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INSTITUTO POLITÉCNICO NACIONAL CENTRO DE DESARROLLO DE PRODUCTOS BIÓTICOS

ANÁLISIS TEMPORAL DE LA ENFERMEDAD RAÍZ ROSADA

EN CULTIVOS DE CEBOLLA EN EL ESTADO DE MORELOS,

MÉXICO

TESIS QUE PARA OBTENER EL GRADO DE

MAESTRÍA EN CIENCIAS

EN

MANEJO AGROECOLOGICO DE PLAGAS Y ENFERMEDADES

PRESENTA

REYNA PALOMA CHIMAL POOL

YAUTEPEC, MORELOS, JULIO DE 2016

INSTITUTO POLITÉCNICO NACIONAL

SECRETARÍA DE INVESTIGACIÓN Y POSGRADO

ACTA DE REVISIÓN DE TESIS

LA COMISIÓN REVISORA

Dr. Antonio Ruperto Jiménez Aparicio

En la Ciudad de Yautepes, Morelos siendo las horas del día del mes de

del se reunieron los miembros de la Comisión Revisora de la Tesis, designada

por el Colegio de Profesores de Estudios de Posgrado e Investigación de

para examinar la tesis titulada:

Análisis temporal de la enfermedad raíz rosada en cultivos de cebolla del estado de Morelos

Presentada por el alumno:

Chimal Pool Reyna Paloma

Apellido paterno Apellido materno Nombre(s)

Con registro: B 1 4 0 0 0 1

aspirante de:

Maestría en Ciencias en Manejo Agroecológico de Plagas y Enfermedades

Después de intercambiar opiniones, los miembros de la Comisión manifestaron APROBAR LA TESIS, en

virtud de que satisface los requisitos señalados por las disposiciones reglamentarias vigentes.

Directora de tesis

M. en C. Leticia Bravo Luna

Dra. Gabriela Sepúlveda Jiménez Dr. Ángel René Arzuffi Barrera

Dr. Sergio Ramírez Rojas Dr. Roberto Montes Belmont

______________________________

Dr. Federico Castrejón Ayala

PRESIDENTE DEL COLEGIO DE PROFESORES

SIP-14

Autorización de uso de obra

Instituto Politécnico Nacional

Presente

Bajo la protesta de decir la verdad el que suscribe Reyna Paloma Chimal Pool (se anexa

copia simple de identificación oficial), manifiesto ser autor y titular de los derechos

morales y patrimoniales de la obra titulada “Análisis temporal de la enfermedad raíz

rosada (Fusarium spp.) en cultivos de cebolla en el estado de Morelos, México”, en

adelante “La Tesis” y del cual se adjunta copia, por lo que por medio del presente y con

fundamento en el artículo 27 fracción II, inciso b) de la Ley Federal del Derecho de

Autor, otorgo a el Instituto Politécnico Nacional, en adelante EL IPN, autorización no

exclusiva para comunicar y exhibir públicamente total o parcialmente en medios

digitales. “La Tesis” por un periodo de dos años a partir de la fecha de la presente

autorización, dicho periodo se renovará automáticamente en caso de no dar aviso

expreso a “El IPN” de su terminación. En virtud de lo anterior, “El IPN” deberá

reconocer en todo momento mi calidad de autor de “La Tesis”.

Adicionalmente y en mi calidad de autor y titular de los derechos morales y

patrimoniales de “La Tesis” manifiesto que la misma es original y que la presente

autorización no contraviene ninguna otorgada por el escrito respecto de “La Tesis” por

lo que deslindo de toda responsabilidad a EL IPN en caso de que el contenido de “La

Tesis” o la autorización concedida afecte o viole derechos autorales, industriales,

secretos industriales, convenios o contratos de confidencialidad o en general cualquier

derecho de propiedad intelectual de terceros y asumo las consecuencias legales y

económicas de cualquier demanda o reclamación que pueda derivarse del caso.

México, D.F., Día-Agosto-2016

ATENTAMENTE

____________________________

Reyna Paloma Chimal Pool

CARTA CESIÓN DE DERECHOS

En la Ciudad de Yautepec, Morelos el día xx del mes de xxxx del año 2013, el que

suscribe Reyna Paloma Chimal Pool alumno del Programa de Maestría en Ciencias

en Manejo Agroecológico de Plagas y Enfermedades con número de registro

B140006, adscrito al Centro de Desarrollo de Productos Bióticos, manifiesta que es

autor intelectual del presente trabajo de Tesis bajo la dirección de la M. en C. Leticia

Bravo Luna y cede los derechos del trabajo titulado “Análisis temporal de la

enfermedad raíz rosada (Fusarium spp.) en cultivos de cebolla en el estado de

Morelos, México”, al Instituto Politécnico Nacional para su difusión, con fines

académicos y de investigación.

Los usuarios de la información no deben reproducir el contenido textual, gráficas o

datos del trabajo sin el permiso expreso del autor y/o director del trabajo. Este puede

ser obtenido escribiendo a la siguiente dirección Carretera Yautepec-Jojutla, Km. 6,

calle CEPROBI No. 8, Col. San Isidro, Yautepec, Morelos, México. C.P. 62731,

Apartado Postal 24. Teléfonos: (735) 394 20 20, 3941896, (55) 57 29 69 00 Ext.

82500 / 82505. Fax 82512, 82521. Si el permiso se otorga, el usuario deberá dar el

agradecimiento correspondiente y citar la fuente del mismo.

Reyna Paloma Chimal Pool

INSTITUTO POLITÉCNICO NACIONAL

SECRETARÍA DE INVESTIGACIÓN Y POSGRADO

DECLARACIÓN DE RESPONSABILIDAD

Con base en el artículo 57 fracción I del Reglamento de Estudios de Posgrado vigente y

en la Sección IV del Código de Ética del IPN, hacemos constar que el trabajo de tesis

“Análisis temporal de la enfermedad raíz rosada (Fusarium spp.) en cultivos de cebolla

en el estado de Morelos” es responsabilidad de la M. en C. Leticia Bravo Luna

Directora de tesis y Reyna Paloma Chimal Pool, y que ni los datos experimentales ni el

texto han sido usados para obtener otro grado académico en el país o en el extranjero.

Cualquier colaboración o cita textual fue declarada y reconocida en el documento.

Yautepec, Morelos; a xx de xxxxxx de 2016

A T E N T A M E N T E

Reyna Paloma Chimal Pool M. en C. Leticia Bravo Luna

El presente trabajo se realizó en el Laboratorio de Fitopatología del Departamento de

Interacciones Planta-Insecto del Centro de Desarrollo de Productos Bióticos del

Instituto Politécnico Nacional bajo la dirección de la M. en C. Leticia Bravo Luna. Para

la realización de los estudios se contó con el apoyo económico de la CONACyT

(becario No.527136) la beca de tesis y del Programa Institucional de Formación de

Investigadores de la Secretaria de Investigación y Posgrado (SIP) del IPN. La

investigación fue realizada con el financiamiento otorgado a los proyectos de la SIP

20150068.

AGRADECIMIENTOS

Al Consejo Nacional de Ciencia y Tecnología (CONACyT), al Concejo

Quintanarroense de Ciencia y Tecnología (COQCyT) y al Programa Institucional de

Formación de Investigadores (PIFI) por el apoyo otorgado para la realización de esta

investigación y obtención del grado.

A la Maestra en Ciencias Leticia Bravo Luna por aceptar ser mi tutora y guía para la

realización de esta tesis de Maestría. Agradezco su apoyo, confianza y capacidad para

guiar mis ideas durante el desarrollo del presente trabajo, también por su enmarcada

orientación y rigurosidad, clave para el buen trabajo que hemos realizado juntas. Le doy

gracias por haberme facilitado siempre los medios suficientes para llevar a cabo todas

las actividades propuestas en la tesis. Por toda su paciencia y dedicación muchas

gracias.

Quiero expresar también mi más sincero agradecimiento los miembros de mi comité

tutorial a la Dra. Gabriela Sepúlveda Jiménez, Dr. Ángel Rene Arzuffi Barrera y el Dr.

Sergio Ramírez Rojas por su importante aporte de conocimientos, experiencia,

observaciones, sugerencias y críticas para la culminación del presente trabajo de tesis.

Al Maestro en Ciencias Juan Carlos Bartolo por su enseñanza para el manejo de los

programas ArcGis.

Al Lic. Jaime Rivera Contreras por su tiempo y dedicación para realizar los dibujos

requeridos.

A los ingenieros Víctor Manuel Alcérreca Sánchez y José Guadalupe Roque Alamina

por brindarme su atención y confianza durante el lapso de la convocatoria de

Incorporación de Mujeres Indígenas al Posgrado Nacional.

A los productores Don Antonio, David y Carlos por permitirme llevar a cabo los

muestreos en sus parcelas.

DEDICATORIA

A la mujer más hermosa de este mundo mi madre Donanciana Pool Oxté por haberme

apoyado en todo momento, por sus consejos, valores, por la motivación constante que

me ha permitido ser una persona de bien, pero más que nada por su amor.

A mis hermanos Wilma, Flor, Samuel, Norma y Carlos por ser parte importante de mi

vida y representar la unidad familiar, los quiero mucho.

A mis sobrinos Luis, Sherilin, Jesús, Carol y Jade por siempre alegrarme la vida y para

que vean en mi un ejemplo a seguir.

A mi tío Antonio Pool Oxté por siempre consentirme y apoyarme cuando lo he

necesitado. Por ser fuente de inspiración.

A mi mejor amigo Alexander Argueta porque pesar de la distancia siempre me brindo

cariño, amor y apoyo moral cuando más lo necesitaba. Por ser una persona especial en

mi vida.

A Telma Galdamez por cuidar de mi pequeño Kingston y por ser una maravillosa

persona conmigo.

A mis compañeros de Maestría por alegrarme los días y estar conmigo en los momentos

más difíciles. En especial a Sandra, Laurita, Maritza y Ana María.

I

CONTENIDO

ÍNDICE DE CUADROS IV

INDICE DE FIGURAS V

ABSTRACT VIII

1. INTRODUCCIÓN 1

2. REVISIÓN DE LITERATURA 3

2.1 Origen de la cebolla 3

2.2 Clasificación taxonómica 3

2.3 Desarrollo fenológico del cultivo de cebolla 4

2.4 Fisiología del crecimiento de la cebolla 4

2.4.1 Semilla 4

2.4.2 Raíz 4

2.4.3 Las hojas 5

2.4.4 El bulbo 5

2.4.5 Latencia y floración 5

2.5 Importancia del cultivo de cebolla a nivel nacional y en el estado de Morelos 6

2.6 Variedades de cebolla que se siembran en Morelos 6

2.7 Enfermedades fúngicas y su manejo en el cultivo de cebolla en el estado de

Morelo 6

2.8 Enfermedad raíz rosada 8

2.8.1 Agentes causales de la enfermedad raíz rosada en cebolla 8

2.9 Características morfológicas y clasificación taxonómica de Fusarium. 9

2.10 Manejo de la enfermedad raíz rosada en el cultivo de cebolla 11

2.11 La epidemiología en el manejo de enfermedades de plantas 11

II

2.11.1 Evaluación de la severidad de una enfermedad 11

2.11.2 Progreso de la enfermedad 12

2.11.3 Modelos epidemiológicos 13

2.11.3.1 Exponencial 13

2.11.3.2 Monomolecular 14

2.11.3.3 Logístico 15

2.11.3.4 Logit-logistic 15

2.11.3.5 Gompertz 16

2.12 Aplicación de la epidemiología en patosistemas agrícolas 18

2.13 Sistemas de información geográfica (SIG) 19

3. OBJETIVOS 20

3.1 Objetivos específicos 20

3.2 Objetivos específicos 20

4. MATERIALES Y METODOS 21

4.1 Áreas de estudio 21

4.2 Identificación morfológica de los hongos involucrados en la raíz rosada 22

4.3 Evaluación de incidencia y severidad 22

4.3.1 Muestreo 22

4.3.2 Incidencia 23

4.3.3 Severidad 23

4.3.4 Relación de la incidencia, severidad, diámetro y peso del bulbo en la cosecha 24

4.4 Dinámica temporal de la incidencia y severidad de la enfermedad raíz rosada

durante el desarrollo del cultivo 24

4.4.1 Aplicación de modelos epidemiológicos temporales 24

4.4.2 Aplicación del área bajo la curva del progreso de la enfermedad (ABCPE) 25

4.5 Interacción de la enfermedad raíz rosada y los factores ambientales 25

5. RESULTADOS 26

5.1 Área de muestreo 26

III

5.2 Identificación morfológica de los hongos involucrados en la raíz rosada 28

5.3 Escala de severidad de la enfermedad raíz rosada 29

5.4 Dinámica de la enfermedad raíz rosada en cultivos de almácigo 31

5.4.1 Ajuste a modelos epidemiológicos temporales 34

5.4.1.1 Cultivos en almácigo 34

5.5 Dinámica de la enfermedad raíz rosada en cultivos de cebolla sembrado en

campo como cebollín 37

5.5.1 Ajuste a modelos epidemiológicos temporales 40

5.5.1.1 Cultivos de cebollín en campo 40

5.5.1.1.1Relación entre la severidad, peso y diámetro del bulbo 41

5.6 Comparación del área bajo la curva del progreso de la enfermedad (ABCPE)

raíz rosada en cultivos de almácigo y de cebollín en campo 42

5.7 Correlación de las variables climáticas con la dinámica de la enfermedad 43

5.7.1 Almácigo 43

5.7.2 Campo 45

6. DISCUSIÓN 46

7. CONCLUSIÓN 54

8. LITERATURA CITADA 55

IV

ÍNDICE DE CUADROS

Cuadro 1. Ajuste de datos de incidencia de la raíz rosada a modelos epidemiológicos

para describir la dinámica temporal de la enfermedad en cultivos de cebolla sembrados

en almácigo, en tres localidades del estado de Morelos. 35

Cuadro 2. Ajuste de datos de severidad de la raíz rosada a modelos epidemiológicos,


en almácigo, en tres localidades del estado de Morelos. 36

Cuadro 3. Ajuste de datos de incidencia de la raíz rosada a modelos epidemiológicos,


como cebollín en campo de tres localidades del estado de Morelos. 40



como cebollín en campo de tres localidades del estado de Morelos. 41

Cuadro 5. Área bajo la curva del progreso de la incidencia y severidad de la

enfermedad raíz rosada en cultivos de cebolla sembrada en almácigo y como cebollín en

campo en localidades del estado de Morelos. 42

Cuadro 6. Coeficiente de correlación de Spearman (Rho) de variables climáticas con la

dinámica de la enfermedad raíz rosada en cultivos de cebolla sembrados en almácigo en

tres localidades del estado de Morelos. 44


dinámica de la enfermedad raíz rosada de cultivos de cebolla sembradas como cebollín

en campo de tres localidades del estado de Morelos. 45

V

INDICE DE FIGURAS

Figura 1. Fenología del cultivo de cebolla. Imagen tomada de Brewster, 2001. 4

Figura 2. Características morfológicas del género Fusarium. Imagen tomada de

Monzón y Rodríguez, 2001. 10

Figura 3. Modelo exponencial 14

Figura 4. Modelo monomolecular. 14

Figura 5. Modelo logístico. 15

Figura 6. Modelo logit-logistic. 16

Figura 7. Modelo de Gompertz. 17

Figura 8. Elementos primarios de la dinámica de una enfermedad 17

Figura 9. Gradiente térmico de la temperatura media del periodo 1981-2010 en el

estado de Morelos (Imagen tomada de Bartolo 2015). 21

Figura 10. A) Agrupación (1, 2, 3 y 4) y delimitación de áreas con diferente

temperatura en base al mapa del gradiente térmico del estado de Morelos (Bartolo

2015). 26

Figura 11. Elección de la parcela de acuerdo a la delimitación de áreas con diferente

temperatura, la zona productora de cebolla, cultivo de almácigo y cebollín en campo en

el estado de Morelos. 27

VI

Figura 12. Morfología del género Fusarium de aislados de la localidad de

Atlacholoaya. A) Microconidios hialinos sin septos, B) Macroconidos en forma de luna,

C) Micelio hialino y septado, D) Clamidosporas en forma de cadena. 28

Figura 13. Escala pictórica-descriptiva de la severidad de la enfermedad raíz rosada en

cebolla 30

Figura 14. Incidencia de la enfermedad raíz rosada en cultivos de cebolla sembrado en

almácigo y su relación con las etapas fenológicas más importantes del cultivo

identificado en tres localidades del estado de Morelos. 32

Figura 15. Severidad de la enfermedad raíz rosada en cultivos de cebolla sembrado en


identificado en tres localidades del estado de Morelos. 33

Figura 16. Trasplante de cebollines en campo. A) cebollines para siembra con síntomas

de raíz rosada. B) Siembra manual de cebollín. 37

Figura 17. Incidencia de la enfermedad raíz rosada en cebolla trasplantada como

cebollín en campo y su relación con las etapas fenológicas más importantes del cultivo

identificados en dos localidades del estado de Morelos. Imagen de etapas fenológicas de

cebolla tomada de Brewster (2001). 38

Figura 18. Severidad de la enfermedad raíz rosada en cebolla trasplantada como


identificado en dos localidades del estado de Morelos. Imagen de etapas fenológicas de

cebolla tomada de Brewster (2001) 39

VII

RESUMEN

La raíz rosada es una enfermedad que afecta la cebolla cultivada en el estado de

Morelos; el manejo de ésta con fungicidas no ha sido eficaz. Para proponer estrategias

preventivas y de predicción para el manejo de la raíz rosada, se requiere generar

información epidemiológica, por lo cual el objetivo del trabajo fue determinar la

dinámica temporal y condiciones ambientales que influyen en la presencia de la raíz

rosada en cebolla cultivada en Morelos. En zonas productoras de cebolla, se

seleccionaron áreas de siembra que presentaron diferente temperatura ambiental y en

cada área se eligió una parcela en la que se evaluó la incidencia y severidad de la

enfermedad, se registró la temperatura media ambiental (Tmed), mínima (Tmin) y

máxima (Tmax), temperatura del suelo (TS), humedad relativa media (HRmed), mínima

(HRmin), máxima (HRmax) y la humedad del suelo (HS) durante el ciclo del cultivo.

Los datos se analizaron con modelos epidemiológicos y correlacionados con las

variables climáticas. De Atlacahualoya y Atlacholoaya se colectaron cebollas con

síntomas de raíz rosada; los 20 aislamientos se identificaron morfológicamente

pertenecientes al género Fusarium. En almácigo, la incidencia alcanzó de 65 a 100% y

la severidad fue de 6.26 a 37.74%. Los datos de incidencia fueron mejor descritos por

los modelos monomolecular (Atlacahualoya y Xalostoc) y exponencial (Atlacholoaya),

y los de severidad por los modelos exponencial (Atlacahualoya) y logit-logistc

(Xalostoc y Atlacholoya). En el cultivo de Atlacahualoya y Atlacholoaya, la severidad

de la enfermedad se correlacionó con la Tmed, Tmin, Tmax, HRmed y HRmax. En el

trasplante, la incidencia fue del 100% y la severidad de 17.3-22.7%. La dinámica de la

enfermedad fue mejor descrita por el modelo logit-logistic (Telixtac y Atlacholoaya). La

cebolla cultivada como cebollín en campo en la localidad de Telixtac existió correlación

negativa de la incidencia y severidad de la enfermedad raíz rosada con Tmed, Tmin, TS,

además de correlación negativa de la severidad con el diámetro del bulbo; en

Atlacholoaya negativa de la incidencia con la HRmed La comparación de las epidemias

demostró mayor proporción del área bajo la curva del progreso de la enfermedad

(ABCPE) en cultivos de cebollín en campo.

VIII

ABSTRACT

Pink root is a disease that affects the onion grown in the state of Morelos; handling this

fungicide has not been effective. To propose preventive and predictive for handling pink

root strategies required to generate epidemiological information, so the aim of this work

was to determine the temporal dynamics and environmental conditions that influence

the presence of pink root in onions grown in Morelos. In onion producing areas, it got a

grouping of areas that presented different temperature and in each area was chosen a

plot. In each plot the incidence and severity of disease was evaluated, the average

ambient temperature (Tmed), minimum (Tmin) and maximum (Tmax), soil temperature

(TS), average relative humidity (HRMed), minimum (RHmin), maximum (HRmax) and

soil moisture (HS) were registered during the crop cycle. Data were analyzed with

epidemiological models and correlated with climatic variables. In Atlacahualoaya and

Atlacholoaya, onions with pink root symptoms were collected; 20 isolates were

identified morphologically belonging to the genus Fusarium. In seedling, the incidence

interval was 65-100% whereas the severity 6.26-37.74%. Incidence data were best

described by the monomolecular and (Atlacahualoya and Xalostoc) exponential

(Atlacholoaya) models, and severity by exponential (Atlacahualoya) and logit-logistc

(Xalostoc and Atlacholoya) models. In Atlacahualoya and Atlacholoaya the incidence

and severity of the disease correlated with Tmed, Tmin, Tmax, HRmed and HRmax.

The onion cultivated like scallions in field in the village of telixtac, the incidence was

100%, and the severity of 17.3-22.7%. The dynamics of the disease was best described

by the logit-logistic model (Telixtac and Atlacholoaya). There was negative correlation

between the incidence and severity with the Tmed, Tmin and TS, addition to negative

correlation with the severity and bulb diameter in onion cultivated in Telixtac, and

Atlacholoaya negative correlation of the incidence with HRmed. Comparison of

epidemics showed higher proportion of area under the curve of progress of the disease

(ABCPE) in field crops scallions.

1

1. INTRODUCCIÓN

La cebolla (Allium cepa L.) es una de las hortalizas más importantes en el mundo

debido a su uso como condimento y aporte de sustancias que benefician la salud

humana (Torija et al. 2013). En México, la producción de cebolla representa generación

de empleos y fuente de divisas (Pulido-Herrera et al. 2012). En el estado de Morelos se

produce en 17 de sus 33 municipios, entre los principales Axochiapan, Ayala,

Tepalcingo, Cuautla, Jonacatepec y Xochitepec cuya producción en el 2014 alcanzó

70,510.80 t (SIAP 2016). La selección del cultivar para su siembra depende de la fecha

en que se desee salir al mercado con la producción, por ejemplo, en el 2013, las

variedades sembradas fueron Blanca Morelos, Copándaro, Carta Blanca, Cirrus, Cal

214, Num 201 y Num 2001 (Osuna y Ramírez 2013). En los últimos años, se ha

reportado que la cebolla no alcanza estándares de calidad de exportación, debido entre

otros factores al daño de plagas y enfermedades (Güemes 2011).

En Morelos, las enfermedades fúngicas reportadas que afectan la calidad del bulbo son:

tizón sureño (Sclerotium rolfsii), raíz rosada (Phoma terrestris), pudrición rosada

(Fusarium culmorum), mancha anillada (Colletotrichum circinans) (Montes-Belmont et

al. 2003), ahogamiento o secadera (Fusarium spp.) y mancha púrpura (Alternaria porri)

(Ramírez et al. 2010). La raíz rosada es una de las enfermedades que se presenta desde

almácigo hasta la última etapa fenológica del cultivo de cebolla (Montes et al. 2003).

Nico y Gonzales (2012), Maranhão y Maranhão (2009) caracterizaron la enfermedad

por la coloración rosada a rojo obscuro en la raíz y capas externas del bulbo, el avance

de la enfermedad provoca que los tejidos afectados sequen y mueran, lo cual reduce la

captación de agua y nutrientes que la cebolla necesita para su desarrollo.

2

El manejo de las enfermedades se basa en la aplicación de productos químicos, el cual

no ha sido eficaz; sin embargo, estudios realizados en algunos patosistemas demuestran

la importancia que tiene la epidemiología en el manejo de enfermedades en los cultivos,

debido a que estudia la dinámica de la enfermedad en tiempo y espacio en el que

involucra la generación de información de los factores que determinan el progreso de la

enfermedad y las interacciones entre el hospedero, patógeno, condiciones ambientales y

labores que realiza el hombre en el cultivo, que mediante modelos epidemiológicos; y el

análisis respectivo de la información provee la base teórica para delinear estrategias de

manejo de enfermedades; así como predecir el comportamiento de la enfermedad en el

cultivo (APS 2016, Ponce-Herrera et al. 2008, Campbell y Madden 1990). Debido a la

importancia que tiene la epidemiología en el manejo agroecológico de enfermedades, se

estableció el objetivo de generar información sobre el comportamiento temporal y

condiciones ambientales que influyen en la presencia y magnitud de la enfermedad raíz

rosada de cebolla en el estado de Morelos, que permita prevenir, disminuir y delimitar

zonas de riesgo de la enfermedad.

3

2. REVISIÓN DE LITERATURA

2.1 Origen de la cebolla

La cebolla, es desde la antigüedad una planta valiosa para las personas dedicados a su

cultivo. En Egipto, de fecha alrededor de 3000 a.C. se encontró un mural con imágenes

de cebollas, por lo tanto, se puede inferir que las cebollas eran ya una fuente importante

de alimento para las personas habitantes del antiguo Egipto (Shygio y Kik 2008).

La palabra “cebolla” se deriva del latín y significa “perla grande”, se comparó con una

perla no sólo por su forma, sino también por su gran valor en calidad. Actualmente no

se conoce el origen de la cebolla en estado silvestre; sin embargo, se puede encontrar

variedades de diferentes colores, sabores y formas haciendo de él un ingrediente

importante en todo tipo de platillos en todo el mundo (Shygio y Kik 2008, Griffiths et

al. 2002).

2.2 Clasificación taxonómica

De acuerdo a Integrated Taxonomic Information System (ITIS 2015), la clasificación

taxonómica de la cebolla es la siguiente:

Reino: Plantae

División: Tracheophyta

Clase: Magnoliopsida

Orden: Asparagales

Familia: Amaryllidaceae

Género: Allium

Especie: Allium cepa L.

4

2.3 Desarrollo fenológico del cultivo de cebolla

La cebolla pertenece a la familia Amaryllidaceae, que son plantas herbáceas con bulbo,

tiene raíces fasciculadas, un tallo poco desarrollado llamado placa basal (Nico y

González 2012). La fenología está determinada por el número de hojas y el

engrosamiento del bulbo (Figura 1) (Brewster 2001).

Figura 1. Fenología del cultivo de cebolla. Imagen tomada de Brewster, (2001).

2.4 Fisiología del crecimiento de la cebolla

2.4.1 Semilla

La semilla de cebolla contiene un pequeño embrión en espiral, la reserva de nutrientes

para su germinación lo almacena en el endospermo. Cuando la semilla germina, emerge

la radícula o raicilla y al crecer forma una estructura helicoidal (Currah y Proctor 1990).

2.4.2 Raíz

Las raíces se producen en la placa basal y raramente alcanzan 25 cm de profundidad.

Las nuevas raíces se forman en anillos irregulares por encima y alrededor de las más

antiguas. Cada anillo sucesivo contiene más raíces que la anterior, durante el tiempo que

este activo el crecimiento vegetativo (Currah y Proctor 1990).

5

2.4.3 Las hojas

Desde el punto de crecimiento de la plántula se desarrolla una sucesión de hojas que

crecen a partir de la placa basal que se forma alrededor del punto de crecimiento. Cada

hoja del follaje se compone de una hoja verde fotosintética hueca y de vaina cilíndrica

que conecta la hoja a la placa basal de la planta (Currah y Proctor 1990).

2.4.4 El bulbo

La planta eventualmente deja de formar láminas de hojas y en su lugar el vértice

empieza a formar una serie de capas, engrosadas y vainas foliares concéntricas: estos

forman los catáfilos del bulbo. Una vez que no hay nueva lámina de hojas, el cuello de

la cebolla se ahueca y la parte superior de la planta cae bajo el peso de las mismas; las

hojas de color verde envejecen y mueren poco a poco, pero durante este periodo los

nutrientes de las hojas exportan los nutrientes al bulbo (Currah y Proctor 1990). Los

bulbos son variables en cuanto a su tamaño, color y forma, y se cultiva en casi todo el

mundo entre latitudes de 5-60 en ambos hemisferios (Shygio y Kik 2008).

2.4.5 Latencia y floración

Durante este periodo los principales y por lo general varios puntos de crecimiento

lateral de la superficie de la placa basal continúan creciendo lentamente, se forman

hojas aplanadas y tallos florales primarios. Cuando se replanta la cebolla, las raíces

comienzan a crecer a partir de las iniciales presentes en la placa basal, y pronto uno o

más brotes de hojas emergen. El escapo es una estructura formada con firmeza, de color

verde, hueco e inflado a un tercio de su altura; lleva los botones florales en la punta. Al

principio, los brotes están ocultos por un espacio exterior o vaina delgada que se divide

para que los brotes se desarrollen y se abran las flores, que se realiza en una

inflorescencia esférica conocida como umbela (Currah y Proctor 1990).

6

2.5 Importancia del cultivo de cebolla a nivel nacional y en el estado de Morelos

En el año 2013, México se encontraba en décimo séptimo lugar en cuanto a producción

de cebolla a nivel mundial con 1, 398, 850 t; mientras que el estado de Morelos se

posicionó en octavo lugar a nivel nacional con 2, 814 ha de superficie sembrada; 70,

945 t de producción y 394,537.03 (Miles de pesos) con respecto al valor de la

producción. Los municipios dedicados al cultivo de cebolla en Morelos son: Ayala,

Axochiapan, Tepalcingo, Cuautla, Jonacatepec, Xochitepec, Temoac, Tlalquitenango,

Zacualpan, Jantetelco, Yecapixtla, Emiliano Zapata, Tlaltizapán, Temixco,

Atlatlahucan, Tetecala y Mazatepec (SIAP 2016).

2.6 Variedades de cebolla que se siembran en Morelos

Osuna y Ramírez (2014, 2013) reportaron que los cultivares Copándaro, Carta Blanca,

Cirrus, Cal 214, Nun 201, Num 2001, Blanca Oriente, Joya, Florentina y Caliza son las

variedades de cebolla más sembradas en el estado de Morelos.

2.7 Enfermedades fúngicas y su manejo en el cultivo de cebolla en el estado de

Morelos.

La cebolla que se produce en Morelos, en los últimos años se ha reportado que no

alcanza estándares de calidad de exportación, debido a la falta de cultivares resistentes a

fitopatógenos, al manejo inapropiado del agua de riego que provoca escasez de agua,

contaminación, degradación de la tierra y la diseminación de plagas y enfermedades

(Güemes 2011).

Las enfermedades fúngicas reportadas que afectan la calidad del bulbo son: tizón sureño

(Sclerotium rolfsii), raíz rosada (Phoma terrestris), pudrición rosada (Fusarium

culmorum), mancha anillada (Colletotrichum circinans) (Montes-Belmont et al. 2003),

ahogamiento o secadera (Fusarium spp.) y mancha púrpura (Alternaria porri) (Ramírez

7

et al. 2010). Existe poca información sobre los problemas fitopatológicos de la cebolla

(Montes-Belmont et al. 2003); sin embargo, Güemes et al. (2010) reportan que la

aplicación de técnicas de mejoramiento genético y la obtención de variedades

resistentes puede mejorar el rendimiento de la producción y calidad de la cebolla en

Morelos; tal es el caso de la variedad Blanca Morelos fue la primera variedad obtenida

por los autores en el año 2001 con excelente rendimiento y calidad, de origen nacional y

específica para siembras de época temprana de cultivo de cebolla en el estado de

Morelos. No obstante, el manejo de las enfermedades en los cultivos se basa en la

aplicación de productos químicos, pero sus efectos adversos impactan de manera

significativa la sostenibilidad de la agricultura (Méndez y Viteri 2007, Zavaleta-Mejía

1999).

El empleo de productos químicos para el manejo de plagas o enfermedades, de acuerdo

con las actividades agropecuarias se hace conforme a las normas de inocuidad, las

cuales establecen límites máximos permisibles de residuos para que el riesgo a corto y

mediano plazo en los consumidores sea mínimo. Sin embargo, en ocasiones dichos

límites son rebasados o bien se tiene la presencia de varios residuos en un mismo

producto agrícola, y pese a que las concentraciones estén por debajo de los valores

aceptables, al considerar un efecto aditivo el riesgo potencial incrementa (Pérez et al.

2009). En México, a pesar de la regulación existente se ha detectado la presencia de

residuos de plaguicidas en hortalizas y frutas para consumo nacional y de exportación a

Estados Unidos de América, aunque la mayoría no han rebasado los límites máximos de

residuos de plaguicidas (LMRP). Los riesgos a la salud humana y en el ecosistema son

de consideración importante, así mismo esta problemática requiere de alternativas

8

biológicas, de manejo integrado o agroecológico para cubrir las necesidades del

productor sin descuidar la calidad del producto (Pérez et al. 2013).

2.8 Enfermedad raíz rosada

La raíz rosada es una de las enfermedades más importantes de la cebolla en regiones de

clima cálido, tropical y subtropical; a nivel mundial se conoce como una de las más

devastadoras enfermedades en el cultivo de cebolla (Yong-Ki et al. 2003). La

enfermedad se caracteriza por la presencia de color rosa en las raíces, cuya tonalidad al

progreso de la enfermedad se tornan rojizas, mientras que en estadios finales las raíces

afectadas se secan y desintegran el cual provoca que la planta no absorba los nutrientes

necesarios para su crecimiento (Maranháo y Maranháo 2009).

2.8.1 Agentes causales de la enfermedad raíz rosada en cebolla

Hess (1969) realizó bajo condiciones de laboratorio infección a raíces de cebolla con el

fitopatógeno fúngico Pyrenochaeta terrestris cuyo estudio determinó que este

microorganismo era el agente causal de la enfermedad raíz rosada. Después de 27 años

Thorthon y Mohan (1996) señalaron que la ocurrencia de la raíz rosada (Pyrenochaeta

terrestris) y la pudrición radical (Fusarium sp.) aparecen juntos causando pérdidas de

producción y calidad de la cebolla que por sí solos, y que ambos patógenos afectan el

sistema radical causando el colapso y muerte eventual de las raíces. Por otra parte Du

Toi e Inglis (2003) reportan que especies de Fusarium afectan la raíz y el bulbo de

cebolla, caracterizado por coloraciones marrón, café, rosadas y pudrición del sistema

radical, y que los síntomas de la raíz rosada y la pudrición basal son similares (Yong-Ki

et al. 2003).

9

En México, en el estado de Morelos se reporta que entre los hongos que afectan la

cebolla de almácigo se encuentra Phoma terrestris (sinónimo Pyrenochaeta terrestris)

cuya característica es manchas pequeñas de color rosa en las capas externas del bulbo y

número reducido de raíces, los resultados mostraron que Fusarium culmorum es el

agente causal de la pudrición rosada (Montes-Belmont et al. 2003); mientras que en el

valle de Trinidad Baja California se informa que F. oxysporum, F. subglutinans y

Pyrenochaeta terrestris están asociadas a la pudrición radical de cultivos de cebolla,

situación que impacta la economía de los agricultores de la región debido a que los

obliga a cambiar de parcela cada dos años y abrir nuevos campos de cultivo, con las

consecuencias que esta práctica ocasiona al medio ambiente (Ponce-Herrera et al.

2012). Recientemente, en un estudio realizado en cultivos de cebolla en el estado de

Morelos se determinó que la enfermedad llamada raíz rosada están involucrados como

agentes causales a F. oxysporum, F. proliferatum y F. verticillioides (Mejía 2015).

2.9 Características morfológicas y clasificación taxonómica de Fusarium.

Fusarium es uno de los patógenos causantes de pudriciones radicales en el cultivo de

cebolla (Ponce-Herrera et al. 2012). Las principales características morfológicas (Figura

1) de Fusarium se basa principalmente en caracteres distintivos de las formas y tamaños

de las esporas asexuales macro y microconidios, presencia y ausencia de clamidosporas

(esporas de resistencia), así como aparición de colonias y pigmentación. Los conidios

pueden ser de dos tipos monofiálides y polifiálides. La diferencia se basa en el número

de aberturas por célula a través del cual se producen conidios (Hafizi et al. 2013;

Barnett y Hunter 1998).

10

Figura 2. Características morfológicas del género Fusarium. Imagen tomada de

Monzón y Rodríguez, 2001.

La taxonomía del género Fusarium es bastante compleja y difícil de identificar, sobre

todo en relación a su especie. El principal problema en cuanto a su taxonomía se debe a

la doble nomenclatura por la fase sexual y fase asexual. Fusarium se encuentra en la

división Ascomycota, orden Hypocreales, mientras que los teleomorfos de las especies

Fusarium son clasificados en el género Gibberella, Albonectria y Hemanectria (Moretti

2009, Leslie y Summerell 2006). La clasificación taxonómica del género Fusarium es la

siguiente:

Reino: Fungi

División: Ascomycota

Clase: Sordariomycetes

Orden: Hypocreales

Familia: Nectriaceae

Género: Fusarium

11

2.10 Manejo de la enfermedad raíz rosada en el cultivo de cebolla

En general, para minimizar la incidencia y severidad de la enfermedad raíz rosada y la

pudrición basal en el cultivo de cebolla se basa en la sola o combinada aplicación de

agroquímicos (ditiocarbamatos, tiodiazinas y benzimidazoles) en el suelo (Nico y

González 2012, Ponce-Herrera et al. 2012). La solarización de plástico en el suelo

también se usa como un método de manejo para minimizar la cantidad de inoculo del

patógeno P. terrestris, así mismo el uso de variedades resistentes (Texas Grano 502

PRR, Hybrid 28, Excel) permiten disminuir el problema de la enfermedad en etapa

almácigo (Nasr y Ansari 2008, Pacheco y Pineda 2004). No obstante, estudios

epidemiológicos en cultivos agrícolas demuestran la importancia de relacionar factores

ambientales en el desarrollo y severidad de la enfermedad (Maranháo y Maranháo

2009).

2.11 La epidemiología en el manejo de enfermedades de plantas

El conocimiento del estudio epidemiológico de las enfermedades en las plantas (epifitia)

(Arneson 2001) proporciona información útil para la comprensión de la biología de sus

agentes causales, establecimiento, planificación y seguimiento efectivo de las

estrategias de manejo de enfermedades (Jeger 2004). El análisis epidemiológico de las

epifitias denota la dinámica de la enfermedad; es decir, el cambio de la cantidad de la

enfermedad en tiempo y espacio, por cantidad de enfermedad referido a incidencia,

severidad o una combinación de ambos (Madden et al. 2007).

2.11.1 Evaluación de la severidad de una enfermedad

Para facilitar la evaluación de la magnitud de una enfermedad, se ha realizado

descripciones de texto de valores específicos y diagramas de porcentajes de severidad;

dichos auxiliares pueden clasificarse en cuatro métodos visuales: estimación directa,

12

diagrama, escalas y escalas de clasificación ordinal. En algunas enfermedades es difícil

medir la severidad, tal es el caso de enfermedades sistémicas, de raíz o causadas por

virus, un método para eludir tal dificultad es el uso de una escala de clasificación

ordinal o una combinación de métodos; es decir, se observa una muestra y se asigna un

número fijo en relación a la severidad descrita, luego se corrobora la magnitud de la

enfermedad con una ecuación o escalas descritas (Campbell y Madden 1990).

2.11.2 Progreso de la enfermedad

El desarrollo de las enfermedades en las plantas está ligada a la combinación oportuna

de elementos; plantas susceptibles, patógeno, virulencia del patógeno, condiciones

ambientales (temperatura ambiental, temperatura del suelo, humedad relativa, humedad

del suelo, radiación, velocidad del viento y fotoperiodo) (Guillén et al. 2002). No

obstante, a estos elementos también se debe considerar la intervención del hombre

quién, a través de sus actividades puede inadvertidamente iniciar y desarrollar las

enfermedades en los cultivos, o bien puede detener eficazmente su inicio y desarrollo

(Villanueva-Couoh et al. 2004).

El patrón de una epifitia en términos del número de lesiones, la cantidad de tejido

dañado o el número de plantas enfermas, está dado por una curva que muestra el

progreso de la enfermedad (Campbell y Madden 1990). Las enfermedades en las plantas

comúnmente inician a un nivel bajo, y llegan a ser de interés cuando la incidencia y

severidad aumenta con el tiempo, en cuanto el nivel de la enfermedad se aproxima a

100%, la curva del progreso de la enfermedad gradualmente se estabiliza linealmente y

se reduce la velocidad del progreso de la enfermedad (Arneson 2001).

El análisis comparativo de las epidemias por el ajuste de un modelo puede ayudar a

identificar factores primarios determinantes para el desarrollo de una enfermedad,

13

permite precisar información relacionada con la cantidad y eficiencia del inóculo inicial,

los efectos del ambiente, resistencia del hospedante a la enfermedad, el tiempo en que el

hospedante y el patógeno pueden interactuar y la efectividad de varias estrategias de

manejo (Jeger 2004). Sin embargo, entre los objetivos más comunes son descripción,

entendimiento, predicción, comparación y comunicación del desarrollo de una

enfermedad (Madden et al. 2007, Achicanoy 2000).

2.11.3 Modelos epidemiológicos

Los modelos matemáticos y estadísticos permiten representar lo que sucede en los

cultivos, frente a distintos patógenos y en diferentes condiciones ambientales (Campbell

y Madden 1990), los cuales se desarrollan dependiendo de los objetivos del trabajo, los

datos disponibles, el tipo de experimento y la experiencia del investigador. Los modelos

representan de forma simplificada y sencilla la realidad (Bombelli 2011). Existen cinco

modelos que pueden evaluar, representar, comparar y entender la dinámica poblacional

de las enfermedades; el modelo exponencial, logístico, Gompertz, monomolecular y

logit-logistic (Madden et al. 2007, Costa et al. 2002).

2.11.3.1 Exponencial

El modelo se ha utilizado para representar el crecimiento de una población, parte del

supuesto que la enfermedad no tiene límites y representa a enfermedades policíclicas.

La ecuación de la tasa absoluta del incremento de la enfermedad se puede describir de la

siguiente manera:

dy/dt= rEy

Donde rE es la tasa de incremento (constante), y la intensidad de la enfermedad y t el

tiempo. El subíndice rE es un parámetro necesario para determinar el modelo que mejor

describe a una enfermedad (Figura 3).

14

Figura 3. Modelo exponencial

2.11.3.2 Monomolecular

Este modelo (Figura 4) se ha utilizado para describir numerosos fenómenos, incluyendo

ciertas reacciones químicas, el crecimiento de plantas y animales. En este modelo, la

tasa del incremento de la enfermedad depende de la cantidad de tejido sano disponible.

La tasa absoluta del incremento de la enfermedad está dada por la siguiente ecuación:

dy/dt=rM (1-y)

Donde rM es un parámetro de incremento por unidad de tiempo. Para este modelo, dy/dt

no es directamente proporcional a y. Es decir, la tasa absoluta es directamente

proporcional a 1-y. Porque el incremento de la enfermedad está representado en

proporción, 1-y es igual a individuos (plantas, hojas, raíces etc.) libres de enfermedad.

Figura 4. Modelo monomolecular.

15

2.11.3.3 Logístico

Este modelo ha sido el más empleado para describir el progreso de enfermedades. El

modelo incorpora características del modelo exponencial y monomolecular. La ecuación

diferencial para este modelo puede ser descripta como:

dy/dt= rLy(1-y)

Donde rL es la tasa de incremento. Para este modelo la tasa absoluta del incremento de

la enfermedad es proporcional a la cantidad de plantas enfermas y la cantidad de tejido

sano por infectar. Este modelo considera la combinación del modelo exponencial donde

dy/dt es proporcional a y y dy/dt es proporcional a 1-y. Se asume que el máximo valor

de y es uno (Figura 5).

Figura 5. Modelo logístico.

2.11.3.4 Logit-logistic

El modelo se ha empleado para explicar que la tasa de incremento de la enfermedad en

un cultivo es corta, mientras que después aumenta de manera considerable y alcanza un

alto nivel de daño.

La línea de la curva es ligeramente plana y la forma lineal (Figura 6) se puede describir

de la siguiente manera:

Ln 1/1-y= [Lny0/1-y0 ]+Lnt

16

Donde Ln es el logaritmo natural, y0 enfermedad inicial, y la enfermedad, y t el tiempo.

Figura 6. Modelo logit-logistic.

2.11.3.5 Gompertz

El modelo explica que la tasa del incremento tiene como límite la cantidad de la

enfermedad y el punto de inflexión de la curva es cuando la enfermedad alcanza 35% de

intensidad. Una característica del modelo es que la tasa absoluta es una curva simétrica

(y=1/2) (Figura 7). El modelo se describe de la siguiente manera:

dy/dt= rGy [In (1)-In (y)]

En donde rG es la tasa de incremento. El modelo es similar al logístico, excepto por “1-

y” que es remplazado por [In (1)-In (y)], el efecto de este cambio es por el sesgo

(asimétrico) dy/dt de la curva.

17

Figura 7. Modelo de Gompertz.

El desarrollo dinámico de una epidemia es complejo, por lo cual el estudio de la

epidemiología utiliza en gran medida observaciones, elementos primarios (Figura 8),

mediciones, ecuaciones matemáticas y estadísticas para representar lo que sucede en los

cultivos afectados por una enfermedad (Achicanoy 2000).

Figura 8. Elementos primarios de la dinámica de una enfermedad

18

2.12 Aplicación de la epidemiología en patosistemas agrícolas

En México, son pocos los trabajos en los que se ha utilizado la epidemiología como una

herramienta de manejo de enfermedades; en el cultivo del chile (Capsicum annuum L.)

Guigón-López y González-González (2001) estudiaron las enfermedades del cultivo en

la región sur de Chihuahua, para generar información básica en función de la

distribución, identificación de agentes causales, y comportamiento de las enfermedades

(incidencia y severidad) en el tiempo para plantear estrategias de manejo. Por otra parte,

Ponce-Herrera et al. (2008) estudiaron el comportamiento temporal de la enfermedad

pudrición blanca, causada por Sclerotium cepivorum cuyo trabajo permitió identificar

que la densidad de inóculo es una característica epidemiológica para determinar la tasa

de incremento de la enfermedad. Desde otro punto de vista, el estudio epidemiológico

ha sido de gran utilidad para enterarse sobre el impacto que tienen las enfermedades en

cultivos de importancia económica (café, palmas, cítricos, hortalizas, etc.). En México,

existen programas y campañas fitosanitarias para prevenir la introducción o dispersión

de plagas que puedan afectar a los vegetales, sus productos o subproductos de la

agricultura nacional; entre los programas se encuentra el moscamed, trampeo preventivo

contra moscas de la fruta, programa de vigilancia epidemiológica sanitaria, y las

campañas nacionales están dirigidas contra moscas de la fruta, langosta, plagas

reglamentadas para el aguacatero, moko del platano, pulgón amarillo del sorgo,

enfermedad de Pierce, broca del café, entre otras más. La vigilancia epidemiológica se

realiza para detectar, determinar y actualizar, en forma permanente, el estatus

fitosanitario de las plagas y enfermedades que han sido reguladas y que presentan una

amenaza para la agricultura nacional. (SENASICA 2014, 2016).

19

2.13 Sistemas de información geográfica (SIG)

El sistema de información geográfica (SIG) procesa información de eventos o entidades

espaciales con el fin de generar una información nueva mediante operaciones de

manipulación y análisis que ayude a la toma de decisiones (Liria 2008) así también

algunos autores restringen el termino SIG a los programas del ordenador capaces de, no

solo permitir la visualización, consulta e impresión de los mapas, sino además realizar

operaciones de análisis como superposiciones vectoriales o algebra de mapas; los SIG

pueden ser de dos tipos principales según el método usado para modelizar la realidad

geográfica; es decir, como aspectos de medio o territorio (vegetación, geología,

edafología, temperatura, precipitación, altitud, carreteras etc..) quedan representados

gráficamente (Mancebo et al. 2008). En México, los sistemas de información geográfica

permiten definir la distribución y comportamiento de plagas y enfermedades en un área

determinada (SIAFEMOR 2016).

20

3. OBJETIVOS

3.1 Objetivos específicos

Determinar la dinámica temporal de la enfermedad raíz rosada (Fusarium spp.) en

cultivos de cebolla en el estado de Morelos, México.

3.2 Objetivos específicos

Identificar morfológicamente los aislamientos de muestras con síntomas de raíz

rosada.

Evaluar la incidencia y severidad de la raíz rosada durante el desarrollo del

cultivo.

Determinar los factores ambientales (temperatura, humedad del ambiente y del

suelo) que influyen en la incidencia y severidad de la enfermedad raíz rosada en

cultivos de cebolla.

21

4. MATERIALES Y METODOS

4.1 Áreas de estudio

Para definir las áreas de estudio se utilizaron los siguientes criterios: 1) Área de estudio

con diferente temperatura según la agrupación realizada con el mapa de Bartolo (2015),

2) Ubicación de la parcela en zona productora de cebolla y 3) Cultivo recién sembrado

en almácigo o recién realizado el trasplante de cebollín en campo.

Para el primer criterio se utilizó el mapa de gradiente térmico del estado de Morelos que

Bartolo (2015) realizó con datos de la media de temperatura, latitud y longitud que se

registró de 1981-2010 de las 61 estaciones meteorológicas del estado de Morelos. El

mapa se empleó para agrupar áreas que presentaran temperatura similar (Figura 9).

Figura 9. Gradiente térmico de la temperatura media del periodo 1981-2010 en el

estado de Morelos (Imagen tomada de Bartolo 2015).

22

Para el segundo criterio, en el programa ArcGis (versión 9.3) se generó un mapa de

Morelos señalando los municipios productores de cebolla, ambos mapas se traslaparon

para seleccionar las áreas de estudio.

4.2 Identificación morfológica de los hongos involucrados en la raíz rosada

De acuerdo a la determinación de las áreas de muestreo, se seleccionaron tres áreas con

cultivos de cebolla en etapa de cosecha; en dos de las áreas y en cada área se colectaron

10 plantas con síntomas de raíz rosada y se trasladaron al Laboratorio de Fitopatología

del IPN-CeProBi; en la tercera localidad (Xaloctoc perteneciente al municipio de

Ayala), en trabajo previo se identificaron tres especies de Fusarium en muestras de

cebolla con síntomas de raíz rosada (Mejía, 2015). Las raíces enfermas se desinfectaron

superficialmente con hipoclorito de sodio al 1% durante un minuto y después se lavaron

tres veces con agua destilada estéril, las raíces se secaron en papel estéril y se sembraron

en medio de cultivo de papa-dextrosa-agar (PDA). Una vez que se desarrollaron

colonias fungosas se realizaron microcultivos de los microorganismos para su

observación bajo el microscopio compuesto e identificación con claves taxonómicas de

Hafizi et al. 2013 y Barnett y Hunter 1998.

4.3 Evaluación de incidencia y severidad.

4.3.1 Muestreo

El muestreo de plántulas de cebolla en almácigo se realizó de enero a mayo de 2015 y el

muestreo de cebollín en campo fue de octubre de 2015 a enero de 2016. El muestreo se

realizó siguiendo un patrón tipo W, considerando 20 puntos, en cada punto se colectó

una planta de cebolla. Los muestreos se realizaron cada siete días hasta el final del ciclo

del cultivo, en cada muestreo se tomó imagen y se describió la etapa fenológica del

cultivo para después ilustrar las diferentes etapas de desarrollo.

23

4.3.2 Incidencia

En cada día de muestreo, a las cebollas colectadas se les determinó el porcentaje de

incidencia de la enfermedad de acuerdo a la siguiente ecuación:

Incidencia (%)= N° de plantas con raíz rosada*100

Total de plantas

4.3.3 Severidad

Para la evaluación de la severidad de la enfermedad raíz rosada, se realizó una escala de

severidad pictórica-descriptiva, para la cual se seleccionaron visualmente cebollas sanas

y cebollas que presentaron diferente grado de severidad, se les tomó imagen bajo un

estereoscopio óptico y se describieron los síntomas observados. Las imágenes se

clasificaron de acuerdo a la escala de severidad de Horsball-Barratt (1990), el

porcentaje de severidad se corroboró con la siguiente ecuación:

Severidad (%)= Longitud de raíces enfermas*100

Longitud total de raíces

Dónde:

Longitud de raíces enfermas= Σ Longitud enferma de cada raíz

Longitud total de raíces= Longitud de la raíz más larga*Total de raíces

24

4.3.4 Relación de la incidencia y severidad con diámetro y peso del bulbo en la

cosecha

En la cosecha del cultivo de cebolla en campo, siguiendo el patrón de muestreo “W” se

colectaron 100 plantas, se evaluó la incidencia y se agruparon de acuerdo a la escala de

severidad pictográfica-descriptiva generada para la enfermedad raíz rosada; se midió el

diámetro y peso del bulbo, Con los datos obtenidos se utilizó el procedimiento de

correlación de Spearman y se determinó la relación entre las variables.

4.4 Dinámica temporal de la incidencia y severidad de la enfermedad raíz rosada

durante el desarrollo del cultivo

4.4.1 Aplicación de modelos epidemiológicos temporales

Los datos de incidencia y severidad se analizaron con los modelos epidemiológicos de

crecimiento en su forma linearizada: monomolecular Ln 1-y=Ln (1/1-y0)+rt, logistico

Ln y/(1-y)=Ln (y0/1-y0)+rt, exponencial Ln y=Lny0+rt, Gompertz –Ln(-Lny)=-Ln(-

Lny0)+rt y logit-logistic Ln (1/1-1-y)=Ln (y0/1-y0)+rLnt, para obtener la curva del

progreso de la enfermedad en el tiempo (Campbell y Madden et al 2007). Los

parámetros de velocidad de crecimiento de la enfermedad (r), inicio de enfermedad (yo),

tiempo de inicio de la enfermedad (xo), máxima enfermedad (ymáx), tiempo de máxima

enfermedad (xmáx) y duración de la enfermedad, se estimaron con el Modelo Lineal

General (GLM) usando el método de mínimos cuadrados; y de acuerdo a los parámetros

coeficiente de determinación (R2), cuadrado medio del error (CME) y significancia (α)

se eligió el modelo que mejor describe la dinámica de la enfermedad raíz rosada en cada

área de estudio. Todos los análisis se realizaron en el programa estadístico SAS

(Versión 9.0) (Ponce-Herrera et al. 2008).

25

4.4.2 Aplicación del área bajo la curva del progreso de la enfermedad (ABCPE)

Para comparar y determinar el ABCPE de cada área de estudio, se aplicó la siguiente

ecuación:

𝐴𝐵𝐶𝑃𝐸 =∑[𝑥𝑖−1 + 𝑥𝑖

2

𝑛

𝑖=0

](𝑡𝑖−1 − 𝑡𝑖)

Donde 𝑥𝑖 es la proporción de la enfermedad; 𝑡𝑖−1 − 𝑡𝑖) es el tiempo entre dos lecturas; 𝑖

es el número de observaciones, y 𝑛 es el número de evaluaciones (Fernández-Aguilar et

al. 2012).

4.5 Interacción de la enfermedad raíz rosada y los factores ambientales

De cada día de muestreo se obtuvieron los registros de temperatura medía ambiental

(Tmed), temperatura mínima (Tmin), temperatura máxima (Tmax), humedad relativa

media (HRmed), humedad relativa mínima (HRmin) y humedad relativa máxima

(HRmed) de la página del Instituto Mexicano de Tecnología del Agua (IMTA) del

estado de Morelos; adicionalmente para el cultivo de cebollín en campo, se midió la

temperatura del suelo (TS) con un termómetro digital y la humedad del suelo (HS) por

el método gravimétrico. Los registros semanales de las variables climáticas se usaron

para correlacionarlos con los datos de incidencia y severidad de la enfermedad raíz

rosada. Se utilizó el procedimiento de correlación de Spearman en el programa

estadístico Sigma Plot (Versión 12.0) y de acuerdo coeficiente de correlación (Rho) y la

tabla de Spearman se determinó la significancia de la relación entre las variables.

26

5. RESULTADOS

5.1 Área de muestreo

La agrupación definió cuatro grupos de áreas con diferente temperatura (Figura 10), de

los cuales el grupo dos, tres y cuatro se ubicaron en zona productora de cebolla, por lo

que se seleccionó del grupo dos la localidad de Xalostoc ubicado en el municipio de

Ayala, del grupo tres Atlacholoaya del municipio de Xochitepec y del grupo cuatro

Atlacahualoya de Axochiapan; las tres localidades en cultivos de siembra en almácigo.

Mientras que para la etapa de trasplante de cebollín en campo solo la localidad de

Atlacholoaya de Xochitepec del grupo tres se mantuvo, las localidades de Xalostoc y

Atlacahualoya los productores no volvieron a sembrar, por lo que se seleccionó solo la

localidad de Telixtac del municipio de Axochiapan del grupo cuatro para continuar con

el trabajo.

Figura 10. A) Agrupación (1, 2, 3 y 4) y delimitación de áreas con diferente

temperatura en base al mapa del gradiente térmico del estado de Morelos (Bartolo

2015).

27

Figura 11. Elección de la parcela de acuerdo a la delimitación de áreas con diferente

temperatura, la zona productora de cebolla, cultivo de almácigo y cebollín en campo en

el estado de Morelos.

Grupo 2

Grupo 3

Grupo 4

Área productora de cebolla

Área de muestreo

28

5.2 Identificación morfológica de los hongos involucrados en la raíz rosada.

Los 10 aislamientos de Atlacholoaya y Atlacahualoya mostraron micelio hialino y

septado, microconidios hialinos sin septos, macroconidios hialinos en forma de luna,

clamidosporas en cadena, estas características correspondieron al género Fusarium

(Figura 12).

Figura 12. Morfología del género Fusarium de aislados de la localidad de

Atlacholoaya. A) Microconidios hialinos sin septos, B) Macroconidos en forma de luna,

C) Micelio hialino y septado, D) Clamidosporas en forma de cadena.

A) B)

C) D)

29

5.3 Escala de severidad de la enfermedad raíz rosada

La escala de severidad pictórica-descriptiva que se generó de la raíz rosada, constituyó

en ocho niveles de severidad, donde la clase 1 corresponde a raíces sanas, y 8 al

máximo porcentaje de daño de severidad estimado, que fue 100% (Figura 13).

30

Figura 13. Escala pictórica-descriptiva de la severidad de la enfermedad raíz rosada en cebolla

Clase 1 (0%)

Raíces sana

Clase 2 (1-9%)

Coloración rosa en placa basal y

raíces

Clase 3 (9-20%)

Mayor número de raíces

con coloración rosa

Clase 4 (20-40%)

Raíces con longitud más larga de color

rosa y placa basal color café

Clase 5 (40-60%)

Raíces con tonalidad rojiza

Clase 6 (60-80%)

Menor número de raíces con

tonalidad rojiza

Clase 7 (80-90%)

Raíces desprendidas de la

placa basal

Clase 8 (90-100%)

Bulbo sin raíces y necrosis en la

placa basal

31

5.4 Dinámica de la enfermedad raíz rosada en cultivos de almácigo

Durante la etapa de almácigo (enero-mayo 2015) en cultivos de cebolla (variedad Cirrus

y Florentina) en sistema de riego por gravedad de la localidad de Atlacahualoya, el

inicio de la enfermedad raíz rosada fue a los 23 días después de la siembra (dds), la

incidencia alcanzó el máximo porcentaje (100%) a los 65 dds coincidiendo con la

aparición de la tercera y cuarta hoja. Sin embargo, para las variedades de cebolla Num

201 y Cal 214 sembrada en la localidad de Xalostoc en sistema de riego por goteo, la

presencia de la enfermedad se hizo notar a los 47 dds, la máxima incidencia (100%) fue

a los 82 dds correspondiendo a la etapa de inicio de formación del bulbo (Figura 14).

Mientras que para la variedad Cirrus de Atlacholoaya en sistema de riego por aspersión,

el inicio de la enfermedad fue a los 47 dds, el máximo porcentaje de incidencia (65%)

fue a los 82 dds correspondiendo al inicio de formación de bulbo.

Respecto a la severidad, el mayor porcentaje se obtuvo en la localidad de Atlacahualoya

con 37.74% a los 93 dds coincidiendo con el inicio de formación del bulbo. En Xalostoc

a los 82 dds (inicio formación del bulbo) la severidad fue 6.26%, no obstante, se

observó un incremento de 4.45 veces más a los 89 dds (27.87%) (Figura 15). En

Atlacholoaya a los 82 dds (inicio formación de bulbo) se obtuvo el menor porcentaje de

severidad (6.38%) en comparación de las demás áreas de siembra.

32

Figura 14. Incidencia de la enfermedad raíz rosada en cultivos de cebolla sembrado en


identificado en tres localidades del estado de Morelos.

Días después de la siembra (dds)

7 14 21 28 35 42 49 56 63 70 77 84 91 98

Inci

den

cia

(%)

0

10

20

30

40

50

60

70

80

90

100

Atlacahualoya

Xalostoc

Atlacholoaya

33

Figura 15. Severidad de la enfermedad raíz rosada en cultivos de cebolla sembrado en


identificado en tres localidades del estado de Morelos.

Días después de la siembra (dds)

7 14 21 28 35 42 49 56 63 70 77 84 91 98

Sev

erid

ad (

%)

0

10

20

30

40

50

60

70

80

90

100Atlacahualoya

Xalostoc

Atlacholoaya

34

5.4.1 Ajuste a modelos epidemiológicos temporales

5.4.1.1 Cultivos en almácigo

El ajuste de los datos de incidencia y severidad de la enfermedad raíz a los modelos

epidemiológicos permitió elegir el modelo que mejor describe la dinámica de la

enfermedad en el tiempo en cultivo sembrado en almácigo (Cuadro 1). En la localidad

de Atlacahualoya y en Xalostoc los datos de incidencia se ajustaron al modelo

monomolecular, en Atlacholoaya los datos fueron mejor descritos por el modelo

exponencial partiendo del supuesto que la enfermedad no tiene límites.

Los datos de severidad en la localidad de Atlacahualoya tuvieron mejor ajuste al modelo

logit-logistic, mientras que en Xalostoc y Atlacholoaya fueron mejor descritos por el

modelo exponencial (Cuadro 2).

35

Cuadro 1. Ajuste de datos de incidencia de la raíz rosada a modelos epidemiológicos para describir la dinámica temporal de la enfermedad

en cultivos de cebolla sembrados en almácigo, en tres localidades del estado de Morelos.

Atlacahualoya Xalostoc Atlacholoaya

Modelo R2 CME EM R2 CME EM R2 CME α EM

Monomolecular 0.924 0.038 0.0001 A

0.915 0.027 0.0002 A

0.618 0.551 0.0120 NA

Logístico 0.804 0.319 0.0154 NA

0.862 0.089 0.0226 NA

0.923 0.207 0.0092 NA

Exponencial 0.693 0.143 0.0202 NA

0.881 0.023 0.0056 NA

0.952 0.068 0.0045 A

Gompertz 0.856 0.111 0.0082 NA

0.875 0.043 0.0195 NA

0.862 0.114 0.0226 NA

Logit-logistic 0.798 0.075 0.0165 NA 0.889 0.020 0.0163 NA 0.839 0.372 0.2870 NA

R2=Coeficiente de determinación; CME=Cuadrado medio del error; α=significancia; EM; Elección del modelo; NA=No adecuado;

A=Adecuado; Atlacahualoya n=11, Xalostoc n=10 y Atlacholoaya n=9.

36

Cuadro 2. Ajuste de datos de severidad de la raíz rosada a modelos epidemiológicos, para describir la dinámica temporal de la enfermedad

en cultivos de cebolla sembrados en almácigo, en tres localidades del estado de Morelos.

Atlacahualoya Xalostoc Atlacholoaya

Modelo R2 CME α EM R2 CME Α EM R2 CME α EM

Monomolecular 0.717 0.008 0.0010 NA

0.485 0.005 0.0252 NA

0.661 0.000 0.0077 NA

Logístico 0.746 0.478 0.0027 NA

0.787 0.258 0.0077 NA

0.918 0.085 0.0103 NA

Exponencial 0.729 0.397 0.0034 NA

0.797 0.202 0.0068 A

0.922 0.768 0.0095 A

Gompertz 0.775 0.067 0.0017 NA

0.726 0.046 0.0148 NA

0.871 0.009 0.0205 NA

Logit-logistic 0.845 0.005 0.0005 A 0.764 0.003 0.0101 NA 0.912 0.000 0.0113 NA

R2=Coeficiente de determinación; CME=Cuadrado medio del error; α=significancia; EM; Elección del Modelo; NA=No adecuado;

A=Adecuado; Atlacahualoya n=11, Xalostoc n=10 y Atlacholoaya n=9.

37

5.5 Dinámica de la enfermedad raíz rosada en cultivos de cebolla sembrado en

campo como cebollín

En la etapa de campo (octubre 2015-enero 2016) los cebollines desde antes de

trasplantar presentaron síntomas de la enfermedad raíz rosada (Figura 16) y el último

registro de plantas enfermas fue a los 101 días después del trasplante (ddt); es decir, en

la cosecha. En Atlacholoaya, la variedad Cirrus fue trasplantada con sistema de riego

por gravedad, la incidencia de la enfermedad alcanzó el 100% a los 57 ddt

(engrosamiento del bulbo), mientras que en Telixtac, la variedad Cal 214 fue sembrada

en sistema de riego por goteo, alcanzando el máximo porcentaje de incidencia (100%) a

los 36 ddt en la etapa de aparición de la sexta y séptima hoja (Figura 17).

Con respecto a la severidad, el máximo porcentaje (22.7%) se observó en la localidad de

Telixtac a los 92 ddt y en Atlacholoaya (17.3% de severidad) a los 90 ddt, ambas

localidades coincidieron en cultivos de cebolla en etapa de caída de cuello o blando. Sin

embargo, en el cultivo de la localidad de Telixtac, se observó un pico de alta severidad

(16.6%) a los 36 ddt coincidiendo con la etapa de aparición de la sexta y séptima hoja

(Figura 18).

Figura 16. Trasplante de cebollines en campo. A) cebollines para siembra con

síntomas de raíz rosada. B) Siembra manual de cebollín.

A) B)

38

Figura 17. Incidencia de la enfermedad raíz rosada en cebolla trasplantada como


identificados en dos localidades del estado de Morelos. Imagen de etapas fenológicas de

cebolla tomada de Brewster (2001).

Días después del transplante (ddt)

7 14 21 28 35 42 49 56 63 70 77 84 91 98

Inci

den

cia

(%)

0

10

20

30

40

50

60

70

80

90

100

Telixtac

Atlacholoaya

39

Figura 18. Severidad de la enfermedad raíz rosada en cebolla trasplantada como


identificado en dos localidades del estado de Morelos. Imagen de etapas fenológicas de

cebolla tomada de Brewster (2001)

Días después del transplante (ddt)

7 14 21 28 35 42 49 56 63 70 77 84 91 98

Sev

erid

ad (

%)

0

10

20

30

40

50

60

70

80

90

100Telixtac

Atlacholoaya

40

5.5.1 Ajuste a modelos epidemiológicos temporales

5.5.1.1 Cultivos de cebollín en campo

El resultado de los parámetros considerados para determinar el ajuste de los datos de

incidencia (Cuadro 3) y severidad (Cuadro 4) a los modelos epidemiológicos permitió

identificar que el modelo logit-logistic es el que mejor describe la dinámica de la

enfermedad en ambas localidades.

Cuadro 3. Ajuste de datos de incidencia de la raíz rosada a modelos epidemiológicos,


como cebollín en campo de tres localidades del estado de Morelos.

Telixtac Atlacholoaya

Modelos R2 CME α EM R2 CME α EM


0.191 0.406 0.1355 NA

Logístico 0.707 0.861 0.0743 NA

0.235 0.612 0.0927 NA

Exponencial 0.425 0.063 0.0296 NA

0.382 0.029 0.0141 NA

Gompertz 0.734 0.579 0.0637 NA

0.213 0.499 0.1121 NA

Logit-logistic 0.774 0.369 0.049 A 0.872 0.064 0.0001 A

R2=Coeficiente de determinación; CME=Cuadrado medio del error; α=significancia;

EM; Elección del modelos; NA=No adecuado; A=Adecuado; Telixtac n= 12 y

Atlacholoaya n=15.

41



como cebollín en campo de tres localidades del estado de Morelos.

R2=Coeficiente de determinación; CME=Cuadrado medio del error; α=significancia;

EM; Elección del modelo; NA=No adecuado; A=Adecuado; Telixtac n= 12 y

Atlacholoaya n=15.

5.5.1.1.1Relación entre la severidad, peso y diámetro del bulbo

El análisis de las muestras colectadas el día de la cosecha en la localidad de Telixtac

permitieron señalar la existencia de una correlación negativa entre la severidad y

diámetro del bulbo; debido al coeficiente Spearman (Rho=-0.395) con nivel de

significancia 0.05, sin embargo, no existió correlación alguna entre la severidad y el

peso del bulbo. Por otra parte, el análisis de las muestras de Atlacholoaya no existió

correlación entre las variables severidad, peso y diámetro del bulbo.

Telixtac Atlacholoaya

Modelos R2 CME α EM R2 CME α EM


0.652 0.0005 0.0003 NA

Logístico 0.544 0.208 0.0096 NA

0.681 0.051 0.0002 NA

Exponencial 0.543 0.172 0.0097 NA

0.680 0.043 0.0002 NA

Gompertz 0.534 0.03 0.0106 NA

0.681 0.007 0.0002 NA

Logit-logistic 0.832 0.001 0.0001 A 0.933 0.0001 0.0001 A

42

5.6 Comparación del área bajo la curva del progreso de la enfermedad (ABCPE)

raíz rosada en cultivos de almácigo y de cebollín en campo

De acuerdo a los resultados del ABCPE, en la localidad de Atlacahualoya en cultivos de

cebolla sembrada en almácigo se presentó mayor incidencia de la enfermedad raíz

rosada (Cuadro 5), mientras que en cebollas sembradas como cebollín en campo no

hubo diferencia en la incidencia de las dos localidades, respecto a la severidad, en la

localidad de Atlacholoaya se presentó la mayor severidad.

Cuadro 5. Área bajo la curva del progreso de la incidencia y severidad de la

enfermedad raíz rosada en cultivos de cebolla sembrada en almácigo y como cebollín en

campo en localidades del estado de Morelos.

Almácigo

Campo

ABCPE

ABCPE

Localidades

Incidencia Severidad

Incidencia Severidad

Atlacahualoya

2,800.00 831.87

NS NS

Xalostoc

2,484.50 312.7

NS NS

Atlacholoaya

822.50 75

7,286.50 948.955

Telixtac

NS NS

7,152.60 831.016

ABCPE=Área bajo la curva del progreso de la enfermedad (Proporción día-1); NS=No

se midió

43

5.7 Correlación de las variables climáticas con la dinámica de la enfermedad

5.7.1 Almácigo

En la localidad de Atlacahualoya, las variables Tmed y Tmin presentaron correlaciones

significativas con la dinámica de la incidencia y severidad de la enfermedad raíz rosada

(Cuadro 6), mientras que en cultivos de cebolla en Xalostoc no se obtuvo relación con

alguna de las variables climáticas. En la localidad de Atlacholoaya se observó

correlaciones altamente significativas entre la Tmed, Tmin y Tmáx con la incidencia y

severidad de la enfermedad raíz rosada, mientras que con la HRmed y HRmax las

correlaciones fueron negativas con la incidencia y severidad.

44

Cuadro 6. Coeficiente de correlación de Spearman (Rho) de variables climáticas con la dinámica de la enfermedad raíz rosada en cultivos

de cebolla sembrados en almácigo en tres localidades del estado de Morelos.

Almácigo Atlacahualoya Xalostoc Atlacholoaya

Variables Intervalo Incidencia Severidad Intervalo Incidencia Severidad Intervalo Incidencia Severidad

Tmed (°C) 19.0-29.2 0.684* 0.683* 19.4-28.8 0.031 -0.031 22.7-29.4 0.844** 0.844**

Tmin (°C) 10.0-18.4 0.813* 0.897** 13.9-20.0 0.303 0.276 10.8-21.9 0.870** 0.870**

Tmax (°C) 33.0-39.6 0.544 0.511 27.1-37.3 0.025 -0.031 32.9-38.6 0.896** 0.896**

HRmed (%) 37.6-62.3 0.060 0.036 36.4-76.5 0.296 0.350 36.4-66.0 -0.731* -0.731*

HRmin (%) 11.0-41.0 0.116 0.112 14.0-43.0 0.413 0.453 15.0-29.0 -0.209 -0.209

HRmax (%) 66.0-96.0 -0.019 -0.074 63.0-100 0.279 0.314 65.0-97.0 -0.696* -0.696*

Temperatura media ambiental (Tmed); temperatura mínima (Tmin); temperatura máxima (Tmax); humedad relativa media (HRmed);

humedad relativa mínima (HRmin); humedad relativa máxima (HRmax); **=p≤0.01; *=p≤0.05.

45

5.7.2 Campo

En la etapa de campo, en cultivos de la localidad de Telixtac observó correlación

inversa (negativa) entre la temperatura media y mínima así como la temperatura del

suelo con la incidencia y severidad de la enfermedad (Cuadro 7). En Atlacholoaya la

variable humedad relativa media (HR) se correlaciono negativamente con la incidencia

de la enfermedad.


dinámica de la enfermedad raíz rosada de cultivos de cebolla sembradas como cebollín

en campo de tres localidades del estado de Morelos.

Campo Telixtac Atlacholoaya

Variables Intervalo Incidencia Severidad Intervalo Incidencia Severidad

Tmed (°C) 17.9-26.5 -0.631* -0.627* 16.7-27.5 -0.165 -0.132

Tmin (°C) 6.0-20.3 -0.658* -0.670* 8.3-19.6 -0.427 -0.361

Tmax (°C) 29.0-32.9 -0.347 -0.411 27.7-34.2 -0.282 -0.481

HRmed (%) 43.3-71.2 0.004 -0.155 52.8-83 -0.597* -0.418

HRmin (%) 0-41 -0.221 -0.413 20-47 -0.187 -0.230

HRmax (%) 67-96 -0.010 0.167 85-98 -0.467 -0.270

TS (°C) 16.8-26.7 -0.785* -0.700* 20.0-27.7 -0.537 0.427

HS (%) 11.4-100 0.131 0.104 12.4-100 -0.001 -0.042

Temperatura media ambiental (Tmed); temperatura mínima (Tmin); temperatura

máxima (Tmax); humedad relativa media (HRmed); humedad relativa mínima

(HRmin); humedad relativa máxima (HRmax); TS=Temperatura del suelo;

HS=Humedad del suelo; **=p≤0.01; *=p≤0.05.

46

6. DISCUSIÓN

La identificación de Fusarium en muestras de cebolla infiere que este patógeno está

involucrado en la incidencia y severidad de la enfermedad raíz rosada en cebolla

cultivada en Atlacholoaya y Atlacahualoya. Al respecto, se reportó que en pruebas de

patogenicidad, especies de Fusarium aislados de cebolla con síntomas de raíz rosada

cultivada en Xalostoc, Mor., causaron daño a plantas de cebolla producida en

invernadero y en plántulas in vitro, siendo F. oxysporum la especie que causó mayor

severidad en las hojas y raíces que F. verticillioides y F. proliferatum (Mejía 2015). De

la misma manera se ha asociado a la especie F. culmorum con la enfermedad pudrición

rosada de cebolla cultivada en Xalostoc, Mor. (Montes-Belmont et al. 2003); otros

autores mencionan que la pudrición rosada es sinónimo de la enfermedad raíz rosada o

raíz roja y que esta enfermedad puede ser ocasionada por el patógeno Pyrenochaeta

terrestris (Camacho et al. 2013). Al parecer la enfermedad raíz rosada o pudrición

rosada puede ser un complejo en donde pueden estar involucrados Fusarium spp. y

Pyrenochaeta terrestris ya que ambos microorganismos se desarrollan en condiciones

ambientales similares (Nico y González 2016, Ponce-Herrera et al. 2012). Sin embargo,

los síntomas observados en cebollas cultivadas en Atlacholoaya y Atlacahualoya fueron

en la placa basal y raíces de la cebolla principalmente, y poco en bulbo, siendo el

síntoma en éste órgano coloración rosada en las primeras dos catáfilas y generalmente

en la base, cerca de la placa basal, estos síntomas se asemeja a lo reportado por

Bayraktar (2010); mientras que Pyrenochaeta terrestris no invade la placa basal y

tampoco el bulbo, solo las raíces se ven afectadas. Al inicio de la enfermedad las raíces

son color rosa, mientras la enfermedad progresa las raíces adquieren tonalidad rojiza y

en estadios finales se secan y desintegran provocando que la planta no absorba los

47

nutrientes que necesita para su óptimo desarrollo (Marahañao y Marahañao 2009, Nasr

y Ansari 2008). Nico y Gonzalez (2006) mencionan que la especie F. oxysporum puede

atacar desde la germinación de la semilla hasta plantas maduras, la infección en plantas

maduras comienza por el disco basal del bulbo, y posteriormente raíces y bulbo que

terminan por desprenderse de la placa basal debido a la pudrición que presentan.

A nivel mundial la raíz rosada (Pyrenochaeta terrestris y/o, Fusarium spp.) es una de

las enfermedades de mayor importancia económica debido a que causa daño a los

cultivos de cebolla, así también se le ha asociado como causante de pérdidas

importantes de producción (Haapalainen et al. 2016, Camacho et al. 2013, Nico y

Gonzalez 2012, Ponce-Herrera et al. 2012, Marahañao y Marahañao 2009).

Para el manejo de esta enfermedad, se han estudiado alternativas de control tales como,

la solarización, uso de variedades resistentes, control biológico y rotación de cultivos

(Iriarte et al. 2011, Pacheco y Pineda 2004). Sin embargo, conocer aspectos

epidemiológicos permite conocer el desarrollo de la enfermedad en el cultivo en tiempo

y espacio y las condiciones ambientales que la favorecen. En Brasil, se ha reportado que

la enfermedad en etapas avanzadas del cultivo y a inicio de verano, la incidencia

alcanza el 100 % (Marahañao y Marahañao 2009); sin embargo, la incidencia es una

variable que solo indica la presencia de enfermedad(es) en cultivo(s), en cambio la

severidad, indica la magnitud del daño ocasionado por una enfermedad(es) en

cultivo(s), para lo cual, las escalas son una herramienta útil para la evaluación, las

escalas realizadas para la medición de la enfermedad raíz rosada solo se han

considerado de manera arbitraría, tal es el caso de Nico y González (2012) quienes

evaluaron de manera visual la severidad de la enfermedad raíz rosada; Camacho et al.

(2013) realizaron una escala numérica para estimar la misma variable. La escala

48

pictórica-descriptiva generada en este trabajo, no solo se consideró el desarrollo de la

severidad de la enfermedad en las raíces, también se corroboró tal magnitud con una

ecuación, en donde los tejidos infectados jugaron un papel importante, y además se

consideró el efecto visual sobre la magnitud del daño, Tovar et al. (2002) mencionan

que las escalas realizadas con métodos visuales son ampliamente utilizadas debido a la

simpleza, sencillez, bajo costo, práctico y de fácil uso.

De tal forma, en cultivos de cebolla en el estado de Morelos la incidencia de la

enfermedad alcanzó el 100% en las tres localidades; sin embargo la magnitud de la

enfermedad fue menor; Guigón-López y González y González (2001) mencionan que

aunque se presenten condiciones para el inicio de una enfermedad estas a veces no son

suficientes para que el daño en la planta alcance el 100%.

Los modelos epidemiológicos que describieron mejor la dinámica temporal de la

enfermedad raíz rosada en cultivos de cebolla en el estado de Morelos fueron;

monomolecular, exponencial y logit-logistic. Al respecto, el modelo monomolecular ha

descrito mejor las enfermedades de origen en el suelo debido a que la velocidad de la

enfermedad es proporcional al inóculo inicial y la tasa de incremento (APS 2016, Costa

et al. 2002). Un estudio realizado sobre la enfermedad tizón del maní (Arachis

hypogaea L.) causada por Sclerotinia minor Jagger, en Argentina demostró que las

curvas de la epidemia fueron mejor descritas por este modelo debido a que las ramas

laterales de las plantas cubrían la superficie del suelo, con lo cual quedaban expuestas a

los esclerocios presentes en la superficie del suelo (Marinelli et al. 2001). En el caso del

desarrollo de la incidencia de la raíz rosada en las localidades de Atlacahualoya y

Xalostoc, y que mostraron ajuste al modelo monomolecular se infiere que el inóculo se

encuentra en el suelo o en la semilla y que las raíces en crecimiento quedan expuestas al

49

ataque por el patógeno; además, la humedad constante en el que tiene que estar el suelo

de los almácigos pudo favorecer la germinación y desarrollo del inóculo en las plantas.

Este modelo también ha descrito la dinámica temporal de la pudrición blanca

(Sclerotium cepivorum Berk.) en cultivos de cebolla en Guanajuato, en cuyo trabajo se

determinó que la cantidad de inóculo es un elemento importante para el desarrollo de la

enfermedad (Ponce-Herrrera et al. 2008).

En cuanto al modelo exponencial, ha descrito el desarrollo de la severidad del

cornezuelo (Claviceps africana) en flores infectadas en la panoja de sorgo (Sorghum

bicolor (L.) Moench.), el trabajo demostró que la infección se presenta de manera

gradual después de la inoculación (4, 7, 10 y 13 días) del patógeno en las flores

(Hernández-Martínez et al. 2005), de acuerdo a la APS (2016) este modelo describe a

las enfermedades policíclicas, es decir, el valor del cambio de la enfermedad es

proporcional a la cantidad de enfermedad a cualquier punto en el tiempo. En la

localidad de Xalostoc y Atlacholoaya se puede inferir que la cantidad de inóculo fue

pequeña debido a que la severidad no se presentó en altos porcentajes. Sin embargo, el

desarrollo de la enfermedad se caracterizó por ser rápida y con crecimiento gradual en

un periodo de 42 días. Por otra parte, Farrera-Pino y Escalante-Ortiz (2006) reportaron

que con el modelo exponencial se pudo describir, que la incidencia de la enfermedad

tizón tardío (Phytophtora infestans) afecta el rendimiento de la papa en Venezuela.

El modelo logit-logistic se ha empleado para explicar que en un principio la tasa de

incremento de una enfermedad es corta, no obstante, después de este periodo la tasa

aumenta de manera considerable y alcanza un alto nivel de daño. En cultivos de cebollín

trasplantados en campo, en las localidades de Telixtac y Atlacholoaya la dinámica de la

enfermedad fue mejor descrita por este modelo, en la cual se observó que los cebollines

50

para trasplantar presentaban síntomas de raíz rosada, lo que provocó que la incidencia

alcanzara los máximos valores (100%) en un periodo corto (36-57 ddt). Sin embargo, la

severidad alcanzó el máximo porcentaje de 27.7% hasta la etapa fenológica de caída o

cuello blando. Wang y Rennolls (2005) mencionan que logit-logistic describe mejor la

variación de los datos de inicio (valores numéricos altos pero menor tasa de incremento)

a fin (valores numéricos mayores, alta o menor velocidad de incremento).

Cleves y Rock (2002) mencionan que es importante comparar las áreas bajo la curva de

los modelos a los que se ajustaron los datos muestreados, él reporta que este modelo

(logit-logistic) describe mejor la variación de los datos que se obtienen durante los

muestreos. Por otra parte, es importante mencionar que son pocos los trabajos en los

que el modelo logit-logitic describe el comportamiento de un fenómeno en patosistemas

agrícolas. Sin embargo, Bergua et al. (2008) reportan que este modelo (logit-logistic) es

estadísticamente similar al modelo de Gompertz y logístico.

El comportamiento epidemiológico de la enfermedad raíz rosada fue diferente en los

cultivos en almácigo y cebollín trasplantado en campo, esta diferencia puede deberse a

la cantidad de inóculo presente en el suelo, patogenicidad del microorganismo, la

variedad cultivada, el sistema de riego, las condiciones del suelo, así como la

procedencia de la semilla (Ponce-Herrera et al. 2008, Barbosa y Chinchilla 2003) ya

que es una práctica común entre los productores de cebolla en Morelos la compra de

semilla a granel, producida principalmente en los estados de Guanajuato y Michoacán.

En cultivos de cebolla de la variedad Cal 214 sembrado en sistema de riego por

gravedad y por goteo, la dinámica de la enfermedad raíz rosada presentó mayor

porcentaje de incidencia y severidad. Al respecto se ha reportado que el riego por

gravedad puede transportar diferentes patógenos o semillas de malezas, este tipo de

51

riego provoca la dispersión de patógenos de origen en el suelo tales como: Rhizoctonia,

Pythium y Fusarium; cuando el suelo permanece saturado por el agua por demasiado

tiempo puede ser fatal para ciertos cultivos susceptibles a hongos (Velásquez-Valle et

al. 2013). Sin embargo, el sistema de riego por gravedad se aplica en las parcelas de la

mayoría de los productores dedicados al cultivo de cebolla del estado de Morelos, pero

su eficiencia en el uso del agua es baja a diferencia del sistema de riego por goteo

(Osuna y Ramírez 2013). Con respecto a las variedades cultivadas, Cal 214 es del tipo

de cebollas blancas resistentes a enfermedades del follaje, pero aún no se ha reportado

su resistencia a fitopatógenos del suelo, en cuanto a la variedad Florentina se ha

clasificado de resistencia intermedia a la enfermedad raíz rosada (Enza Zaden y

Nunhems 2016). En el caso de la variedad Cal 214 producida en Telixtac, la severidad

de la enfermedad raíz rosada disminuyó el diámetro del bulbo, al respecto, se ha

reportado que la enfermedad a menudo provoca que la planta tenga retrasos en su

crecimiento y el tamaño del bulbo, lo que origina que no alcance estándares de calidad

de exportación (Nischwitz y Dhiman, Nico y González 2012, Marahañao y Marahañao

2009, Pacheco y pineda 2004, Yong-Kim et al. 2003). Nasr y Ansari (2012) mencionan

que aunque los bulbos se mantienen saludables y que podrían ser comerciables, a

menudo son pequeños y de mala calidad.

El conocimiento del área bajo la curva del progreso de la enfermedad (ABCPE) es

también de gran importancia al igual que los modelos epidemiológicos temporales para

definir un manejo integrado de la enfermedad en aquellos meses o periodos donde

existió mayor porcentaje de severidad (Hernández et al. 2009). En cultivos de

producción de cebolla comercial de la variedad Cirrus, sembrado en sistema de riego

por gravedad en la localidad de Atlacholoaya, se infiere que existió la mayor proporción

52

del ABCPE raíz rosada. Al respecto, se ha reportado que la variedad Cirrus es resistente

a la enfermedad raíz rosada ocasionada por Pyrenochaeta terrestris (Gowan 2016), sin

embargo, se puede inferir que el sistema de riego y las condiciones ambientales tuvieron

influencia en que se presentara mayor ABCPE en este periodo de siembra (octubre

2015-enero 2016).

La temperatura ambiental y la humedad relativa presentaron una relación significativa

con la raíz rosada en cultivos de almácigo, y la Tmed, Tmin, HR y TS en cultivos de

cebollín en campo. Estas variables son consideradas para determinar el desarrollo de

una enfermedad en un cultivo, ya que en algunos casos permite predecir si ocurrirá o no

rápido el incremento de una enfermedad en el tiempo (Moschini 2011); sin embargo,

debe tomarse con reserva las condiciones ambientales para el caso de la raíz rosada,

porque esta es una enfermedad de suelo. La temperatura del suelo es la variable más

importante porque influye en la germinación y desarrollo de patógenos del suelo (Nico

y González 2006), en el presente trabajo se determinó que hay una correlación entre el

intervalo de 16.8 a 26.7 °C con la incidencia y severidad de la enfermedad raíz rosada

causada por Fusarium spp. Nico y González (2006), y Cramer (2000) han reportado que

el patógeno (Fusarium spp.) se desarrolla a temperaturas del suelo de 28 a 32 °C; en

ambos estudios no muestran si hubo correlación con la presencia de la enfermedad raíz

rosada. La temperatura ambiental (22.7-29.4 °C) reportada en este trabajo coincide con

la temperatura ambiental (23.4-31.2 °C) reportado en otros trabajos (Nico y González

(2012), Ponce-Herrera et al. 2012). Montes-Belmont et al. (2003) mencionan que cepas

de Fusarium aislados de cebolla, se pueden propagar in vitro de 23 a 28 °C. En cuanto a

la humedad relativa (66-97%) obtenido en este trabajo, el alto porcentaje de esta

variable favorece el desarrollo de las enfermedades causadas por hongos (Ulacio et al.

53

2012, Huertas 2008); mientras que la HR requerida para el cultivo de cebolla se

desarrolle oscila entre el 70 y 85% (Estrada-Prado et al. 2015), similar al obtenido en el

presente trabajo.

La generación de información sobre la presencia (incidencia) y magnitud (severidad) de

la enfermedad raíz rosada y la influencia de las condiciones ambientales en el cultivo de

cebolla en el estado de Morelos, es requisito indispensable en estudios epidemiológicos

básicos (Tovar et al. 2002) para la toma de decisiones e instrumentación de programas

de manejo, Mediante este análisis y con la aplicación de modelos epidemiológicos se

pudo conocer el tiempo y cantidad de inicio de la enfermedad, velocidad de desarrollo,

tiempo y cantidad de la máxima enfermedad, y período en que se presenta la

enfermedad; estas son variables que se toman en cuenta para realizar medidas

preventivas hasta antes de que la enfermedad raíz rosada alcance altas incidencias en el

cultivo, así también el análisis de ABCPE se puede utilizar como un método de manejo

contra las enfermedades debido a que prevé información sobre la cantidad de

enfermedad y tratamientos que se pueden evaluar para una mejor toma de decisiones

(Leyva-Mir et al. 2013, Bautista-Calles et al. 2010, Ponce-Herrera et al. 2008, Rivas-

Valencia et al. 2008 Campbell y Madden 1990).

54

7. CONCLUSIÓN

El género fusarium está involucrado en la enfermedad raíz rosada

En cultivos de almácigo, el inicio de la enfermedad raíz rosada se presentó en la

etapa de germinación. Los cebollines trasplantados en campo ya presentaban

enfermedad. La relación entre las curvas del progreso de la enfermedad y la

fenología del cultivo demostraron que la incidencia se presenta en etapas

tempranas de desarrollo del cultivo y el mayor porcentaje de severidad se

presenta cuando el cultivo se encuentra en etapa de formación de bulbo y caída

de cuello o blando. El alto porcentaje de severidad de la enfermedad afecta el

diámetro del bulbo. La mayor cantidad de ABCPE se presentó en cultivos de

cebollín en campo.

Las condiciones de temperatura ambiental (media, mínima, máxima), la

humedad relativa (media y máxima) y la temperatura del suelo son adecuadas

para que se presente la enfermedad.

55

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