LONGWORMINFECTIES BIJ HOND EN KAT IN...

UNIVERSITEIT GENT

FACULTEIT DIERGENEESKUNDE

Academiejaar 2011-2012

LONGWORMINFECTIES BIJ HOND EN KAT IN EUROPA

door

Nicole SMITS

Promotor: Prof. dr. E. Claerebout Literatuurstudie in het kader

van de Masterproef

De auteur en de promotor(en) geven de toelating deze studie als geheel voor consultatie

beschikbaar te stellen voor persoonlijk gebruik. Elk ander gebruik valt onder de beperkingen van

het auteursrecht, in het bijzonder met betrekking tot de verplichting de bron uitdrukkelijk te

vermelden bij het aanhalen van gegevens uit deze studie.

Het auteursrecht betreffende de gegevens vermeld in deze studie berust bij de promotor(en). Het

auteursrecht beperkt zich tot de wijze waarop de auteur problematiek van het onderwerp heeft

benaderd en neergeschreven. De auteur respecteert daarbij het oorspronkelijke auteursrecht van de

individueel geciteerde studies en eventueel bijbehorende documentatie, zoals tabellen en figuren.

De auteur en de promotor(en) zijn niet verantwoordelijk voor de behandelingen en eventuele

doseringen die in deze studie geciteerd en beschreven zijn.

VOORWOORD

Graag wil ik de mensen bedanken, die het voor mij mogelijk hebben gemaakt om deze masterproef

goed af te ronden. In het bijzonder wil ik Prof. dr. E. Claerebout bedanken dat hij mij de mogelijkheid

heeft gegeven om mijn voorgedragen onderwerp uit te voeren. Ook wil ik hem bedanken voor al zijn

professionele begeleiding en feedback.

Tot slot zou ik mijn familie en vrienden willen bedanken voor alle steun en liefde, die ze me tijdens het

maken van de masterproef hebben gegeven.

INHOUDSOPGAVE

VOORWOORD

INHOUDSOPGAVE

SAMENVATTING .................................................................................................................................... 1

INTRODUCTIE ........................................................................................................................................ 2

LITERATUURSTUDIE ............................................................................................................................. 4

1. TAXONOMIE ................................................................................................................................... 4

2. EPIDEMIOLOGIE ............................................................................................................................ 6

2.1. Levenscyclus, transmissie, leeftijdsdistributie en risicofactoren ............................................. 6

2.1.1. Longwormen bij de kat .................................................................................................... 6

2.1.2. Longwormen bij de hond en kat ...................................................................................... 8

2.1.3. Longwormen bij de hond ................................................................................................. 9

2.1.3.1. Crenosoma vulpis ........................................................................................................... 9

2.1.3.2. Filaroides spp. .............................................................................................................. 10

2.2. Prevalenties en verspreidingsgebied..................................................................................... 12

3. PATHOGENESE EN KLINISCH BELANG .................................................................................... 14

3.1. Longwormen bij de kat .......................................................................................................... 14

3.2. Longwormen bij de hond en kat ............................................................................................ 15

3.3. Longwormen bij de hond ....................................................................................................... 15

3.3.1. Crenosoma vulpis .......................................................................................................... 15

3.3.2. Filaroides spp. ............................................................................................................... 16

4. DIAGNOSE .................................................................................................................................... 17





4.3.2. Filaroides spp. ............................................................................................................... 20

5. BEHANDELING EN PREVENTIE ................................................................................................. 21





5.3.2. Filaroides spp. ............................................................................................................... 23

DISCUSSIE ........................................................................................................................................... 24

REFERENTIELIJST .............................................................................................................................. 26

SAMENVATTING

In verschillende Europese landen is het aantal longworminfecties bij de hond en de kat de laatste

jaren toegenomen. Aelurostrongylus abstrusus komt het meest voor bij de kat en de prevalentie in

Europa varieert van 1% tot 24,4%. Capillaria aerophila komt in mindere mate voor bij de hond en de

kat en is een zoönose. Bij de hond komen ook Crenosoma vulpis, Filaroides osleri en F. hirthi voor,

maar niet in dezelfde mate als A. abstrusus bij de kat.

Longworminfecties kunnen zowel asymptomatisch als klinisch voorkomen, en kunnen zelfs een fatale

afloop hebben. Aan de hand van klinische symptomen alleen zijn longworminfecties niet te

diagnosticeren, want de symptomen zijn hetzelfde als die van andere respiratorische ziekten. F. osleri

veroorzaakt nodules ter hoogte van de tracheale bifurcatie, die bij een zware infectie te zien zijn met

een bronchoscoop. Longworminfecties vertonen aspecifieke radiografische en hematologische

bevindingen, waardoor vaak ook geen definitieve diagnose kan gesteld worden. De Baermann

techniek voor het aantonen van larven in fecesmonsters, is de gouden standaard methode om A.

abstrusus en C. vulpis infecties te bevestigen, maar wordt zelden in de praktijk gebruikt. Voor F. osleri

en F. hirthi is de sedimentatie-flotatie techniek met zinksulfaat oplossing de beste diagnostische

methode, vanwege het feit dat de larven lethargisch zijn en niet actief uit de feces migreren. Ook voor

het aantonen van Capillaria eieren wordt de sedimentatie-flotatie techniek gebruikt. De meeste

longworminfecties zijn goed te behandelen met fenbendazole.

Key words: Europa- Hond- Kat- Longworminfecties

2

INTRODUCTIE

Verschillende wormsoorten bij de hond en de kat hebben larvale stadia die door de longen migreren

en hierbij eventueel schade kunnen veroorzaken. Bij de kat komen onder andere Toxocara cati en

Toxascaris leonina voor. T. cati penetreert de intestinale mucosa en migreert via de lever naar de

longen (Taylor et al., 2007). De larven worden opgehoest en doorgeslikt, zodat ze weer in het

intestinaal kanaal terecht komen, waar de larven ontwikkelen tot ei producerende adulten (Kahn,

2010). Bij T. leonina ontbreekt de extra-intestinale migratie, maar bij een massale infestatie van T.

leonina kunnen de larven toch naar de longen, lever, pancreas, buikholte, mesenteriale lymfeklieren

en spieren migreren. In deze organen zullen de larven van T. leonina vervellen, maar er zal geen

verdere ontwikkeling plaatsvinden (Parsons, 1987). Toxocara canis en ook T. leonina komen voor bij

de hond. T. canis migreert vanuit het intestinaal kanaal via de lever en bloedbaan naar de longen en

daar vervelt de parasiet voor de tweede keer. De larven migreren, net als bij T. cati, via de trachea

terug naar het intestinaal kanaal. De volwassen wormen van T. canis, T. cati en T. leonina hebben

allen als predilectieplaats de dunne darm (Taylor et al., 2007).

Angiostrongylus vasorum en Dirofilaria immitis zijn hartwormen bij de hond en de vos. D. immitis komt

occasioneel ook voor bij de kat en wordt zelden bij de mens gezien (Taylor et al., 2007). A. vasorum

heeft een predilectieplaats voor het rechter ventrikel en de arteria pulmonalis (Chapman et al., 2004;

Taylor et al., 2007) en D. immitis heeft als predilectieplaats het rechter ventrikel, het rechter atrium, de

arteria pulmonalis en de vena cava caudalis (Taylor et al., 2007). Onder andere Ash (1970), Traversa

en Guglielmini (2008) en Taubert et al. (2009) hebben in hun wetenschappelijke artikelen A. vasorum

besproken onder de longwormen, die infecties in de longen veroorzaken, terwijl deze worm vaker bij

de parasieten, die letsels veroorzaken in het cardio-vasculair systeem, worden besproken.

In deze studie gaan we ons echter beperken tot de “echte” longwormen bij de hond en de kat in

Europa, die een predilectieplaats hebben voor het respiratoir systeem. Volgens Taylor et al. (2007)

zijn er vijf nematoden bij de hond en kat in Europa met een predilectieplaats voor het respiratoir

systeem, namelijk Aelurostrongylus abstrusus (kattenlongworm) bij de kat, Capillaria aerophila

(Eucoleus aerophila) bij kat en hond, Crenosoma vulpis (vossenlongworm) bij de hond, Filaroides

osleri (Oslerus osleri) bij de hond en Filaroides hirthi (hondenlongworm) bij de hond.

Het aantal longworminfecties bij de hond en de kat is de laatste jaren toegenomen in verschillende

Europese landen. De precieze reden voor deze toename is onbekend, maar verschillende factoren

kunnen hierbij een rol spelen, zoals onder andere de klimaatveranderingen, de verplaatsingen van

dierenpopulaties en seizoensgebonden veranderingen in de populatie van de vector (Traversa et al.,

2010; Di Cesare et al., 2011). Vroeger werden gevallen van longworminfecties vaak verkeerd

gediagnosticeerd, onder andere door het ontbreken van de kennis over de longwormen. Een infectie

met C. vulpis werd bijvoorbeeld symptomatisch behandeld voor een allergische respiratoire

aandoening en klinisch ging het dier erop vooruit. De clinicus zal dus geen reden hebben om te

denken dat er een verkeerde diagnose is gesteld (Traversa et al., 2010). Ook kunnen op CT-scan

laesies in de longen, veroorzaakt door een longworm, aangezien worden voor longkanker (Lalošević

3

et al., 2008; Traversa et al., 2010). Longwormen bij de hond en de kat in Europa hebben dus duidelijk

een toenemend belang gekregen in de diergeneeskunde. Het is daarom ook belangrijk dat de

dierenartsen op de hoogte zijn van longworminfecties en hun ontwikkelingen (Traversa et al., 2009a,

2010).

Veel recente studies over longworminfecties zijn gericht op de epidemiologie, controle en distributie

van longwormen. Met name de biologie, de pathologie en de diagnose van de longwormen mag nog

wel wat meer opgehelderd worden (Traversa et al., 2010).

4

LITERATUURSTUDIE

1. TAXONOMIE

Chilton et al. (2006) hebben in hun studie een polygene fylogenetische analyse uitgevoerd van

vertegenwoordigers van de vier suborders en zeven superfamilies van de orde Strongylida. Bij deze

analyse hebben ze gebruik gemaakt van sequentie data van de 18S en 28S ribosomaal RNA genen.

De resultaten van deze studie laten zien dat de Strongylida een monofyletische assemblage is. We

zien dat de predilectieplaats van de adulte nematoden en het gastheer type de evolutionaire origine

reflecteert van de verschillende taxonomische groepen binnen de Strongylida (Chilton et al., 2006).

Figuur 1: De fylogenetische boom van de orde Strongylida, die van de 18S rRNA gen sequenties is

afgeleid. Symbolen: Levenscyclus:■, direct; □, indirect; ∆, direct, maar de worm heeft wel de mogelijkheid

om een paratenische gastheer te gebruiken en *, L3 larven die de mogelijkheid hebben om de huid of

gastheer te penetreren. Predilectieplaats: P, pulmonair systeem; GI, gastro-intestinaal kanaal; N, nasale

sinussen; R, perirenaal weefsel en M, spieren. (Uit Chilton et al., 2006)

5

De fylogenetische verwantschap van verschillende species van de Strongylida, die van de 18S RNA

gen sequentie is afgeleid, wordt getoond in Figuur 1. De L1 larven van veel verschillende species

binnen de Metastrongylina hebben landslakken of regenwormen nodig als intermediaire gastheer om

tot de infectieuze L3 larven te kunnen ontwikkelen (Anderson, 2000). Een uitzondering op de regel is

O. osleri, die als enige species van de Metastrongylina, een directe levenscyclus heeft. Men

suggereert dat deze directe levenscyclus van de indirecte levenscyclus is afgeleid (Chilton et al.,

2006).

Figuur 2: De fylogenetische boom van de Strongylida, die van de 18S en 28S rRNA sequentie data zijn

afgeleid. Symbolen: Levenscyclus:■, direct; □, indirect; ∆, direct, maar hij heeft wel de mogelijkheid om

een paratenische gastheer te gebruiken en *, L3 larven die de mogelijkheid hebben om de huid of

gastheer te penetreren. Predilectieplaats: P, pulmonair systeem; GI, gastro-intestinaal kanaal en R,

perirenaal weefsel. (Uit Chilton et al., 2006)

Figuur 2 toont dat de Metastrongylina een aparte specifieke tak in de fylogenetische boom van de

Strongylida inneemt. Ze hebben als predilectieplaats vooral het respiratoir systeem. Deze studie toont

aan dat de Metastrongylina gemeenschappelijke voorouders hebben en er is dus een genetische

verwantschap tussen de longwormen, die onder de Metastrongylina vallen (Chilton et al., 2006).

6

Aelurostrongylus

abstrusus

Capillaria

aerophila

Crenosoma vulpis Filaroides osleri

Filaroides hirthi

Phylum Nemathelminthes Nemathelminthes Nemathelminthes Nemathelminthes Nemathelminthes

Klasse Nematoda Nematoda Nematoda Nematoda Nematoda

Subklasse Secernentea *

(Plasmidia)

Aphasmidia* Secernentea *

(Plasmidia)

Secernentea *

(Plasmidia)

Secernentea *

(Plasmidia)

Orde Strongylida* Enoplida* Strongylida* Strongylida* Strongylida*

Superfamilie Metastrongyloidea Trichuroidea Metastrongyloidea Metastrongyloidea Metastrongyloidea

Familie Angiostrongylidae Capillariidae* Crenosomatidae* Filaroididae* Filaroididae*

Genus Aelurostrongylus Capillaria Crenosoma Filaroides Filaroides

Species Aelurostrongylus

abstrusus

Capillaria

aerophila

Crenosoma vulpis Filaroides osleri

(Oslerus osleri)

Filaroides hirthi

Tabel 1: De taxonomie van de vijf longwormen die in Europa voorkomen. (Uit Soulsby*, 1982 en Taylor et

al., 2007)

Uit Tabel 1 kunnen we concluderen dat alle longwormen van de kat en de hond in Europa onder de

subklasse Secernentea vallen, met uitzondering van C. aerophila, die onder de subklasse Aphasmidia

valt. A. abstrusus, C. vulpis, O. osleri en F. hirthi vallen onder dezelfde orde (Strongylida) en

superfamilie (Metastrongyloidea). Wanneer we naar de familie van de longwormen kijken, zien we dat

er een duidelijk splitsing ontstaat. C. vulpis valt onder de Crenosomatidae, A. abstrusus onder de

Angiostrongylidae (Chilton et al., 2006) en de laatste twee longwormen (F. osleri en F. hirthi) onder de

Filaroididae.

2. EPIDEMIOLOGIE

2.1. Levenscyclus, transmissie, leeftijdsdistributie en risicofactoren

2.1.1. Longwormen bij de kat

De indirecte levenscyclus van A. abstrusus bij de kat wordt getoond in Figuur 3. Er is een

intermediaire gastheer nodig om de longworm haar levenscyclus af te laten maken. De intermediaire

gastheer van A. abstrusus bij de kat is een landslak (naaktslakken of huisjesslakken) (Pennisi et al.,

1995; Taylor et al., 2007). Hieronder vallen onder andere Epiphragmophora spp., Agriolimax spp.,

Helminthoglypta spp., Biomphalaria glabrata, Cepaea spp. en Helix aspersa (Bourdeau, 1993; Pennisi

et al., 1995).

De mannelijke volwassen worm van A. abstrusus heeft een lengte van 4-7 mm en de vrouwelijke

worm is 9-10 mm lang (Soulsby, 1965; Levine, 1980; Pennisi et al., 1995; Schnieder, 2006). De

wormen hebben een diameter van 50-80 µm (Euzeby, 1981a; Bourdeau, 1993). Ze leven in de

terminale respiratoire bronchiolen en de alveolaire ruimten (Mackerras, 1957; Hamilton, 1963;

Stockdale, 1970; Pennisi et al., 1995). Na ongeveer een maand gaan de volwassen wormen eieren

7

produceren, die in de alveolaire kanalen en alveoli ontwikkelen tot L1 larven (Hobmaier en Hobmaier,

1935; Pennisi et al., 1995). L1 larven van A. abstrusus zijn 360-400 µm lang en hebben een diameter

van 15 µm (Euzeby, 1981b; Bourdeau, 1993). Ze migreren actief van de terminale bronchiolen naar

de bovenste luchtwegen en worden hierbij geholpen door het mucociliaire mechanisme. De L1 larven

worden dan doorgeslikt en komen met de feces in de omgeving terecht (Taylor et al., 2007; Payo-

Puente et al., 2008).

Figuur 3: De levenscyclus van A. abstrusus bij de kat. (Uit Foreyt, 2001)

Pennisi et al. (1995) citeren uit Blaisdell (1952) dat L1 larven ongeveer vijf maanden kunnen overleven

in een vochtige omgeving rijk aan organische materiaal. Binnen deze periode moeten de larven een

intermediaire gastheer vinden en actief binnendringen. In de spieren van de voet van de intermediaire

gastheer ondergaan de L1 larven twee vervellingen en ontwikkelen ze tot infectieuze L3 larven. De

larven kunnen twee jaar in de intermediaire gastheer overleven en één slak kan tot 600 larven in zich

dragen (Wright, 1985; Pennisi et al., 1995). De landslakken worden opgegeten door paratenische

gastheren, waaronder knaagdieren, vogels, reptielen en amfibieën (Hamilton, 1963; Pennisi et al.,

1995; Taylor et al., 2007). De kat (eindgastheer) wordt geïnfecteerd met A. abstrusus door een met L3

larven besmette intermediaire gastheer of paratenische gastheer te consumeren (Scott, 1972;

Lautenslager, 1976; Barrs et al., 1999). Wanneer we experimenteel een besmette slak aan een kat

toedienen, zullen we zien dat dit een emetisch effect geeft (Wright, 1985; Pennisi et al., 1995). De kat

wordt dus frequenter geïnfecteerd door het consumeren van een besmette paratenische gastheer dan

door het opeten van een intermediaire gastheer. Pennisi et al. (1995) citeren uit Clinton et al. (1976)

dat het lijkt dat de overdracht van infectie door de placenta of melk kan gebeuren en dit is

waargenomen bij een kitten van negen weken oud. Via het bloed en de lymfatische stroom zullen de

vrijgekomen L3 larven vanuit het intestinaal kanaal naar de longen migreren. A. abstrusus larven

kunnen 24 uur na opname teruggevonden worden in de longen en na vier tot zes dagen bereiken ze

het L5 stadium (Wright, 1985; Pennisi et al., 1995). Vijf tot zes weken na infectie van de kat

verschijnen de L1 larven in de feces (Bowman en Lynn, 1995).

8

Het voorkomen van A. abstrusus bij katten is sterk afhankelijk van de levenswijze van de katten.

Zwerfkatten en katten die buiten kunnen rondlopen hebben de mogelijkheid om prooien te vangen en

hierbij is er ook een mogelijkheid dat de kat geïnfecteerd raakt met A. abstrusus. Katten die niet in

aanraking komen met de paratenische gastheer of intermediaire gastheer, zullen niet worden besmet.

Katten tussen de één en drie jaar oud lijken het meest te worden geïnfecteerd met A. abstrusus. Toch

is de aandoening waargenomen bij katten van negen weken oud tot vijftien jaar. Er lijken geen

bepaalde rassen of geslachten te zijn, die een predispositie hebben voor de longworminfectie

(Pedersen, 1988; Pennisi et al., 1995).

A. abstrusus is niet besmettelijk voor de hond. De L3 larven van A. abstrusus zullen in de hond naar

het peritoneum migreren, maar daar zal de migratie eindigen. De larven zullen nooit het volwassen

stadium bereiken (Soulsby, 1965; Pennisi et al., 1995).

2.1.2. Longwormen bij de hond en kat

C. aerophila kan een directe levenscyclus bij de hond en de kat hebben, maar ook een indirecte

levenscyclus, waarbij de regenworm als facultatieve intermediaire gastheer kan dienen (Bowman en

Lynn, 1995; Taylor et al., 2007; Burgess et al., 2008; Traversa et al., 2009a, 2010). De eindgastheren

van C. aerophila zijn vossen en marterachtigen. Af en toe komt het ook voor bij honden, katten en

mensen (Taylor et al., 2007).

Wanneer we met de directe levenscyclus van C. aerophila (Figuur 4) te maken hebben, worden de

geëmbryoneerde eieren rechtstreeks opgenomen door de eindgastheer via het voedsel of het water

(Kahn, 2010). De eieren zullen openbreken tijdens de passage in het intestinaal kanaal (Taylor et al.,

2007; Traversa et al., 2009a) en de larven penetreren de dunne darm. Ze migreren via het bloed en

de lymfatische stroom naar de luchtwegen, waar ze de mucosa binnendringen (Anderson, 2000;

Taylor et al., 2007; Burgess et al., 2008). Deze migratie naar de longen duurt ongeveer zeven tot tien

dagen (Morgan en Hawkins, 1949).

Figuur 4: De levenscyclus van C. aerophila bij de hond of kat. (Uit Foreyt, 2001)

9

Bij de indirecte levenscyclus van C. aerophila worden de eieren opgenomen door de regenworm en

hierin zullen ze zich ontwikkelen tot infectieuze larven. Deze infectieuze larven worden opgenomen

door de eindgastheer door het consumeren van een geïnfecteerde regenworm. Na opname van de

infectieuze larven penetreren ze de dunne darm, waarna ze ook met het bloed en de lymfatische

stroom naar de luchtwegen migreren (Anderson, 2000; Taylor et al., 2007; Burgess et al., 2008).

In de longen zullen de larven zich binnen drie tot zes weken na infectie ontwikkelen tot volwassen

wormen (Anderson, 2000; Taylor et al., 2007; Burgess et al., 2008; Traversa et al., 2009a). Mannelijke

volwassen wormen zijn ongeveer 24,5 mm lang en vrouwelijke wormen zijn ongeveer 32 mm (Morgan

en Hawkins, 1949; Taylor et al., 2007). De volwassen wormen leven ingebed in het epithelium van de

bronchiolen, bronchen en trachea van de eindgastheer (Ettinger en Feldman, 2005; Taylor et al.,

2007; Burgess et al., 2008; Traversa et al., 2009a). Occasioneel komen ze voor in de nasale wegen of

frontale sinussen (Taylor et al., 2007). Volwassen wormen produceren eieren in de longen en de

eieren worden opgehoest. Ze worden dan doorgeslikt door de eindgastheer en uitgescheiden met de

feces in de omgeving (Morgan en Hawkins, 1949). Het duurt 30 tot 45 dagen voordat de eieren het

infectieus stadium bereiken (Taylor et al., 2007; Traversa et al., 2009a) en ze kunnen maandenlang

overleven in de omgeving onder optimale omstandigheden (Morgan en Hawkins, 1949; Taylor et al.,

2007).

C. aerophila is vooral een probleem bij vossen, die samen gehouden worden voor de productie van

bont. Vossen jonger dan achttien maanden vertonen de aandoening het meest (Taylor et al., 2007) en

de infectie komt vooral voor in onhygiënische vochtige vossen- en hondenkennels (Soulsby, 1965).

Volgens Barrs et al. (2000) wordt de kat gevoeliger voor respiratorische infecties, waaronder C.

aerophila, door immunosuppressie, veroorzaakt door FIV infecties.

2.1.3. Longwormen bij de hond

2.1.3.1. Crenosoma vulpis

C. vulpis is ovo-vivipaar en heeft een indirecte levenscyclus. In Figuur 5 zien we dat de L1 larven in de

omgeving terecht komen via de feces. In de omgeving proberen ze de voet van de intermediaire

gastheer te penetreren. De intermediaire gastheer is, net als bij A. abstrusus, een landslak (Morgan en

Hawkins, 1949; Taylor et al., 2007). Hieronder vallen de huisjesslakken en de naaktslakken, zoals

Helix pomatia, Cepea hortensis, C. nemoralis en Arianta arbustorum, Agriolomax agresti, Arion

circumscriptus en A. hortensis. De L1 larven ontwikkelen zich in de landslak binnen 15 tot 20 dagen

tot infectieuze L3 larven (Soulsby, 1965). De eindgastheer van C. vulpis is de vos, maar ook de hond,

de das, de wasbeer, de veelvraat en de wolf kan geïnfecteerd raken met C. vulpis. Ook zijn infecties

met C. vulpis bij de zwarte beer waargenomen (Morgan en Hawkins, 1949). De eindgastheer zal de

landslakken opeten en de L3 larven komen vrij bij de digestie. Ze migreren via lymfeklieren en de

hepatische circulatie naar de longen (Taylor et al., 2007). De larven ontwikkelen zich in de longen tot

volwassen wormen in 21 dagen (Morgan en Hawkins, 1949; Soulsby, 1965; Taylor et al., 2007). De

volwassen wormen van C. vulpis leven in de trachea, bronchen en bronchiolen (Bihr en Conboy, 1999;

Taylor et al., 2007; Taubert et al., 2009). De mannelijke wormen zijn 3,5-8 mm lang en de vrouwelijke

10

wormen zijn 12-15 mm (Morgan en Hawkins, 1949; Levine, 1980; Schnieder, 2006; Taylor et al.,

2007). De breedte van de mannelijke worm is 280-320 µm en de vrouwelijke worm is 300-480 µm

(Levine, 1980).

Figuur 5: De levencyclus van C. vulpis bij de hond. (Uit Foreyt, 2001)

Vooral jonge dieren zijn gevoelig voor C. vulpis infecties en ook hier komt het vaker voor bij honden

gehouden in kennels (Soulsby, 1965).

2.1.3.2. Filaroides spp.

In de superfamilie Metastrongyloidea hebben enkel F. osleri en de sterk gerelateerde F. hirthi, een

directe levenscyclus (Taylor et al., 2007). In Figuur 6 zien we de directe levenscyclus van Filaroides

spp., waaronder F. osleri bij de hond valt. De mannelijke volwassen worm is 5 mm en de vrouwelijke

worm is 9-15 mm lang (Morgan en Hawkins, 1949; Taylor et al., 2007). De volwassen wormen leven in

de bronchen. De vrouwelijke worm is ovo-vivipaar en de meeste eieren komen uit in de trachea. Veel

L1 larven worden opgehoest, doorgeslikt en worden samen met de feces uitgescheiden in de

omgeving (Taylor et al., 2007). De L1 larven in de trachea zijn 237-267 µm en als de L1 larven worden

uitgescheiden met de feces zijn ze 325-378 µm lang (Foreyt, 2001). L1 larven worden bij F. osleri ook

uitgescheiden via het speeksel en ze zijn onmiddellijk infectieus voor de eindgastheer. Bij F. osleri

worden vooral de pups besmet door de teef, die met haar L1 larven besmette speeksel, de pups likt

(Outerbridge en Taylor, 1998; Taylor et al., 2007; Burgess et al., 2008) of als de pup voeding eet, die

besmet is met L1 larven (Soulsby, 1965). Volgens Dorrington (1968) is de transmissie niet

transmammair. De eindgastheer van F. osleri zijn wilde en gedomesticeerde honden (Dunsmore en

Spratt, 1979). De eerste vervelling van de L1 larven gebeurt in de dunne darm en deze L2 larven

zullen dan via het bloed en de lymfatische stroom naar de longen migreren. In de alveoli en bronchen

ontwikkelen de L2 larven tot L5 larven. De volwassen wormen migreren naar de bifurcatie van de

trachea. F. osleri heeft een prepatente periode die varieert tussen de 10 en 18 weken (Dunsmore en

Spratt, 1979; Taylor et al., 2007; Burgess et al., 2008; Yao et al., 2011).

11

Figuur 6: De levenscyclus van Filaroides spp. bij de hond. (Naar Foreyt, 2001)

F. osleri wordt het meest waargenomen in kennels (Levitan et al., 1996; Ettinger en Feldman, 2005;

Burgess et al., 2008), vooral in grote kennels met zowel teven als hun pups. Individuele gevallen

worden echter ook regelmatig gezien (Soulsby, 1965). Volgens Yao et al. (2011) is er geen sekse - en

raspredispositie. De meeste infecties komen voor in pups en jonge honden tot twee jaar oud. Er zijn

maar twee gevallen gerapporteerd waarin de hond ouder was dan twee jaar. Het ging hier om twee

honden van drie en vier jaar oud (Yao et al., 2011). Een hoge mortaliteit, veroorzaakt door een

pneumonie of bronchitis samen met F. osleri, wordt ook waargenomen en dit komt vooral in kennels

voor en onder specifieke rashonden (Dunsmore en Spratt, 1979), waaronder de Foxhound in Canada

(Osler, 1877; Dorrington, 1968) en de Greyhound in Schotland (Urquhart et al., 1954).

De levenscyclus van F. hirthi, wordt ook getoond in Figuur 6 en is, net als F. osleri, direct. De

eindgastheer van F. hirthi is de hond en de predilectieplaats van de volwassen wormen zijn de longen

(Taylor et al., 2007). De wormen leven in het longparenchym, de alveoli en soms in de terminale

bronchiolen (Ettinger en Feldman, 2005; Burgess et al., 2008). De mannelijke worm is 2,3-3,2 mm en

de vrouwelijke worm is 6,6-13 mm lang (Levine, 1980; Schnieder, 2006). De vrouwelijke wormen zijn

ovo-vivipaar. De prepatente periode is veel korter dan bij F. osleri, namelijk 5 weken. F. hirthi wordt

vooral uitgescheiden via de feces, maar er kan ook auto-reïnfectie optreden, waarbij de migratie naar

de longen opnieuw plaatsvindt (Georgi et al., 1976; Bahnemann en Bauer, 1994). Ook wordt F. hirthi

uitgescheiden via het speeksel, net als F. osleri, en hierbij worden de pups ook besmet door het

speeksel van de teef (Outerbridge en Taylor, 1998; Taylor et al., 2007; Burgess et al., 2008). Als pups

voeding eten, die besmet is met L1 larven van F. hirthi, kunnen ze ook geïnfecteerd raken (Soulsby,

1965). De transmissie is niet transmammair (Dorrington, 1968).

F. hirthi infecteert vooral Beagles (Hirth en Hottendorf, 1973; Georgi et al., 1978; Beveridge et al.,

1983; Genta en Schad, 1984; Spencer et al., 1985; Carrasco et al., 1997). Er worden ook gevallen

van F. hirthi infecties gezien bij huishonden, waarbij de honden immunosuppressief zijn, door

bijvoorbeeld een langdurige corticosteroïd behandeling (Craig et al., 1978; Pinckney et al. 1988;

12

Bourdeau en Ehm, 1992), een adrenale corticale carcinoma (Valentine en Georgi, 1987) of door stress

na een operatieve ingreep (August et al., 1980).

2.2. Prevalenties en verspreidingsgebied

Volgens Di Cesare et al. (2011) zijn longworminfecties opkomend in verschillende Europese landen.

Ze verspreiden zich naar gebieden waar ze eerst niet voorkwamen. Er zijn een aantal hypotheses

over verschillende factoren, die aan de grond kunnen liggen voor de recente stijging van de

longworminfecties, waaronder klimaatveranderingen, verplaatsingen van dieren, dierenhandel,

modificaties van de fenologie van de gastheren en seizoensgebonden veranderingen in de populatie

van de vector (Traversa en Guglielmini, 2008; Traversa et al., 2010; Di Cesare et al., 2011).

Land Aa% Cv% Ca%

Italië 24,4 S 2,8(D)-5,5(C)

Frankrijk S - -

Zwitserland S S -

Spanje 1 - 1,3(C)*

Portugal 17,4 - 0,3(D)

Groot-Brittannië S S -

Denemarken S 1,4 -

Nederland 2,6 - -

Ierland S S -

Duitsland 0,7-6,5 0,9-6 0,2 (C,D)*

België S - -

Noorwegen S - -

Polen S - -

Hongarije S - -

Kroatië 0,38-22 - -

Griekenland S - -

Roemenië 5,6 - 3,1 (C)

Turkije S - -

Tabel 2: De prevalentie waarden (%) van A. abstrusus (Aa), C. vulpis (Cv) en C. aerophilus (Ca) in

verschillende Europese landen. Enkel sporadische gevallen bekend (S), katten (C) en honden (D). *

betekent dat de nematode is geïdentificeerd als Capillaria spp. (Uit Traversa et al., 2010)

A. abstrusus is de meest voorkomende longworm bij de kat (Bowman en Lynn, 1995) en is op alle

continenten waargenomen (Pennisi et al., 1995). Uit Tabel 2 en Figuur 7 blijkt dat A. abstrusus over

heel Europa verspreid is gerapporteerd. De prevalenties van A. abstrusus in Europa variëren van 1%

(Miró et al., 2004) tot 24,4% (Traversa et al., 2008b). Vanwege het verschil in bemonsterde gebieden

en het verschil in aantallen en karakteristieken van de bemonsterde dieren kunnen we deze studies

niet vergelijken volgens Payo-Puente et al. (2008). In de studie van Payo-Puente et al. (2008) hebben

ze bijvoorbeeld gebruik gemaakt van zwerfkatten, die opgenomen waren in een dierenasiel en

13

zwerfkatten in de stad Porto. De bemonsterde groep bestond uit wilde en verlaten katten uit het

noorden van Portugal met een straal van 80 km om de stad Porto. Alle 97 katten waren ouder dan

twee maanden en de katten hadden geen contact meer met de paratenische gastheren. De

bemonsterde dieren in de studie van Taubert et al. (2009) waren 4151 honden uit Denemarken en 958

honden en 231 katten uit Duitsland. Ze hadden allen symptomen van respiratorische en

circulatorische ziekten en er was dus een vermoeden voor longworminfecties bij deze dieren.

Volgens Tabel 2 en Figuur 7 is C. aerophila enkel bij honden in Duitsland en Italië gesignaleerd en bij

katten is C. aerophila in Duitsland, Italië, Spanje en Roemenië gerapporteerd.

Er zijn weinig C. vulpis infecties bij de hond waargenomen in Europa. In Duitsland (Barutzki en

Schaper, 2003; Epe et al., 2004), Denemarken (Taubert et al. 2009), Italië (Rinaldi et al., 2007),

Zwitserland (Unterer et al., 2002), Groot-Brittannië (McGarry et al., 1995) en Ierland (Reilly et al.,

2000) zijn C. vulpis infecties gerapporteerd. In Tabel 2 zien we dat het vaak maar om een enkel geval

van infectie gaat.

Figuur 7: Toont waar C. aerophila, A. abstrusus en C. vulpis in Europa gerapporteerd zijn. (Afkomstig van

Traversa et al., 2010)

Volgens Yao et al., 2011 worden infecties met F. osleri in de gedomesticeerde hond als zeldzaam

beschouwd. Er zijn gevallen bekend in Groot-Brittannië (Darke, 1976; Brownlie, 1990), Nederland

(Boersema et al., 1989), Frankrijk (Bourdoiseau et al., 1994), Duitsland (Schuster en Hamann, 1993;

Bourdoiseau et al., 1994) en België (E. Claerebout, persoonlijke communicatie, 2012). In Frankrijk zijn

de meeste gevallen van honden geïnfecteerd met F. osleri bekend. In één studie waren 29 van de 66

honden geïnfecteerd met F. osleri (Bourdoiseau et al., 1994). Daarna komen de meeste gevallen voor

14

in Groot-Brittannië, namelijk 28 honden geïnfecteerd met F. osleri in twee studies (Darke, 1976;

Brownlie, 1990).

Respiratorische infecties met F. hirthi komen relatief weinig voor (Burgess et al., 2008). F. hirthi is voor

het eerst in Europa in een Beagle in Engeland waargenomen (Spencer et al., 1985; Bahnemann en

Bauer, 1994). Er zijn verschillende gevallen van subklinische infecties van F. hirthi in Beagle groepen

gevonden bij onderzoekslaboratoria in Duitsland (Bahnemann en Bauer, 1994) en Groot-Brittannië

(Spencer et al., 1985). Verder zijn er sporadische gevallen van klinisch zieke honden gerapporteerd in

Groot-Brittannië (Crawford, 2000), Ierland (Torgerson et al., 1997) en Spanje (Carrasco et al., 1997).

3. PATHOGENESE EN KLINISCH BELANG

3.1. Longwormen bij de kat

A. abstrusus heeft een lage pathogeniciteit. De meeste infecties met A. abstrusus worden incidenteel

bij postmortale onderzoeken gevonden als multipele, kleine, verheven, grijze subpleurale foci of als

grotere (tot 1 cm in diameter) nodules, die kunnen versmelten tot verharde gebieden in de longen. De

nodules bevatten wormen en weefseldebris. Formatie tot granuloma’s kan gebeuren als de alveoli

door de eieren, larven, wormen en cellulaire aggregaties geblokkeerd worden. Hypertrofie en

hyperplasie van de spieren kunnen de bronchiolen, alveolaire kanalen en de media van de pulmonaire

arteries irreversibel aantasten, wat een typische verandering is van A. abstrusus. Een witte vloeistof

kan in de pleurale holtes gevonden worden bij zware infecties (Taylor et al., 2007).

De symptomen van A. abstrusus bij de kat kunnen behoorlijk variëren. Er zijn verschillende gradaties

van infecties en deze zijn afhankelijk van de lokalisatie, de infectiedruk en gastheer gerelateerde

factoren, zoals de immuunrespons, de leeftijd en de aanwezigheid van andere ziekten (Conboy, 2009;

Traversa et al., 2010; Di Cesare et al., 2011). A. abstrusus bij de kat kan asymptomatisch of klinisch

verlopen (Scott, 1972; Lautenslager, 1976; Payo-Puente et al., 2005; Traversa et al., 2008b, 2010; Di

Cesare et al., 2011). Een milde vorm van infectie kan zelflimiterend zijn en binnen een week zullen

geleidelijk de respiratoire symptomen verdwijnen. Dit is vaak het geval bij volwassen katten en bij

katten, waarin de besmettingsdruk van A. abstrusus laag is (Lautenslager, 1976; Traversa et al.,

2010). Wanneer er klinische symptomen aanwezig zijn, komt dit door de inflammatoire reactie op het

uitkomen van de eieren bij de volwassen vrouwelijke wormen en de migratie van de L1 larven. De L1

larven zullen omhoog migreren in de bronchen en hierbij veroorzaken ze laesies in de lokale arteries,

de bronchiolen en de alveoli (Naylor et al., 1984; Traversa et al., 2008b, 2010). De klinische

symptomen, die kunnen voorkomen bij een kat geïnfecteerd met A. abstrusus, zijn milde

ademhalingsproblemen, dyspnee, niezen, een milde tot intense hoest (droog of productief),

mucopurulente neusvloei, open mond abdominale ademhaling, hydrothorax en zelfs sterfte. Dit wordt

het meest gezien in jonge, verzwakte en immunosuppressieve dieren (Hamilton, 1963; Stockdale,

1970; Scott, 1972; Ribeiro en Lima, 2001; Tüzer et al., 2002; Traversa et al., 2008b, 2010; Di Cesare

et al., 2011). Volgens Pennisi et al. (1995) kunnen de symptomen duidelijker worden na inspanning of

15

handeling (Scott, 1972; Pedersen, 1988). Gewichtsverlies, lethargie en depressie kunnen ook

voorkomen (Hamilton, 1963; Grandi et al., 2005; Traversa et al, 2008b). Bij katten, die experimenteel

geïnfecteerd met A. abstrusus waren, verschenen de ergste symptomen 6 tot 12 weken na infectie. Dit

is wanneer de uitscheiding van de eieren maximaal is (Taylor et al., 2007).

3.2. Longwormen bij de hond en kat

Volgens Taylor et al. (2007) kan C. aerophila bij de kat tot verhoogde secreties in de longen leiden

door irritatie van de respiratoire mucosa. Soms kan emfyseem en constrictie van de luchtwegen

optreden. Bronchopneumonie, met occasioneel abcesvorming in het longweefsel, wordt geïnduceerd

bij zware infecties. Een milde catarrale inflammatie kan veroorzaakt worden door een milde infectie en

een zware irritatie en obstructie van de luchtwegen kan worden veroorzaakt door een zware infectie.

De meeste respiratorische infecties, veroorzaakt door C. aerophila, zijn subklinisch (Ettinger en

Feldman, 2005; Burgess et al., 2008). Wanneer de infectie met C. aerophila klinisch wordt, wordt deze

vaak gekarakteriseerd door een chronische bronchitis. De honden of katten kunnen minimale

respiratoire symptomen vertonen tot inflammatie, niezen, piepende geluiden en een droge chronische

hoest. Een secundaire bacteriële infectie kan leiden tot een vochtige productieve hoest en kan verder

ontwikkelen tot een bronchopneumonie en respiratoir falen. Bij zware infecties met C. aerophila kan

door een bronchopneumonie of respiratoir falen de infectie uiteindelijk tot de dood leiden (Holmes en

Kelly, 1973; Taylor et al., 2007; Burgess et al, 2008; Traversa et al., 2010). C. aerophila is een

zoönose en kan humane capillariosis veroorzaken. Het wordt bij de mens gekarakteriseerd door

dyspnee, koorts, hoesten, bronchitis, haemoptisis, mucoïde sputum en het kan letsels induceren die

lijken op een bronchiaal carcinoom (Lalošević et al., 2008; Traversa et al., 2009a, 2010).

3.3. Longwormen bij de hond

3.3.1. Crenosoma vulpis

Een bronchopneumonie ontstaat doordat C. vulpis de mucosa van de luchtwegen beschadigt. Verder

ontstaan er occlusies in de kleinere bronchen en bronchiolen. Grijze verhardingen in de dorsale

regio’s van de caudale lobben van de long worden vaak in honden geobserveerd bij zware laesies.

Het veroorzaakt een catarrale, eosinofiele bronchitis en bronchiolitis (Taylor et al., 2007).

C. vulpis infectie bij de hond wordt, net als bij C. aerophila, gekarakteriseerd door een bronchitis met

een niet productieve hoest. Deze hoest kan worden uitgelokt door tracheale palpatie en kan gepaard

gaan met kokhalzen (Cobb en Fisher, 1992; Shaw et al., 1996; Traversa et al., 2010). Naast hoesten

komen ook niezen en nasale uitvloei voor en vaak zijn deze geassocieerd met tachypnee (Taylor et

al., 2007). Zware infecties kunnen een mucoïde of mucopurulente uitvloei van de luchtwegen

veroorzaken en de chronische hoest is dan productief. Een infectie met C. vulpis bij de hond heeft nog

nooit een fatale afloop gehad (Conboy, 2009; Traversa et al., 2010).

16

3.3.2. Filaroides spp.

Vooral in de buurt van de tracheale bifurcatie, maar ook in de trachea en in de aangrenzende

bronchen, komen fibreuze nodules van 2 tot 20 mm voor, waarin de wormen van F. osleri liggen

ingebed. F. osleri wordt zelden dieper in de longen teruggevonden. Ongeveer twee maanden na

infectie verschijnen de eerste nodules. Deze nodules zien eruit als paars-grijzige granuloma’s en soms

steken er gedeeltelijk wormen door het oppervlak heen. De nodules zijn stevig bevestigd aan de

mucosa en hebben een fibreus karakter. Chronische tracheobronchitis kan worden veroorzaakt door

een infectie met F. osleri (Taylor et al., 2007). Het aantal en de grootte van de nodules bepaalt de

ernst van de klinische verschijnselen (Boersema et al., 1989). F. osleri is vaak subklinisch bij de hond

en de typische nodules in de bronchen (Figuur 8) worden incidenteel op lijkschouwingen gevonden

(Taylor et al., 2007).

Figuur 8: De fibrineuze nodules in de bronchen veroorzaakt door F. osleri. (Afkomstig van

http://instruction.cvhs.okstate.edu/jcfox/htdocs/Disk1/Images/Img0051d.jpg)

Uitstekende grijswitte submucosale nodules in de buurt van de tracheale bifurcatie zijn typische letsels

van F. osleri. Grote nodules bevatten adulte wormen en kleinere nodules immature wormen. Lokale

lymfocytaire infiltratie en formatie van een dunne capsule worden uitgelokt door de levende wormen.

Een vreemd voorwerp reactie met neutrofielen en een paar reuzencellen wordt uitgelokt door dode

wormen (Taylor et al., 2007). Honden met klinische F. osleri infecties worden gepresenteerd met een

chronische (milde tot erge) niet productieve hoest en ze hebben een piepende inspiratorische

ademhaling, die erger zal worden bij inspanning (Outerbridge en Taylor, 1998; Ettinger en Feldman,

2005; Burgess et al., 2008).

Infecties met F. hirthi verlopen bijna altijd asymptomatisch en worden alleen op postmortaal onderzoek

teruggevonden (Taylor et al., 2007). Bij immunosuppressieve honden, jonge pups met een

geschiedenis van stress en volwassen honden, die in een kennel hebben gezeten, komen wel

klinische gevallen voor (Caro-Vadillo et al., 2005; Burgess et al., 2008). De laesies in de longen zijn

zachte, kleine, grijze miliaire nodules. Deze nodules komen samen voor met wormen, die verspreid

zijn door het subpleuraal weefsel en het longparenchym. Bij zwaar geïnfecteerde honden, waar

experimenteel immunosupressieve medicijnen aan toegediend zijn, kunnen de nodules versmelten tot

grijze massa’s. Bij zware infecties komt er soms hyperpnee voor (Taylor et al., 2007).

17

4. DIAGNOSE

Het is zeer moeilijk om longworminfecties aan de hand van hun klinische symptomen te

diagnosticeren in de praktijk, want ze hebben allemaal bijna of exact dezelfde klinische symptomen als

andere respiratorische aandoeningen. Deze infecties vertonen bovendien aspecifieke radiografische

en hematologische bevindingen (Traversa et al., 2010).


Een kat met langdurige ademhalingsproblemen en conditieverlies is verdacht van A. abstrusus

infectie. De aanwezigheid van een eosinofilie heeft ook een diagnostische waarde (Hamilton, 1963).

De longen presenteren granulomateuze letsels, die met name ontwikkelen in de caudale longvelden

en superficiële zones van de long (Bourdeau, 1993). Op een radiografische foto zullen er toegenomen

vasculaire en focale parenchymale verdichtingen zichtbaar zijn (Taylor et al., 2007). In Figuur 9 is een

radiografie van de thorax te zien van een kat geïnfecteerd met A. abstrusus. Vooral de caudodorsale

longvelden zijn aangetast.

Figuur 9: Een laterale (A) en een dorsoventrale (B) opname van de thorax van een zes maanden oude kat

met A. abstrusus. Een interstitieel peribronchiaal patroon is te zien en vooral de caudodorsale longvelden

(cirkels) zijn aangetast. (Afkomstig van Traversa en Guglielmini, 2008)

Om een A. abstrusus infectie bij de kat met zekerheid te diagnosticeren moeten de typische L1 larven

gevonden worden. Figuur 10 toont de typische L1 larven van A. abstrusus, met subterminaal een

dorsaal uitsteeksel op hun S-vormige staart. Herhaalde verse fecale onderzoeken met een direct

uitstrijkje, centrifuge-sedimentatie-flotatie methode of Baermann techniek zijn nodig om de L1 larven te

vinden. De Baermann techniek is de gouden standaard, maar wordt niet veel toegepast in de praktijk.

De techniek heeft getrainde microscopisten nodig om de larven van A. abstrusus goed te

differentiëren van andere species, kost veel tijd (12-24 uur) en er zijn veel vals negatieve resultaten,

die voorkomen tijdens de prepatente infecties en door de intermitterende fecale larvale uitscheiding

(Traversa en Guglielmini, 2008; Conboy, 2009; Traversa et al., 2010; Di Cesare et al., 2011).

Herhaalde fecale onderzoeken zijn nodig om de sensitiviteit te verhogen (Traversa en Guglielmini,

2008; Conboy, 2009; Traversa et al., 2010). Probeer een vers staal met feces zo snel mogelijk te

onderzoeken (Traversa et al., 2010).

18

Figuur 10: De L1 larven van A. abstrusus (A) met het typische S-vormige uiteinde met subterminaal een

dorsaal uitsteeksel (zie cirkel) en een vergroting daarvan (B). (Uit Traversa et al., 2010)

Een direct uitstrijkje is goedkoop en makkelijk uit te voeren, maar het heeft een lage sensitiviteit door

de inadequate steekproefomvang. Deze techniek zal enkel infecties bij katten detecteren, die grote

aantallen L1 larven met de feces uitscheiden (Traversa en Guglielmini, 2008; Traversa et al., 2010).

De fecale flotatiemethode heeft ook een lage sensitiviteit door problemen met de steekproefomvang

en doordat de flotatiemedia de L1 larven kunnen beschadigen. De geconcentreerde zout- en

suikeroplossingen kunnen osmotische schade induceren, waardoor de larven uitdrogen en moeilijker

te identificeren zijn (Traversa en Guglielmini, 2008; Traversa et al., 2010). Zinksulfaat is het meest

betrouwbare medium van de flotatiemethode om L1 larven mee te detecteren, maar dit medium zal

alsnog 40 tot 90% van de positieve dieren missen (Conboy, 2004; Traversa et al., 2010). Een

bijkomende bruikbare procedure kan onderzoek van een faryngeale swab zijn (Taylor et al., 2010).

Moleculaire studies stappen over de limitaties van de conventionele methodes heen. Het DNA van A.

abstrusus is te detecteren met PCR, die gebaseerd is op genetische merkers binnen het ribosomaal

DNA. Het kan toegepast worden op feces en op een faryngeale swab. De PCR heeft een specificiteit

van 100% en een sensitiviteit van 97% (Traversa et al., 2008a, 2010). De wormresten en typische L1

larven van A. abstrusus zijn ook op autopsie te zien als een stukje van het longoppervlak wordt

afgesneden, geprepareerd en onder de microscoop wordt gelegd (Figuur 11) (Taylor et al., 2007).

Figuur 11: Eieren en larven van A. abstrusus in de alveoli van de kat (zie pijltjes). (Uit Gerdin et al., 2011)

19


Het vinden van eieren in de feces of nasale uitvloei is indicatief voor een infectie met C. aerophila

(Taylor et al., 2007). De centrifuge-sedimentatie-flotatie methode is in staat om de eieren van C.

aerophila in de feces te vinden (Euzeby, 1981b; Taylor et al., 2007; Di Cesare et al., 2011). Zowel met

de zinksulfaat als met de suikeroplossing als media testen ze positief, dus voor een getraind

microscopist moet het makkelijk zijn om een C. aerophila infectie te diagnosticeren (Traversa et al.,

2009a). De eieren van C. aerophila worden echter vaak verward met de eieren van Eucoleus boehmi

(nasale capillariasis) en de eieren van Trichuris vulpis (Campbell, 1991; Burgess et al., 2008, Conboy,

2009; Traversa et al, 2010; Di Cesare et al., 2011). De eieren van E. boehmi zijn kleiner (50-60 µm

lang en 30-35 µm breed) dan die van C. aerophila en ze hebben kleine putjes in het oppervlak. De

eieren van T. vulpis zijn groter (70-80 µm lang en 30-35 µm breed) dan de eieren van C. aerophila, ze

zijn niet asymmetrisch en ze hebben ringachtige verdikkingen op de basis van de bipolaire plugs.

Verder hebben ze een glad oppervlak (Campbell, 1991; Burgess et al., 2008; Traversa et al., 2009a).

In Figuur 12 zijn de eieren van C. aerophila en T. vulpis te zien. De eieren van C. aerophila (60-65 µm

lang en 25-40 µm breed) hebben een vatachtige vorm met asymmetrische bipolaire mucoïde plugs.

Verder hebben de eieren een dicht opeen gestreepte buitenkant met een netwerk van anastomose

richeltjes (Barrs et al., 2000; Taylor et al., 2007; Di Cesare et al., 2011).

Figuur 12: Eieren van C. aerophila (A) en eieren van T. vulpis (B). (Uit Traversa et al., 2010)



De Baermann techniek wordt geprefereerd als diagnostisch middel voor een infectie bij de hond met

C. vulpis, omwille van dezelfde redenen als besproken bij A. abstrusus. In Figuur 13 zien we dat de L1

larven van C. vulpis een karakteristieke rechte staart hebben, waardoor ze onderscheiden worden van

Filaroides spp. (Taylor et al., 2007; Burgess et al., 2008). Verder kan C. vulpis ook gediagnosticeerd

worden door het directe uitstrijkje en de flotatiemethode, maar deze technieken hebben een lage

sensitiviteit (Taylor et al., 2007; Traversa et al., 2010).

20

Figuur 13: L1 larven van C. vulpis met de Baermann techniek. Het omcirkelde gebied duidt de

karakteristieke rechte staart van C. vulpis aan. (Uit Traversa et al., 2010)


Bronchoscopie onder anesthesie is de meest betrouwbare diagnostische methode voor F. osleri,

omdat het de aanwezigheid, grootte en locatie van de nodules, veroorzaakt door F. osleri laat zien.

Verder kan ook gelijk tracheale mucus verzameld worden om eieren en larven in te zoeken (Taylor et

al., 2007). Bij een laterale thorax radiografie kunnen er ook grote parasitaire nodules zichtbaar zijn,

indien F. osleri uitgebreid aanwezig is. In het speeksel, de tracheale mucus en de feces kunnen de L1

larven en soms de eieren geïdentificeerd worden 10 tot 18 weken na infectie (Outerbridge en Taylor,

1998; Ettinger en Feldman, 2005; Taylor et al., 2007; Burgess et al. 2008). Herhaalde staalnames

kunnen nodig zijn (Taylor et al., 2007). De eieren zijn dunschalig, kleurloos, gevuld met larven en

hebben een grootte van 50-80 µm. De larven hebben een lengte van 325-378 µm (feces) en 232-266

µm (trachea) en ze hebben een typische geknikte staart zonder dorsaal uitsteeksel (Ettinger en

Feldman, 2005; Zajac en Conboy, 2006; Di Cesare et al., 2011). De Baermann methode is een minder

betrouwbare methode om L1 larven van F. osleri en F. hirthi te vinden, omdat deze larven lethargisch

zijn en dus niet actief uit de feces zullen migreren. De centrifugale fecale flotatiemethode met

zinksulfaat oplossing is betrouwbaarder. Verder kan er ook een direct uitstrijkje gemaakt worden en dit

is een goedkope en snelle methode, alleen heeft het een lage sensitiviteit (Traversa et al., 2010; Yao

et al., 2011). Het is erg belangrijk dat de feces vers zijn. Wanneer de feces een tijd hebben gestaan,

kunnen de eieren van Ancylostoma en Uncinaria uitkomen en die larven verwarren de diagnose (Zajac

en Conboy, 2006; Burgess et al., 2008). Als er klinische symptomen van tracheobronchitis aanwezig

zijn, voornamelijk in honden jonger dan twee jaar, en de behandeling voor Bordetella bronchoseptica

faalt, dan moet F. osleri zeker in de differentiaal diagnose worden opgenomen (Yao et al., 2011).

F. hirthi is enkel gediagnosticeerd in experimenteel besmette honden. L1 larven zijn aanwezig in de

feces en in het sputum. De larven zijn gekronkeld, hebben een inkeping in de staart, gevolgd door een

vernauwing en een terminale lansachtige punt. De flotatiemethode met zinksulfaat is een effectieve

methode om F. hirthi te diagnosticeren. Post mortem kan F. hirthi worden gediagnosticeerd door een

preparaat van een stukje long onder de microscoop te onderzoeken, zoals getoond in Figuur 14.

Hierin kunnen wormfragmenten, eieren en larven gevonden worden (Taylor et al., 2007).

21

Figuur 14: F. hirthi in het longweefsel van de hond (108 maal vergroot). De zwarte objecten, aangetoond

met de pijl, zijn de eieren en larven in de uterus van de vrouwelijke worm. (Uit Bowman en Lynn, 1995)

5. BEHANDELING EN PREVENTIE


Asymptomatische dragers hebben geen behandeling nodig (Reinhardt et al., 2004). Wereldwijd

worden benzimidazoles en macrocyclische lactonen in verschillende formuleringen gebruikt om

infecties met A. abstrusus in de kat te behandelen (Traversa et al., 2010). Een doeltreffende

behandeling tegen A. abstrusus is fenbendazole (20 mg/kg) in suspensie of tabletvorm gedurende 5

dagen (Hamilton et al., 1984) of fenbendazole (50 mg/kg) per os gedurende 3 tot 15 dagen (Schmid

en Düwel, 1990; Bowman en Lynn, 1995; Barrs et al., 1999; Grandi et al., 2005; Taylor et al., 2007;

Traversa et al., 2010). In Amerika heeft een orale pasta met 18,75% fenbendazole een licentie

gekregen voor de behandeling van A. abstrusus bij de kat (Traversa et al., 2010).

De orale pasta is vergeleken met twee spot-on formuleringen op de effectiviteit en veiligheid van de

behandeling tegen A. abstrusus. De eerste spot-on bevatte imidacloprid 10%/moxidectine 1% en de

tweede spot-on bevatte emodepside 2,1%/praziquantel 8,6%. Alle drie de behandelingen waren veilig

en doeltreffend tegen A. abstrusus bij de kat. Emodepside 2,1%/praziquantel 8,6% en de orale pasta

hadden dezelfde activiteit en imidacloprid 10%/moxidectin 1% was de meest effectieve behandeling

van de drie (Traversa et al., 2009b, 2009c, 2010). Kirkpatrick en Megella (1987) hebben met één

enkele parenterale dosis van 400 µg/kg (subcutaan) ivermectine een infectie bij de kat succesvol

behandeld (Bowman en Lynn, 1995; Pennisi et al., 1995; Reinhardt et al., 2004). Ivermectine is een

off-label product om katten met A. abstrusus mee te behandelen. Het wordt afgeraden om dit product

te gebruiken, omdat het levensbedreigende bijwerkingen heeft bij jonge dieren (Lewis et al., 1994;

Traversa et al., 2010).

Volgens Reinhardt et al. (2004) zijn er ook behandelingen beschreven met diethylcarbamazine en

tetramisole (Hamilton et al., 1984). Volgens Bowman en Lynn (1995) kan met levamisole (8 mg/kg per

22

os, drie keer met een interval van twee dagen) het uitscheiden van A. abstrusus larven met de feces

gestopt worden.

Wanneer er irreversibele chronische pulmonaire laesies aanwezig zijn en er na behandeling met

antihelminthica geen duidelijke verbetering optreedt, zou een corticosteroïdbehandeling voor

verbetering kunnen zorgen. Deze behandeling is ook zeker nodig indien na de behandeling met

antihelminthica plotseling een verslechtering van de respiratoire symptomen optreedt. Deze

verslechtering kan worden veroorzaakt doordat er wormen sterven en grote hoeveelheden antigenen

vrijkomen (Pedersen, 1988; Pennisi et al., 1995).

De preventie van een infectie met A. abstrusus bij de kat bestaat uit het voorkomen dat de kat in

aanraking komt met geïnfecteerde intermediaire gastheren en paratenische gastheren. Er moet dus

verhinderd worden dat katten prooien vangen, zoals vogels, knaagdieren en hagedissen (Bourdeau,

1993; Bowman en Lynn, 1995; Pennisi et al., 1995; Taylor et al., 2007). Vaak is de preventie hiervan

niet makkelijk en niet praktisch (Taylor et al., 2007).


Er is weinig informatie gepubliceerd omtrent de behandeling van C. aerophila bij de hond en de kat.

Verdere studies zijn nodig om de veiligheid en effectiviteit van de antihelminthica tegen C. aerophila te

kunnen beoordelen (Traversa et al., 2010). Burgess et al. (2008) melden dat een orale behandeling

met fenbendazole (50 mg/kg) gedurende 14 dagen effectief was voor één hond geïnfecteerd met C.

aerophila en voor een kat een subcutane toediening van abamectine (0,3 mg/kg) gedurende 14 dagen

(Barrs et al., 2000; Traversa et al., 2010). Levamisole (7,5 mg/kg) toedienen twee dagen achter elkaar

en na 14 dagen herhalen is ook effectief tegen C. aerophila (Taylor et al., 2007).

Er wordt geadviseerd dat eigenaren hun hond op eigen grond houden en een beperkte tot geen

toegang moeten geven tot omliggende gebieden. Alle feces dienen dagelijks te worden opgeruimd.

Hygiëne is essentieel om de accumulatie van infectieuze eieren te reduceren. Om herinfectie snel te

detecteren, wordt aangeraden zes maanden tot een jaar na succesvol behandelen de hond opnieuw

te testen door fecaal onderzoek te doen (Campbell, 1991; Burgess et al., 2008).



Volgens Conboy et al. (2009) is een behandeling met een enkele topicale toediening van

imidaclopride 10%/moxidectine 2,5% spot-on 100% doeltreffend bij de honden, die experimenteel

geïnfecteerd zijn met C. vulpis. Een eenmalige orale dosis milbemycine oxime (0,5 mg/kg) heeft bij

experimenteel geïnfecteerde honden een doeltreffendheid van 98-99% (Conboy et al., 2007; Traversa

et al., 2010). Fenbendazole (25-50 mg/kg/dag, per os, gedurende 3 tot 14 dagen) en febantel (14

mg/kg/dag, per os, gedurende 7 dagen) werden in gevallen van natuurlijk geïnfecteerde honden met

C. vulpis ook vermeld als een effectieve behandeling (Cobb en Fisher, 1992; Peterson et al., 1993;

23

Bihr en Conboy, 1999; Traversa et al., 2010). Diethylcarbamazine is wereldwijd niet meer

beschikbaar, maar dit was een effectief product tegen C. vulpis (Taylor et al., 2007).

Om C. vulpis te voorkomen kunnen de intermediaire gastheren uitgeschakeld worden. Dit kan worden

gedaan door de kennels te sprayen met een molluscicide. Verder kan tot 20 cm boven de grond het

hout van de hokken geverfd worden met creosoot. Feces dienen verwijderd te worden zodat de

slakken hier niet bij kunnen komen (Taylor et al., 2007).


Volgens Yao et al. (2011) worden vooral de benzimidazoles en macrocyclische lactonen gebruikt om

F. osleri te behandelen. Na een behandeling met fenbendazole (50 mg/kg/dag) gedurende tien dagen

verdwijnen de klinische symptomen bij de hond. Wanneer fenbendazole gedurende 26 dagen wordt

toegediend, zullen ook de tracheale en bronchiale nodules oplossen. Thiabendazole zorgt ook voor

het verdwijnen van de klinische symptomen en de tracheale en bronchiale nodules als de dosis

voldoende hoog is. Eerst wordt gedurende vijf dagen twee maal daags 35 mg/kg toegediend om

braken te voorkomen en dan wordt er twee maal daags gedurende 21 dagen 70 mg/kg toegediend

(Levitan et al., 1996). Oxfendazole (10 mg/kg/dag) gedurende 28 dagen neemt ook de klinische

symptomen en nodules weg (Kelly en Mason, 1985). Een groot nadeel van het behandelen met

benzimidazoles is de lange behandelingsduur. Macrocyclische lactonen zoals ivermectine hebben

deze nadelen niet. Een eenmalige subcutane injectie van 0,2-0,3 mg/kg ivermectine verzacht de

klinische symptomen. De dosis kan twee à drie keer herhaald worden om de drie weken, indien nodig.

Er is echter niet gedocumenteerd of deze behandeling de nodules ook doet verdwijnen (Boersema et

al., 1989; Outerbridge en Taylor, 1998; Yao et al., 2011). Men moet er rekening mee houden dat

ivermectine toxisch is voor bepaalde rassen, waaronder Collies (Mealey et al., 2001; Neff et al., 2004;

Yao et al., 2011).

Preventie van F. osleri is erg moeilijk. Hiervoor zouden de geïnfecteerde teven herkend moeten

worden en behandeld, voordat ze de pups likken. De enig zekere preventieve methode is de pups te

scheiden van de teef bij geboorte en ze zelf groot te brengen (Taylor et al., 2007).

Honden geïnfecteerd met F. hirthi kunnen doeltreffend worden behandeld met albendazole, hoewel er

maar zelden een behandeling nodig is. Preventie van F. hirthi is niet nodig (Taylor et al., 2007).

24

DISCUSSIE

De laatste jaren zijn er veel studies verschenen over de epidemiologie en de preventie van

longwormen bij de hond en de kat. Longwormen hebben de afgelopen jaren een behoorlijke

geografische verspreiding meegemaakt en ze zijn zelfs naar gebieden, eerder vrij van

longworminfecties, gemigreerd. Er worden dan ook steeds meer gevallen van longworminfecties

gezien bij de hond en de kat in Europa. Factoren die aan de grond zouden kunnen liggen van deze

toename, zijn onder andere klimaatveranderingen, verplaatsingen van dierenpopulaties en

seizoensgebonden veranderingen in de populatie van de vector (Traversa et al., 2010; Di Cesare et

al., 2011).

De belangrijkste longworminfectie bij de kat in Europa wordt veroorzaakt door A. abstrusus. Deze

worm is wereldwijd verspreid (Taylor et al., 2007). In Europa varieert de prevalentie van A. abstrusus

van 1% (Miró et al., 2004) tot 24,4% (Traversa et al., 2008b). Soms is er een groot verschil in

prevalentie tussen verschillende studies in één land en dit kan liggen aan de verschillende groepen

dieren, die bemonsterd werden bij het onderzoek. Er zijn nog maar enkele gevallen van

longworminfecties bij de kat, veroorzaakt door C. aerophila, bekend. Het is echter wel belangrijk dat

deze infecties gedetecteerd worden, aangezien C. aerophila een zoönose is (Lalošević et al., 2008;

Traversa et al., 2010). C. aerophila is dus een potentieel gevaar voor de humane gezondheid.

Bij de hond komen longworminfecties niet veel voor en vaak gaat het om een enkel klinisch geval. F.

osleri wordt van de longwormen bij de hond het meest gezien en deze worm wordt vooral

geassocieerd met kennels (Levitan et al., 1996; Ettinger en Feldman, 2005; Burgess et al., 2008).

Daarna komt C. vulpis bij de hond het meest voor, hoewel dit ook slechts om enkele gevallen gaat.

Gevallen met F. hirthi komen zelden voor (Burgess et al., 2008). F. hirthi is vaak subklinisch, gaat

onopgemerkt voorbij en wordt vooral aangetroffen in Beagle populaties (Hirth en Hottendorf, 1973;

Georgi et al., 1978; Beveridge et al., 1983; Genta en Schad, 1984; Spencer et al., 1985; Carrasco et

al., 1997).

Longworminfecties komen zeer vaak asymptomatisch voor en deze dieren zullen dus niet onderzocht

worden, waardoor de dieren geïnfecteerd en onbehandeld blijven. Ook worden veel longworminfecties

verkeerd gediagnosticeerd, omwille van de aspecifieke klinische symptomen (Traversa et al., 2010).

Het is belangrijk dat de Baermann techniek routinematig wordt gebruikt bij een kat of hond met

klinische symptomen, suggestief voor een longworminfectie. Deze techniek wordt echter bijna nooit in

de praktijk gebruikt (Traversa en Guglielmini, 2008; Traversa et al., 2010). Enkel voor F. osleri en F.

hirthi wordt de Baermann techniek afgeraden en raadt men de centrifugale flotatietechniek met

zinksulfaat oplossing aan, omdat de larven lethargisch zijn en niet actief uit de feces migreren

(Traversa et al., 2010; Yao et al., 2011).

Momenteel wordt er vooral gesteund op de benzimidazoles als behandeling van longwormen bij de

hond en de kat, maar als nadeel hebben de benzimidazoles dat ze langdurig moeten worden

toegediend (Yao et al., 2011). De nieuwe (formuleringen van) anthelminthica, die op de markt komen,

blijken vaak ook werkzaam te zijn ten opzichte van de longwormen.

25

Er is een accurate diagnose nodig om op tijd een effectieve behandeling in te stellen en dit heeft een

grote impact op de prognose voor het dier. Longworminfecties kunnen een behoorlijke impact hebben

op de gezondheid van de hond en de kat. Het is cruciaal dat dierenartsen en diagnostische laboratoria

zich hiervan bewust zijn. Ze zouden goed op de hoogte moeten zijn van welke diagnostiche middelen

ze het beste kunnen gebruiken en hoe ze longwormen kunnen voorkomen. Longworminfecties

moeten dus bij respiratorische aandoeningen altijd in de differentiaal diagnose worden opgenomen. In

de toekomst zouden verschillende aspecten van de biologie, pathologie en diagnose nog wel wat

meer opgehelderd kunnen worden.

26

REFERENTIELIJST

1. Anderson R.C. (2000). Order Strongylida (the bursate nematodes). Uit: Nematode Parasites of Vertebrates. Their Development and Transmission, 2

nd ed. C.A.B. International Publishing,

University Press, Wallingford. 2. Ash L.R. (1970). Diagnostic morphology of the third-stage larvae of Angiostrongylus cantonensis,

Angiostrongylus vasorum, Aelurostrongylus abstrusus, and Anafilaroides rostratus (Nematoda: Metastongyloidea). The Journal of Parasitology 56(2), 249-253.

3. August J.R., Powers R.D., Bailey W.S., Diamond D.L. (1980). Filaroides hirthi in a dog: fatal hyperinfection suggestive of autoinfection. Journal of the American Veterinary Medical Association 176(4), 331-334.

4. Bahnemann R., Bauer C. (1994). Lungworm infection in a beagle colony: Filaroides hirthi, a common but not well-known companion. Experimental and Toxicologic Pathology 46, 55-62.

5. Barutzki D., Schaper R. (2003). Endoparasites in dogs and cats in Germany 1999-2002. Parasitology Research 90, 148-150.

6. Barrs V.R., Swinney G.R., Martin P., Nicoll R.G. (1999). Concurrent Aelurostrongylus abstrusus infection and salmonellosis in a kitten. Australian Veterinary Journal 77(4), 229-232.

7. Barrs V.R., Martin P., Nicoll R.G., Beatty J.A., Malik R. (2000). Pulmonary cryptococcosis and Capillaria aerophila infection in an FIV-positive cat. Australian Veterinary Journal 78(3), 154-158.

8. Beveridge I., Dunsmore J.D., Harrigan K.E., Richard M.D. (1983). Filaroides hirthi in dogs. Australian Veterinary Journal 60(2), 59.

9. Bihr T., Conboy G.A. (1999). Lungworm (Crenosoma vulpis) infection in dogs on Prince Edward Island. Canadian Veterinary Journal 40(8), 555-559.

10. Blaisdell K.F. (1952). A study of the cat lungworm Aelurostrongylus abstrusus. PhD thesis, Cornell University, Ithaca, New York. Geciteerd door Pennisi M.G. et al. (1995).

11. Boersema J.H., Baas J.J.M., Schaeffer F. (1989). Een hardnekkig geval van ‘kennelhoest’ veroorzaakt door Filaroides osleri. Tijdschrift Diergeneeskunde 114(1), 10-13.

12. Bourdeau P., Ehm J.P. (1992). Cas original de Filaroïdose due à Filaroides sp. chez le chien. Données actuelles sur la Filaroïdose à Filaroides hirthi Georgi et Anderson 1975. Recueil de Médecine Vétérinaire 168(5), p. 315-321.

13. Bourdeau P. (1993). L’aelurostrongylus féline. Recueil de Médecine Vétérinaire-Spécial Helminthoses-Protozooses 169(5/6), 409-414.

14. Bourdoiseau G., Cadore J.L., Fournier C., Gounel J.M. (1994). L’oslérose du chien: actualités diagnostiques et thérapeutiques. Parasite 1(4), 369-378.

15. Bowman D.D., Lynn R.C. (1995). Georgis’ Parasitology for Veterinarians 6th ed. W.B. Saunders

Company, Philadelphia, 195-197, 228-229. 16. Brownlie S.E. (1990). A retrospective study of diagnosis in 109 cases of canine lower respiratory

disease. Journal Small Animal Practice 31(8), 371-376. 17. Burgess H., Ruotsalo K., Peregrine A.S., Hanselman B., Abrams-Ogg A. (2008). Eucoleus

aerophilus respiratory infection in a dog with Addison’s disease. Canadian Veterinary Journal 49(4), 389-392.

18. Campbell B.G. (1991). Trichuris and other Trichinelloid nematodes of dogs and cats in the United States. Compendium on Continuing Education for the Practicing Veterinarian 13, 769-778.

19. Caro-Vadillo A., Martínez-Merlo E., García-Real I., Fermín-Rodríguez L., Mateo P. (2005). Verminous pneumonia due to Filaroides hirthi in a Scottish terrier in Spain. The Veterinary Record 157(19), 586-589.

20. Carrasco L., Hervás J., Gómez-Villamandos J.C., de Lara F.C., Sierra M.A. (1997). Massive Filaroides hirthi infestation associated with canine distemper in a puppy. Veterinary Record 140, 72-73.

21. Chapman P.S., Boag A.K., Guitian J., Boswood A. (2004). Angiostrongylus vasorum infection in 23 dogs (1999-2002). Journal of small Animal Practice 45(9), 435-440.

22. Chilton N.B., Huby-Chilton F., Gasser R.B., Beveridge I. (2006). The evolutionary origins of nematodes within the order Strongylida are related to predilection sites within hosts. Molecular Phylogenetics and Evolution 40(1), 118-128.

23. Clinton R.L., Strump F.J., Wiggers K.L. (1976). Lungworm infection in a nine weeks old kitten. Feline Practice 6, 45-46. Geciteerd door Pennisi M.G. et al. (1995).

24. Cobb M.A., Fisher M.A. (1992). Crenosoma vulpis infection in a dog. Veterinary Record 130(20), 452.

27

25. Conboy G.A. (2004). Natural infection of Crenosoma vulpis and Angiostrongylus vasorum in dogs in Atlantic Canada and their treatment with milbemycin oxime. Veterinary Record 155(1), 16-18.

26. Conboy G., Bourque A., Miller L., Seewald W., Schenker R. (2007). Efficacy of milbemycin oxime in the treatment of dogs experimentally infected with Crenosoma vulpis. Proceedings of the 52nd Annual Meeting of the American Association of Veterinary Parasitologists. Washington, DC, 74. Geciteerd door Traversa D. et al. (2010).

27. Conboy G. (2009). Helminth parasites of the canine and feline respiratory tract. Veterinary Clinics of North America: Small Animal Practice 39(6), 1109-1126.

28. Conboy G., Hare J., Charles S., Settje T., Heine J. (2009). Efficacy of a Single Topical Application of Advantage Multi® (=Advocate®) Topical Solution (10% imidocloprid + 2,5% moxidectin) in the Treatment of Dogs Experimentally Infected with Crenosoma vulpis. Parasitology Research 105(1), 49-54.

29. Craig T.M., Brown T.W., Shefstad D.K., Williams G.D. (1978). Fatal Filaroides hirthi infection in a dog. Journal of the American Veterinary Medical Association 172 (9), 1096-1098.

30. Crawford P. (2000). What is your diagnosis? Filaroides hirthi infection. Journal of Small Animal Practice 41 (3), 133-134.

31. Darke P.G. (1976). Use of levamisole in the treatment of parasitic tracheobronchitis in the dog. Veterinary Record 99(15), 293-294.

32. Di Cesare A., Castagna G., Meloni S., Milillo P., Latrofa S., Otranto D., Traversa D. (2011). Canine and feline infections by cardiopulmonary nematodes in central and southern Italy. Parasitology Research 109 (1), 87-96.

33. Dorrington J.E. (1968). Studies on Filaroides osleri infestation in dogs. The Onderstepoort journal of veterinary research 35(1), 225-285.

34. Dunsmore J.D., Spratt D.M. (1979). The life history of Filaroides osleri in wild and domestic canids in Australia. Veterinary Parasitology 5(2-3), 275-286.

35. Epe C., Coati N., Schnieder T. (2004). Results of parasitological examinations of faecal samples from horses, ruminants, pigs, dogs, cats, hedgehogs and rabbits between 1998 and 2002. Deutsche tierärztliche Wochenschrift 111(6), 243-247.

36. Ettinger S.J., Feldman E.C. (2005). Textbook of Veterinary Internal Medicine 6th ed. St. Louis: Elsevier Saunders. 1221-1222, 1254-1256, 1118-1136.

37. Euzeby J. (1981a). Diagnostic expérimental des helminthoses animals (animaux domestiques, animaux de laboratoire, primates): travaux pratiques d’helminthologie vétérinaire, Livre 1 Généralités, diagnostic ante-mortem, Informations Techniques des Services Vétérinaires, Paris, France, 349 p, 206.

38. Euzeby J. (1981b). Diagnostic expérimental des helminthoses animals (animaux domestiques, animaux de laboratoire, primates): travaux pratiques d’helminthologie vétérinaire, Livre 2 Diagnostic direct post mortem et diagnostic indirect. Informations Techniques des Services Vétérinaire’, Paris, France, 364 p. Geciteerd uit Bourdeau P. (1993) en Di Cesare A. et al. (2011).

39. Foreyt W.J. (2001). Veterinary Parasitology Reference Manual 5th ed. Blackwell Publishing, Iowa

State University Press, 28-29, 56-57. 40. Genta R.M., Schad G.A. (1984). Filaroides hirthi: Hyperinfective lungworm infection in

immunosuppressed dogs. Veterinary pathology 21(3), 349-354. 41. Georgi J.R., Fleming W.J., Hirth R.S., Cleveland D.J. (1976). Preliminary investigation of the life

history of Filaroides hirthi. Cornell Veterinarian 66(3), 309-323. 42. Georgi J.R., Slauson D.O., Theodorides V.J. (1978). Anthelmintic activity of albendazole against

Filaroides hirthi lungworms in dogs. American Journal of Veterinary Research 39(5), 803-806. 43. Gerdin J.A., Slater M.R., Makolinski K.V., Looney A.L., Appel L.D., Martin N.M., Mc Donough S.P.

(2011). Post-mortem findings in 54 cases of anesthetic associated death in cats from two spay-neuter programs in New York State. Journal of Feline Medicine & Surgery 13(12), 959-966.

44. Grandi G., Calvi L.E., Venco L., Paratici C., Genchi C., Memmi D., Kramer L.H. (2005). Aelurostrongylus abstrusus (cat lungworm) infection in five cats from Italy. Veterinary Parasitology 134(1-2), 177-182.

45. Hamilton J.M. (1963). Aelurostrongylus abstrusus infestation of the cat. The Veterinary Record 75(16), 417-422.

46. Hamilton J.M., Weatherley A., Chapman A.J. (1984). Treatment of lungworm disease in the cat with fenbendazole. Veterinary Record 114(2), 40-41.

47. Hirth R.S., Hottendorf G.H. (1973). Lesions produced by a new lungworm in Beagle dogs. Veterinary Pathology 10(5), 385-407.

48. Hobmaier M., Hobmaier A. (1935). Mammalian phase of the lungworm Aelurostrongylus abstrusus in the cat. Journal of the American veterinary association 87, 191-198.

28

49. Holmes P.R., Kelly J.D. (1973). Capillaria aerophila in the domestic cat in Australia. Australian Veterinary Journal 49(10), 472-473.

50. Internetreferentie:http://instruction.cvhs.okstate.edu/jcfox/htdocs/Disk1/Images/Img0051d.jpg (geconsulteerd op 24 april 2012).

51. Kahn C. M. (2010). The Merck Veterinary manual 10th ed. MERCK & CO., INC., WHITEHOUSE

STATION, N.J., U.S.A., 383-384. 52. Kelly P.J., Mason P.R. (1985). Successful treatment of Filaroides osleri infection with

oxfendazole. Veterinary Record 116(16), 445-446. 53. Kirkpatrick C.E., Megella C. (1987). Use of ivermectin in treatment of Aelurostrongylus abstrusus

and Toxocara cati infections in a cat. Journal of American Veterinary Medical Association 190(10), 1309-1310.

54. Lalošević D., Lalošević V., Klem I., Stanojev-Jovanović D., Pozio E. (2008). Pulmonary capillariasis miming bronchial carcinoma. American Journal of Tropical Medicine and Hygiene 78(1), 14-16.

55. Lautenslager J.P. (1976). Internal helminthes of cats. Veterinary Clinics of North America: Small Animal Practica 6(3), 353-365.

56. Levine N.D. (1980). Nematode Parasites of domestic animals and of man. 2nd

ed., Burgess Publishing Company, Minneapolis, Minnesota, USA, 233-238, 430.

57. Levitan D.M., Matz M.E., Findlen C.S., Fister R.D. (1996). Treatment of Oslerus osleri infestation in a dog: case report and literature review. Journal of the American animal hospital association 32(5), 435-438.

58. Lewis D.T., Merchant S.R., Neer T.M. (1994). Ivermectin toxicosis in a kitten. Journal of American Veterinary Medical Association 205(4), 584-586.

59. Mackerras M.J. (1957). Observation on the life history of the cat lungworm Aelurostrongylus abstrusus. Aust J Zool 5(2), 188-195. Geciteerd door Pennisi M.G. et al. (1995).

60. McGarry J.W., Martin M., Cheeseman M.T., Payne-Johnson C.E. (1995). Crenosoma vulpis, the fox lungworm, in dogs. Veterinary Record 137(11), 271-272.

61. Mealey K.L., Bentjen S.A., Gay J.M., Cantor G.H. (2001). Ivermectin sensitivity in collies is associated with a deletion mutation of the mdr1 gene. Pharmagenetics 11(8), 727-733.

62. Miró G., Montoya A., Jiménez S., Frisuelos C., Mateo M., Fuentes I. (2004). Prevalence of antibodies to Toxoplasma gondii and intestinal parasites in stray, farm and household cats in Spain. Veterinary Parasitology 126(3), 249-255.

63. Morgan B.B., Hawkins P.A. (1949). Veterinary Helminthology. Burgess Publishing Company, Minneapolis, Minnesota, USA, 340-341, 276-279, 282-283.

64. Naylor J.R., Hamilton J.M., Weatherley A.J. (1984). Changes in the ultrastructure of feline pulmonary arteries following in infection with the lungworm Aelurostrongylus abstrusus: 2 clinic cases. British Veterinary Journal 140 (2), 181-190.

65. Neff M.W., Robertson K.R., Wong A.K., Safra N., Broman K.W., Slatkin M., Mealey K.L., Pedersen N.C. (2004). Breed distribution and history of canine mdr1-1delta, a pharmacogenetic mutation that marks the emergence of breeds from the collie lineage. Proceedings of the National Academy of Science of the United States of America 101(32), 11725-11730.

66. Osler W. (1877). Verminous bronchitis in dogs. Veterinarian 50, 387-397. Geciteerd door Dunsmore J.D. en Spratt D.M. (1979).

67. Outerbridge C.A., Taylor S.M. (1998). Oslerus osleri tracheobronchitis: Treatment with ivermectin in 4 dogs. Canadian Veterinary Journal 39(4), 238-240.

68. Parsons J.C. (1987). Ascarid infections of cats and dogs. Veterinary Clinics of North America: Small Animal Practice 17(6), 1307-1339.

69. Payo-Puente P., Diez A., Gonzalo-Orden J.M., Notomi M.K., Rodríguez-Altónaga J.A., Rojo-Vázquez F.A, Orden A.M. (2005). Computed Tomography in cats infected by Aelurostrongylus abstrusus: 2 clinic cases. The International Journal of Applied Research in Veterinary Medicine 3(4), 339-343.

70. Payo-Puente P., Botelho-Dinis M., Carvaja Urueῆa A. M. C., Payo-Puente M., Gonzalo-Orden J.M., Rojo-Vázquez F.A. (2008). Prevalence study of the lungworm Aelurostrongylus abstrusus in stray cats in Portugal. Journal of Feline Medicine and Surgery 10(3), 242-246.

71. Pedersen N.C. (1988). Feline Infectious Diseases. American Veterinary Publications Inc., 305-309.

72. Pennisi M.G., Niutta P.P., Giannetto S. (1995). Longwormziekte bij katten veroorzaakt door Aelurostrongylus abstrusus. Tijdschrift voor Diergeneeskunde 120(9), 263-266.

29

73. Peterson E.N., Barr S.C., Gould W.J., Beck K.A., Bowman D.D. (1993). Use of fenbendazole for treatment of Crenosoma vulpis infection in a dog. Journal of American Veterinary Medical Association 202(9), 1483-1484.

74. Pinckney R.D., Studer A.D., Genta R.M. (1988). Filaroides hirthi infection in two related dogs. Journal of the American Veterinary Medical Association 193(10), 1287-1288.

75. Reilly G.A., McGarry J.W., Martin M., Belford C. (2000). Crenosoma vulpis, the fox lungworm, in a dog in Ireland. Veterinary Record 146, 764-765.

76. Reinhardt S., Ottenjann M., Schunack B., Kohn B. (2004). Lungenwurmbefall (Aelurostrongylus abstrusus) bei einer Katze. Kleintierpraxis 49(4), 239-246.

77. Ribeiro V.M., Lima W.S. (2001). Larval production of cats infected and re-infected with Aelurostrongylus abstrusus (Nematoda: Protostrongylidae). Revue de Médecine Vétérinaire 152(11), 815-829.

78. Rinaldi L., Calabria G., Carbone S., Carella A., Cringoli G. (2007). Crenosoma vulpis in dog: first case report in Italy and use of the FLOTAC technique for copromicroscopic diagnosis. Parasitology Research 101(6), 1681-1684.

79. Scott D.W. (1972). Current knowledge of Aelurostrongylus abstrusus in the cat. Cornell Veterinarians 63, 483-500. Geciteerd door Pennisi M.G. et al. (1995), Barrs V.R. et al. (1999) en Traversa D. et al. (2010).

80. Schmid K., Düwel D. (1990). Zum Einsatz von Fenbendazol (Panacur Tabletten ad us. vet.) gegen Helminthenbefall bei Katzen. Tierärztliche Umschau 45(12), 868-875.

81. Schnieder T. (2006). Hoofdstuk 5: Helminthosen von Hund und Katze. Uit: Veterinärmedizinische Parasitologie 6

th ed. Parey, Germany, 785 p. (488, 491-493, 516).

82. Schuster R., Hamann F. (1993). Ein Fall einer Oslerus osleri-Infektion (Nematoda) beim Hund. Applied Parasitology 34, 125-130.

83. Shaw D.H., Conboy G.A., Hogan P.M., Horney B.S. (1996). Eosinophilic bronchitis caused by Crenosoma vulpis infection in dogs. Canadian Veterinary Journal 37(6), 361-363.

84. Soulsby E.J.L. (1965). Textbook of Veterinary Clinical Parasitology. Volume I Helminths. Blackwell Scientific Publications, Oxford, 66-80.

85. Soulsby E.J.L. (1982). Helminths, Arthropods and Protozoa of Domesticated Animals 7th ed.

Baillière Tindall, London, 141-142, 172, 269, 276-279, 283-284, 329, 337, 340. 86. Spencer A., Rushton B., Munro H. (1985). Filaroides hirthi in a british bred Beagle dog. Veterinary

record 117(1), 8-10. 87. Stockdale P.H.G. (1970). The pathogenesis of the lesions elicited by Aelurostrongylus abstrusus

durings its prepatent period. Veterinary Pathology 7(2), 102-115. 88. Taubert A., Pantchev N., Vrhovec M.G., Bauer C., Hermosilla C. (2009). Lungworm infections

(Angiostrongylus vasorum, Crenosoma vulpis, Aelurostrongylus abstrusus) in dogs and cats in Germany and Denmark in 2003-2007. Veterinary Parasitology 159(2), 175-180.

89. Taylor M.A., Coop R.L., Wall R.L. (2007). Veterinary Parasitology, third ed. Blackwell Publishing Ltd., Oxford, UK. 1, 7-9, 361-364, 395-400, 410-411.

90. Torgerson P.R., McCarthy G., Donnelly W.J.C. (1997). Filaroides hirthi verminous pneumonia in a West Highland white terrier bred in Ireland. Journal of Smal Animal Practice 38(5), 217-219.

91. Traversa D., Guglielmini C. (2008). Feline aelurostrongylosis and canine angiostrongylosis: A challenging diagnosis for two emerging verminous pneumonia infections. Veterinary Parasitology 157(3-4), 163-174.

92. Traversa D., Iorio R., Otranto D. (2008a). Diagnostic and clinical implications of a nested PCR specific for ribosomal DNA of the feline lungworm Aelurostrongylus abstrusus (Nematoda, Strongylida). Journal of Clinical Microbiology 45(5), 1811-1817.

93. Traversa D., Di Cesare A., Milillo P., Iorio R., Otranto D. (2008b). Aelurostrongylus abstrusus in a feline colony from central Italy: clinical features, diagnostic procedures and molecular characterization. Parasitology Research 103(5), 1191-1196.

94. Traversa D., Di Cesare A., Milillo P., Iorio R., Otranto D. (2009a). Infection by Eucoleus aerophilus in dogs and cats: Is another extra-intestinal parasitic nematode of pets emerging in Italy? Research in Veterinary Science 87(2), 270-272.

95. Traversa D., Di Cesare A., Milillo P., Lohr B., Iorio R., Pampurini F., Schaper R., Bartolini R., Heine J. (2009b). Efficacy and safety of imidacloprid 10%/moxidectin 1% spot-on formulation in the treatment of feline aelurostrongylosis. Parasitology Research 105(1), 55-62.

96. Traversa D., Di Cesare A., Milillo P., Lohr B., Iorio R., Pampurini F., Schaper R., Bartolini R., Heine J. (2009c). Efficacy and safety of emodepside 2,1%/praziquantel 8,6% spot-on formulation in the treatment of feline aelurostrongylosis. Parasitology Research 105(1), 83-89.

30

97. Traversa D., Di Cesare A., Conboy G. (2010). Canine and feline cardiopulmonary parasitic nematodes in Europe: emerging and underestimated. Parasites & Vectors 2010, 3:62.

98. Tüzer E., Toparlak M., Gargili A., Keles V., Ulutaş Esatgil M. (2002). A case of Aelurostrongylus abstrusus infection in a cat in Istanbul, Turkey and its treatment with moxidectin and levamisole. Turkish Journal of Veterinary and Animal Science 26, 411-414.

99. Unterer S., Deplazes P., Arnold P., Flückiger M., Reusch C.E., Glaus T.M. (2002). Spontaneus Crenosoma vulpis infection in 10 dogs: laboratory, radiographic and endoscopic findings. Schweizer Archiv für Tierheilkunde144(4), 174-179.

100. Urquhart G.M., Jarrett W.F.H., O’Sullivan J.G. (1954). Canine tracheo-bronchitis due to infection with Filaroides osleri. Veterinary Record 66, p.143-145.

101. Valentine B.A., Georgi M.E. (1987). Filaroides hirthi hyperinfection associated with adrenal cortical carcinoma in a dog. Journal of Comparative Pathology 97 (2), 221-225.

102. Wright A.I., Endoparasites. In: Chandler E.A., Gaskell C.J., Hilbery A.D.R. (1985). Feline Medicine and Therapeutics. Blackwell Scientific Publications, Oxford, 352-361.

103. Yao C., O’Toole D., Driscoll M., McFarland W., Fox J., Cornish T., Jolley W. (2011). Filaroides osleri (Oslerus osleri): Two case reports and a review of canid infections in North America. Veterinary Parasitology 179, 123-129.

104. Zajac A.M., Conboy G.A. (2006). Veterinary Clinical Parasitology. 7th ed. Ames: Blackwell

Publishing, 12-13, 54, 66.

LONGWORMINFECTIES BIJ HOND EN KAT IN...

Documents

Transcript of LONGWORMINFECTIES BIJ HOND EN KAT IN...