Huanglongbing (HLB – ex – Greening) e Diaphorina citri em Citros
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Huanglongbing (HLB – ex – Greening) e
Diaphorina citri em Citros
Bernardo Ueno
Pesquisador - Fitopatologia
Dori Edson Nava
Pesquisador - Entomologia
Huanglongbing
huang (黄)= amarelolong (龙)= ponteiro (dragão)
bing (病 )= doençaDoença do ponteiro amarelo
Antes no Brasil o nome mais usado era doençado greening dos citros, mas hoje o nome
oficial é huanglongbing
Greening dos citros ou Huanglongbing - HLBCandidatus LiberobacteramericanusCandidatus LiberobacterafricanusCandidatus Liberobacterasiaticus
Greening dos citros ou Huanglongbing - HLB
Foto: Colleta-Filho
Foto: Colleta-Filho
Greening dos citros ou Huanglongbing - HLB
Source: Coletta-Filho et al Plant Dis - 2005
Mosqueamento assimétrico
IAPAR, Londrina, 08.09.2008
IAPAR, Londrina, 08.09.2008
Huanglongbing dos citros
Sintomas em frutos• Redução de tamanho• Formato irregular• Sementes abortadas• Coloração irregular
Slide: Marcos Machado (IAC)
Gottwald et al. (2007)
Fig. 11. Asymetrical “lopsided” sweetorange fruit from São Paulo, Brazil.
Fig. 12. Mandarin from Fujian Province,China (PRC) displaying stylar end “lack ofcoloration,” the characteristic leading to thecommon name for the disease “greening.”
Gottwald et al. (2007)
Fig. 13. Sweet orange section from HLBinfected fruit from China displayingcharacteristic seed death (brown instead oflight beige seed color).
Fig. 14. Sweet orange fruit from Brazilinfected with HLB displaying diagnosticorange-brown stain of the vascularcolumella.
Fig. 2. Places visited by Lin Kung Hsiang between 1941 and 1955 in southern China and Taiwan. Found affected by HLB: (*), with no clear evidence for HLB: (o).
Bové (2006)
Perdas Econômicas
Ásia• Doença endêmica – longevidade da planta 8-12 anos, baixa produtividade, frutos pequenos e sem qualidade comercial;
menores danos em regiões mais frias e altas.
África do Sul• Doença manejada pelo uso de mudas sadias, remoção de
plantas doentes, controle de psilídeo; mais severo em regiões altas e frias.
AméricaSurgiu em 2004 no Brasil e nos EUA (Flórida em 2005).
Cuba em 2007 e México em 2009Argentina (Missiones em 2012) - Erradicada
Fonte: http://www.cabi.org/isc/datasheet/16567
2014
Perdas Econômicas
100 milhões de plantas erradicadas no mundo(até 1990)
Em São Paulo – 34 milhões de plantas erradicadas(até 2013)
Hoje (2014) – Situação em São Paulo
14 % de plantas com sintomasAinda não erradicadas
Em torno de 28 milhões de plantas com HLB
Fonte: Fundecitrus
Candidatus Liberibacter asiaticus (HLB asiático)
Candidatus Liberibacter africanus (HLB africano)
Candidatus Liberibacter americanus (HLB americano)
Agente causal:
Bactéria limitada ao floema, não cultivável em meio de cultura(ainda), pleiomórfica, Gram-negativa, de gênero ainda nãodefinido, por isso é denominado Candidatus Liberibacter,
pertence a subdivisão alfa da classe Proteobacteria.Existem três espécies de Candidatus (Ca.) Liberibacter:
Fig. 21. TEM micrograph of CandidatusLiberibacter asiaticus bacteria, causal agent of HLB, within citrus phloem sieve tube.
Photo courtesy of Monique Garnier
Gottwald et al. (2007)
Fig. 3. Electron micrograph of liberibacter cells in a sieve tube of sweet orange leaf in Saudi Arabia.
Photo courtesy of Monique Garnier
Bové (2006)
Candidatus Liberibacter spp.
Bactéria• Proteobacteria• Alphaproteobacteria• Rhizobiales• Rhizobiaceae
Candidatus Liberibacter - asiaticus- africanus- americanus
Foto: Tanaka e Kitajima
A BA B
• Restrita ao floema• Não cultivável (em andamento)
Slide: Marcos Machado (IAC)
Diagnóstico de HLB1) Sintomatologia
2) TLC de ácido gentísico
3) Sondas
4) Microscopia eletrônica
5) Acúmulo de amido
6) Sorologia
7) PCR
Bruce D. Sutton and Yongping Duan
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38,8% dos talhões com HLB1,87% das plantas com HLB
Disseminação da doença
• Material de plantas infectadas que podem estar com ou sem sintomas (mas infectadas pela bactéria do HLB) - citros,
Murraya (Murta), Severinia (Laranjinha)
• Pelo vetor psilídeo infectado pela bactéria
• Não é disseminado por contato, ferramentas ou equipamentos
Plantas hospedeiras de HLB
• Todas espécies de citros são suscetíveis independemente
do porta-enxerto usado
• Severidade de sintomas varia com a estirpe de HLB
• Altamente suscetíveis: laranja doce, tangerinas e seus
híbridos
• Moderadamente suscetível: toranja (grapefruit), limão e laranja azeda
• Tolerantes: lima ácida, pomelo, Poncirus trifoliata
Vetores e Epidemiologia
• Diaphorina citri – Psilídeo de citros asiático
(Presente no Brasil desde 1940; na Flórida em 1998)
-Transmite o HLB asiático
- Locais mais quentes
- Estabelecido no Brasil, Flórida, Ásia
• Trioza erytreae - Psilídeo de citros africano PQ?
-Transmite o HLB africano
- Locais mais frios (não tolera temperatura >30ºC)
- Só ocorre na África
No mundo são relatadas duas espécies de psilídeosvetores:
1) Psilídeo-africano-dos-citros: Trioza erytreae ocorre na África, Ilhas Reunião eYemen. Prefere áreas com temperaturas mais amenas.
2) Psilídeo-asiático-dos-citros: Diaphorina citri, ocorre na Asia, India, ArábiaSaudita, Ilhas Reunião e América. Prefere temperaturas mais quentes.
1 2
Fotos: Imagens – Google e Paulo Lanzetta
Slide: Dori E. Nava (Embrapa)
Trioza erytreae Diaphorina citri
Ca. Liberobacter americanusCa. Liberobacter asiaticus
Ca. Liberobacter africanus
Fotos: Paulo LanzettaFotos: Imagens Google
Slide: Dori E. Nava (Embrapa)
Classificação taxonômica
Ordem: HemipteraSub-ordem: Sternorrhyncha
Família: PsyllidaeGênero: Diaphorina
Espécie: Diaphorina citri
Nome popular: psilídeo-dos-citros
Liviidae
Fotos: Paulo Lanzetta
Slide: Dori E. Nava (Embrapa)
India
ChinaPhilippinesIndonesia
Brazil
Africa
EUA
Distribuição geográfica
ü Paleártica, Afrotropical, Oriental e Neotropical
ü Foi relatado no Brasil em meados do século passado (Costa Lima, 1942).
ü Registrado nos estados de São Paulo, Bahia, Sergipe, Ceará, Pernambuco, Amazonas, Pará e Rio de Janeiro (Silva et al., 1968).
Slide: Dori E. Nava (Embrapa)
Brasil(1942)
Argentina(1997)
Guadalupe(1998)
EUA - Flórida+ Caribe(1998)
Venezuela(1999)
Rep. Dominicana(2001)
Cuba(2001)
Porto Rico(2002)
México(2002)
Slide: Dori E. Nava (Embrapa)
Plantas hospedeiras
Rutaceae- 21 espécies- Murraya paniculata (Orange jasmine)
Fotos: Imagens Google, Dori E. Nava
Slide: Dori E. Nava (Embrapa)
Fotos: Imagens Google e Dori E. NavaSlide: Dori E. Nava (Embrapa)
• Mede de 3 a 4 mm• 10 gerações por ano• Ciclo de vida: de 15 a 47 dias• Adultos podem viver vários meses• Fêmeas colocam até 800 ovos
Fase adulta
Fases do desenvolvimento
Fotos: Paulo Lanzetta
Slide: Dori E. Nava (Embrapa)
Fêmeas fertéis possuem o abdomem de cor amarela
Os adultos ficam próximos das brotações alimentando-
se.
Fotos: Imagens Google
Slide: Dori E. Nava (Embrapa)
• De cor amarela• Medem cerca de 0,3 mm• Colocados em locais protegidos das
folhas• De difícil visualização
Fase de ovo
Fotos: Paulo Lanzetta
Slide: Dori E. Nava (Embrapa)
Fase de ninfa
• Passam por 5 ínstares• Primeiro ínstar mede 0,3 mm• Último ínstar mede 1,6 mm• Ninfas são amarelas e os
olhos de coloração vermelha
Fotos: Imagens Google
Slide: Dori E. Nava (Embrapa)
• Quando jovens são facilmente confundidas com pulgões• Presença do honeydew cristalizado
Fotos: Imagens Google
Slide: Dori E. Nava (Embrapa)
• Ovo: 2,6 a 7,7 dias• Ninfa: 9,4 a 35,8 dias• Ciclo de 12,1 a 43,5 dias• Adultos podem viver vários
meses
Ciclo biológicoDuração
• Ovo: 95%• Ninfa: 74%• Ciclo: 69%• Altas temperaturas (32ºC) são
prejudiciais ao desenvolvimento
Viabilidade
Fotos: Heraldo Negri de Oliveira Montagem : Alexandre de Sene Pinto
Slide: Dori E. Nava (Embrapa)
Tamarixia radiata(Hym.: Eulophidae)
Diaphorencyrtus aligarhensis
(Hym.: Encyrtidae)
Coccinelídeos, neurópteros e sirfídeos
Predadores
Ectoparasitóide Endoparasitóide
4) Inimigos naturais
Fotos: Imagens Google e Paulo LanzettaSlide: Dori E. Nava (Embrapa)
folhas novas - sugam e injetam toxinas (enrolam, retorcem ouengruvinham as folhas)após 24 h - deformações irreversíveisqueda de folhasfumaginasuperbrotação
“greening” ou “huanglongbing”
Prejuízos
Slide: Dori E. Nava (Embrapa)
Folhas novas
Fotos: Imagens Google
Slide: Dori E. Nava (Embrapa)
Danos nas folhas formadas
Fotos: Imagens Google
Slide: Dori E. Nava (Embrapa)
Morte das brotações
Fotos: Imagens Google
Slide: Dori E. Nava (Embrapa)
Produção do honeydew
Fotos: Imagens Google
Slide: Dori E. Nava (Embrapa)
Presença de fumagina
Fotos: Imagens Google
Slide: Dori E. Nava (Embrapa)
Diaphorina citri Aquisição e Transmissão de Candidatus Liberibacter asiaticus
Tempo para aquisição: 15 min a 24 h
Tempo para inoculação: 15 min a 7 h
Período de latência: 1 a 25 dias pós-aquisição
Bactéria adquirida na fase ninfal: Adulto transmite logo CLas após emergência
Transmissão transovariana: não comprovada
(Estudos anteriores, baseado em observação visual de sintomas de HLB)
Taxa de aquisição de ninfa: 60 a 100%
Taxa de aquisição de adulto após cinco semanas: até 40%
Taxa de transmissão um inseto (sozinho): 4 a 10%
Taxa de transmissão de 100 ou mais insetos: ± 88%
Transmissão transovariana: Sim – taxa de 2 a 6%
[Estudos baseado em detecção de CLas usando PCR em tempo real (TaqMan qPCR)]
Inoue, H., J. Ohnishi, T. Ito, K. Tomimura, S. Miyata, T. Iwanami, and W. Ashihara. 2009.Enhanced proliferation and eficient transmission of Candidatus Liberibacter asiaticus by adultDiaphorina citri after acquisition feeding in the nymphal stage. Annals of Applied Biology155:29-36.
Taxa de transmissão de CLas por ninfa: 67%
Taxa de transmissão de CLas por adulto: 0%
Aumento de população de CLas na ninfa: sim
10 dias depois: 25 x
15 dias depois: 360 x
20 dias depois: 130 x
Aumento de população de CLas no adulto: não
[Estudos baseado em detecção de CLas usando PCR em tempo real (TaqMan qPCR)]
Doenças Med
idas
de
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Fonte: Bassanezi - Fundecitrus (2010)
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Tabela: Medidas de manejo das principais doenças de citros.
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Morte Súbita dos Citros
Declínio
Xiloporose
Exocorte
Clorose Variegada dos Citros (CVC)
Huanglongbing (HLB)
Leprose dos Citros
Tristeza dos Citros
Queda Prematura dos Frutos
Mancha Preta dos Citros
Mancha Marrom de Alternaria
Cancro Cítrico
Gomose
Rubelose
Melanose
Verrugose
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Controle HLBMedida adotada de maneira isolada em cada propriedade
Primeira tentativa (1990):Mudas sadias; inspeção e erradicação de plantas doentes;controle químico do vetor
Segunda tentativa – pós-2004Mudas sadias;Inspeção e erradicação de plantas doentes (6 a 12 vezes/ano);Controle químico do vetor (foliar 12 vezes/ano + sistêmico 2vezes/ano )
Terceira tentativa – pós-2004Mudas sadias;Inspeção e erradicação de plantas doentes (6 a 12 vezes/ano);Controle químico do vetor (foliar 24 vezes/ano + sistêmico 2 a 4vezes/ano )
Bergamin Filho et al. (2014)
HLB – Praga Quarentenária Instrução Normativa nº 53/2008 (MAPA)
1) Levantamentos de detecção em UF sem HLB (semestral)10% das propriedades, 20% das plantas do pomarInspeção de borbulheiras e viveiros (50%)
2) Levantamentos de detecção em UF com HLB (semestral)100% dos municípios10% propriedades, 100% das plantas do pomar (município limítrofe)10% propriedades, 20% das plantas do pomar (não limítrofe)Inspeção de borbulheiras e viveiros (100%)
3) Erradicação de plantas com HLBPomar com plantas sintomáticas ≤28% - Eliminar as plantas comHLBAcima de 28% - Erradicar todas plantas do talhão
Manejo Integrado de HLB (Fundecitrus):1) Inspeção frequente de todas as plantas do pomar
Mínimo seis por ano.Sintomas mais visíveis em fevereiro a setembro)Maior atenção na borda do pomar
2) Erradicação das plantas com sintomasPulverizar inseticida a planta antes do corte rente ao solo
3) Monitoramento e controle do psilídeo
4) Aquisição de mudas sadias
5) Eliminação das plantas de murta (hospedeira de HLB e do vetor)
O manejo integrado de HLB deve ser feito na mesma regiãode maneira simultânea para ser mais eficiente
Alerta Fitossanitário – Diaphorina citri(Fundecitrus)
Monitoramento da população de psilídeo
Grupos de Manejo Regional do HLB (adesão voluntária) - 2009
Página na Web (www.fundecitrus.com.br) – 2013
Acesso à informação de monitoramento de psilídeo e estádiovegetativo dos citros quinzenal para a região
Tomada de decisão conjunta no manejo regional do psilídeo
Quatro Grupos de Manejo Regional de HLB em SP: região deSanta Cruz do Rio Pardo, Avaré, Araraquara e Bebedouro.
A cada 15 dias: análise de 8.985 armadilhas adesivas amarelas,referentes a área de 108 mil ha de citros ou 48,6 milhões deplantas em 541 propriedades de 62 municípios
Slide: Renato B. Bassanezi (Fundecitrus)
Slide: Renato B. Bassanezi (Fundecitrus)
Slide: Renato B. Bassanezi (Fundecitrus)
Slide: Renato B. Bassanezi (Fundecitrus)
Perspectiva da utilização de outras medidas de controle
• Controle biológico
- Liberação de Tamarixia radiata
- Pomares abandonados, área urbana e pomares orgânicos;
- Núcleos de produção (60 a 100 mil parasitoides/mês)
- Liberação de 400 fêmeas/ha.
Fotos: Google Imagens
Slide: Dori E. Nava (Embrapa)
• Feromônio e voláteis – Perspectivas
- Feromônio: o inseto não responde;
- Voláteis (Goiabeira): Muitos compostos e definição da dosagem dos mesmos;
- Plantas transgênicas: expressando voláteis (A) e a partir da técnica do RNA de dupla fita.
• Coquetel – Micronutrientes (zinco, boro, cálcio, magnésio, e manganês)
- Usado na China e nos EUA;
- Indutores de resistência e nutrientes foliares;
- Mascara os sintomas.
Fotos: Paulo Lanzetta
Slide: Dori E. Nava (Embrapa)
MonitoramentoQuando feito com armadilhas adesivas amarela ou verde
- Colocadas nas bordas dos pomares, cercas vivas, próximos de locais umidos, matas e divisa com outras propriedades
- Distribuidas a cada 100 m
- Inspeções devem ser semanais/quinzenais
- Monitorar 1% das plantas
Quando feito com ramos
- Inspecionar os ramos
- Monitorar 1% das plantas, avaliando 3 a 5 ramos/plantas
- Procurar por ovos, ninfas e adultos
Em ambas as situações
- Ao encontrar o inseto deve-se fazer o controle
Slide: Dori E. Nava (Embrapa)
Slide: Dori E. Nava (Embrapa)
Total de insetos capturados em 8 armadilhas
Slide: Dori E. Nava (Embrapa)
Monitoramento de Diaphorina citri, vetor do HLB nas regiõesprodutoras de citros do Rio Grande do Sul – 2008 a 2014
Secretaria Estadual de Agricultura, Pecuária e Agronegócio (SEAPA)Ministério da Agricultura, Pecuária e Abastecimento (MAPA)
Embrapa Clima Temperado
Detecção de D. citri nos municípios de: Marcelino Ramos (2010)Mariano Moro (2010)Porto Alegre (2012, 2013, 2014)Rosário do Sul (a partir de 2011)Crissiumal (2013)Humaitá (2013)Santa Cruz do Sul (2013)Ijuí (2013)
A quantidade de insetos registrada sempre foi menor do que cinco e em apenas uma única coleta (armadilha e/ou inspeção no local).A exceção foi do município de Rosário do Sul, onde a infestação é maior.
Fig. 1. Pioneering studies on HLB were conducted by: (A) Lin Kung Hsiang (1910-1986) in China (Ph.D. from Cornell University, USA), (B) A.P.D. McClean (1900-1995) in South Africa (Ph.D. from Natal University, South Africa), (C) S.P. Capoor (1912-1993) in India (Ph.D. from London University, UK), and (D) Monique Garnier (1949-2003) in France (Ph.D. from Bordeaux 2 University, France).
Bové (2006)
Fatores que afetam o seu desenvolvimento
Fonte: Graça, J.V. 1991. Annual Review Phytopatology.
25 – 2815-24 29-30 > 30<15
Faixa de Temperatura (oC)
Faixa de desenvolvimento
Não sedesenvolve
Não sedesenvolveFaixa ótima
1) Condições térmicas
Slide: Dori E. Nava (Embrapa)
HospedeiroDuração (dias) Viabilidade (%)
Razão sexualOvo Ninfa NinfaOvo
Limão cravo
Murta
Tangerina
3,61a
3,63a
3,57a
14,0a
14,1a
13,5a
87,5a
88,4a
89,8a
82,4a
88,8a
44,6b
0,50a
0,50a
0,47a
Duração e viabilidade das fases de ovo e ninfa de D. citri criados emdiferentes hospedeiros.
Médias seguidas de mesma letra, na coluna, não diferem entre si, pelo teste de Tukey (P ≤ 0,05).
2) Alimento
Slide: Dori E. Nava (Embrapa)
3) Umidade relativa do ar
036912151821
30 50 70 90D
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0
30
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30 50 70 90Umidade relativa (%)
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(%)
b
a aa
aa a
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Ovo Ninfa
D. citri
Slide: Dori E. Nava (Embrapa)
Inoculação(Planta sadia)
Aquisição(planta infectada)
- Ninfas de 4º e 5º íntares eadultos;
- Patógeno é circulativo;- Transmissão é propagativa
(multiplicação no vetor);- Transmissão é persistente- Transmissão transovariana
Período de latência
(Duração: 24 h a 12 dias)
Processo de transmissão
Slide: Dori E. Nava (Embrapa)
Huanglongbing (ex-greening)
Descoberto no Brasil: 2004
Agente causal: Candidatus Liberobacter spp.Ca. Liberobacter americanus
Ca. Liberobacter asiaticus
Agente transmissor: Diaphorina citri
DMDS: Dissulfeto de Dimetila C2H6S2Odor semelhante ao de gambá
However HLB was present on 15citrus species which were tested in theexperiment and HLB was not presenton 3 species:C. grandis (toranja)C. hysterix (limão Kafir)Citrus sp. cv. Limau Tembikai.
Manejo de Diaphorina citri e HLB
• Plantio de mudas sadias
• Inspeções e eliminação de árvores doentes (Instrução Normativa MAPA nº 53/2008 )
• Monitoramento e controle do inseto vetor
Implantação do programa Manejo Regional
Definição: Controle do psilídeo cooperativo de uma mesma região ao mesmo tempo.
Instituições envolvidas: Fundecitrus e Indústria
Princípio: - Movimentação do psilídeo
- Ausência de nível de controle
Resultado: - Diminuição do número de aplicações
- Redução em até 90 vezes os níveis de incidência.
Slide: Dori E. Nava (Embrapa)
Agrotóxicos registrados no MAPA para o controle de Diaphorina citri em citrosno Brasil (abril de 2014).
Fonte: Agrofit (2014)
Ingrediente Ativo Nome Comercial Dose Classe Toxicológica Carência (Dias)
Modo de Ação
Sistêmico Contato Ingestão Translaminar
Tiametoxan Actara 10 GR 75 g/planta III 180 x
Tiametoxan Actara 250 WG 3 g/planta IIIFol iar (14); Solo
(180) x
Chlorantraniliprole + Lambdacialotrina Ampl igo 10 a 30 ml/100 l de água II 21 x x
Azadiractina AzaMax 200 a 250 ml/100 l de água III ----
Pi riproxifem Cordial 100 6,25 ml/100 l de água I 14 x xlambda-cialotrina + tiametoxam Engeo Pleno 15 ml/100 l de água III ---- x x x
Imidacloprido Imaxi 700 WG 05 a 1 g/planta I 21 xPiriproxifem Epingle 100 6,25 ml/100 l de água I 14 x x
Imidacloprido Evidence 700 WG 0,5 a 1 gr/muda IV 21 xFosmete Imidan 500 WP 25 a 50 gr/100 l de água I 14 x x
Imidacloprido Kohinor 200 SC 15 a 20 ml/100 l de água III 21 x x x
Clorpirifós Lorsban 480 BR 100 a 150 ml/100 l de calda II 21 x x
Malationa Malathion 100 EC Cheminova 100 ml/100 l de água I 7 x xPermitrina Permitrina Fersol 384 EC 10 ml/100 l de água I 21 x x
Imidacloprido Provado 200 SC 15 a 20 ml/100 l de água III 21 xImidacloprido Rotaprid 350 SC 9 a 11 ml/100 l de água III ? x x x
Etofenproxi Safety 30 ml/100 l água III ? xEs fenvalerato Sumidan 150 SC 10 a 12,5 ml/100 l de água I 7 xPiriproxifem Tiger 100 EC 6,25 ml/100 l de água I 14 x x
Imidacloprido Winner 100 AL 5 ml/planta I 21 x x x
Slide: Dori E. Nava (Embrapa)
Época recomendada para aplicação de inseticidas
Produtos sistêmicos – aplicação nas mudas ou plantas emformação
Inseticidas de contato – recomendados para pomares emformação e em produção
Slide: Dori E. Nava (Embrapa)