesapoyará el diagnóstico, pero su ausencia durante un epi-sodio de neumonitis no lo descartará como causante dela neumonía, dado que entre la migración larvaria pul-monar y la producción de huevos pueden transcurrir unpar de meses6. La afectación respiratoria suele ser auto-limitada. El tratamiento de la ascariasis se realiza conmebendazol, pamoato de pirantel o albendazol19.

Estrongiloidiasis

Está causada por Strongyloides stercoralis, parásitoendémico en áreas rurales de clima tropical donde lascondiciones climáticas de calor y humedad favorecen susupervivencia en el suelo'. No obstante, también se en-cuentra en áreas no tropicales, como el sur de losEE.UU. e incluso en nuestro país se han descrito casosaislados20'22 y ha demostrado ser una infección autócto-na no infrecuente en una zona de la Comunidad Valen-ciana4. La infección se adquiere por contacto con tierracontaminada por larvas de S. stercoralis, habitualmentepor andar o trabajar descalzo8. Las larvas fílariformespenetran a través de la piel sana al torrente circulatoriohasta alcanzar los capilares alveolares, desde donde as-cienden por el árbol traqueobronquial con las secrecio-nes respiratorias, y posteriormente son deglutidas. Denuevo en el intestino delgado se transforman en gusanosadultos, que producen huevos que desarrollan larvasrabdoides no infectantes. A partir de aquí pueden seguirdos caminos: o se eliminan con las heces a la tierra,donde se transforman en larvas fílariformes infectantes,o bien se transforman directamente en larvas fílarifor-mes en la luz intestinal y atraviesan la pared intestinal ola piel perianal, para iniciar un nuevo ciclo pulmonar(autoinfección endógena)23. Esta capacidad de reinfec-tar al huésped sin necesidad de una nueva reinfecciónexógena diferencia a 5'. stercoralis del resto de helmin-tos y explica cómo puede provocar infecciones crónicasy recurrentes durante años, aún cuando la exposiciónfinalizó mucho tiempo atrás24. Un dato constante esla presencia de eosinofilia en sangre periférica. En lamayoría de los casos, la infestación es asintomática oprovoca molestias intestinales leves e inespecíficas y re-acciones cutáneas pruriginosas. Sin embargo, la migra-ción larvaria pulmonar puede provocar una tos produc-tiva y en casos más graves disnea, broncospasmo eincluso hemoptisis, especialmente en el síndrome de hi-perinfección provocado por un incremento en el númerode larvas durante su migración transpulmonar. Estasmanifestaciones se atribuyen a una reacción de hiper-sensibilidad de tipo inmediato y, de hecho, es frecuenteencontrar concentraciones séricas elevadas de IgE25. Enlos últimos años se ha observado un incremento de in-fecciones graves por S. stercoralis, especialmente enpacientes con sida26 pero, en general, puede afectar apacientes con depresión de la inmunidad celular, sobretodo por neoplasias, trasplante de órganos, mainutri-ción, tratamientos citotóxicos o corticoides'3'27. En estoscasos se puede producir un incremento importante delnúmero de larvas durante su tránsito intestinal y pulmo-

502

nar (síndrome de hiperinfección) o incluso una invasiónlarvaria con diseminación en pulmones, hígado y siste-ma nervioso central, que con frecuencia se complicacon bacteriemias por gérmenes gramnegativos15. Sedebe mantener un alto índice de sospecha de estrongi-loidiasis en las áreas endémicas y, en especial, en lospacientes con una hiperreactividad bronquial, dado queel broncospasmo que puede provocar el parásito podríaser atribuido a la enfermedad de base2". En estos casos,el incremento del tratamiento esteroideo podría favore-cer el desarrollo de un síndrome de hiperinfección ouna diseminación13-29. Radiológicamente la estrongiloi-diasis no complicada puede provocar áreas de consoli-dación desigual y no segmentarias, presumiblementecausadas por una reacción alérgica. Con menor frecuen-cia que Ascaris puede producir un síndrome de Loffier.Sin embargo, en el síndrome de hiperinfección se handescrito diversos patrones radiológicos, como una con-solidación alveolar y un patrón intersticial o intersticio-nodular difuso extenso'. El diagnóstico de la estrongi-loidiasis no complicada se establece mediante laidentificación de las larvas en las heces. Cuando hayafectación pulmonar las larvas pueden identificarse enel esputo o en el lavado broncoalveolar3". El test seroló-gico ELISA, empleando extracto antigénico de las lar-vas, es positivo en el 80% de las infestaciones. Sin em-bargo, en los pacientes inmunocomprometidos su valores limitado8. El tratamiento consiste en la administra-ción de tiabendazol, albendazol o ivermectina, acompa-ñado de una modificación del tratamiento inmunosupre-sor, especialmente en las formas graves8'19.

Filariasis

También conocida como eosinofilia pulmonar tropi-cal, provoca un cuadro clínico caracterizado por unamarcada eosinofilia en sangre, tos irritativa paroxísticay sibilancias31. Las especies con más frecuencia involu-cradas son Wuchereria bancrofti y Brugia malayi, endé-micas en países tropicales del sudeste asiático. Malasia,norte de África, sur de la India y algunos países de Sud-américa, donde se encuentra el mosquito vector quetransmite la enfermedad. La picadura del mosquito pro-voca la inoculación de la larva infecciosa en el ser hu-mano que, tras un proceso de maduración en gusanosadultos, puede localizarse en los vasos y ganglios linfá-ticos. Los gusanos depositan microfilarias, que suelenaparecer en la circulación periférica en momentos espe-cíficos del día y que son atrapadas en gran medida porlos pulmones, lo que explicaría las manifestaciones pre-dominantemente respiratorias14. Clínicamente la filaria-sis provoca un cuadro clínico caracterizado por tos secaparoxística de predominio nocturno, sibilancias y dis-nea, acompañado con frecuencia de febrícula y pérdidade peso y, no es raro, presencia de linfadenopatías y he-patosplenomegalia, sobre todo en los niños10. En la ra-diografía de tórax se observa un patrón intersticio-nodu-lar, con nodulos de 2 a 5 mm de diámetro, depredominio en los campos medios e inferiores, de dis-tribución bilateral y simétrica. No es habitual la presen-cia de adenopatías biliares y el derrame pleural es ex-

58

M.J. CREMADES ROMERO- PARÁSITOS EN NEUMOLOG1A

cepcional. Las lesiones radiológicas suelen evolucionarhacia la resolución con el tratamiento adecuado, peropueden ser permanentes8. El lavado broncoalveolar re-vela una alveolitis eosinófila32. El hallazgo de laborato-rio más relevante y constante es una leucocitosis conuna marcada e intensa eosinofilia, que suele alcanzarvalores de 3.000/pl. También hay una elevación de lasconcentraciones séricas de IgE más acentuada durantelas recidivas de la enfermedad33. Estudios realizados enbiopsias pulmonares34 han evidenciado, en los estadiosiniciales, intensos infiltrados eosinófilos en el intersticioalveolar, los espacios alveolares y alrededor de las es-tructuras broncovasculares, y ocasionalmente granulo-mas. Si la infección no se trata, la enfermedad progresahacia una fibrosis intersticial, peribronquial y perivascu-lar progresiva e irreversible y, finalmente, al desarrollode un cor pulmonale crónico. Estudios de función pul-monar demuestran en la mayoría de los pacientes un pa-trón restrictivo, junto a una obstrucción de carácter levey reversible, y en una menor proporción un patrón pre-dominantemente obstructivo asociado a un componenterestrictivo lévela. Si se administra el tratamiento especí-fico en los primeros años de la enfermedad las altera-ciones de la función respiratoria son reversibles. Sinembargo, la cronificación de la infección, con frecuen-tes recaídas, acaba provocando alteraciones fibróticasen el intersticio pulmonar, con alteraciones funcionalesirreversibles36-37. Estos hallazgos sugieren que la res-puesta de hipersensibilidad inmediata no es el único he-cho inmunopatológico en esta enfermedad. El diagnós-tico lo sugiere la presencia de eosinofilia y los hallazgosclinicorradiológicos en pacientes que viven o procedende un área endémica, ya que las filarías no se aislan ensangre y sólo excepcionalmente en el tejido pulmonar ylas adenopatías3'. La detección de títulos elevados deanticuerpos antifilaria mediante técnicas de fijación delcomplemento o hemaglutinación corroboran el diagnós-tico y una respuesta terapéutica a la dietilcarbamacinalo confirmas'"'.

Larva migrans visceral o toxocaríusis

Está causada por la infección por larvas de Ascarisdel perro y gato, que infectan mayoritariamente a niñosque ingieren tierra contaminada con las heces de estosanimales, que contienen los huevos de Toxocara canis yT. cutis. Las larvas, que no completan su ciclo vital enel hombre, migran desde el intestino a diversos órganos,donde mueren y provocan la formación de granulomaseosinófilos38. Si bien la infección puede ser asintomáti-ca, las manifestaciones pulmonares, al igual que ocurrecon otros helmintos, son una consecuencia de la lesióncausada por la migración transpulmonar de las larvas, yla tos productiva, la disnea y las sibilancias son los sín-tomas más habituales. Otras manifestaciones son fiebre,mialgias, diarrea, erupciones cutáneas y hepatospleno-megalias. Una importante leucocitosis con eosinofilia esun hallazgo frecuente, así como una elevación de lasconcentraciones séricas de IgG, IgM e IgE. Radiológi-camente, pueden detectarse áreas de consolidación mal(.lefinida, difusas o locales transitorias, en la mitad de

59

los pacientes sintomáticos. El diagnóstico definitivo seestablece con la identificación de las larvas en las mues-tras de biopsia, pero dado el curso benigno ésta rara vezes necesaria. El lavado broncoalveolar puede evidenciaruna eosinofilia en presencia de una condensación31'. Eltest de ELISA, que detecta antígenos larvarios, poseeuna elevada sensibilidad y especificidad en el diagnósti-co de la enfermedad4". En la mayoría de los casos laenfermedad es autolimitada y no precisa tratamiento es-pecífico. En los casos más graves se administra dietil-carbamacina o tiabendazol3".

Anquilostomiasis o uncinariasis

Se produce por los nematodos Ancylostoma duode-nale y Necator amerícanus. El primero se encuentra enalgunos países del Mediterráneo, Irán, India y Pakistány el segundo ene\ norte y sur de América, algunas par-tes de la India, África central. Indonesia y el sur del Pa-cífico. El hombre se infecta por el contacto de la pielcon la tierra contaminada con excrementos humanosque contienen los huevos que desarrollarán las larvas.Tras la penetración percutánea de las larvas, donde pue-den provocar una dermatitis pruriginosa maculopapularlocal, acceden al torrente sanguíneo y alcanzan los capi-lares pulmonares, migrando ascendentemente hasta al-canzar el tracto intestinal, lugar donde se transformaránen gusanos adultos y pondrán los huevos, que se elimi-narán con las heces'. La afectación pulmonar presentahabitualmente un curso benigno y autolimitado y confrecuencia asintomático. Cuando provoca síntomas res-piratorios éstos consisten en tos no productiva y sibilan-cias14. Los hallazgos de laboratorio más frecuentes sonla anemia y la eosinofilia. En la radiografía de tóraxpueden aparecer infiltrados fugaces y transitorios, quegeneralmente ocurren a las 2-3 semanas de la infección,constituyendo un síndrome de Lóffier4'. El diagnósticose establece mediante la identificación de larvas en lassecreciones respiratorias o gastroduodenales. El examende heces y las pruebas serológicas no son de ayuda parael diagnóstico de la neumonitis, ya que ésta ocurre pocodespués de la adquisición de la infección y el períodode formación de los huevos puede ser de varios meses8.El tratamiento consiste en mebendazol, pamoato de pi-rantel o albendazol'''.

Triquinosis

Se adquiere con la ingesta de carne cruda o poco co-cida, generalmente de cerdo, que contiene larvas de Tri-chinella spiraiis. Esta enfermedad tiene una distribu-ción universal y en ocasiones se presenta en forma debrotes. La infección en el hombre acontece en 2 fases.La primera, fase intestinal, ocurre a los 2 o 7 días de laingesta de la carne contaminada y puede pasar desaper-cibida, por ser asintomática, o provocar síntomas diges-tivos como diarrea. En la segunda fase, las larvas atra-viesan la pared intestinal y por vía hematógena llegan alos pulmones, desde donde pasan a la circulación sisté-mica y alcanzan la musculatura estriada de todo el cuer-po, en la que se enquistan, pudiendo provocar una mio-

503

ARCHIVOS DE BRONCONEUMOLOG1A. VOL. 34, NUM. 10, 1998

sitis. Esta fase se caracteriza por la aparición de un ede-ma periorbital, fiebre, dolores musculares y leucocitosiscon eosinofílias. Las manifestaciones respiratorias sonpredominantemente musculares, pero el tránsito de laslarvas a través de los pulmones provoca, en raras oca-siones, una tos irritativa. El diafragma es uno de losmúsculos afectado con más frecuencia, pero tambiénpuede involucrar a la musculatura intercostal, cardíaca,laríngea y deglutoria, entre otras'. Esto se traduciría enla aparición de dolores torácicos, disnea, deterioro de lafunción pulmonar, taquicardia, disfonía y disfagia. Lasmanifestaciones radiológicas pulmonares no son frecuen-tes, pero ocasionalmente puede aparecer un infiltrado ba-sal o micronodular, que se resuelve espontáneamente en1-2 semanas. La calcificación de la pared de los quistesen los músculos respiratorios puede ocasionar opacidadesredondeadas de 1 cm de diámetro. El diagnóstico defini-tivo de la triquinosis lo establece el hallazgo de las larvasen los músculos afectados. Las pruebas serológicas noson positivas hasta pasadas 3 semanas de la infección". Elcurso clínico es autolimitado, por lo que no es necesarioun tratamiento farmacológico. En casos de gravedad seutiliza el mebendazol o albendazol'1'-23.

Paragonimiasis

Está causada por tremátodos del género Paragoni-mus, de los cuales el más frecuente y conocido es el Pci-ragonimus westennciiii, endémico en zonas de Filipinas,Corea, Japón, China, oeste de África y América centraly del sur. Se ha observado un incremento de esta parasi-tosis en el mundo occidental como consecuencia de lainmigración de refugiados procedentes del sudeste asiá-tico2. El hombre adquiere la infección con la ingesta decangrejos crudos o poco hervidos que están parasitadospor las formas larvarias. Cuando se ingieren atraviesanla pared del intestino delgado y pasan a la cavidad peri-toneal, atraviesan el diafragma y penetran en el espaciopleural para, finalmente, invadir el pulmón. Las larvasse transforman en parásitos adultos en los pulmones,donde pueden permanecer enquistadas durante años yproducir huevos de forma constante hasta que muerens.Clínicamente, la primera fase de migración abdominalsuele ser asintomática, aunque algunos pacientes pre-sentan dolor abdominal o epigastralgia. La fase de mi-gración pleural, que ocurre al mes de adquirida la infec-ción, provoca dolor pleurítico y la radiografía de tóraxpuede revelar un neumotorax o un derrame pleural. Lafase de migración pulmonar puede acompañarse de tosirritativa, disnea, febrícula, anorexia, pérdida de peso yexpectoración hemoptoica3. Los datos del laboratoriorevelan una leucocitosis con una eosinofilia marcada.Radiológicamente, en esta fase se pueden detectar infil-trados pulmonares mal definidos y migratorios, que seresuelven en unas semanas. Finalmente, la fase de en-quistamiento pulmonar, que puede durar años, se carac-teriza por hemoptisis de carácter recurrente2. Los quis-tes, localizados cerca de los bronquiolos y bronquios,pueden erosionar una vía aérea y diseminar su conteni-do a otras zonas pulmonares, provocando una neumo-nía. En esta fase la eosinofilia suele estar ausente. La

504

radiografía de tórax es, en el 80% de los casos, patoló-gica y puede adoptar varios patrones característicos:a ) condensación alveolar; b) lesiones quísticas en anillobien delimitadas, de 4 a 20 mm de diámetro, en el inte-rior de la condensación alveolar, ofreciendo un aspectode "burbujas dentro de una condensación", y c) imáge-nes de "estrías lineales" sobre los patrones anteriores,que corresponden a tractos comunicantes entre quistes'-2.Las lesiones pulmonares están localizadas en los camposmedios pulmonares y se extienden hacia la periferia. Noes infrecuente la desaparición de estas lesiones y la apa-rición de otras nuevas. Las lesiones pulmonares puedensimular una tuberculosis posprimaria. El diagnóstico mi-crobiológico es difícil de establecer en las primeras fasesde la enfermedad, previas a la producción de los huevos,pero posteriormente pueden identificarse en heces, espu-to o incluso en el líquido pleural42-43. Las pruebas de fija-ción del complemento y ELISA son métodos diagnósti-cos válidos en los casos en los que no se aisla alparásito. El tratamiento de elección es el pracicuantel44.

Esquistosomiasis

Considerada una de las más importantes parasitosismundiales y con una amplia distribución geográfica,está causada por tremátodos del género Schistosoma. ElS. haematobium es endémico en extensas áreas de Áfri-ca central y del sur, Egipto y Arabia Saudita, y S. man-soni, además, en zonas del Caribe y Sudamérica; 5'. ja-iwnicum lo es en China, Japón y Filipinas y S. mekongien Camboya, Laos y Tailandia8. La infección se limita azonas en las que vive el huésped intermediario: el cara-col. El ser humano se infecta al ingerir agua contamina-da, nadar o lavarse con agua dulce que contenga cerca-rías infectantes23. El ciclo vital del parásito es complejo.Las larvas penetran en el organismo a través de la piel,con menos frecuencia por vía digestiva, y alcanzan lacirculación venosa, atraviesan los capilares pulmonaresy, posteriormente, la circulación mesentérica y portal..En este lugar maduran y migran a las vénulas mesenté-ricas (5'. mansoni y S. japonicum) o vesicales (S. hae-matobium), penetran en la pared intestinal o vesical,respectivamente, y depositan los huevos, que puedenembolizar a distintos órganos45. Las manifestacionespulmonares pueden producirse durante el tránsito inicialpor los capilares pulmonares o, posteriormente, durantela embolización de los huevos en la circulación pulmo-nar. La migración larvaria pulmonar provoca un cuadroclínico agudo, con fiebre, tos seca, diarrea, malestar ge-neral, urticaria, artralgias y, en ocasiones, broncospas-mo. Esta forma aguda no es frecuente en los habitantesde zonas endémicas pero, sin embargo, es característicaen las personas que visitan un área endémica. La leuco-citosis y la eosinofilia son un hallazgo constante3-46. Laradiografía pulmonar puede evidenciar infiltrados tran-sitorios. Posteriormente, los huevos depositados en lasvénulas intestinales y vesicales pueden liberarse y llegarde forma masiva al pulmón, provocando un cuadro agu-do caracterizado por tos, disnea, hipoxemia y edemapulmonar bilateral, atribuido a una reacción de hiper-sensibilidad. Una reacción similar se puede observar

M.J. CREMADES ROMERO- PARÁSITOS EN NEUMOLOGÍA

durante el tratamiento antiparasitario47. La infecciónpersistente durante años y las repetidas embolizacionesde huevos en la circulación arterial pulmonar provocanen las arteriolas de pequeño calibre la formación cróni-ca de granulomas, y puede acabar desarrollando una hi-pertensión arterial pulmonar y un cor pulmonale cróni-C04'1. En la radiografía torácica se observa un llamativoaumento de tamaño de las arterias pulmonares, un cre-cimiento ventricular derecho y, frecuentemente, un pa-trón intersticionodulillar difuso e incluso miliar. El estu-dio de la función respiratoria evidencia un patrónpredominantemente restrictivo, acompañado de una dis-minución de la capacidad de difusión41'. El diagnósticose establece por el hallazgo de huevos en heces uorina23. No obstante, dado que la vía aérea no se en-cuentra afectada es raro hallar huevos en el esputo. Enlos casos con afectación pulmonar grave puede ser ne-cesario realizar una biopsia pulmonar para establecer eldiagnóstico. Sin embargo, habitualmente la enfermedadse confirma mediante la biopsia hepática, dado que laafectación hepática siempre precede a la pulmonar8. Eltratamiento para el S. haemutobium es el metrifonato opracicuantel, para S. rnan.wni la oxamiquina o praci-cuantel y para el S. japonicum el pracicuantellc'-23.

Equinococosis

Está causada en la mayoría de los casos por la espe-cie Echinococcus granuiosiis (hidatidosis pulmonar) y,con menor frecuencia, por E. multilocularís (hidatidosisalveolar). E. grunulosus presenta una distribución uni-versal, sobre todo en las zonas con cría de ganado ovinoy bovino, entre las que destacan diversas áreas del Me-diterráneo, África, Rusia, Australia y Sudamérica. Losperros y carnívoros transmiten la infección al hombre ya las ovejas, por contacto directo o por la ingesta deagua, comida o tierra contaminada con los huevos delparásito'. La afectación pulmonar se produce tras la mi-gración larvaria desde el intestino a la circulación portaly al hígado, donde quedan atrapadas, aunque algunasalcanzan, por vía hemática, el pulmón, donde dan lugara la formación de quistes. También pueden alcanzar lospulmones por extensión directa a través del diafragma.El quiste hidatídico está compuesto por 3 capas (peri-quiste, exoquiste y endoquiste) y en su interior por uncontenido líquido, que contiene las vesículas que desa-rrollarán los escólices'4. Clínicamente, la mayoría de losquistes hidatídicos pulmonares intactos son asintomáti-cos, pero ocasionalmente producen tos con mínima he-moptisis. La rotura del quiste se acompaña de un cuadroagudo de tos, expectoración, broncospasmo, fiebre ydolor torácico. Incluso puede desencadenar una reac-ción anafiláctica con urticaria, prurito e hipotensión3.Radiológicamente, los quistes hidatídicos indemnesaparecen como masas esféricas muy bien delimitadas,de 1-10 cm de diámetro, generalmente en los lóbulosinferiores y de predominio derecho. Cuando se produceuna comunicación entre el periquiste y un bronquio, elaire penetra despegando las capas del quiste y originauna delgada capa de aire alrededor de éste, que provocael denominado siano del "menisco" o signo de la "se-

miluna". Cuando el quiste se abre completamente albronquio por sus 3 capas, su membrana puede flotar enel líquido que contiene, dando origen al signo del "ne-núfar o del camalote". Finalmente, la rotura de un quis-te a la cavidad pleural puede determinar un hidroneu-motórax o un pioneumotórax'-5". Al contrario que enotras parasitosis, la eosinofilia es un hallazgo infrecuen-te, excepto cuando tiene lugar una reacción anafiláctica,momento en el que llega a alcanzar porcentajes eleva-dos. Las pruebas serológicas tienen un valor limitado,dado que presentan reacciones cruzadas con otros antí-genos parasitarios, originando resultados falsos positi-vos y negativos. La intradermorreacción de Casoni ge-neralmente es positiva, pero no se correlaciona con laactividad de la enfermedad'. A veces pueden identificar-se escólices en el esputo o en el líquido pleural, lo queconfirmaría el diagnóstico. El tratamiento consiste en laresección quirúrgica del quiste''1. En algunos casos se hautilizado el albendazol'4'19

Larva migmiis cutánea

Causada por el Ancylostomu brauliense, penetra através de la piel en forma larvaria, provocando lesionescutáneas serpiginosas y pruriginosas. Con menos fre-cuencia provoca alteraciones pulmonares como tos irri-tativa. Radiológicamente pueden observarse infiltradosmigratorios transitorios (síndrome de Lóffier)52. La eo-sinofilia es frecuente y el lavado broncoalveolar puedeevidenciar eosinófilos si hay una neumonía53. El diag-nóstico definitivo se establece con la demostración delarvas en las secreciones respiratorias. El examen de he-ces y las pruebas serológicas no son de utilidad en eldiagnóstico. El curso clínico de la enfermedad pulmo-nar es autolimitado y no precisa, en la mayoría de loscasos, tratamiento farmacológicos.

Dirofilariusis

Es propia del sur y este de los Estados Unidos. Oca-sionalmente la Dirofiluría immitis se transmite al hom-bre por medio de un mosquito y, aunque con poca fre-cuencia afecta al pulmón, puede producir un granulomabien delimitado, de 1 a 2 cm de diámetro, que radiológi-camente se manifiesta como un nodulo pulmonar solita-rio54, lo que obliga a establecer un diagnóstico diferen-cial con una neoplasia pulmonar. Es infrecuente laeosinofilia y habitualmente cursa de forma asintomática.

Cisticercosis

Provocada por Tuenia soliiim, es una parasitosis másfrecuente en Europa oriental, España, Portugal, Centro-américa, México y algunos países de África y Asia. Lainfección se adquiere, generalmente, por la ingesta decarne de cerdo cruda o poco cocida. Esta parasitosis,causa, en raras ocasiones, enfermedad torácica, afectan-do a la musculatura respiratoria. Radiológicamente pue-den observarse múltiples imágenes ovaladas y calcifica-das, de 3 a 10 mm de tamaño, pero que pueden ser

61 505

ARCHIVOS DE BRONCONEUMOLOG1A. VOL. 34, NUM. 10, 1998

Protozoos

Amehiasis

Está causada, en la mayoría de casos, por Entamoebahistoiytica. Este protozoo provoca un cuadro abdominalconocido como disentería amebiana. De forma secunda-ria puede originar complicaciones pleuropulmonares55.Presenta una distribución universal, pero es endémicaen áreas con deficientes medidas sanitarias. La infec-ción se adquiere con la ingesta de agua y alimentos con-taminados por los quistes. La vía habitual de infecciónpleuropulmonar es por extensión directa a través deldiafragma, desde abscesos hepáticos generalmente loca-lizados en el lóbulo derecho, lo que provoca la apari-ción de un absceso subfrénico, un derrame pleural y/oun empiema derecho y una condensación pulmonar ba-sal, que en algunos casos puede evolucionar a la forma-ción de abscesos y cavidades'. Hay ocasiones en las quela afectación torácica se produce en ausencia de patolo-gía hepática evidente3. En estos casos, la diseminaciónlinfática o hematógena desde el colon son dos posiblesvías de acceso a los pulmones. El curso clínico de laamebiasis suele ser insidioso y la manifestación inicialmás frecuente es el dolor en el hipocondrio derecho o eltórax, que puede acompañarse de tos seca, malestar ge-neral y pérdida de peso. En ocasiones se produce unempiema o una fístula hepatobronquial, que produce unmaterial de aspecto típicamente achocolatado o en "pas-ta de anchoas"''6. La eosinofilia no es un hallazgo cons-tante, aunque puede estar presente, así como la leucoci-tosis y la anemia. El diagnóstico de la infecciónpleuropulmonar por amebas puede establecerse median-te pruebas serológicas en el 90% de los casos57. El aisla-miento de trofozoitos o de quistes en el esputo o el lí-quido pleural es extremadamente difícil en la mayoríade los casos'. El tratamiento de elección de la parasito-sis pleuropulmonar es el metronidazols'19.

Toxoplasmosis

Presenta una distribución mundial y la infección hu-mana es frecuente, habitualmente asintomática y de cur-so autolimitado. En la población inmunocompetente esmuy rara la afectación pulmonar58. Está causada por 7o-xoplasma ^ondii, un protozoo intracelular obligado queparásita a numerosos animales domésticos y salvajesque sirven de huéspedes definitivos. La parasitosis hu-mana se adquiere con la ingesta de material contamina-do con los ooquistes eliminados con las heces de ani-males, fundamentalmente el gato, o con la ingesta decarne poco cocida que contiene quistess. La toxoplas-mosis puede presentarse de 4 formas diferentes: a ) for-ma congénita diseminada con afectación del sistemanervioso central e infrecuente afección respiratoria enforma de neumonitis; b) forma ocular en adultos jóve-nes inmunocompetentes, casi siempre como secuela dela infección congénita; c ) forma adquirida en adultos in-munocompetentes, que se caracteriza por la presenciade adenopatías asociadas o no a síntomas que recuerdana una mononucleosis infecciosa, y d ) forma diseminadaen pacientes inmunodeprimidos con enfermedad dise-

506

minada al sistema nervioso central, miocardio ypulmón1'5". Esta última forma afecta especialmente a lospacientes con una alteración importante de la inmuni-dad celular por sida, trasplantes de órganos o neoplasiaslinfoproliferativas, como la enfermedad de Hodgkin,pero en ocasiones se asocia a procesos neoplásicos, en-fermedades autoinmunes y tratamientos inmunosupre-sores3'51'. Entre las manifestaciones clínicas de la toxo-plasmosis diseminada predominan las relacionadas conel sistema nervioso central con fiebre, desorientación,confusión y cefalea, pero a menudo están presentes sín-tomas respiratorios, como tos no productiva, disnea ycianosis, así como las manifestaciones clínicas de lamiocarditis6"'6'. En la radiografía de tórax puede apare-cer un patrón intersticial focal, que puede asociarse enocasiones a una condensación alveolar. Es frecuente lapresencia de adenopatías biliares'. El diagnóstico de lainfección activa puede establecerse mediante el aisla-miento de trofozoitos en los fluidos orgánicos y los teji-dos, aunque resulta difícil. Por otra parte, la presenciade quistes en los tejidos no demuestra una infección ac-tiva, dado que los quistes pueden permanecer duranteaños tras la infección inicial. La sospecha clínica de to-xoplasmosis y las pruebas serológicas positivas suelenser suficientes para iniciar el tratamiento4. El tratamien-to de la toxoplasmosis se basa en la combinación de pi-rimetamina y sulfadiacina8-'9.

Pneumocystis carinii

Se considera un protozoo por la mayoría de los auto-res. Sin embargo, recientes estudios sugieren que podríaclasificarse como un hongo. Tiene una distribución uni-versal y presenta una gran afinidad por los pulmones,encontrándose habitualmente en numerosos animales.La forma de transmisión se desconoce, si bien se consi-dera que es por vía aérea62. La infección asintomáticapor P. carinii es frecuente en personas sanas, inclusopuede ocasionar una neumonitis subclínica, como lo de-muestra la presencia de anticuerpos frente al parásito enun elevado porcentaje de personas'. Sin embargo, laneumonía clínicamente relevante acontece de forma ca-racterística en los pacientes inmunocomprometidos porel sida, tratamientos inmunosupresores, trasplantes deórganos, neoplasias e inmunodeficiencias graves58. Lapresentación clínica de la neumonía en los pacientescon sida62 suele ser insidiosa durante días o semanas,con disnea progresiva, tos seca, taquipnea y cianosis.Sin embargo, en los pacientes con otro tipo de inmuno-depresión la presentación aguda es más frecuente57. Lahipoxemia arterial y el aumento del gradiente alveolo-arterial de oxígeno es un hallazgo frecuente. Es caracte-rística la presencia de disnea y alteraciones importantesen el intercambio gaseoso en ausencia de hallazgos físi-cos y de lesiones pulmonares radiológicas llamativas.Con frecuencia hay una elevación de la enzima lactato-deshidrogenasa sérica63. En los estadios iniciales puedeaparecer un patrón pulmonar nodular o intersticionodu-lar difuso, bilateral y de localización predominantemen-te perihiliar, que posteriormente puede evolucionar ha-cia un patrón alveolar o alveolointersticial, con áreas

62

M.J. CREMADES ROMERO- PARÁSITOS EN NEUMOLOGIA

focales de consolidación homogénea, junto con áreasfocales de atelectasia e insuflación, en especial en laszonas periféricas. La presencia de adenopatías biliares yde derrame pleural es infrecuente'. La mayoría de lospacientes presenta una leucocitosis leve o moderada y lapresencia de una leucopenia se considera un signo demal pronóstico04. El diagnóstico definitivo precisa de laidentificación de los quistes y/o los trofozoitos de P. ca-rinii. En un elevado porcentaje de pacientes con sida esposible aislarlos en muestras respiratorias, como esputoy lavado broncoalveolar, dado el mayor número de mi-croorganismos presentes en los pulmones de estos pa-cientes65. En enfermos con otro tipo de inmunodepre-sión pueden ser necesarias técnicas invasivas, como labiopsia transbronquial, la punción transtorácica e inclu-so la biopsia pulmonar a cielo abierto para establecer eldiagnóstico etiológico57. El tratamiento de la neumoníapor P. carinii se realiza con cotrimoxazol o pentamidi-na19. Dado el carácter recurrente de la infección pulmo-nar en los pacientes con sida es necesario continuar eltratamiento supresivo con los mismos fármacos trasel tratamiento de la neumonía64. La profilaxis primariade la neumonía por P. carinii se realiza cuando la ci-fra de linfocitos CD4 es inferior a 200/mm3 o coexisteuna candidiasis orofaríngea, fiebre prolongada o el ante-cedente de otras infecciones oportunistas63.

Paludismo

Por último, cabe mencionar al protozoo causante delpaludismo, Piasmodium, ya que es una de las parasito-sis más endémicas a nivel mundial. Si bien la afectaciónpulmonar es rara, Piasmodium falciparum puede provo-car un cuadro neumónico con un patrón alveolar, un de-rrame pleural o un distrés respiratorio con edema agudode pulmón de pronóstico muy grave3. Otras infeccionespulmonares por protozoos son excepcionales.

BIBLIOGRAFÍA

1 . Enfermedades infecciosas de los pulmones. En: Fraser RG, Paré

JA, Pare PD, Fraser RS, Genereux GP, editores (3.a ed.). Diagnós-

tico de las enfermedades del tórax. Buenos Aires: Editorial Médi-

ca Panamericana 1992; 1.019-1.050.

2. Johnson RJ, Johnson R. Paragonimiasis in Indochinese refugees.

Am Rev Rcspir Dis 1983; 128: 534-538.

3. Barret-Connor E. Parasitic pulmonary discasc. Am Rev Respir Dis

1982; 126:558-563.

4. Cremades Romero MJ, Igual Adcll R. Ricart Olmos C, Estellés

Piera F, Gu/.mán-Paslor A, Menéndez Villanueva R. Infección por

Slrong\lt>itles sfercorulis en la comarca de La Safor (Comunidad

Valenciana). MedClin (Barc) 1997: 109: 2 1 2 - 2 1 5 .

5. Vilalta E, Gascón J, Valls ME, Corachán M. Anquilostomiasis y

e.strongiloidiasis: estudio comparativo clinicoepidemiológico en

viajeros procedentes de áreas endémicas. Med Clin (Barc) 1995;

105: 292-294.

6. Pelletier EL, Baker CB, Gam AA, Nutman TB, Neva FA. Diagno-sis and evaluation of treatment of chronic strongyloidiasis in ex-prisioners of war. J Infect Dis 1988; 157:573-576.

7. Nutman TB, Oltensen EA, leng S, Samueis J. Kimball E, LutkoskiM et al. Eosinophilia in Southeast asian refugees: evaluation at areferral center. J Infect Dis 1987; 155: 309-313.

8. Weller PF. Parasitic pneumonías. En: Pennington JF, editor. Res-piratory infections. Diagnosis and management (3." ed.). NuevaYork: Raven Press, 1994; 695-714.

9. Jiva TM, Israel RH, Poc RH. Tropical pulmonary cosinophilia

masqucrading as acule bronchial asthma. Respiration 1996: 63:

55-58.

10. Neva FA. Ottcnsen EA. Current concepts in parasilology. Tropical

(Filarial) cosinophilia. N Engí J Med 1978: 298: 1 . 1 2 9 - 1 . 1 3 1 .

I 1 . Nwokolo C, Imohiosen EAE. Strongyloidiasis of rcspiratory trací

prcsenting as "asthma". Br Med J 1973; 2: 153 -154 .

1 2 . Cremades Romero MJ. Martínez García MA, Menéndez Villanue-

va R, Cremades Romero ME, Pcmán García J. Infección por

Strongxioides stervorulis en un paciente con obstrucción crónica

al flujo aéreo corlicodependicntc. Arch Bronconeumol 1996; 32:

430-431.1 3 . Thompson JR, Berger R. Fatal adult respiratory distrcss syndromc

following successful trealmcnt of pulmonary sirongyloidiasis.

Chest 1 9 9 1 ; 99: 772-774.

14. Mahmoud AAF. Enfermedades pulmonares causadas por helmin-

tos. En: Fishman AP. editor. Tratado de Ncumología (2.'' ed.).

Barcelona: Doyma 1 9 9 1 : 1.594-1.607.

1 5 . DeVault GA, King JW. Rohr MS, Landreneau MD, Brown ST,

McDonaId JC. Opportunistic infections with S t r o l i g y l o i d c s fiter-

coralis in renal transplantation. Rev Infect Dis 1990: 1 2 : 653-

671.

16. Milder JE, Walzer PD, Kilgore G, Ruthcrford I, Klein M. Clinical

featurcs od Stron^\¡ou¡es fícrcorulis infection in an endemic área

ofthe United States. Gastroenterology 1 9 8 1 : 80: 1 .4SI -1 .488.

17 . Proffitt RD. Walton BC. Ascuris pneumonia in a lwo-year-oíd

eirl. Diagnosis by aastric aspírate. N Enal J Med 1962: 266: 9 3 1 -

934.

18 . Phills JA, Harroíd AJ. Whitcman GV, Perimutter E. Pulmonary

infiltrates, asthma and eosinophilia due to Ascnris sinim infesta-

tion in man. N Engí J Med 1972; 286: 965-970.

19. Anónimo. Drugs for parasitic infections. Med Lctt Drugs Ther

1993;35: 1 1 1 - 1 2 2 .

20. Toldos MC, Meseguer MD, Martín-Luengo F, Scrra A, Artero

JM, Segovia JM. Eosinofilia en un paciente bronquítico crónico.

EnfernTinfecc Microbio] Clin 1995: 1 3 : 375-376.

2 1 . Capell Font S. Pujol Farriols R. Garau Alcmany J, Pallares Giner

R, Campo Guerrt E. Hiperinfcstación por Slroim\loi(les slvrcoru-

li.-i. Med Clin (Barc) 1982: 79: 232-235.

22. Ayensa Deán C, Aizpurúa Echevarría F. Ganchegui Iturriarte D.

Michaus Oquiñena L. Lantcro Benedicto M. Fasciolasis y estron-

giloidiasis. Rev Clin Esp I984; 174: 53-55.

23. Warren KS. Diseases duc lo helminths. En: Mandell GE. Douglas

RG, Bennett JE, editores. Principies and practice of infectious di-

seases (3." ed.). Nueva York: Churchill Livingslone Inc 1990;

2 . 1 3 4 - 2 . 1 6 1 .

24. Grove DI. Strongyloidiasis in allied expri.sioncrs of war in South-

east Asia. Br Med J 1980: 280: 598-604.

25. McRury J, De Messias IT. Walzer PD, Huither T, Genla RM. Spe-

cific IgE responses in human strongyloidiasis. Clin Exp Immunol

1986;65:631-638.

26. Gompeis MM, Todd J. Pcters BS, Main J, Pinching AJ. Disscmi-

nated strongyloidiasis in AIDS: uncommon bul important. AIDS

1 9 9 1 ; 5: 329-332.

27. Tabacof J, Feher O. Katz A. Simón SD. Gansí RC. Simiiffyloides

hyperinfection in two patients with lymphoma, purulent meningi-

tis, and sepsis. Cáncer 1 9 9 1 ; 68: 1 . 8 2 1 - 1 . 8 2 3 .

28. Cremades Romero MJ. Pclliccr Ciscar C, Menéndez Villanueva

R, Ricart Olmos C, Pastor-Guzmán A, Eslellés Piera F el al. Infec-

ción por Strongyiniíles .•ile/rorcilis en pacientes con patología

bronquial obstructiva. Arch Bronconeumol 1997; 33: 384-388.

29. Higenbottan TW. Heard BE. Opportunistic pulmonary strongyloi-

diasis complicating asthma treated with stcroids. Thorax 1976: 3 1 :

226-233.

30. Kramer MR. Grcgg PA. Goldstein M, Flamas R. Krieger BP. Dis-seminated strongyloidiasis in AIDS and non-AIDS immunocom-promised hosts: diagnosis by sputum and hronchoalveolar lavagc.South MedJ 1990; 83: 1.226-1.229.

31. Ottensen EA, Nutman TB. Tropical pulmonary eosinophilia. AnnRev Med 1992:43:417-424.

32. Rom WN, Vijayan VK. Cornclius MJ. Kumaraswami V. Prabha-kar R. Ottensen EA et al. Persisten! lower rcspiralory tract inflam-mation associated with interstitial lung disease in patients withtropical pulmonary cosinophilia following conventional treatmentwith diethylcarbamazine. Am Rev Respir Dis 1990; 142: 1.088-1.092.

63 507

ARCHIVOS DE BRONCONEUMOLOG1A. VOL. 34, NUM. 10. 1998

. Neva FA, Kaplan AP. Pacheco G. Gray L, Danaraj TJ. Tropical 48.eosinophilia: a human moclel oí' parasitic immunopalhology, wilhobservations on serum IgE levéis before and aftcr Ireatment. J 49.Allergy Clin Immunol 1975; 55: 422-429.

. Udwadia FE. Tropical eosinophilia- a correlalion o l ' e l in ica l , histo-pathologie and luna function sludics. Dis Chest 1967; 52: 531- 50.538.

. Nesarajah MS. Pulmonary 1'iinetion in tropical eosinophilia. Tho-rax 1972:27: 185-187. 51

. Pinkston P. Vijayan VK. Nulman TB, Rom WN, 0'Donnell KM.Corneliu.s MJ et al. Acule tropical pulmonary eosinophilia. Cha-racleri/.ation of the lower respiratory tract inl'lani]nation and its 52.response lo theraphy. .1 Clin Invcst 1987: 80: 216-225.

. Vijayan VK. Sankaran K, Venkalesan P, Prabhakar R. Effect of 53.diethylcarbamazine 011 thc a lveol i l i s of tropical eosinophilia. Rcs-piration 1991: 58: 255-259. 54.

. WoodrufAW. Toxocariasis. Br Med J 1970; 3: 663-670.

. Roig J, Romcu J. Riera C, Texido A. Domingo C, Morera J. Acute 55.cosinophilic pncumonia due lo toxocariasis with hronchoalveolarlavagc findings. Chest 1992: 102: 294-296. 56.

. Cypcss RH. Karol MH. Zidian JL. (ilickman LT. G i t l i n D. Larva-specific antibodies in patienis with visceral larva migrans. J Infect 57.Dis 1977; 135:633-640.

. Nawaiinski TA, Schad GA. Arrcsied development in AncylostoiiiucluodeiHilr'. coursc of a self-induced infection in man. Am J Trop 58.Med Hyg 1974: 23: 895-898.

. Romeo DP. Pollock JJ. Pulmonary paragonimiasis: diagno.stie va- 59.lue of pleural fluid analysis. South Med J 1986; 79: 241-243.

. Minh VD. Engle P. Greenwood JR, Prcndergast TJ, Salness K. 60.Clair RST. Pleural paragonimiasis in a Southeast asian refuacc.Am Rev Respir Dis 1981: 124: 186-187. " 61.

. Johnson RJ. Long EC. Dunning SB, Carberry WL, Minshew BH.Paragonimiasis: diagnosis and thc use of praxiquantcl in treat- 62.ment'. Rev Infect Dis" 1985: 7: 200-206.

. Mahinoud AA. Medical inlelligcncc. Curren! eonccpts in schisto- 63.somiasis. N Engí J Med 1977: 297: 1.329-1.331.

. Davidson BL. EI-Kassimi F. U/.-Zaman A. Pillai DK. The -lung 64.shift" in treatcd schistosomiasis. Bronchoalveolar lavage evidenceof cosinophilic pneumonia. Chest 1986: 89: 455-457.

, Ottensen EA, Weller PF. Eosinophilia following Ireatment of pa- 65.t ients wilh Srliislosninuisis iiKinfioni and BancrolTs filariasis. J In-fecí Dis 1979: 139: 343-347.

Sadigursky M, Andrade ZA. Pulmonary changes in schistosomalcor pulmonale. Am J Trop Med Hyg 1982: 31: 779-784.Frayscr R, de Alonso AE. Studies of pulmonary function in pa-tients with schistosomiasis mansoni. Am Rev Respir Dis 1967; 95:1.036-1.040.Xanihankis DS, Katsaras E, Efthimiadis M. Papadakis G, Varou-chakis G, Aligi/akis C. Hydatidic cyst of l iver with intrathoracicrupture. Thorax 1981; 36: 497-501.Ozdemir IA, Kalayeioglu E. Surgical treatmcnt and complicationsof thoracic hydalid disease: report of 61 cases. Eur J Respir Dis1983;64:217-221.Butland RJ. Coulson 1H. Pulmonary eosinophilia associated withcutaneous larva migrans. Thorax 1985; 40: 76-77.Gui l l MA, Odom RB. Larva migrans complieated by Loefflcr'ssyndrome. Arch Dermatol 1978; 114: 1.525-1.526.Asimacopoulos PJ, Katras A. Christic B. Pulmonary dirofilariasis:the largest single-hospital experience. Chest 1992; 102: 851-855.Ibarra-Pérez C. Thoracic complications ofamebic abscesses of theliver: report of 501 cases. Chest 1981: 79: 672-677.Adams EB. McLeod IN. Invasivo amebiasis: II . Amebic livor ahs-cess and its complications. Medicine 1977: 56: 325-334.Fishman JA. Infecciones protozoarias del pulmón. En: FishmanAP, editor. Tratado de Neumología (2.-' ed.). Barcelona: Doyma,1991; 1.538-1.561.Mil i s J. Pneiiniocvslis ciirinii and Toxopitismu candil infections inpatients with AIDS. Rev Infect Dis 1986:8: 1.001-1.011.Vielzke WM. Gcldcrman AH. Grimiey PM. Valsamis R. Toxo-plasmosis complicaling malignancy. Cáncer 1968: 21: 816-827.Pomeroy C, Filicc Ga. Pulmonary toxoplasmosis: a review. ClinInfect Dis 1992; 14: 863-870.Catterall JR, Hoffiin JM, Remington JS. Pulmonary toxoplasmo-sis. Am Rev Respir Dis 1986: 133: 704-705.Macfarlane JT, Finch R. Pneunuicvslis cciriiiii pneumonia. Thorax1985:40:561-570.Valencia ME. Neumocistosis. En: Soriano V. González-Laho/ J,editores. Manual del sida. Madrid: 1DEPSA. 1997: 281-289.Zamora E, Gatell JM. Infecciones pulmonares en los pacientescon síndrome de inmunodeficiencia adquirida. Arch Bronconeu-mol 1992:28: 32-38.Stovcr DE, Zaman MB, Hadju SI. Bronchoalveolar lavage in thcdiagnosis o fd i f fuse pulmonary infíltrales in the immunosupressedhost. Ann Intcrn Med 1984; 101: 1-7.

64