Bol. San. Veg. Plagas, 31: 407-415, 2005

PATOLOGÍA

Incidencia del mosaico de la higuera en dos zonas del este deEspaña

J. SEGARRA, M. JUÁREZ, D. CASTELLVELL, M. A. ACHÓN, V. MEDINA

Durante el periodo 2001-2003 se evaluó la importancia patológica del mosaico de lahiguera en el cultivo de la higuera (Ficus carica L.) en la zona este de España. Para ellose muestrearon aleatoriamente un total de 70 campos distribuidos en dos zonas: Lleiday Alicante. Se evaluó la cantidad de enfermedad en varias colecciones de variedades yse siguió el desarrollo de la enfermedad durante este tiempo en varios campos. Los resul-tados mostraron que el mosaico de la higuera es una enfermedad ampliamente extendi-da aunque con una progresión limitada. La incidencia media fue del 95% y la severidadmedia del 13%. La máxima expresión de la enfermedad se observó en primavera redu-ciéndose considerablemente la severidad en verano. Asimismo se observó una granvariabilidad en la cantidad de síntomas según el genotipo de la planta. Las variedadesmás extendidas en Lleida 'Cuello de dama negro' y en Alicante 'Colar' presentaron unseveridad alta y mediana, respectivamente. El acaro transmisor de la enfermedad Aceríaficus Cotte se identificó en todas las muestras con síntomas analizadas.

J. SEGARRA, D. CASTELLVELL, M.A. ACHÓN, V. MEDINA.. Departamento de ProducciónVegetal y Ciencia Forestal, Universitat de Lleida, Av. Alcalde Rovira Roure 177,25198Lleida.M. JUÁREZ.. Departamento de Producción Vegetal y Microbiología, Universidad MiguelHernández, Crta. Beniel, km 3,2.03312 Orihuela.

Palabras clave: Ficus carica L., Aceria ficus Cotte, virus, epidemiología

INTRODUCCIÓN

La importancia económica del cultivo dela higuera (Ficus carica L.) ha ido en retro-ceso en España. En los secanos tradicionalesse presenta como cultivo extensivo, conamplios marcos de plantación y árboles degran porte y diseminado en pequeños huer-tos familiares y árboles aislados. Reciente-mente el interés por dicho cultivo ha aumen-tado debido a su buena adaptación al climamediterráneo, a las elevadas produccionesque mantiene en condiciones adversas y a lasmúltiples vías de comercialización del fruto:como higo seco, higo fresco (brevas e higos)y producto transformado (confitura, almíbar,pan de higos). Además el aumento de la

demanda de higo fresco ha originado que seconsidere a la higuera como una alternativarentable a los frutales tradicionales (MELGA-

REJO, 1999). La tendencia actual para obte-ner higos frescos es la de implantar el culti-vo en regadío, en plantaciones intensivas,con marcos de plantación mucho menores yárboles de porte más pequeño que faciliten larecolección (Figura 1).

La principal zona productora a nivel mun-dial es la Cuenca Mediterránea y OrienteMedio. España es el primer productor de laUnión Europea y el único país que haaumentado la producción en los últimos años(MELGAREJO, 1999; DESVIGNES, 1999).Según el Anuario de Estadística Agroalimen-taria (MAPA, 2004) la superficie total en

plantación regular en España asciende a19.250 ha y el número de árboles disemina-dos se aproxima a 600.000. En el año 2002la producción total fue de 41.130 tn. Lasprincipales Comunidades Autónomas pro-ductoras son: Baleares, Extremadura, Comu-nidad Valenciana y Andalucía (MAPA,2004).

El mosaico de la higuera es una enferme-dad muy extendida de etiología desconocidaque se transmite de forma natural en elcampo mediante el ácaro fitófago de la fami-lia Eriofidae denominado Aceña ficus Cotte(FLOCK y WALLACE, 1955). El motivo prin-cipal por el cual dicha enfermedad está tanextendida es que se transmite también poresquejes o estacas infectadas y por injerto.Inicialmente se postuló la naturaleza víricade la enfermedad. Sin embargo, posterior-mente, con la aparición y mejora de nuevastécnicas de microscopía, diversos autoresrevelaron la presencia de unos cuerpos o par-tículas en las células del parenquima de lashojas afectadas que ponían en duda la etiolo-gía vírica de la enfermedad (BRADFUTE etal.,1970; APPIANO, 1982; APPIANO et al., 1990;MARTELLI et al., 1993). Estas partículasdenominadas en algunos casos DABs ('dise-ase-associated bodies') y en otros DMPs('double membrane particules') difierenmucho entre ellas en forma y tamaño. MAR-TELLI et al. (1993) demostró que estos cuer-pos estaban formados por un núcleo proteicorodeado por una doble membrana lipoprotei-ca y que por lo tanto eran compatibles con

una naturaleza vírica. Por otra parte la faltade correlación entre los distintos cuerpos ylas diferentes sintomatologías del mosaico ylas diferencias estructurales y morfológicasque presentan unos DABs con respecto aotros sugieren que la enfermedad podría serde etiología compleja. Otras enfermedadesde creciente interés como por ejemplo vHighplains disease', 'Wheat spot mosaic','Wheat spot chlorosis', ('Wheat streakmosaic'), 'Redbud yellow ringspot', 'Roserosette', ('Rose yellow ringspot') y 'Thistlemosaic' presentan unos cuerpos de doblemembrana semejantes a los asociados con elmosaico de la higuera y son transmitidastambién por ácaros (JENSEN, 1996; BROWN ySKOGLUND, 1998).

El síntoma típico de la enfermedad es elmosaico el cual aparece principalmente enlas hojas y más esporádicamente en los fru-tos. Las manchas cloróticas de color amari-llo pálido pueden ser más o menos redonde-adas, alargadas e irregulares, repartidas o node manera uniforme en la hoja. Estas deco-loraciones suelen apreciarse de manera másclara en las hojas jóvenes. En algunos casos,en las zonas cálidas, los síntomas desapare-cen con los calores del verano (DESVIGNES,1999). En otros casos, al final del ciclo vege-tativo, los márgenes de las manchas acabannecrosándose. Los brotes afectados crecenpoco dando lugar a entrenudos cortos y a ladisposición de las hojas en rosetas compac-tas (SUTIC et al., 1999). En algunos casostambién aparecen en los frutos manchas clo-róticas las cuales pueden acabar desapare-ciendo durante la maduración, o bien trans-formándose en pústulas o costras necróticasque deprecian el valor comercial de los higos(Sunc et ai, 1999).

Actualmente el control del mosaico de lahiguera pasa por la obtención y utilizaciónde material vegetal sano y el uso de la resis-tencia. Debido a la amplia extensión delmosaico en el material vegetal se han puestoa punto métodos de saneamiento con termo-terapia (LÓPEZ, 1996; GELLA et al., 1998;SUTIC et al., 1999) y cultivo in vitro (MURIIT-HI etal.y 1982). LÓPEZ (1996) en sus trabajos

Figura 1. Cultivo de higuera en regadío en Alguaire.

Dígito

0

1

2

3

4

Cuadro 1.Severidad (%)

0

0 - 1

I - 10

11-50

>50

Escala de evaluación de la severidad del mosaico de la higuera.Descripción

No se observa ninguna hoja con síntomas

Menos de 5 brotes con síntomas

Se observan más de 5 brotes con síntomas

Síntomas extendidos en gran parte del árbol sin llegar a alcanzar la mitad de las hojas.

Síntomas muy extendidos. Más de la mitad de las hojas con síntomas de mosaico.

sobre detección y saneamiento del mosaicode la higuera combina ambas técnicas obte-niendo plantas sin síntomas un año despuésde haber enraizado. El uso de la resistenciaaparece como una posibilidad prometedorapuesto que existe variabilidad en la cantidadde síntomas en los genotipos (SUTIC et al.,1999) y varios autores han localizado geno-tipos resistentes (CONDIIT y HORNE, 1933).

El diseño de estrategias de control requie-re conocer la situación de la enfermedad enEspaña. En el presente trabajo se planteadeterminar la importancia del mosaico de lahiguera en la zona este de España, evaluar lacantidad de enfermedad en distintas varieda-des y determinar la presencia en campo deltransmisor natural de la enfermedad el ácaroA. ficus.

MATERIAL Y MÉTODOS

Durante el período 2001-2003 se muestre-aron aleatoriamente 70 campos de higuerasde la zona este de España. El muestreo abar-có tres Comunidades Autónomas Cataluña,Valencia y Murcia. En Cataluña los camposse ubicaron fundamentalmente en el munici-pio de Alguaire de la provincia de Lleida. Enla Comunidad Autónoma de Valencia loscampos se localizaron en la provincia de Ali-cante.

En cada campo se realizó un muestreo sis-temático. Se seleccionaron 4 hileras separa-das uniformemente y dentro de cada hilerase eligieron 5 árboles. Por tanto el número deárboles muestreados por parcela fue de 20.En cada árbol se evaluó visualmente la can-tidad de síntomas de mosaico presentes enlas hojas en función de la severidad según

una escala de 0 a 4 (Cuadro 1). El muestreose realizó durante la primavera. Durante elaño 2002 en la zona de Alicante se muestre-aron todos los campos en tres momentosconsecutivos: a principios de primavera, afinales de primavera y al inicio del verano.Asimismo en la zona de Lleida se muestrea-ron periódicamente dos campos comerciales.

A partir del valor de la escala de 0 a 4 asig-nado a cada árbol, se obtuvo para cada año yregión la incidencia y la severidad de laenfermedad. La incidencia expresa el porcen-taje de árboles con síntomas. La severidadindica el porcentaje de superficie foliar consíntomas de mosaico. Asimismo se obtuvo laincidencia y la severidad media de los tresaños para el conjunto de las dos regiones.

Simultáneamente se evaluó la cantidad demosaico en tres colecciones de variedades.En septiembre de 2001 se muestrearon lascolecciones de Cataluña de la Fundació MásBové (Estación Experimental del IRTA aReus, Tarragona) (Figura 2) y de Corbins(Estación Experimental del IRTA a Lleida).

Figura 2. Colección de variedades de la Fundació MásBové (IRTA, Tarragona).

Figura 3. Tipos de síntomas observados del mosaico de la higuera.

En el año 2002 se muestreó la colección devariedades sita en la Escuela de CapacitaciónAgraria de Molina de Segura (Murcia) entres momentos diferentes: abril, junio y julio.

De diferentes campos se recogieronmuestras de hojas con síntomas de mosaico.Dichas muestras se llevaron al laboratoriopara detectar con lupa la presencia o no delácaro transmisor de la enfermedad A. ficus.

Estudios de transmisión mecánica y testsserológicos mostraron que los síntomas mor-fológicos observados en campo eran causa-dos por un agente biótico posiblemente deetiología viral. Asimismo, se observaron almicroscopio electrónico los cuerpos dedoble membrana (DABs o DMPs) en lascélulas de las hojas (BENITO et al., 2004;SERRANO et al., 2004).

RESULTADOS Y DISCUSIÓN

Todos los campos muestreados eran plan-taciones productivas de regadío destinadas ala obtención de higos para su consumo enfresco. En Cataluña todos los campos mues-treados fueron de la variedad 'Coll de damanegre'. Sólo en dos campos de la provincia

de Barcelona esta variedad se mezclaba conalgunos árboles de otra variedad brevera quelos agricultores denominaban 'Breval'. EnAlicante la variedad muestreada fue la'Colar' excepto en un solo campo que era dela variedad 'Toro Sentado'. Ambas varieda-des 'Coll de dama negre' y 'Colar' sonhigueras partenocárpicas que producen frutocomestible del tipo Comunas. La 'Colar' esprobablemente la variedad más utilizadapara la producción de brevas para su consu-mo en fresco (MELGAREJO, 1999).

La expresión de la enfermedad fue varia-ble, mostrando principalmente tres patronesdiferenciados (Figura 3): a) mosaicos a lolargo de las nerviaduras, b) mosaicos inter-nerviales y c) manchas anulares. Se registra-ron también mosaicos en forma de 'hoja deroble', asimétricos y en algunas variedades,incluso lesiones necróticas en hojas y mosai-co en fruto. La mayoría de los genotipos eva-luados presentaron síntomas en los frutos.

El muestreó aleatorio de campos comercia-les de higueras puso de manifiesto que elmosaico de la higuera es una enfermedadampliamente extendida por toda la zona (Cua-dro 2). Prácticamente todos los árboles pre-

Cuadro 2. Importancia del mosaico de la higuera según región y año.

1 n = Número de campos muestreados2 I = Incidencia = Porcentaje de árboles muestreados aleatoriamente que presentan síntomas del mosaico de la higuera.3 S = Severidad o cantidad de enfermedad = Porcentaje de la superficie foliar con síntomas de mosaico.4 o = Desviación típica de la cantidad de enfermedad en los campos.

Figura 4. Distribución de la severidad de mosaico de la higuera en las parcelas muestreadas.

sentaron síntomas más o menos severosdurante la primavera. La incidencia media dela enfermedad para el conjunto de los tresaños y las dos zonas fue del 95%. En la zonade Alicante todos los árboles muestreadospresentaron síntomas, mientras que en Lleidase detectaron unos pocos árboles (8%) sin sín-tomas al menos en el momento del muestreo.

Aunque la enfermedad está presente entodos los campos y prácticamente en todoslos árboles ésta no alcanza generalmente ungran desarrollo (Cuadro 2). En el conjuntode las dos regiones la severidad media obser-vada fue del 13%. La distribución de la can-tidad de enfermedad por campos se muestraen la Figura 4. En la mayoría de los camposmuestreados (45%) la severidad de los sínto-mas fue inferior al 10% mientras que en el10% de los campos se observó una severidadsuperior al 30%. En algunos árboles con sín-tomas solo se observó el mosaico a contraluzen unas pocas hojas aisladas.

Además de conocer la cantidad de enfer-medad lo verdaderamente importante para elplanteamiento de una estrategia de control esvalorar las pérdidas económicas asociadas a

dicha enfermedad. Este objetivo va más alláde los planteados en este estudio. SegúnDESVIGNES (1999) el mosaico de la higuerapuede reducir el vigor y la producción hastaun 20% o más. Sin embargo otros autorescomo ROSELLÓ et al. (1996) no detectaronpérdidas de producción. La realidad es quees difícil encontrar testigos sanos con loscuales comparar las producciones. Enmuchas regiones la enfermedad es endémicade tal forma que las producciones obtenidaspor los fruticultores se han aceptado comolas potenciales del cultivo. Ahora bien, cuan-do la enfermedad se presenta con gran seve-ridad se acortan los entrenudos de los brotesafectados, se reduce el tamaño de las hojas yse produce una caída prematura de la hoja yel fruto. Asimismo la actual tendencia deproducir plantaciones intensivas con árbolesde vigor medio refuerza los efectos negati-vos del mosaico (DESVIGNES, 1999).

La expresión de los síntomas varió en eltiempo. La máxima cantidad de síntomas demosaico se observó en primavera. La evolu-ción temporal de la severidad se puso demanifiesto en el año 2002 con el muestreo de

Cuadro 3. Evaluación del mosaico de la higuera 1 de la colección de variedades sita en la Escuela deCapacitación Agraria de Molina de Segura (Murcia) durante el año 2002.

Según la escala de evaluación del cuadro 1.

la Comunidad Autónoma de Murcia en 3momentos distintos. La severidad media enabril del 27%, pasó al 13% en junio y seredujo hasta el 5% en julio. Esta reducciónde la severidad con el aumento de la tem-peratura también se observó en campos indi-viduales de la zona de Lleida y es una carac-terística frecuente de las virosis. En otoñovolvieron a aparecer síntomas de mosaicoaunque en menor cantidad que en la prima-

vera. Los síntomas de mosaico no se presen-taron distribuidos uniformemente en el árbol(LÓPEZ, 1996).

La evaluación de la cantidad de enferme-dad en las distintas colecciones de varieda-des puso de manifiesto la existencia de varia-bilidad en la expresión de la enfermedadsegún el genotipo de la planta (Cuadro 3 y4). En la colección de variedades de Molinade Segura se muestra como las variedades

Variedad

Cuello de Dama

Origen Rusia

Campo Tejar Negra

Lepe

Colar de Elche

Colar de Albatera

Origen Sicilia

Campo Tejar Blanca

Origen Turquía 1

Origen Turquía 2

Colar

Goina

Israel S.

Origen Cartagena

Botón de Fraile

Flor Ancha

Verdal V.

Verdal M.

Calabacita

Gobernador

S. Semillas

Ñoral

Verdalanca

Napolitana

S. Pila

África

Carne Doncella

Nazaret

Pezón Largo

Maximino

'Campo Tejar Negra', 'Origen Sicilia', 'Isra-el S.', 'Ñoral', 'Carne Doncella', 'Nazaret' y'Maximino' son las que presentaron menorseveridad foliar. Por otra parte es de destacarque la variedad 'Cuello de Dama' presentóuna alta severidad y la variedad 'Colar' unaseveridad media en relación al resto de losgenotipos.

El muestreo de la colección de variedadesde Cataluña se realizó a finales de septiem-bre cuando las hojas estaban senescentesdificultando la evaluación de los síntomas.

Cuadro 4. Variedades con mayor severidad demosaico de la higuera * de la colección de

variedades sita en en la Fundado Más Bové, Reus(Tarragona).

1 Durante el mes de septiembre de 2001.

Por ello se ha optado por presentar sólo laseveridad de las variedades con mayor canti-dad de síntomas (Cuadro 4). Dicha evalua-ción puede ser un buen punto de partida paraseleccionar dentro de las variedades agronó-micamente más interesantes las que mostra-ron una menor severidad. Sin embargo laevaluación visual en un único momento nopermite concluir si las variedades que pre-sentaron una menor severidad son más resis-tentes. Para determinar la resistencia / sus-ceptibilidad de dichas variedades habría queprofundizar en estudios epidemiológicostanto de campo como de laboratorio. Por otraparte, es de destacar la existencia de unagran confusión en la denominación de lasvariedades debido a la multitud de nombresvarietales propios de cada región. Así varie-dades idénticas reciben distinto nombresegún zona y al revés variedades diferentesse denominan igual (MELGAREJO, 1999).

Se comprobó que todas las muestras dehojas con síntomas de la enfermedad anali-zadas con lupa en el laboratorio conteníaneriófidos. Concretamente se identificó elácaro Acería ficus. Este hecho muestra queel transmisor natural de la enfermedad encampo está ampliamente extendido en lazona. Así mismo se plantea la posibilidad deque el complejo sintomatológico observadosea resultado de distintos patógenos, sinpoder descartar el efecto fitotóxico adicionalque pueda ocasionar la saliva del ácaro.

AGRADECIMIENTOS

Esta investigación ha sido financiada porla Comisión Interministerial de Ciencia yTecnología (CICYT), en el marco del pro-yecto AGF2000-1254.

Variedad

Cabrahigo

Napolitana negra

Verdal

Ull de perdiu 7

Martinenca

Burjassot

Temprano Rio

De bacó

Gra negre

SL12

Tres voltes any

Blanca 46

Negra 2

SL37

Noire Caromb

Marsellaise

Bellone

Moissoniere

Toro sentado

ABSTRACT

SEGARRA J. , M. JUÁREZ, D. CASTELLVELL, M.A. ACHÓN, V. MEDINA. 2005. Incidenceof fig mosaic in two zones of the East of Spain. Bol. San. Veg. Plagas, 31: 407-415.

Fig (Ficus carica L.) stands were sampled during 2001-2003 period in the East ofSpain to evaluate the pathological importance of fig mosaic disease. A total of 70 fieldswere sampled randomly in two zones: Lleida and Alicante. Disease severity were alsoassessed in different genotype collections and epidemic development was followed inseveral fields. The results shown that fig mosaic is a very extended disease in the regionbut severity development is low. Average incidence was 95% and the resulting averageseverity was around 13%. The maximum expression of the disease was observed inspring. On the other hand, it was detected a high variability of disease severity betweenhost genotypes. The fig varieties more extended in Lleida 'Cuello de dama negro' and inAlicante 'Colar' shown a high and medium severity, respectively. The vector mite Aceríaficus Cotte was identified in all analysed diseased samples.

Key words: Ficus carica L., Acería ficus Cotte, virus, epidemiology.

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(Recepción: 25 noviembre 2004)(Aceptación: 18 mayo 2005)