INTERAÇÕES ENTRE Nannostomus beckfordi (LEBIASINIDAE...

FABRICIO DOS ANJOS SANTA ROSA

INTERAÇÕES ENTRE Nannostomus beckfordi (LEBIASINIDAE:

CHARACIFORMES) E SEU PARASITO Artystone minima

(CYMOTHOIDAE: ISOPODA)

Belém – PA

2019





Dissertação apresentada ao Programa de Pós-Graduação

em Ecologia Aquática e pesca da Universidade Federal do

Pará, como requisito parcial para obtenção do título de

Mestre em Ecologia Aquática e Pesca.

Orientador: Prof. Dr. Jonathan Stuart Ready

Belém – PA

2019

Dados Internacionais de Catalogação na Publicação (CIP) de acordo com ISBD Sistema de Bibliotecas da Universidade Federal do Pará

Gerada automaticamente pelo módulo Ficat, mediante os dados fornecidos pelo(a) autor(a)

R788i Rosa, Fabricio dos Anjos Santa Interações entre Nannostomus beckfordi

(Lebiasinidae: Characiformes) e seu parasito Artystone minima (Cymothoidae: Isopoda) / Fabricio dos Anjos Santa Rosa. — 2019. iii, 33 f. : il. color.

Orientador(a): Prof. Dr. Jonathan Stuart Ready Dissertação (Mestrado) - Programa de Pós-Graduação em

Ecologia Aquática e Pesca, Instituto de Ciências Biológicas, Universidade Federal do Pará, Belém, 2019.

1. Piolho de peixe. 2. Índices de parasitismo. 3. Ecologia parasitária. I. Título.

CDD 577.609811





Dissertação apresentada ao Programa de Pós-Graduação

em Ecologia Aquática e pesca da Universidade Federal do

Pará, como requisito parcial para obtenção do título de

Mestre em Ecologia Aquática e Pesca.

Data: 26/02/2019

Orientador:

______________________________________

Prof. Dr. Jonathan Stuart Ready

(UFPA – Instituto de Ciências Biológicas)

Banca examinadora:

______________________________________

Prof. Drª. Bianca Bentes da Silva


______________________________________

Prof. Drª. Sarita Nunes Loureiro

(UFRA – Campus Tomé-açu)

______________________________________

Prof. Dr. Breno Eduardo da Silva Barros

(UFRA – Campus Capanema)

Suplentes:

______________________________________

Prof. Drª. Jussara Moretto Martinelli-Lemos


______________________________________

Prof. Drª. Cristiana Ramalho Maciel

(UFPA – Instituto de Estudos Costeiros)

Belém – PA

2019

Sabe o que é Brio?

AGRADECIMENTOS

Agradeço ao meu orientador Jonathan Stuart Ready por toda a orientação dos últimos

dois anos, sempre me incentivando a progredir profissionalmente.

À todos do Laboratório de Ictiologia e Lepdopterologia Integrada, em especial à

Suellen, Luiz e Tati que me proporcionaram sua agradável companhia em campo e no

laboratório, sempre ajudando de alguma forma na construção do trabalho.

Agradeço à minha família pelo apoio em todas as vertentes da minha vida, em especial

a minha avó Iracema, minha tia Irene, minha mãe Maria e meu avô Romualdo (in memorian)

pela companhia e pelo amor entregue a mim a partir de uma vida inteira de convivência.

Aos meus amigos da educação básica Bernardo Barros e Bruna Almeida por todo

carinho e companheirismo de mais de 10 anos de conversas e convivência.

Aos meus amigos de graduação, Felipe, Gabriel Aztec, Sérgio, Yan, Magno e José pela

amizade verdadeira construída nos momentos mais desafiadores da minha vida.

À Universidade Federal do Pará por toda infraestrutura e profissionais proporcionados

que auxiliaram direta ou indiretamente no desenvolvimento deste trabalho.

À todas as instituições e órgãos que deram apoio: CNPq, CAPES, FAPESPA, UFPA,

IBAMA.

i

SUMÁRIO

RESUMO ------------------------------------------------------------------------------------------------------------------------ ii

ABSTRACT -------------------------------------------------------------------------------------------------------------------- iii

1. INTRODUÇÃO ------------------------------------------------------------------------------------------------------------- 1

2. OBJETIVOS ---------------------------------------------------------------------------------------------------------------- 7

2.1 Objetivo Geral ------------------------------------------------------------------------------------------------------------- 7

2.2 Objetivos Específicos ----------------------------------------------------------------------------------------------------- 7

3. MATERIAL E MÉTODOS ---------------------------------------------------------------------------------------------- 7

3.1 Área de Estudo ------------------------------------------------------------------------------------------------------------ 7

3.2 Amostragem --------------------------------------------------------------------------------------------------------------- 8

3.4 Variáveis Ambientais ---------------------------------------------------------------------------------------------------- 9

3.5 Índices Parasitológicos -------------------------------------------------------------------------------------------------- 10

3.6 Análise dos Dados -------------------------------------------------------------------------------------------------------- 11

4. RESULTADOS ------------------------------------------------------------------------------------------------------------ 11

4.1 Variedade de potenciais hospedeiros--------------------------------------------------------------------------------- 11

4.2 Prevalência x Comprimento ------------------------------------------------------------------------------------------- 15

4.3 Variação geral entre as amostragens -------------------------------------------------------------------------------- 16

4.4 Efeitos do parasitismo em N. beckfordi ------------------------------------------------------------------------------ 17

5. DISCUSSÃO --------------------------------------------------------------------------------------------------------------- 21

5.1 Multiplicidade de hospedeiros ----------------------------------------------------------------------------------------- 21

5.2 Efeitos do parasitismo na condição de Nannostomus beckfordi -------------------------------------------------- 23

6. REFERÊNCIAS ----------------------------------------------------------------------------------------------------------- 25

ii

RESUMO

A família Cymothoidae engloba organismos que parasitam peixes tanto em regiões

tropicais quanto em temperadas, sendo que esses parasitos podem se fixar em diversas

estruturas do corpo do hospedeiro, gerando consequências que variam com a espécie. O

objetivo do trabalho foi verificar a existência de hospedeiros alternativos do parasito de

cavidade peritoneal Artystone minima, avaliando associações dos índices parasitários com a

variação ambiental estacional, além de identificar possíveis associações dos parasitos com a

condição do hospedeiro prioritário, Nannostomus beckfordi. O ponto de amostragem é

localizado no Rio Jeju, no estado do Pará. As coletas foram realizadas trimestralmente nos

meses de agosto e novembro de 2017 (período de seca), e de fevereiro e maio de 2018 (período

de cheia), utilizando uma rede de arrasto. Os índices de prevalência, intensidade média e

abundância média foram calculados e uma análise de covariância (ANCOVA) foi realizada

entre sexo e períodos de amostragem para verificar se a presença do parasito influencia no peso

do hospedeiro. Além de N. beckfordi, ocorreu parasitismo nas espécies Hyphessobrycon aff

rosaceus e Moenkhausia collettii nas coletas no período de cheia. Apesar disso, a única espécie

que exibe infecção pelo parasito nos níveis de comprimento superiores é N. beckfordi. O índice

de abundância média e prevalência só foi superior a 10% no período de cheia para as espécies

N. beckfordi e M. collettii e o de intensidade média só foi superior a 1 também no período de

cheia para a espécie N. beckfordi. A ANCOVA mostrou que a presença do parasito influencia

de forma negativa o peso das fêmeas no período cheio. O período de cheias coincide com a

época de maior abundância de N. beckfordi com gônadas maduras, sendo que a grande maioria

das fêmeas parasitadas estarem em início de maturação, um indicativo de que as fêmeas podem

estar tendo sua reprodução influenciada de forma estacional pela presença do parasito,

mostrando que o efeito de castração parasitária parcial está ocorrendo. A abundância e a

localização semelhante na coluna d’água são os fatores que mais importam para a infestação às

espécies alternativas encontradas, sendo que o padrão de nado destas espécies faz com que

tenham a locomoção mais afetada em comparação ao hospedeiro prioritário. As outras espécies

do gênero Nannostomus não estão sendo parasitadas por conta do posicionamento destas

espécies na coluna d’água. A presença de mais de um parasito em N. beckfordi nas duas últimas

amostragens mostra que as mancas tendem a compartilhar um hospedeiro com a redução da

abundância deste no período de cheia. O trabalho é um possível ponto de partida para quaisquer

trabalhos futuros que visem o controle a prevenção do parasitismo por A. minima.

Palavras-chave: Piolho de peixe, índices de parasitismo, ecologia parasitária.

iii

ABSTRACT

The Cymothoidae family comprises organisms that parasitize fish in both tropical and

temperate regions. These parasites can attach themselves to various structures of the host body,

generating consequences that vary with the species. The objective of this work was to verify

the existence of alternative hosts of the peritoneal cavity parasite Artystone minima, evaluating

associations of parasitic indices with seasonal environmental variation, and to identify possible

associations of parasites with the condition of the priority host, Nannostomus beckfordi. The

sampling point is located on the Jeju River, in the state of Pará. The collections were performed

quarterly in August and November of 2017 (dry season), and from February and May of 2018

(wet season), using a trawl. Prevalence indices, mean intensity and mean abundance were

calculated and a covariance analysis (ANCOVA) was performed between sex and sampling

periods to verify whether the presence of the parasite influences host weight. Besides N.

beckfordi, parasitism occurred in the species Hyphessobrycon aff rosaceus and Moenkhausia

collettii during the wet season. Nevertheless, the only species that exhibits parasite infection at

higher length levels is N. beckfordi. The mean abundance and prevalence index was only higher

than 10% in the wet season for N. beckfordi and M. collettii species and the mean intensity

index was only higher than one in the wet season for N. beckfordi species. The ANCOVA

showed that the presence of the parasite negatively influences the weight of females in the wet

season. The wet season coincides with the time of most abundance of N. beckfordi with mature

gonads, being that the vast majority of parasitized females are in early maturation, an indication

that females may be having their reproduction seasonally influenced by the presence of the

parasite, showing that the effect of partial parasitic castration is occurring. The abundance and

similar location in the water column are the most important factors for infestation to the

alternative species found, being that the swimming pattern of these species makes them have

the most affected locomotion compared to the priority host. The other species of the genus

Nannostomus are not being parasitized due to the placement of these species in the water

column. The presence of more than one parasite in N. beckfordi in the last two samples shows

that the mancae tend to share a host with its abundance reduction during the wet season. The

work is a possible starting point for any future work that aimed at controlling the prevention of

parasitism by A. minima.

keywords: Fish louse, parasitism indices, parasitic ecology.

1

1. INTRODUÇÃO

1.1 Parasitismo em Peixes

Dentre todos os grupos de vertebrados os peixes são hospedeiros da maior quantidade e

variedade de parasitos, muito por conta do longo período de tempo que o grupo está em estreita

associação com a grande diversidade de formas de invertebrados e também por viverem em

ambientes aquáticos, o que facilita o processo de transmissão e dispersão dos parasitos (Malta,

1984; Thatcher & Pereira Júnior, 2006). A grande diversidade de espécies que parasitam peixes

pode chegar a cerca de 10 mil, distribuídos em vários grupos de organismos diferentes como

Protozoa (1750 espécies), Monogenea (1500 espécies), Digenea (1750 espécies), Cestoda (1000

espécies), Nematoda (700 espécies), Achantocephala (400 espécies) e Crustacea (2590

espécies; Eiras, 1994), sendo este último o grupo com mais representantes, com destaque para

os grupos de copépodos, branquiúrus e isópodos, que representam os grupos de crustáceos que

possuem maior afinidade em parasitar peixes (Eiras et al., 2000).

Os efeitos dos parasitos sobre os hospedeiros estão intrinsicamente relacionados ao fato

de os primeiros utilizarem recursos energéticos dos últimos (Cardoso, 2015), fato esse que

geralmente ocasiona efeitos deletérios fisiológicos sobre os hospedeiros (Martin et al., 2014),

como a redução da taxa de crescimento (Tsai & Dai, 1999), malformação dos intestinos

(Yamano et al., 2011), castração parasitária (Ding, 1986), emagrecimento, alterações na

capacidade respiratória e alteração da capacidade natatória (De Lima et al., 2005). A atrofia dos

filamentos branquiais, a remoção dos arcos branquiais e a destruição da língua (Chávezlópez et

al., 2005) são algumas das modificações da morfologia que os locais de fixação do parasito

comumente apresentam (Rohde, 2005). A simples existência de parasitos em hospedeiros não

causa necessariamente efeitos deletérios, já que geralmente esses efeitos de infestação surgem

somente quando ocorrem mudanças ambientais, naturais ou antropogênicas, que podem levar a

alterações no estado de equilíbrio entre parasito, ambiente e hospedeiro (Leonardos & Trilles,

2003; Iwanowicz, 2011; Cardoso, 2015).

2

1.2 Impactos do parasitismo no mercado de peixes ornamentais

Um dos principais problemas da indústria de peixes ornamentais no Brasil é a falta de

conhecimento das diferentes doenças que afetam a população para extrativismo e a criação

desses peixes (Sobecka et al., 2012). Existem condições específicas onde essas doenças se

manifestam, ocorrendo geralmente quando os parasitos encontram situações favoráveis à sua

proliferação (Hoshino et al., 2018) como na presença de algum estresse ambiental, que pode

gerar um desequilíbrio na relação hospedeiro/parasito/ambiente (Tavares et al., 2009),

especialmente devido à qualidade da água, a densidade populacional e a outros efeitos

estressores (Molnár, 1994; Moraes & Martins, 2004). Também é amplamente reconhecido que

o transporte de peixes ornamentais pode não só gerar doenças nos peixes como causar a

disseminação desses patógenos de um país para outro (Mehrdana et al., 2014; Salgado-

Maldonado et al., 2015), como aconteceu com as espécies Nannostomus beckfordi (Figura 1) e

Nannostomus unifasciatus que estavam infectados por Artystone minima (Sobecka et al., 2012).

Outros fatores que influenciam nessa proliferação de parasitos são as precárias condições

de cultura dos espécimes, os problemas na densidade de estocagem e a falta de nutrição

adequada (Abidi et al., 2011; Martins et al., 2012; Moyses et al., 2015).

É importante ressaltar que além dos problemas financeiros ocasionados no mercado externo,

também existem desdobramentos regionais, já que os peixes ornamentais são uma fonte

significativa de renda para muitas comunidades ribeirinhas da bacia amazônica, assim como

são importantes em empreendimentos de aquicultura em outras partes do Brasil (Hoshino et al.,

2018), sendo, por conta disso, importante estudar os agentes causadores de doenças em peixes

ornamentais nos ambientes de onde estas espécies são retiradas (Martins et al., 2001).

Figura 1: Imagem de Nannostomus beckfordi, hospedeiro de Artystone minima já descrito na literatura.

3

1.3 Isópodes da família Cymothoidae

Os isópodes são uma das mais diversas ordens de crustáceos e vivem em uma ampla

variedade de ambientes, desde hábitats terrestres até as águas doces e marinhas, embora sejam

mais comuns nas águas marinhas rasas (El-Shahawy & Desouky, 2010). Possuem

aproximadamente 10 mil espécies descritas, com 10 subordens (Araújo, 2008), sendo que a

subordem Flabellifera contém quase exclusivamente famílias parasitárias (El-Shahawy &

Desouky, 2010).

Um dos grupos que estão incluídos dentro da subordem Flabellifera é família

Cymothoidae, que está entre os maiores grupos de isópodes existentes, agrupando cerca de 40

gêneros com mais de 380 espécies formalmente descritas (Ahyong et al., 2011), com boa parte

destas possuindo taxonomia ainda pouco compreendida (Brusca et al. 2001). Apesar de ter

ocorrido um grande acréscimo de informações na literatura na última década, ainda existem

várias partes do mundo onde a riqueza do grupo é pouco conhecida (El-Shahawy & Desouky,

2010). São organismos ectoparasitas de peixes marinhos e de água doce que possuem sua

alimentação baseada principalmente em consumo de sangue do hospedeiro, podendo também

haver consumo de muco, epitélio e tecidos subcutâneos (Costa & Trilles, 1969; Costa &

Chellappa, 2010). São encontrados em todo o mundo em regiões tropicais e temperadas

(Brusca, 1981; El-Shahawy & Desouky, 2010).

Os Cymothoidae são subdivididos em céfalon, que possuem apêndices que variam em

forma e tamanho dependendo do gênero; um tórax livre, denominado péreon, que possui sete

segmentos, cada um com um par de apêndices similares, denominados pereópodes; um

abdômen, denominado pléon, com cinco pares de apêndices similares, denominados pleópodes;

e uma cauda, chamada de pleotélson, com um par de apêndices, denominados urópodes (Sartor,

1987; Thatcher, 2000), como representado na Figura 2. Os sexos são separados e a fertilização

é interna, sendo que machos e fêmeas estão presentes com frequência no mesmo hospedeiro

(Thatcher, 2000). Os poros genitais em ambos os sexos se localizam ventralmente, no péreon,

próximo da base dos pleópodes (pênis presente na base do segundo pleópode), sendo que as

fêmeas adultas possuem uma câmara incubadora ventral, o marsúpio, onde os ovos e embriões

se desenvolvem até se transformarem em jovens morfologicamente semelhantes ao adulto,

chamado estádio manca (Sartor, 1987; Thatcher, 2000; Araújo, 2008).

Após serem liberadas através do poro posterior as mancas vão em busca de um

hospedeiro. As mancas possuem apenas seis pares de apêndices torácicos em comparação aos

sete pares presentes em juvenis e adultos, além de grandes olhos compostos e pleópodes com

4

cerdas com as quais eles nadam muito rapidamente (Thatcher, 2000; Costa & Chellappa, 2010).

Ao encontrarem o hospedeiro, os pereópodes do parasito se encaixam para dentro, envolvendo

os dáctilos no peixe, que depois passa a ter um passageiro em sua estrutura corpórea (Thatcher,

2000).

Figura 2: Imagem esquemática representando exemplos de apêndices do péreon, pléon e pleotélson de A.

bolivianensis. 1- Pereópode 1; 2- Pereópode 7; 3- Pleópode 2 num espécime fêmea; 4- Pleópode 2 num espécime

macho; 5- Urópode de um espécime fêmea; 6- Urópode de um espécime macho. Imagem extraída de

Thatcher,1999 (com adaptações).

Acredita-se que todos os integrantes da família Cymothoidae gerenciam sua proporção

sexual por um processo chamado de hermafroditismo protândrico (Bakenhaster, et al., 2006;

Costa & Chellappa, 2010), que faz com que, após a infecção ao hospedeiro, espécimes machos

tenham a capacidade de se transformar em fêmeas (Thatcher, 2000; Araújo, 2008). As mancas

e machos jovens nadam ativamente a procura do peixe hospedeiro, e normalmente se

estabelecem quando não há outro isópode da mesma espécie presente, sendo que após a

5

infecção crescem rapidamente transformando-se num espécime fêmea. Comumente, quando

surge um segundo macho jovem neste mesmo hospedeiro, a fêmea secreta hormônios que

inibem o crescimento e posterior transformação desse segundo isópode (Thatcher, 2000), sendo

que fatores epigenéticos podem exercer forte influência nesse processo, já que os feromônios

liberados por fêmeas de algumas espécies estimulam o sistema neurosecretório de machos

específicos, resultando na produção prolongada de andrógenos em machos afetados, que

acabam tendo sua masculinidade prolongada (Legrand et al., 1987, Raibaut e Trilles, 1993).

1.4 O gênero Artystone

O gênero Artystone está entre os poucos grupos de cimotóides que se alimentam de

tecidos subcutâneos. Este grupo forma bolsas na musculatura lateral de peixes de água doce e

marinhos, sendo caracterizados por serem altamente hospedeiro e lugar específicos (Brusca,

1981). Atualmente existem três espécies formalmente descritas no gênero Artystone, sendo elas

A. bolivianensis (Thatcher, 1999), A. mínima (Thatcher & Carvalho, 1988) e A. trysibia

(Schioedte,1866). As espécies são morfologicamente semelhantes, mas A. trysibia difere das

outras duas por possuir um tamanho corpóreo consideravelmente maior, podendo chegar a 22

mm, enquanto as outras espécies alcançam no máximo 6,9 mm (Schioedte,1866; Thatcher &

Carvalho, 1988; Thatcher, 1999). As espécies A. minima e A. bolivianensis se assemelham no

tamanho mas diferem quanto as suas proporções corpóreas, sendo a presença de mais

melanóforos no dorso de A. minima (Figura 3) um outro caracter que diferencia as duas espécies

(Thatcher, 1999).

A literatura mostra que A. trysibia é mais generalista, já tendo sido encontrado parasitando

espécies como Geophagus brasiliensis, Gymnogeophagus gymnogenys, Pimelodella laticep,

Platanichthys platana, Cyanocharax alburnus, Jenynsia multidentata, Pimelodus maculatus,

Odontesthes humensis e Crenicichla lacustris (Schioedte,1866; Alberto et al., 2009), enquanto

as espécies restantes mostram uma maior especificidade quanto ao hospedeiro, sendo A. minima

descrita até o momento parasitando apenas Microlepidogaster maculipinnis, Nannostomus

beckfordi e Nannostomus unitaeniatus (Thatcher, 1988; Schaefer et al., 1993; Sobecka et al.,

2012) e A. bolivianensis parasitando Otocinclus vestitus (Thatcher & Schindler, 1999).

O tamanho corporal reduzido permite que os espécimes infectem pequenos peixes

hospedeiros de aproximadamente 3-4 cm, em vez de 15-30 cm, como é o caso de A. trysibia. O

tamanho do corpo pequeno também limita para 13 a 15 o número de ovos no marsúpio de

fêmeas maduras de A. minima, comparado com os 400 de A. trysibia (Thatcher, 1988). Apesar

6

do grupo pertencer a um gênero especializado em parasitar a cavidade peritoneal de seus

hospedeiros (Thatcher, 2000), as lesões produzidas por esses parasitos não apresentam

evidências de reação inflamatória ou de invasões secundárias por bactérias nos hospedeiros

(Thatcher, 1988), sendo esse um demonstrativo do quanto o grupo bem adaptado as condições

estabelecidas na cavidade peritoneal.

Figura 3: Espécime fêmea de A. minima. A- Visão ventral de A. minima; 2- Visão dorsal de A. minima.

A importância do trabalho passa pela compreensão da relação ecológica do hospedeiro

prioritário (N. beckfordi), que possui importância comercial, com o parasito A. minima.

Entender aspectos basais da biologia dessa relação é de suma importância para avaliar e prever

a infecção de espécimes que serão comercializados no futuro. Além disso, a proposta de registro

de novos hospedeiros é relevante para entender potenciais impactos adicionais da criação do

7

hospedeiro em regiões fora da distribuição original, já que a introdução de espécies invasivas

de parasitos (não nativas) tende a ser bastante problemática para a fauna nativa.

2. OBJETIVOS

2.1 Objetivo Geral

→ Investigar aspectos da interação ecológica entre o hospedeiro prioritário Nannnostomus

beckfordi e o parasito Artystone minima.

2.2 Objetivos Específicos

→ Verificar a existência de potenciais hospedeiros alternativos do parasito A. minima;

→ Avaliar possíveis associações dos índices parasitários com a variação ambiental estacional;

→ Identificar se há existência de alguma associação dos parasitos com a condição do

hospedeiro prioritário, Nannostomus beckfordi.

3. MATERIAL E MÉTODOS

3.1 Área de Estudo

O ponto de amostragem é localizado no Rio Jeju, pertencente ao tributário do Maracanã

(Figura 4), que faz parte do município de Santa Maria do Pará, no estado do Pará. Esta

localidade foi escolhida por conta de observações anteriores baseadas na presença da parasito

A. minima em N. beckfordi durante as amostragens de outros projetos do grupo de pesquisa.

8

Figura 4: Mapa identificando o ponto de coleta utilizado para amostragem. J: Rio jeju.

3.2 Amostragem

As coletas de peixes e variáveis abióticas da água foram realizadas trimestralmente nos

meses de agosto e novembro de 2017 (época de estiagem), e de fevereiro e maio de 2018 (época

de cheia). A captura dos peixes foi realizada em cinco remansos ao longo de um trecho de 300

metros do leito do igarapé durante o período diurno no sentido jusante-montante, utilizando

redes de arrastos (2m de comprimento, 1m de altura e 2mm de malha). Foram realizados dois

arrastos em cada um dos cinco remansos escolhidos (Figura 5B), totalizando dez arrastos no

igarapé. Cada arrasto consiste em passar a rede junto ao fundo do canal no sentido

meio/margem, percorrendo uma extensão de dois a três metros, forçando a rede contra as

margens, desalojando os peixes escondidos sob as plantas aquáticas e vegetação marginal. As

amostras de cada microhábitat foram armazenadas em potes individuais etiquetados contendo

álcool etílico 70% (Thatcher & Schindler, 1999). Toda amostragem foi feito sob a licença de

coleta do Instituto Chico Mendes de Conservação da Biodiversidade (ICMBio) e Secretaria de

Estado de Meio Ambiente do Pará (SEMA-PA); permissão 020/2005.

9

Figura 5: A- Visão global do ambiente de amostragem. B- Exemplo de remanso escolhido para amostragem.

3.3 Processamento de amostras

Em campo, houve uma inspeção rápida para verificar se havia a presença de parasitos

Cymothoidae externos. No laboratório os peixes foram protocolados, medidos e pesados. A

remoção dos crustáceos isópodes encontrados através de exame macroscópico dos peixes foi

feita por disseção com o auxílio de pinças e lâminas de bisturi. A presença de isópodes foi

geralmente identificada por conta de um orifício na superfície externa (porção ventral) do

hospedeiro. Os parasitos e seus hospedeiros foram medidos usando paquímetro digital

(comprimento total, mm, com precisão de 2 casas decimais) e pesados usando balança de

precisão (peso total g, com precisão de 3 casas decimais). A identificação de sexo e de estádios

de desenvolvimento gonadal dos peixes foram realizadas conforme Vazzoler, 1996. Os

parasitos foram identificados com base nos trabalhos de Thatcher & Carvalho, 1988, Thatcher,

1999 e Thatcher, 2000 e a medição do comprimento e peso, segundo Poulin, 1995.

Em seguida todos os peixes e parasitos foram fixados em álcool etílico a 70% (Thatcher

& Schindler, 1999), para posterior tombamento na coleção do Laboratório de Pesquisa em

Ictiologia e Lepdopterologia Integrada.

3.4 Variáveis Ambientais

As variáveis ambientais foram medidas antes da amostragem dos peixes em cada

remanso, de modo a evitar alterações na qualidade da água causadas pela movimentação dos

coletores. Foram obtidos os valores de velocidade da corrente (metros/segundo),

cronometrando-se o tempo necessário para um objeto semi-flutuante percorrer a distância de

10

10 metros. A largura do canal (metros) foi obtida fazendo-se a medição de uma margem a outra.

A profundidade do canal (centímetros) foi obtida medindo o centro do canal durante a primeira

expedição ao campo, a partir de então foi selecionada uma estrutura fixa tomada como

referencial para calcular a variação na altura da coluna d’água ao decorrer do estudo. A

profundidade na área de amostragem também foi registrado em cada evento. As variáveis

ambientais de condutividade (µS/cm), potencial hidrogeniônico (pH), temperatura (ᵒC), sólidos

totais dissolvidos (Ppm) foram medidas em todos os remansos nas amostragens utilizando uma

sonda multiparâmetro (Hanna modelo HI9813-5).

3.5 Índices Parasitológicos

Os índices de parasitismo relevantes foram calculados segundo a proposta de Bush et al.,

1997:

Prevalência ou Incidência (P): índice calculado através do número de peixes parasitados,

dividido pelo número de peixes examinados, multiplicado por 100 (Cardoso, 2015). Permite

classificar os hospedeiros em duas categorias (parasitados e não parasitados) sem que seja

necessário saber a quantidade de parasitos e quando a parasitose aconteceu (Araújo, 2008).

P= N° de hospedeiros infestados/N° de hospedeiros Analisados

Intensidade média (IM): É expresso em termos de média±desvio padrão e diz respeito à

quantidade de uma determinada espécie de parasito dividida pelo número de hospedeiros

infestados por essa determinada espécie de parasito (Araújo, 2008; Cardoso, 2015).

IM= N° de parasitos de uma espécie/N° de hospedeiros infestados pela espécie de parasito

Abundância média ou densidade média (AM): Índice obtido pelo número total de

parasitos na amostra, dividido pelo número total de peixes (parasitados ou não) na amostra

(Araújo, 2008; Cardoso, 2015).

AM= N° de parasitos na amostra/N° total de hospedeiros

11

3.6 Análise dos Dados

Foram montados gráficos de comprimento padrão x prevalência para responder o quanto

cada espécie está infectada em cada uma das faixas de comprimento coletadas na amostragem.

Os dados foram categorizados em quatro grupos distintos para verificar se os sexos

sofrem influência de forma distinta, além de buscar evitar a detecção de diferenças no peso

provenientes do período reprodutivo/não reprodutivo.

Para saber se existe influência dos parasitos na condição de N. beckfordi foram realizadas

quatro análises de covariância (ANCOVA) em conjunto com regressões lineares simples, sendo

ambas separadas por sexo e por período do ano (Agosto/Novembro e Fevereiro/Maio).

As análises de regressão linear simples foram realizadas em todas as categorias para mostrar

as retas de regressão para os modelos significativos (categorizados em parasitados e não

parasitados) e não significativos. A significância de todas as análises foi avaliada com uma

probabilidade de 0,05.

Todos os dados foram importados para o software Rstudio versão 3.5 (R Core Team,

2018), utilizando os pacotes Car e Ggplot2 como elementos adicionais.

4. RESULTADOS

4.1 Variedade de potenciais hospedeiros

Em termos de potenciais hospedeiros (peixes encontrados no ambiente de amostragem)

foram amostradas 50 espécies, categorizadas em 6 ordens e 19 famílias, sendo que 29 espécies

ocorreram no mês de Agosto, 28 espécies no mês de Novembro, 28 espécies no mês de

Fevereiro e 21 espécies no mês de Maio. Foram coletados 1300 espécimes no mês de Agosto,

629 espécimes no mês de Novembro, 436 espécimes no mês de Fevereiro e 455 espécimes no

mês de Maio, totalizando 2820 espécimes no total das quatro amostragens.

O parasitismo por A. minima foi detectado em 3 espécies, sendo estas: Nannostomus

beckfordi, hospedeiro prioritário registrado na literatura e abundante na área de coleta em todos

os meses; Hyphessobrycon aff. rosaceus e Moenkhausia collettii, com ambos estando presentes

em altas abundâncias no local de amostragem (Figura 6).

A Tabela 1 mostra a lista de espécies encontradas no local de amostragem. As espécies

mais abundantes no mês de Agosto foram Hyphessobrycon rosaceus (313 espécimes),

12

Moenkhausia collettii (170 espécimes) e Hyphessobrycon copelandi (151 espécimes. As

espécies mais abundantes no mês de Novembro foram Hyphessobrycon rosaceus (214

espécimes), Moenkhausia collettii (103 espécimes) e Nannostomus beckfordi (84 espécimes).

No mês de Fevereiro as espécies mais abundantes foram Hyphessobrycon rosaceus (79


No mês de Maio as espécies mais abundantes foram Hyphessobrycon rosaceus (96 espécimes),

Moenkhausia collettii (49 espécimes) e Microcharacidium weitzmani (44 espécimes). No total

das quatro amostragens as espécies mais abundantes foram Hyphessobrycon rosaceus (702


Tabela 1: Lista de espécies de peixes coletadas nos quatro eventos de amostragem.

Ordem/Família/Espécie Agosto Novembro Fevereiro Maio Total/Espécie

Beloniformes

Belonidae

Potamorrhaphis guianensis 1 1

Characiformes

Acestrorhynchidae

Acestrorhynchus falcatus 2 2

Acestrorhynchus sp. 1 1

Characidae

Astyanax sp. 1 1

Hemigrammus guyanensis 2 13 35 50

Hemigrammus ocellifer 3 3 6

Hemigrammus prata 8 8

Hemigrammus rodwayi 129 37 53 77 296

Hyphessobrycon copelandi 151 24 8 17 200

Hyphessobrycon rosaceus 313 214 79 96 702

Hyphessobrycon sp. 4 4

Microschemobrycon elongatus 1 1

Microschemobrycon geisleri 1 21 13 35

Moenkhausia collettii 170 103 62 49 384

Moenkhausia oligolepis 1 8 6 3 18

Phenacogaster sp. 12 3 3 18

Serrapinus sp. 108 14 2 124

Chilodontidae

Chilodus punctatus 5 6 1 11 23

Crenuchidae

Characidium etheostoma 3 3

Characidium pteroides 1 2 1 4

Microcharacidium weitzmani 31 31 27 44 133

Curimatidae

Cyphocharax helleri 85 16 6 7 114

13

Erythrinidae

Hoplias malabaricus 1 1

Gasteropelecidae

Gasteropelecus sp. 2 2

Iguanodectidae

Bryconops melanurus 10 10

Iguanodectes rachovii 1 1

Lebiasinidae

Nannostomus beckfordi 130 84 42 42 298

Nannostomus eques 25 41 15 29 110

Nannostomus trifasciatus 11 14 8 10 43

Cyprinodontiformes

Poeciliidae

Micropoecilia branneri 2 2

Gymnotiformes

Hypopomidae

Microsternarchus bilineatus 9 9

Sternopygidae

Eigenmannia sp. 5 5

Perciformes

Ciclhidae

Aequidens tetramerus 3 1 4

Apistogramma caetei 1 6 2 9

Bujurquina vittata 1 2 3

Crenicichla johanna 46 46

Crenicichla saxatilis 3 3

Heros efasciatus 1 8 9

Mesonauta sp. 2 2

Satanoperca jurupari 2 2

Polycentridae

Monocirrhus polyacanthus 1 1 2

Siluriformes

Aspredinidae

Bunocephalus sp. 1 1

Callichthyidae

Corydoras julii 1 1

Loricariidae

Ancistrus sp. 1 1

Farlowella sp. 1 1

Hypoptopoma guianense 7 4 6 9 26

Hypoptopoma sp. 1 1

Otocinclus hoppei 80 1 5 3 89

Rineloricaria lanceolata 1 1

Trichomycteridae

Miuroglanis platycephalus 17 17

Total/Amostragem 1300 636 436 454 2826

14

Figura 6: Parasitismo evidenciado em A- Nannostomus beckfordi, B- Hyphessobrycon aff. rosaceus, C-

Moenkhausia collettii. P: Espécime de Artystone minima.

15

4.2 Prevalência x Comprimento

As figuras de prevalência por faixa de comprimento indicam que o parasito infesta os

espécimes de H. aff. rosaceus (Figura 7C) e M. collettii (Figura 7B) quando estão na faixa de

comprimento de 12 e 20 mm, enquanto os espécimes de A. minima infestam N. beckfordi

(Figura 7A) nas faixas de comprimento de 12 a 30 mm.

Figura 7: Prevalência de parasitos por faixa de comprimento dos hospedeiros Nannostomus beckfordi (A),

Moenkhausia cf. collettii (B) e Hyphessobrycon aff. rosaceus (C).

16

4.3 Variação geral entre as amostragens

A Tabela 2 mostra que a única espécie que obteve infestação em todas as amostragens

foi N. beckfordi. O índice de abundância média e prevalência foi superior a 10% no período de

cheia somente para as espécies N. beckfordi e M. collettii e o de intensidade média só foi

superior a 1 também no período de cheia para a espécie N. beckfordi.

Tabela 2: Descrição dos índices de parasitismo para as três espécies hospedeiras em todas as amostragens

realizadas.

Espécies/Índices Agosto Novembro Fevereiro Maio

Nannostomus beckfordi

Prevalência 0.092 0.071 0.214 0.238

Intensidade média 1 1 1.556 1.1

Abundância média 0.092 0.071 0.333 0.261

Hypessobrycon aff. rosaceus

Prevalência 0 0 0.076 0.052

Intensidade média 0 0 1 1

Abundância média 0 0 0.076 0.052

Moenkhausia collettii

Prevalência 0 0 0.096 0.122

Intensidade média 0 0 1 1

Abundância média 0 0 0.096 0.122

A partir da análise da Tabela 3 percebeu-se que houve ao longo das amostragens um

progressivo aumento da quantidade de espécimes maduros em ambos os sexos, sendo que a

intensidade de infestação parasitária ocorreu majoritariamente no estádio 2 em ambos os sexos.

Tabela 3: Descrição dos estádios de desenvolvimento gonadal da espécie N. beckfordi em cada uma das

amostragens realizadas. Tot: Total de hospedeiros coletados, Par: Total de hospedeiros parasitados.

Sexo/estádio Agosto Novembro Fevereiro Maio

Tot Par Tot Par Tot Par Tot Par

Fêmea

2 27 3 12 4 4 3 5 5

3 1 0 7 0 7 1 9 0

4 0 0 0 0 3 0 4 0

Macho

2 44 8 34 2 11 5 6 3

3 3 1 1 0 7 0 8 2

4 0 0 0 0 2 0 5 0

17

Ocorreram aumentos significativos nos valores das variáveis que estão diretamente

relacionadas à morfologia do canal (correnteza, largura e profundidade), sendo que as variáveis

restantes apresentaram aumento progressivo até fevereiro e um indício de redução em maio.

Tabela 4: Descrição dos fatores abióticos em cada amostragem realizada.

Variáveis ambientais Agosto Novembro Fevereiro Maio

Condutividade (μs) 24.4 32.8 33.2 27.8

Correnteza (m/s) 0.094 0.074 0.228 0.19

Largura (m) 25.602 25.992 36.616 40.086

Profundidade (cm) 80 86 92 110

pH 6.8 6.76 7.6 7.44

TDS (ppm) 13 16.6 17 15

Temp (ºC) 25.74 27.24 27.04 26.16

4.4 Efeitos do parasitismo em N. beckfordi

O teste Shapiro-Wilk foi realizado para verificar a normalidade dos dados, e os

resultados indicaram a normalidade da variável resposta (peso) de todas as categorias

estabelecidas. Para os dados que tiveram resultado significativo na ANCOVA (fêmeas de

fevereiro/maio), foi realizado o teste de Levene para verificar se existe homogeneidade de

variâncias entre as categorias com e sem parasito (Tabela 4).

Tabela 4: Lista de espécies de peixes coletadas nos quatro eventos de amostragem.

Grupo F Levene P Levene W Shapiro W. P Shapiro W.

Fêmea/ Agosto-Novembro - - 0,9749 0,401

Fêmea/ Fevereiro-Maio (Sem parasito) 0,1097 0,743

0,9384 0,166

Fêmea/ Fevereiro-Maio (Com parasito) 0,9312 0,492

Macho/ Agosto-Novembro - - 0,9875 0,616

Macho/ Fevereiro-Maio - - 0,9321 0,211

A partir da interpretação da Tabela 5, é possível perceber que para a ANCOVA exibe

uma correlação geral para todos os grupos entre comprimento e o peso, com a interação de

efeitos de parasitismo existindo somente para fêmeas de N. beckfordi na amostragem de

fevereiro e maio (época de cheia). A partir desses resultados, modelos de regressão foram

gerados (Tabela 6) e mostraram que os pontos espécimes parasitados e não parasitados se

misturam, não havendo um padrão bem definido para as categorias “Fêmea,

Agosto/Novembro”, “Macho, Agosto/Novembro” e “Macho, Fevereiro/Maio” (Figuras 8 e 9).

18

A exceção ficou por conta das fêmeas no período de cheia, onde existe interação entre as retas

dos espécimes parasitados e não parasitados.

Tabela 5: Resumo da análise de ANCOVA que mostra o efeito da presença de A. minima na relação peso-

comprimento das fêmeas de N. beckfordi no período de fevereiro/maio (período de cheia). As outras análises não

apresentaram resultados significativos. A significância foi avaliada com uma probabilidade de 0,05, com destaque

em negrito para os resultados significativos.

Fonte de Variação g.l. SQ QM F P-valor

A) Fêmea, Agosto/Novembro

Comprimento 1 0,019987 0,019987 166,045 0,000

Parasito 1 0,000112 0,000112 0,927 0,341

Comprimento x Parasito 1 0,000002 0,000002 0,018 0,894

Erro 44 0,005176 0,00012

B) Fêmea, Fevereiro/Maio

Comprimento 1 0,09098 0,09098 640,426 0,000

Parasito 1 0,00083 0,00083 5,873 0,022


Erro 28 0,00398 0,00014

C) Macho, Agosto/Novembro

Comprimento 1 0,02921 0,02921 154,105 0,000

Parasito 1 0,000125 0,000125 0,661 0,419


Erro 78 0,014784 0,00019

D) Macho, Fevereiro/Maio

Comprimento 1 0,12417 0,12417 366,741 0,000

Parasito 1 0,00035 0,00035 1,043 0,314


Erro 35 0,01185 0,00034

Tabela 6: Resumo das análises de regressão linear simples que mostram os valores de a (intercepto), b (inclinação),

R² e P-valor para todas as categorias. A significância foi avaliada com uma probabilidade de 0,05.

Grupo a b R² P-Valor

Fêmea/ Agosto-Novembro -0,1393 0,0112 0,7907 0,000

Fêmea/ Fevereiro-Maio (Sem parasito) -0,2475 0,0166 0,9599 0,000

Fêmea/ Fevereiro-Maio (Com parasito) 0,0106 0,0106 0,9434 0,000

Macho/ Agosto-Novembro -0,1577 0,012 0,6591 0,000

Macho/ Fevereiro-Maio -0,2786 0,0179 0,9105 0,000

19

Figura 8: Gráficos de dispersão de fêmeas; A- Período de Agosto/Novembro; B- Período de Fevereiro/Maio

20

Figura 9: Gráficos de dispersão de machos; A- Período de Agosto/Novembro; B- Período de Fevereiro/Maio.

21

5. DISCUSSÃO

5.1 Multiplicidade de hospedeiros

Apesar de existir uma associação muito forte entre A. minima e seu hospedeiro prioritário

N. beckfordi, o parasito foi encontrado infestando outras espécies de peixes nas amostragens

que ocorreram nos períodos de cheia. A infestação alternativa nas espécies H. aff rosaceus e

M. collettii, parece ter relação com a abundância destas espécies nos ambientes de ocorrência

dos parasitos, tendo em vista que estas duas espécies de hospedeiros alternativos foram as mais

abundantes em todas as amostragens.

O hospedeiro prioritário, N. beckfordi, vive em ambientes de remanso, nadando em

profundidades intermediárias da coluna d’água com a alimentação voltada a mordiscar plantas

flutuantes, subindo esporadicamente à superfície para capturar alimento seco (Chondoma et al.,

1979). As espécies dos gêneros Hypessobrycon e Moenkhausia também são comumente

encontradas em ambientes de remanso (Esguícero & Arcifa, 2010; Barros, 2012) e em

associação com macrófitas (Declerck et al., 2005; Agostinho et al., 2007), que são ambientes

que exibem grande concentração de invertebrados (Vieira et al., 2007; Thomaz et al., 2008),

principais alvos de alimentação dos dois gêneros. Além disso, ambos os gêneros também

forrageiam em regiões intermediárias da coluna d´agua (Lima et al., 2008). Essas semelhanças

com N. beckfordi, relacionadas ao ambiente de forrageio e localização na coluna d’água seriam

alguns fatores que facilitariam a infecção de H. aff rosaceus e M. colletti por A. minima.

Além de existir a possibilidade do hospedeiro alternativo ter sua condição influenciada

por conta de hemorragias, danos mecânicos aos tecidos (Huizinga, 1972) e pelo déficit

energético causado pelo parasito, ainda existe a possibilidade de ter sua capacidade locomotora

alterada. As espécies do gênero Nannostomus raramente exibem flexões corporais durante a

natação, já que o deslocamento mais comum é realizado de forma lenta, com corpo rígido e

utilizando as nadadeiras peitorais para propulsão (estilo de natação ostraciforme), sendo o estilo

de natação com a flexão do corpo mais acentuada (estilo de natação subcarangiforme) utilizado

somente para natação mais rápida, quando há necessidade de fuga de perigos percebidos

(Chondoma, 1974; Sfakiotakis & Davies, 1999; Blake, 2004). Em contrapartida as espécies H.

aff rosaceus e M. collettii possuem o modo de locomoção principal tendenciado para o

carangiforme, utilizando as flexões do corpo de forma mais acentuada (obs. pessoal Dr.

Jonathan Ready), como esperado para peixes que possuem corpos comprimidos lateralmente,

22

sendo característicos de espécies que ocupam ambientes lênticos e permitem maior eficácia de

movimentos verticais (Gatz, 1979; Watson & Balon, 1984). Dessa forma, a presença do parasito

influencia de forma mais acentuada a locomoção destas espécies de hospedeiros alternativos,

deixando-os mais suscetíveis à predadores, sendo esse grau de mortalidade o possível

responsável por fazer com o que os parasitos não sejam encontrados em peixes com faixas de

comprimento superiores nos espécimes de H. aff rosaceus e M. collettii.

O fato de duas das três espécies de Nannostomus amostradas não exibirem a presença do

parasito pode ter relação com o posicionamento das espécies na coluna d’água e abundância

relativa de cada espécie nos remansos amostrados. A espécie N. eques ocupa a superfície da

coluna d’água, enquanto N. beckfordi e N. trifasciatus ocupam porções intermediárias, subindo

poucas vezes à superfície. Dessa forma, N. eques evita o parasitismo por não estar na porção

inferior da coluna d’água, onde estaria ocorrendo a fixação de mancas nos hospedeiros. A

espécie N. trifasciatus tem comportamento muito semelhante à N. beckfordi incluindo padrão

de nado, localidade de forrageio e o tipo de preferência alimentar (Chondoma, 1979), sendo

que a inexistência de parasitismo observada em N. trifasciatus pode ter relação com a

abundância reduzida da espécie nas amostragens e os poucos indivíduos encontrados serem

observados na margem de correnteza, entre o remanso e o canal principal do rio, estando menos

expostos às mancas que estão subindo na água mais lenta dentro do remanso.

A presença de mais de um espécime de A. minima infestando N. beckfordi nas duas

últimas amostragens pode ter relação com a considerável redução do número de N. beckfordi

nos meses de fevereiro e maio, sendo uma estratégia de sobrevivência das mancas, que mostram

preferir compartilhar o hospedeiro do que não ter hospedeiro. Outra hipótese seria a de que está

havendo um pico de soltura das mancas no ambiente, mas os poucos trabalhos existentes que

falam sobre o ciclo de vida da família Cymothoidae mostram que é pouco provável que existam

picos de infestação e de desova, existindo somente períodos de aumento da vulnerabilidade do

hospedeiro e presença de desova constante ao longo do ano (Adlard & Lester, 1995;

Bakenhaster, et al., 2006). Neste caso, podemos sugerir que a sazonalidade de infestação pode

ser resultado das condições ambientais, com a subida do nível da água modificando as

correntezas e profundidade de água nas áreas de remanso.

23

5.2 Efeitos do parasitismo na condição de Nannostomus beckfordi

A análise de covariância indica que as fêmeas no período de fevereiro/maio estão tendo

seu peso influenciado pela presença do parasito. Como o período de fevereiro/maio coincide

com a época de maior quantidade de espécimes de N. beckfordi em estádios de desenvolvimento

gonadal 3 e 4, sugerimos que as fêmeas podem estar tendo sua capacidade reprodutiva

influenciada de forma estacional pela presença do parasito. Isso se justifica ainda mais por conta

da presença de grande maioria das fêmeas parasitadas estarem em estádio 2 de desenvolvimento

gonadal, contrastando com o contexto geral observado na amostragem desse período.

Os nossos dados indicam que o hospedeiro N. beckfordi exibe seu padrão reprodutivo

semelhante ao da maioria dos peixes tropicais, ocorrendo pouco depois do período chuvoso

(Jiménez-Badillo & Nepita-Villanueva, 2000; Alkins-Koo, 2000), que está associado ao

aumento da temperatura e do nível da água dos rios e lagos (Winemiller, 1989), possivelmente

para que as larvas possam aproveitar a matéria orgânica proveniente do período de enchentes

(Bagenal, 1971; Ballesteros et al., 2009).

Estudos já mostram efeitos negativos de parasitos Cymothoidae no peso de peixes,

exibindo algum nível de impacto na reprodução em hospedeiros alternativos (Corydoras

aeneus) envolvendo experimento controlado com Artystone trysbia (Huizinga, 1972), em

situação natural com o parasito externo Anilocra apogonae, no peixe marinho Cheilodipterus

quinquelineatus (Fogelman & Grutter, 2009) e em água doce com outro parasito de cavidade

peritoneal, Riggia paraenses que infesta Cyphocharax gilbert (Lima et al., 2007). Esses

trabalhos indicam que a castração parasitária não é incomum dentro do grupo, mas a castração

parcial tende a ser, apesar de já existirem trabalhos de Cymothoidae mostrando a ocorrência em

hospedeiros alternativos (Fogelman & Grutter, 2009).

A importância que N. beckfordi tem na indústria ornamental tende a potencializar os

riscos que o parasitismo pode gerar sobretudo em comunidades onde N. beckfordi é uma espécie

exótica, sendo que trabalhos já mostram os problemas gerados pelo transporte de outros peixes

que foram infestados (Sobecka et al., 2012; Mehrdana et al., 2014; Salgado-Maldonado et al.,

2015), incluindo espécies do gênero Nannostomus parasitadas por A. minima (Sobecka et al.,

2012). A dispersão de A. minima para outros lugares do país e do mundo geraria um alto risco

de ocorrência de infestação em outros peixes, podendo levar a algum nível desses efeitos de

castração parasítica.

Identificar e compreender os impactos do parasitismo no(s) hospedeiro(s) é fundamental

para saber quais possíveis efeitos determinada população de peixe pode sofrer com a infestação

24

pelo parasito, sendo um facilitador para quaisquer trabalhos futuros que visem o controle a

prevenção do parasitismo por A. minima.

25

6. REFERÊNCIAS

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