HONGOS ENDÓFITOS EN ORQUÍDEAS: UN META-ANÁLISIS …
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RESUMEN
Las interacciones entre las plantas y los hongos asociados a sus tejidos, es quizá una de las
asociaciones más ampliamente dispersas en los ecosistemas terrestres. Si tenemos en cuenta
que la familia Orchidaceae es la más diversa entre las angiospermas, resulta interesante conocer
la naturaleza de la interacción con los socios fúngicos, a fin de comprender los roles que han
podido jugar éstos en su diversificación. En este estudio, nos enfocamos especialmente en ese
grupo de hongos que difieren de los ya conocidos y ampliamente estudiados hongos
micorrícicos (i.e. género-forma Rhizoctonia), y que habitan los tejidos de las orquídeas sin
producir daño aparente o síntoma de enfermedad; los hongos endófitos. Revisamos casi un
centenar de artículos donde se estudió algún aspecto de la interacción hongo endófito-orquídea.
Desde una perspectiva global, analizamos los países del mundo donde se han realizado estos
estudios, las especies de orquídeas sobre las cuales se han enfocado las investigaciones, las
especies de hongos endófitos asociados, y los distintos roles que se han podido comprobar en
los estudios. Destacamos que, a pesar de ser un tema de creciente interés en la comunidad
científica, el estudio de las interacciones endófito-orquídea sigue siendo muy incipiente, en
especial en regiones como los trópicos, que albergan la mayor riqueza de orquídeas.
Palabras clave: Orchidaceae, Endosimbionte, Colletotrichum, Fusarium, Glomerellales,
Hypocreales.
HONGOS ENDÓFITOS EN ORQUÍDEAS: UN META-ANÁLISIS GLOBAL
Laura Valentina Hernández Ardila 1 & Yasmin A. Alomía 1
1 Facultad de Ciencias, Departamento de Ciencias Biológicas, Universidad de los Andes
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INTRODUCCIÓN
La relación entre Orchidaceae y sus simbiontes fúngicos ha sido ampliamente estudiada y
documentada en todo el mundo desde que Bernard (1904) propuso que un grupo de hongos eran
fundamentales para el proceso de germinación de las semillas de orquídeas, y que éstos
permanecían incluso en las etapas adultas de la planta, por lo que era posible aislarlos en cultivo
a partir de las raíces. A estos hongos que tienen una función en los procesos germinativos
suministrando carbono a un embrión que carece de endospermo (Arditi 1967, Rasmussen 1995,
Baskin & Baskin 2014), se les ha llamado hongos micorrícicos, y constituyen un grupo
particular en la clasificación de las micorrizas: la micorriza orquidioide (Harley & Smith 1983,
Brundrett 2004, Brundrett 2017). Este tipo de micorriza es fácilmente distinguible porque el
hongo forma unas estructuras particulares a modo de bobinas intracelulares o agregados de hifas
dentro de las células del parénquima cortical del huésped, conocidas como pelotones (Figura 1)
(Sneh et al. 1991, Pereira 2005, Suárez et al. 2006). Este grupo de hongos se ha clasificado
dentro del género-forma Rhizoctonia, con varios géneros anamorfos / teleomorfos a saber;
Ceratorhiza / Ceratobasidium, Epulorhiza / Tulasnella o Sebacina, y Moniliopsis /
Thanatephorus (Warcup & Talbot 1962, Warcup 1981, Currah et al. 1987, Milligan & Williams
1988).
Figura 1. Corte transversal de la raíz de una orquídea (Phragmipedium longifolium (Warsz. &
Rchb. f.) Rolfe) mostrando los pelotones teñidos con azul de metileno en las células del
parénquima cortical. Haz vascular (v), células de parénquima (p), pelotones en distintos
estados de digestión (flechas). Vista al microscopio óptico de luz; a. 100x, b. 400X. Fotos:
Yasmin Alomía.
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Durante muchas décadas, el estudio de los hongos simbiontes en orquídeas se enfocó en los
hongos micorrícicos (Warcup & Talbot 1967, Currah et al. 1987, Rasmussen 1995, Kottke &
Suárez 2009, Warcup 1981, Otero et al. 2004, Otero et al., 2011, Selosse et al. 2016, Pereira
2005, Kristiansen et al. 2001, Taylor & McCormick 2008, Roche et al. 2010). Mucha menos
atención habían recibido los otros hongos que habitan en las raíces de las orquídeas que no
pertenecen a la denominada micorriza orquidioide ni morfológicamente (i.e. género forma
Rhizoctonia, formación de pelotones) ni funcionalmente (sustentación del proceso
germinativo), pero que son encontrados con frecuencia mientras se exploran raíces sanas en
busca de hongos micorrícicos. A este grupo de hongos no micorrícicos, que habitan en los
tejidos de las plantas sin producir un efecto dañino aparente o síntoma de enfermedad, se les
conoce como hongos endófitos (Currah et al. 1997, Vaz et al., 2009). En los últimos años, sin
embargo, el estudio de hongos endófitos no micorrícicos en orquídeas ha aumentado, gracias a
que estudios realizados en otras familias vegetales han revelado la importancia de estos hongos
en la alteración de procesos biogeoquímicos por la descomposición de materia orgánica y el
aporte al ciclo de nutrientes (Tao et al., 2008), en la protección de las plantas contra la sequía
y el cambio climático (Jumpponen et al. 2017), y en la estimulación del crecimiento de hongos
micorrícicos (Scervino et al. 2009). Así mismo, se ha comprobado la actividad antimicrobiana
que pueden ejercer para la prevención de enfermedades producidas por patógenos en las plantas,
actuando como antagonistas a través de la producción de metabolitos secundarios (Jaklitsch et
al. 2006, Harman 2006, Vieira et al. 2011, Rodrigo et al. 2017, Samuels et al. 2006, Hanada et
al. 2008).
Así, el estudio de hongos endófitos en orquídeas ha venido cobrando importancia gracias a los
roles fisiológicos que pueden tener, y a su potencial como fuente de compuestos bioactivos
novedosos (Ma et al. 2015, Sarsaiya et al. 2019). Una primera revisión sobre los estudios de
micobiontes en general asociados a orquídeas, fue presentada por Currah et al. (1997). Los
autores resaltan que mientras se están explorando los hongos micorrícicos formadores de
pelotones en orquídeas (Basidiomycetes), un número importante de otros hongos,
especialmente de la subdivisión Ascomycotina, están comúnmente asociados a las raíces de las
plantas sin que se conozca su rol biológico.
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Casi una década después, Bayman y Otero (2006) identificaron tres problemas que para aquella
época limitaban la determinación los hongos endófitos en orquídeas. En primer lugar, el hecho
de que la mayoría de estos hongos no producen esporas para aplicar la clasificación taxonómica
convencional. A pesar de que los avances moleculares permitieron agrupar grupos de hongos,
muchos de ellos seguían sin nombrase, lo que dificultaba las comparaciones entre estudios. El
segundo problema, hace referencia a que muchos hongos endófitos no estaban descritos y no se
ajustaban a los taxa previamente definidos. Finalmente, el tercer problema estaba relacionado
con que muchos de estos hongos no crecen en condiciones de cultivo in vitro. Para ese
momento, aunque técnicas basadas en PCR se utilizaban para la determinación de hongos
micorrícicos, no se habían realizado esas aproximaciones para hongos endófitos (Bayman &
Otero 2006).
Nueve años después, Ma et al. (2015) presentan un resumen detallado de los estudios realizados
en el campo de los endófitos en orquídeas. Aquí, ellos plantean que la diversidad de los hongos
endófitos no micorrícicos parece ser más alta en las hojas que en las raíces de acuerdo con los
estudios revisados. Adicionalmente, cuestionan que el uso exclusivo de la región nrITS (región
de los espaciadores internos transcritos de los genes nucleares ribosomales) para la
identificación de estos grupos de hongos, no es adecuado debido a que algunos grupos cambian
constantemente a nivel taxonómico o están nombrados incorrectamente, lo que dificulta su
comparación en las bases de datos (e.g. Genbank). Así, la identificación molecular debe incluir
otras regiones, como las regiones codificantes nucleares (i.e. 28S rDNA, beta tubulina (TUB2),
gliceraldehído 3 fosfato deshidrogenasa (GAPDH), actina (ACT)), y mitocondriales como la
subunidad mitocondrial grande rDNA (mt-LSU-ADNr). De manera importante, sugieren que
debe haber un apoyo de estudios morfológicos que permita complementar la identificación de
manera más precisa. Finalmente, Ma et al. (2005) proponen que los endófitos no micorrícicos
de las orquídeas se pueden clasificar en cuatro grupos según sus estilos de vida:
ectomicorrícicos, saprofitos, parásitos y patógenos latentes. Como los estilos de vida fúngicos
no siempre son rasgos estables, éstos pueden cambiar en una escala de tiempo ecológica. Por
esto, es necesario realizar más estudios sobre la evolución de los hongos endófitos a nivel
genético y ecológico para explorar su papel en las orquídeas.
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La última revisión del tema fue presentada por Sarsaiya et al. (2019). Ellos proponen una
clasificación artificial de dos grupos para los endófitos fúngicos en Orchidaceae: 1)
Clavicipitaceous, término asociado a la familia de hongos Clavicipitaceae, los cuales producen
alcaloides tóxicos para animales y humanos, y 2) No-clavicipitaceous, los cuales colonizan a
las plantas y tienen un profundo impacto en sus poblaciones. A su vez, el grupo de los endófitos
clavicipitaceous están divididos en varios grupos: unos crecen dentro del huésped sin
manifestar síntomas de enfermedad ni dañarlo; otros brindan beneficios al huésped como
mejorar la biomasa de la planta, aumentar la tolerancia a la sequía, y aumentar la fabricación
de productos químicos tóxicos y poco llamativos para los herbívoros. Por su parte, los endófitos
no-clavicipitaceous representan un grupo polifilético y son típicamente hongos Ascomycota.
Los roles ecológicos de estos hongos son diversos y poco conocidos. Muchos endófitos no-
clavicipitaceous tienen la capacidad de cambiar entre el comportamiento endófito y los estilos
de vida de vida libre (Rodríguez et al., 2009). Así, considerando el tipo de colonización del
huésped, el mecanismo de transmisión y los roles biológicos, los no-clavicipitaceous se han
distinguido en tres grupos clave: (i) un grupo de hongos que se establecen tanto en los tejidos
aéreos como subterráneos de las plantas huésped, (ii) un grupo que está recluido a los tejidos
aéreos, y (iii) un grupo que está restringido a los tejidos subterráneos (Sarsaiya et al. 2019).
Teniendo en cuenta que Orchidaceae es la familia más diversa y ampliamente dispersa entre las
angiospermas (The Plant List 2020), y que se ha propuesto que la relación con sus hongos
simbiontes puede explicar en parte su gran éxito evolutivo (Benzing 1981; Zettler et al. 2004,
Walterman et al. 2011), el objetivo de este estudio es recopilar la información que se ha
reportado hasta el momento en relación con sus hongos endófitos (no micorrícicos). A su vez,
los hongos endófitos en otras familias vegetales han demostrado cumplir papeles importantes a
nivel fisiológico, y el estudio de este grupo enigmático ha venido despertando interés en los
últimos años. Para esto, nos basamos en las revisiones citadas previamente, así como en otros
estudios adicionales, para plantear una visión amplia sobre este tema a través de un meta-
análisis. De un total de 263 especies de orquídeas reportadas en 98 estudios en relación con los
hongos endófitos, analizamos la situación desde una perspectiva global teniendo en cuenta los
países del mundo donde se han realizado estos estudios, las especies de orquídeas agrupadas
por tribus y subtribus sobre las cuales se han enfocado las investigaciones, las especies de
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hongos endófitos asociados, y los distintos roles de éstos reportados en la literatura. Finalmente,
planteamos las perspectivas a futuro en este campo de estudio.
Capítulo I. El estudio de los hongos endófitos: una perspectiva mundial
Seleccionamos los estudios donde se podía identificar claramente a las especies de orquídeas
donde se llevó a cabo la exploración de endófitos, así como los hongos asociados. Unos 98
estudios alrededor del mundo han investigado algún aspecto de la interacción hongo endófito-
orquídea (Anexo 1). Los estudios fueron consultados en las bases de datos de Scopus, Web of
Sciences y Google Scholar. Los términos usados para la búsqueda fueron: “non-mycorhizal
fungi Orchidaceae”, “fungi orchidaceae”, “endophyte fungi Orchidaceae”, “endophytic fungi
Orchidaceae” y “hongos endófitos Orchidaceae”. De éstos, el 16.3% han sido estudios
realizados en China, siendo el país con mayor número de estudios (16), seguido de Australia
(11). El mapa representado en la Figura 2, muestra que en general hace falta mucha más
investigación al respecto, si se tiene en cuenta que Orchidaceae tiene cerca de 28000 especies
(The Plant List 2020).
Hassler y Rheinheimer (2019) presentan el número de especies de orquídeas para cada uno de
los países del mundo, tomando como referencia los reportes de bases de datos institucionales y
listas de chequeo. Ellos resaltan que las orquídeas son ubicuas con excepción de los polos y las
zonas desérticas, y que la riqueza aumenta de manera importante hacia los trópicos, siendo las
zonas montañosas tropicales extremadamente ricas (Colombia, Ecuador, Nueva Guinea,
Indonesia, etc.). Si se compara el mapa sobre estudios de endófitos a nivel mundial (Figura 2),
con el mapa de riqueza de orquídeas (Figura 3), es posible notar que ha sido muy incipiente la
investigación en este ámbito en las regiones más ricas en términos de especies. Países
neotropicales con la mayor diversidad de orquídeas a nivel mundial como Colombia y Ecuador
con cerca de 4200 especies, apenas han reportado cuatro y cinco estudios de endófitos de
orquídeas, respectivamente. De manera interesante, China con poco más de 1300 especies de
orquídeas ha venido explorando el tema de los endófitos por un interés particular relacionado
con el uso de algunas especies de orquídeas con fines medicinales, situación que se abordará
más adelante. A continuación, expondremos algunos ejemplos de los estudios realizados sobre
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el tema de hongos endófitos no micorrícicos (distintos al grupo Rhizoctonia) en cada uno de los
continentes.
Figura 2. Mapa mundial indicando en gama de color el número de estudios sobre endófitos
de orquídeas. Las zonas grises corresponden a países donde no se han reportado estudios.
Figura 3. Mapa mundial indicando en gama de color el número de especies de orquídeas en
cada país según los datos recopilados de Hassler & Rheinheimer (2019). Las zonas grises
corresponden a países o regiones donde no hay orquídeas.
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El número de estudios incluidos en esta revisión por continente se presenta en la Figura 4. Se
puede ver que Asia presenta la mayor cantidad de estudios con cerca del 42% del total de
estudios revisados. Por su parte, América tiene cerca del 29%, Europa el 16%, Oceanía cerca
del 9% y África el 3% del total de estudios consultados. La información subsiguiente se
ordenará por continente en orden alfabético (África, América, Asia, Europa y Oceanía) y dentro
de cada uno, el orden de los estudios es cronológico. Se expone brevemente cada uno de los
estudios revisados.
Figura 4. Cantidad de estudios incluidos en esta revisión por continente.
1.1 África
En África se han reportado dos estudios sobre endófitos de orquídeas. El primero de ellos, fue
la investigación sobre la germinación de semillas de las orquídeas Eulophia angolensis, E.
streptopetala var. streptopetala y E. var. streptopetala stenophylla en Kenia (Ochora 2001).
Además de hongos del grupo Rhizoctonia, los principales endófitos no micorrícicos obtenidos
a partir de las orquídeas estudiadas fueron hongos imperfectos como Cytosporella sp.,
Gilmaniella sp. y Mortierella sp. respectivamente. Estas orquídeas germinaron de los 7 a 9 días
de haber sido puestas en contacto con sus hongos simbiontes, mientras que las que no fueron
puestas con los hongos nunca germinaron. Los autores concluyen la existencia de una alta
especificidad en la relación orquídea-hongo.
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Bonnardeaux et al. (2007) estudiaron la diversidad de hongos micorrícicos y endófitos
asociados con la orquídea sudafricana Disa bracteata, introducida como mala hierba en
Australia, y una orquídea nativa de Australia Occidental, Pyrorchis nigricans, intolerante a las
perturbaciones. Los autores compararon la diversidad de los hongos mediante la amplificación
de la región ITS (ITS1 y ITS4) y realizaron experimentos de germinación de semillas. Los
ensayos de germinación simbiótica confirmaron que la mayoría de los hongos aislados a partir
de pelotones eran micorrícicos. No obstante, en Disa bracteata, se registraron los hongos
Nectria mauritiicola y Leptodontidium orchidicola. En contraste, otras orquídeas nativas como
Diuris magnifica y Thelymitra crinita tenían redes relativamente pequeñas de hongos, u
orquídeas como Caladenia falcata y Pterostylis sanguinea germinaban exclusivamente con el
hongo Phialophora sp.
1.2 América
En América se han reportado 19 estudios sobre endófitos de orquídeas. Uno de los primeros fue
hecho por Currah et al. (1987), quienes estudiaron la relación de las orquídeas Amerorchis
rotundifolia, Calypso bulbosa, Coeloglossum viride, Corallorhiza maculata, Platanthera
dilatata, P. hyperborea, P. obtusatade de Alberta (Canadá) con sus posibles hongos endófitos.
Para lograr esto, los autores usaron la identificación morfológica de las raíces de los hongos
sembrados en PDA bajo diferentes temperaturas (de 22ºC a 28ºC). Además de hongos del grupo
Rhizoctonia (Ceratobasidium sp.), encontraron dos especies nuevas de hongos endófitos:
Leptodontidium orchidicola Sigler & Currah, sp.nov. y Trichosporiella rnultisporum Sigler &
Currah, sp.nov. Otros hongos endófitos asociados fueron Phialocephala fortinii y
Trichocladium opacum.
Richardson & Currah (1995) estudiaron los microhongos de los grupos (Ascomycotina y Fungi
Imperfecti asociados con las raíces de las orquídeas epífitas en la Estación Biológica La Selva,
en Costa Rica. Se recuperaron numerosos aislamientos de raíces esterilizadas en la superficie y
fueron cultivados en agar de harina de maíz (CMA), medio PDA y agar de extracto de malta
(MEA). Encontraron especies de Pestalotiopsis y Colletotrichum, así como representantes de
Xylariaceae y Nectriaceae. Dentro de los principales géneros de orquídeas estudiados
estuvieron Catasetum, Dichaea, Dimerandra, Dryadella, Epidendrum, Encyclia, Gongora,
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Maxillaria, Myoxanthus, Nidema, Octomeria, Pleurothallis, Scaphyglottis, Rodriguezia,
Polystachya, Oncidium, Sobralia, Stelis, Trichosalpinx y Trigonidium.
Bayman et al. (1997) estudiaron los hongos endófitos de orquídeas del género Lepanthes (L.
woodburyana, L. rupestris, L. sanguine, L. dodiana, L. selenitepetala y L. veleziana) de Puerto
Rico. Para esto, aislaron los hongos de raíces y hojas, y los cultivaron en MEA a 22ºC. Además
de Rhizoctonia, los endófitos observados con mayor frecuencia fueron especies de Xylaria, el
cual se encontró en el 29% de las raíces y el 19% de las hojas. También se aislaron cinco géneros
de Deuteromicetos, que ocurrieron en 19% de las raíces y 43% de las hojas. La heterogeneidad
de los endófitos en plantas individuales y órganos de plantas fue mayor que las diferencias entre
especies. Los autores afirman que el género Xylaria sp. está muy extendido y no causa daño
aparente, crece en todos los tejidos del huésped y, según los informes de otras especies de
Xylaria, puede producir metabolitos secundarios tóxicos. Debido a que la mayoría de las
especies de Lepanthes tienen tamaños de población pequeños, distribuciones muy limitadas y
varios están en riesgo de extinción; es posible que la disponibilidad de hongos endófitos sea
uno de los factores limitantes para el establecimiento de nuevas plantas y poblaciones.
Ovando et al. (2005) seleccionaron hongos endófitos de las raíces de la orquídea Cattleya
skinneri para evaluar su potencial para mejorar la germinación de semillas de la misma especie,
así como el crecimiento y desarrollo de C. aurantiaca y Brassavola nodosa en el sur de México.
Los hongos fueron aislados a partir de las raíces de plantas adultas en medio PDA. Encontraron
11 géneros de hongos, siendo diferentes los encontrados en estaciones secas y lluviosas, pero
todos fueron deuteromycetes (hongos imperfectos). En la estación seca encontraron
Trichoderma, Verticillium, Aspergillus, Fusarium, Monillopsis, Pestalotiopsis y Botritis. Por
su parte, en la estación lluviosa se encontró Penicillium, Verticillium, Penicillifer, Tetracladium
y Trichoderma. Los experimentos de germinación mostraron que ninguna de estas cepas resultó
ser promotora de la germinación de semillas en C. skinneri. Para las plantas de C. aurantiaca,
dos cepas de endófitos: Trichoderma, y Botrytis mostraron características micorrícicas,
mientras que ninguna de las cepas evaluadas promovió el crecimiento en B. nodosa.
Ordóñez et al. (2002) aislaron hongos endófitos de raices de orquídeas del genero Vanilla en
estado silvestre, en varias localidades del territorio colombiano. Esto se hizo con el fin de
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determinar el efecto de los endófitos sobre el crecimiento de V. planifolia. Se cultivaron las
raíces de las plantas en PDA y luego del crecimiento fúngico se puso un inóculo en el sustrato
de cada planta (en macetas). Posterior a esto, se realizó una identificación molecular,
amplificando la región ITS. Además de micorrícicos (Ceratobasidium), otros de los hongos
obtenidos fueron Xylaria, Phomopsis sp., Hypoxylon sp., Phoma sp., Trichoderma sp. y
Bipolaris sp. Los resultados mostraron que la biomasa aérea, la longitud de raíces y la altura de
la planta fueron afectadas por la inoculación de estos endófitos. Por esto, los autores afirman
que la efectividad de estos hongos sobre la protección de plantas o la estimulación en el
crecimiento contribuye a la generación de herramientas para el uso de bioinoculantes. Así,
concluyen que usando estos endófitos se puede reducir el uso de insumos químicos y promover
prácticas amigables con el ambiente en sistemas de cultivo de Vanilla.
Martos et al. (2009) identificaron los hongos micorrícicos y algunos endófitos de dos orquídeas
micoheterotróficas tropicales en la isla Guadalupe, en el Caribe. Además, analizaron sus
posibles fuentes de carbono midiendo la abundancia de nitrógeno (15N) y carbono (13C). La
orquídea Wullschlaegelia aphylla reportó dos endófitos: Hypocreales sp. y Fusarium sp;
mientras que Gastrodia similis reportó Helotiales sp. y Fusarium sp. Los autores sugieren que
las abundancias de 15N y 13C hacen que las cadenas tróficas sean plausibles desde la madera
muerta hasta G. similis y desde las hojas muertas hasta W. aphylla.
Garibay Orijel et al. (2011) encontraron en la orquídea epífita Laelia speciosa de México, 19
especies de hongos, entre ellos los géneros Alternaria, Cylindrocarpon, Curvularia, Fusarium,
Myrmecridium, Neonectria, Penicillium, y Tetracladium, así como a especies desconocidas de
los Helotiales, Lasiosphaeriaceae, Nectriaceae, Pucciniomycotina, Sordariomycetes, y
Tricholomataceae. Esto lo realizaron mediante la extracción de ADN de los tejidos
superficiales de raíz, hoja, cápsula y semillas, y posteriormente amplificaron la región del ITS
ribosomal con los primers ITS1F e ITS4. Muchos de estos taxa estaban presentes en las
semillas, lo que sugiere que estos hongos llegan a éstas vía placenta (transmisión vertical). En
algunos casos, hongos parásitos, causan la muerte de las semillas y en otros casos, hongos
micorrícicos, facilitan su germinación.
Bunch et al. (2013) estudiaron cómo la disponibilidad de nutrientes del suelo influye en la
asociación de hongos endófitos asociados a la raíz en la orquídea Cypripedium acaule (the pink
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lady’s slipper) que se encuentra en los bosques dominados por Pinus L. del este de Estados
Unidos. Para esto, recolectaron muestras de suelo en el sitio de cada planta en busca de materia
orgánica, carbono total y nitrógeno, calcio, amonio, nitrato y pH. Además, identificaron los
hongos presentes en las raíces de cada planta secuenciando la región ITS (ITS1F/ ITS4).
Además de los hongos micorrízicos (Tulasnella asymmetrica, T. pruinosa, y T. tomaculum),
otros hongos encontrados fueron Cadophora finlandica, Cistella spicicola, Cladophialophora
chaetospira, Diaporthe phaseolorum, Lactarius imperceptus, Meliniomyces variabilis,
Oidiodendron maius, Phialea strobilina, Phialocephala fortinii, Russula laccata, Russula
virescens, Sorocybe resinae. Sin embargo, dentro de éstos, hay varios ectomicorrícicos,
patógenos y saprófitos. Entre los endófitos encontrados, sólo Phialocephala fortinii había sido
reportado previamente como endófito. Los autores plantean que Russula spp., Cadophora spp.,
y Phialocephala fortinii, tienen una alta probabilidad de ser micorrícicos con C. acaule. Los
autores concluyen que es probable que los sitios estudiados contengan múltiples simbiontes
fúngicos apropiados, pero favorezcan ciertas asociaciones sin importar las condiciones de
carbono total y nitrógeno, calcio, amonio, nitrato y pH. Sin embargo, se necesita más
investigación para determinar si estos patrones se deben a diferencias en la elección de la pareja
hongo-orquídea o a la abundancia diferencial de especies de hongos entre los sitios.
Gamboa-Gaitán (2014) hizo una revisión bibliográfica (en herbarios y revisión de literatura) de
estudios previos sobre Vanilla en Colombia. Esto se hizo con el fin de evaluar la comprensión
del cultivo de vainilla y la diversidad del género en Colombia. Como resultado, encontró veinte
especies de vainilla colombianas y 60 morfoespecies de microorganismos endófitos asociados.
Dentro de las principales asociaciones están Vanilla planifolia con Fusarium oxysporum f. sp.
melonis, Colletotrichum boninense, Xylaria spp., Trichoderma harzianum, y Phomopsis sp.
Vanilla odorata con Fusarium oxysporum f. sp. loti, Phialocephala sp., Trichoderma sp.,
Penicillium spp., Bionectria sp. Finalmente, Vanilla calyculata asociada con Fusarium solani,
Pestalotia sp., Neofusicoccum sp. Finalmente, el autor concluye que hay una gran diversidad
microorganismos endosimbiontes asociados al género Vanilla.
Fracchia et al. (2015) evaluaron la germinación simbiótica de semillas in vitro para la
propagación de Aa achalensis, una orquídea terrestre en peligro de extinción, endémica de
Argentina. Para esto, aislaron los hongos de las raíces de esta especie de orquídea en agar PDA
y luego fueron secuenciados por medio de la región ITS. Además de hongos del género-forma
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Rhizoctonia (Thanatephorus cucumeris) que promovieron la germinación de las semillas, ellos
encontraron hongos ascomicetos como Phialophora graminicola y un aislado perteneciente a
la familia Pezizaceae asociados a las raíces de A. achalensis. Los autores aclaran que la simple
presencia de estos hongos en las raíces de las orquídeas no necesariamente indica una
asociación funcional. Por lo cual, resulta importante aislar estos hongos y hacer experimentos
para comprobar si pueden promover la germinación de semillas y/o el crecimiento de las
plántulas.
Melo y Suarez (2016), estudiaron los hongos endófitos basados en caracteres
morfotaxonómicos de varios aislamientos de especies de orquídeas del género Maxillaria en
dos reservas naturales del departamento del Quindío (Colombia). Para el aislamiento de los
endófitos, los autores cultivaron las raíces en medio PDA a 26ºC para su posterior identificación
macro y microscópica. Además del grupo Rhizoctonia (Tulasnella y Ceratobasidium),
reportaron aislados de Sclerotium y Colletotrichum. Finalmente, los autores concluyen que en
zonas donde dos o más orquídeas se encuentran juntas, es posible que compartan los mismos
simbiontes fúngicos.
Díaz et al. (2017), aislaron y reconocieron morfológicamente los géneros de hongos endófitos
a partir de raices de la orquídea epífita Stanhopea tricornis en Colombia. Los autores
encontraron 12 morfotipos diferentes que crecieron en el medio de cultivo PDA. Entre los
géneros identificados además de Rhizoctonia, se encuentran Fusarium, Curvularia y
Stemphylium.
Orellana (2017) estudió la diversidad de hongos endófitos asociados a las orquídeas epífitas de
los bosques de Mazán y la zona de influencia del Parque Nacional Cajas (Ecuador). Encontró
que la mayor riqueza de hongos endófitos asociados a las orquídeas epífitas, estaban en las
especies Epidendrum geminiflorum, Frondaria caulescens, Stelis sp. y Epidendrum fruticosum.
Por su parte, los hongos Coprinellus radians y Penicillium chrysogenum fueron los más
recurrentes en la totalidad de orquídeas. Especies como Penicillium chrysogenum fue aislado
únicamente de Epidendrum fruticosum. Al analizar la asociación hongos endófitos-orquideas
epífitas, los hongos Fusarium sp., Botryobasidium sp. y Lepidiotaceae estaban asociados a las
especies de orquídeas del genero Epidendrum y Odontoglossum, y sólo fueron registrados en
el bosque de Mazan. Mientras, que los hongos Meyerozyma guillermondii y Penicillium rubens
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fueron encontrados en las especies Epidendrum geminiflorum, Frondaria caulescens, Stelys sp.
y Epidendrum fruticosum, siendo exclusivas del bosque de Llaviuco (Parque Nacional Cajas).
Beltrán-Nambo et al. (2018) determinaron la composición de la comunidad y la diversidad de
hongos asociados con las raíces de las orquídeas: Laelia autumnalis, L. speciosa, Euchile
citrina y Prosthechea squalida en zonas volcánicas del centro de México. El aislamiento se
realizó en medio de cultivo de aislamiento fúngico (FIM, por sus siglas en inglés) y en PDA a
26ºC. La caracterización morfológica se realizó mediante la observación microscópica de las
estructuras fúngicas como la presencia de esclerocios, ascosporas, basidiosporas o células
monilioides, incluidas sus dimensiones; así como características macroscópicas como brillo,
textura, olor y modo de crecimiento de cada colonia. Para la caracterización molecular se realizó
una amplificación de la región ITS con los primers ITS1 e ITS4. Los resultados muestran que
la mayoría de los aislamientos fúngicos no eran micorrícicos. Se encontraron diversos grupos,
entre ellos: Fusarium, Alternaria, Colletotrichum y Neofabraea. Los endófitos sinérgicos
fueron: Trichoderma, Preussia, Chaetomium y Paecilomyces; y los saprobios Lachnum y
Xylaria. Finalmente, los autores concluyen que L. autumnalis, L. speciosa y P. squalida son
más generalistas con respecto a los endófitos, mientras que E. citrina, parece ser más específica.
Cevallos et al. (2018) caracterizaron los endófitos fúngicos asociados a raíces de las orquídeas
Cyrtochilum flexuosum, Cyrtochilum myanthum, Cyrtochilum pardinum, Maxillaria calantha
y Epidendrum marsupiale, coexistentes en dos áreas de bosque lluvioso montano en el sur de
los Andes ecuatorianos. Para esto, los autores amplificaron la región nrDNA ITS2/ITS4 con
tecnología Illumina MiSeq. Esto se realizó con el fin de probar si los cambios en la estructura
de las comunidades fúngicas están asociados con la filogenia de las orquídeas o los sitios donde
crecen las orquídeas. Los endófitos encontrados fueron de las clases Ascomycota,
Basidiomycota, Chytridiomycota, Glomeromycota y Zygomycota. Dentro de estos grupos,
principalmente se encuentran representantes de los órdenes Helotiales, Cantharellales,
Sebacinales, Xylariales, Thelephorales, Polyporales, Pleosporales, Tractiellales,
Chaetothyriales, Sordariales, Hymenochaetales, Capnodiales, Pezizales, Glomerellales,
Lecanorales, Hypocreales, Diaporthales, Gloeophyllales, Ostropales, Malasseziales y
Mucorales. Las comunidades fúngicas asociadas con las orquídeas en las áreas geográficas más
bajas (entre 2050 y 2800 msnm) mostraron que la relación del número de individuos de
orquídeas con relación al número de unidades taxonómicas fúngicas encontradas (OTUs) era
15
menor que en las áreas geográficas más altas (entre 3000 y 3500 msnm). Esto indica que, en las
zonas altas, si se muestrean más orquídeas, es muy posible que el número de OTUs siga
incrementando, en contraste con las zonas más bajas. Por esto, los autores sugieren que, entre
las especies de orquídeas, los factores abióticos y bióticos no influyen en la composición de las
comunidades de hongos de la misma manera. Además, sugieren que debido a que los hongos
identificados no se asociaron específicamente con una sola especie de orquídea, es probable
que las orquídeas tengan preferencias por varios grupos de hongos ampliamente distribuidos.
Novotná et al. (2018) estudiaron la diversidad de hongos asociados a las raíces de las orquídeas
Cyrtochilum myanthum, Scaphyglottis punctulata, Stelis superbiens de una selva tropical de
montaña en el sur de Ecuador. Esto lo hicieron amplificando el nrDNA ITS y la región parcial
28S. Los Ascomycota fueron dominantes, con Trichoderma sp. como el taxón más frecuente.
También identificaron Basidiomycota (Agaricales y Poliporales) y Mucoromycota
(Umbelopsidales y Mortierellales) con los hongos Pestalotiopsis bicilliata, Neopestalotiopsis
clavispora, Pholiota henningsii. La diversidad alfa fue significativamente diferente entre C.
myanthum y S. superbiens. No se detectó ninguna diferencia en la diversidad beta de las
comunidades fúngicas entre las tres especies de orquídeas y entre los sitios de recolección. Los
autores concluyen que hay una gran diversidad de hongos asociados con las raíces de orquídeas.
Por otra parte, Salazar et al. (2020) estudiaron los hongos endófitos asociados a las raíces de
orquídeas epífitas de dos bosques montanos en el sur de Ecuador. Para esto, colectaron las
raíces de las orquídeas y los endófitos fueron aislados en medio PDA e identificados usando
marcadores de ADNr (ribosómico). En total estudiaron 10 especies de orquídeas, siendo Stelis
sp. la más abundante. En relación a los hongos, Coprinellus radians fue encontrado en 41 de
los 52 aislamientos y estuvo presente en todas las raíces exploradas. Los hongos Coprinellus
radianes, Trametes sp. y Penicillium chrysogenum se aislaron de ambos bosques montanos,
mientras que los otros hongos se encontraron exclusivamente en uno de los dos, lo que muestra
una abundancia de estos tres hongos en los bosques ecuatorianos, sugiriendo su importancia
para las orquídeas de este hábitat. Por otra parte, los autores evaluaron el potencial que tiene C.
radians como potenciador de la germinación de semillas de dos orquídeas distintas a las
muestreadas en los bosques. Estos ensayos dieron como resultado el incremento de la
germinación de ambas orquídeas a niveles cercanos a la mitad de lo registrado en semillas
16
cultivadas en medio rico en nutrientes, y mayor a la germinación observada en semillas
cultivadas en placas en ausencia del hongo que fue nula.
Finalmente, Maldonado et al. (2020) identificaron los hongos endófitos de Pleurothallis
coriacardia, una orquídea endémica de bosques montanos de los Andes, con hábitos epífitos y
litófitos (que crecen en asociación con rocas), a través del cultivo de éstos en medios FIM y
OMA (agar de harina de avena), seguido de una PCR amplificando la región ITS. Los
principales hongos endófitos encontrados fueron Coprinellus en su gran mayoría seguido de
Fusarium, Nigrospora y Trichoderma. Los autores recalcan que el hecho de que un hongo
pueda aislarse de una sección de tejido radicular no significa que sea micorrícico. Los endófitos,
los saprófitos y los patógenos no micorrícicos se encuentran comúnmente en las raíces de las
orquídeas y han mostrado papeles positivos en el desarrollo de orquídeas desde la germinación
de las semillas hasta el crecimiento vegetativo. Además de esto, también realizaron ensayos de
germinación para evaluar qué cepas de hongos promueven el crecimiento de P. coriacardia.
Encontraron que Ilyonectria sp. y Coprinellus sp. promovieron significativamente el desarrollo
embrionario in vitro en semillas, lo que puede indicar uno de los roles ecológicos que estos
hongos endófitos pueden jugar en la naturaleza.
1.3 Asia
En Asia encontramos 28 estudios con relación al tema de endófitos de orquídeas. Ke et al.
(2007) describen la relación simbiótica para la comunidad de hongos endófitos en las raíces de
la orquídea Doritis pulcherrima de dos hábitats en la Reserva Natural de Bawangling de la isla
de Hainan en China. Los autores aislaron 83 cepas de hongos endófitos a partir de raíces frescas
de las plantas que crecieron en rocas o arbustos. Además de los aislados de Rhizoctonia
(14.5%), dentro de las cepas aisladas, se reportó a Fusarium como uno de los géneros más
dominantes (24.1%).
En Tailandia (región asiática tropical) se reporta un par de estudios sobre hongos micorrícicos
y endófitos de las orquídeas y su eficacia para facilitar la germinación de las semillas y el
crecimiento de las plantas. Roy et al. (2009) identificaron los hongos y la especificidad de la
asociación de las orquídeas micoheterotróficas de Tailandia Aphyllorchis montana, A. caudata
y Cephalanthera exigua. Luego de la identificación molecular, los hongos endófitos estuvieron
17
asociados al género Hypocrea sp. Otros hongos encontrados pertenecían a las familias
Thelephoraceae, Russulaceae y Clavulinaceae, y al orden Helotiales.
Chutima et al., (2011) encontraron en la orquídea tailandesa altamente amenazada Pecteilis
susannae, ocho aislados de hongos endófitos recuperados de las raíces. De éstos, siete eran del
grupo Rhizoctonia (Epulorhiza) y uno del género Fusarium basado en características
morfológicas y datos moleculares.
Kasmir et al. (2011) estudiaron los hongos presentes en las raíces de cuatro orquídeas:
Bulbophyllum kaitiense, Gastrochilus acaulis, Dendrobium nanum y Geodorum densiflorum de
las colinas de Kolli, un hotspot de biodiversidad en el este de India. Los autores identificaron
hongos basados en secuencias ITS (ITS1 y ITS4). Los resultados revelaron que Aspergillus
terreus, Aspergillus tubingensis y Penicillium aculeatum fueron los principales endófitos
encontrados en estas plantas. Los autores concluyen que se necesita más estrategias para evaluar
el potencial uso de estos hongos para la producción de metabolitos secundarios novedosos que
podrían usarse en el campo de la agricultura y la medicina.
Salifah et al. (2011) estudió la germinación de las semillas de Grammatophyllum speciosum
para determinar la especificidad de su relación con hongos aislados de raíces de G. speciosum,
G. stapeliiflorum y G. scriptum en Malasia. Para esto, los autores inocularon las semillas de G.
speciosum en agar OMA. Dentro de los principales resultados, se demostró que las tasas de
germinación de semillas fueron mejores cuando se cultivaron conjuntamente con Fusarium sp.
Así, se obtuvo un incremento en el 63.3% en comparación con el tamaño original de la semilla.
Finalmente, los autores concluyen que la semilla también puede germinar cuando se inocula
con hongos aislados de diferentes especies, lo que implica que G. speciosum es un generalista
en su asociación con simbiontes fúngicos.
Jiang et al. (2011) estudiaron la diversidad y la estructura poblacional de hongos simbióticos
en Changnienia amoena en China. Se realizaron aislamientos de raíz y se cultivaron en agar
PDA para la posterior amplificación de la región ITS usando los primers ITS1, ITS4 y ITS5.
Los resultados sugieren que los ascomicetos fueron el grupo principal de hongos, seguidos por
Mortierella (Zygomycetes) y Tulasnella (Basidiomycetes). Finalmente, el autor sugiere que,
para el trabajo futuro, se debe prestar gran atención a la promoción del crecimiento mediada
18
por endófitos en esta especie de orquídea. Además, el examen de la interacción interespecífica
entre hongos micorrícicos y endófitos puede proporcionar más información sobre la comunidad
fúngica compleja asociada con las orquídeas.
Chen et al. (2011a) estudiaron la composición fúngica como primer acercamiento para
dilucidar la relación del contenido endófito-terapéutico de la medicina herbal en China. Para
esto, aislaron e identificaron endófitos fúngicos cultivables de nueve especies de Dendrobium
(Dendrobium candidum, D. nobile, D. falconeri, D. loddigesii, D. primulinum, D. christyanum,
D. hancockii, D. pendulum, D. moniliforme) medicinales en base a técnicas morfológicas
(cultivo en MEA, malt extract agar) y moleculares (ITS, ITS1 Y ITS4). Los resultados
mostraron que los hongos endófitos de las plantas de Dendrobium exhiben una alta
biodiversidad. Acremonium, Alternaria, Ampelomyces, Bionectria, Cladosporium,
Colletotrichum, Fusarium, Verticillium y Xylaria fueron los endófitos fúngicos dominantes.
Los autores concluyen que las orquídeas epífitas tropicales varían en grado de especificidad del
huésped en sus hongos endófitos. Además, concluyen que D. candidum es uno de los materiales
más valiosos de la medicina tradicional china entre este género debido a sus polisacáridos y
alcaloides de alta calidad. En el mismo año, Chen et al. (2011b) estudiaron la germinación de
semillas de las orquídeas Dendrobium nobile y Dendrobium chrysanthum especies usadas
tradicionalmente en medicina china. Esto lo hicieron mediante métodos morfológicos (medio
PDA) y moleculares (5.8S y nrLSU) a partir del aislamiento de las raíces de las plantas
extraídas. Para D. nobile, se encontraron los endófitos Verticillium, Mycoleptodiscus sp.,
Arthrinium euphorbiae, Colletotrichum gloeosporioides, Pochonia bulbillosa, Xylaria spp. Por
su parte, para D. chrysanthum, los endófitos encontrados fueron Xylaria spp., Fusarium,
Trichoderma, Pestalotiopsis, Phomopsis, Verticillium leptobactrum, Glomerella truncata,
Colletotrichum gloeosporioides y Pochonia bulbillosa.
En el bosque Kaiga de los Ghats occidentales en India, Sudheep y Sridhar (2012) estudiaron las
comunidades fúngicas endofíticas de dos orquídeas: Bulbophyllum neilgherrense y Vanda
testacea, con el fin de evaluar el ensamblaje y la aparición de hongos endófitos en los tejidos
de raíz, tallo y hojas de estas dos orquídeas dominantes. A partir de esto, obtuvieron 118
aislamientos fúngicos de los tres tejidos de B. neilgherrense, que consta de taxa anamórficos
como Aspergillus flavus, A. niger y Penicillium sp. Por su parte, un total de 130 aislamientos
de hongos de raíces, tallos y hojas de V. testacea produjeron taxa anamórficos como Aspergillus
19
flavus, A. niger, A. ochraceus, Gliocladium viride, Penicillium sp., entre otros. Los índices de
diversidad de Simpson y Shannon fueron más altos en las hojas que en las raíces o en el bulbo
de ambas orquídeas. Por su parte, los hongos Fusarium sp. y Nigrospora sp. se restringieron a
las raíces, mientras que Aspergillus carbonarius se restringió a las hojas. En cuanto a Vanda
testacea, Nigrospora sp. se limitó a las raíces. El número de taxa comunes a los tres tejidos fue
mayor en las hojas que para cualquier par de tejidos. Los autores concluyen que el conjunto de
hongos endófitos y la diversidad de B. neilgherrense y V. testacea del bosque Kaiga de los
Ghats occidentales eran relativamente similares entre las orquídeas y sus tejidos.
Mangunwardoyo et al. (2012) estudiaron los hongos presentes en la orquídea Dendrobium
crumenatum, conocida en ingles como “pigeon orchid”, usada en medicina tradicional en
Indonesia. Los aislamientos se hicieron a partir de raíces, bulbos, tallos y hojas, y se cultivaron
en medio PDA entre 26ºC y 28ºC. Los principales endófitos encontrados fueron Cladosporium
cladosporioides en la raíz, Cladosporium sphaerospermum en el tallo, Colletotrichum
gloeosporioides en el bulbo y Guignardia endophyllicola Okane en las hojas. Además, se
encontraron los endófitos Fusarium nivale, Fusarium solani, Pestalotiopsis sp.,
Scolecobasidium sp., Westerdikella sp., Xylohypha sp., Guignardia y, Curvularia, en una
menor proporción en todos los tejidos.
Tan et al. (2012) estudiaron el género Holcoglossum, que es uno de los géneros más pequeños
de Orchidaceae, distribuido principalmente en el suroeste de China. Las especies H. rupestre y
H. flavescens son orquídeas chinas endémicas y raras. Sin embargo, se ha hecho poco trabajo
sobre las relaciones entre las plantas de Holcoglossum y los microorganismos endófitos.
Utilizando técnicas moleculares, los investigadores encontraron que los hongos pertenecían a
cuatro clases: Sordariomycetes, Dothideomycetes, Agaricomycetes y Leotiomycetes. Dentro de
éstas, se incluyen los géneros Alternaria, Cladosporium, Clonostachys, Colletotrichum,
Cosmospora, Cryptosporiopsis, Cylindrocarpon, Didymella, Fusarium, Myrmecridium,
Leptosphaeria, Paraconiothyrium, Phomopsis, Pyrenochaeta y Stephanonectria.
Tao et al. (2013) aislaron cepas de especies endófitas de Colletotrichum de hojas de la orquídea
Bletilla ochracea Schltr. en China. Dentro de los principales resultados encontraron siete
especies nuevas: C. bletillum, C. caudasporum, C. duyunensis, C. endophytum, C. excelsum-
altitudum, y C. guizhouensis y C. ochracea, y ocho especies descritas previamente C.
20
boninense, C. cereale, C. destructivum, C. karstii, C. liriopes, C. miscanthi, C. parsonsiae y C.
tofieldiae. Todos los taxones se identificaron con en base a la morfología (PDA 25ºC) y la
filogenia inferidos de secuencias de múltiples locus, incluida la región ITS (ITS1 y ITS4), genes
parciales de β-tubulina (TUB2), actina (ACT) y gliceraldehído-3-fosfato deshidrogenasa
(GAPDH).
Behera et al. (2013) investigaron hongos endófitos asociados a las raíces de especies de las
orquídeas Acampe praemorsa, Vanda testacea y Cymbidium aloifolium en India. El aislamiento
se llevó a cabo mediante un procedimiento de inoculación de los fragmentos esterilizados en
medios MS y PDA. Los hongos endófitos de tejidos de raíz aislados fueron clasificados en
nueve especies diferentes. La caracterización molecular se realizó mediante análisis de
secuencia parcial de ADNr-ITS. Dentro de los endófitos no micorrícicos para A. praemorsa se
encontraron Xylaria sp., Colletotrichum sp., y Fusarium sp., mientras que para V. testacea se
aislaron Xylaria sp., y Fusarium sp. Además, encontraron que la mayor frecuencia de
colonización por endófitos estaba en A. praemorsa seguido de V. testacea y C. aloifolium.
Sawmya et al. (2013) Compararon los endófitos de hojas y raíces de las orquídeas:
Bulbophyllum neilgherrense y Pholidota pallida de bosques naturales y de invernadero en
India, con el fin de conocer especificidad de huésped / órgano, estilo de vida y papel en la
simbiosis entre plantas y hongo. Esto se hizo mediante el cultivo de las raíces en medio PDA.
Seguido a esto, se realizó una amplificación por PCR de la región fúngica ITS, el ADNr 5.8S
con sus regiones flaqueantes ITS (600 pb), utilizando los primers ITS4 e ITS5. Para B.
neilgherrense se registraron los endófitos Entonaema liquescens, Hypoxylon fragiforme,
Lasiodiplodia pseudotheobromae, Pestalotiopsis microspora, Phyllosticta sp, Trichoderma
virens. Mientras que para P. pallida además de los micorrícicos (Ceratobasidium y Tulasnella),
se identificaron los hongos, Leptodontidium y Phialophora. Por otra parte, las plantas crecidas
en invernadero incluían más especies endófitas en comparación con las del bosque. Esto se
pudo deber a que los generalistas oportunistas pudieron colonizar hospederos que crecen en
nuevos ambientes y sobrevivir allí como endófitos con más éxito que los endófitos
"especializados" que se encuentran asociados con hospederos que viven en entornos naturales.
Los estudios de Hoffman y Arnold (2008) han demostrado que los endófitos pueden ser
21
oportunistas y no específicos del huésped, especialmente en plantas que crecen fuera de sus
comunidades nativas.
Zhang et al. (2013) estudiaron la relación simbiótica fúngica y la producción de metabolitos
secundarios de la orquídea China altamente amenazada Anoectochilus formosanus, conocida
como "Jewel Orchid". Esta especie se ha usado en la medicina popular china para tratar la
hipertensión, la diabetes y las enfermedades cardíacas. Los metabolitos secundarios como
kinsenósidos y flavonoides son los responsables de la actividad medicinal de esta planta. En
este estudio, los autores encontraron que el género Mycena estaba presente en las raíces de esta
planta mediante el aislamiento de los hongos de las raíces en medio de micropropagación estéril
(MM) que contiene medio básico (MS) y demás suplementos necesarios para el crecimiento.
Ademas, observaron un gran aumento de los contenidos de kinsenósidos, “isorhamnetin -3-O-
β-D-rutinoside” e “isorhamnetin-3-O-β-D- glucopyranoside”. El hongo mejoró el contenido de
kinsenósidos y flavonoides de esta orquídea, por lo que los autores concluyen que los endófitos
pueden alterar la producción de metabolitos secundarios en las plantas hospederas, aunque es
necesario realizar análisis fisiológicos, genéticos y ecológicos adicionales.
Cowden y Shefferson (2013) estudiaron la diversidad de simbiontes fúngicos de dos especies
de orquídeas, Habenaria radiata y Epipactis thunbergii, que ocupan tres humedales artificiales
en Japón, para determinar si las orquídeas que colonizan hábitats reconstruidos se asocian con
un conjunto de simbiontes fúngicos estrechos o diversos filogenéticamente. Esto lo hicieron
mediante la identificación molecular, amplificando la región ITS (ITS1F/ ITS4; ITS1OF/
ITS4OF). Los principales hongos endófitos encontrados en estas orquídeas fueron
Phialocephala sphaeroides, Lasiosphaeria sp., Colletotrichum sp., Glomeromycota, y Exidia
sp. Los resultados indican que Habenaria radiata estaba asociada con un conjunto de hongos
filogenéticamente diversos, mientras que E. thunbergii se asoció con un rango
filogenéticamente estrecho de hongos dominado por las Tulasnellaceae. Finalmente, los autores
concluyen que los estudios futuros deberían incluir la evaluación de la comunidad fúngica del
suelo para discernir el papel potencial de la disponibilidad de simbiontes y la elección del
huésped en el reclutamiento de orquídeas. Además, el enfoque filogenético puede ser una
herramienta poderosa para evaluar las estrategias de restauración de plantas raras y en peligro
de extinción.
22
Yu et al. (2015) investigaron a fondo la biodiversidad de los hongos endófitos y micorrícicos
en Cymbidium goeringii y Cymbidium faberi, especies nativas en China central, con el fin de
proporcionar una base para una mejor comprensión y utilización de los recursos fúngicos de las
orquídeas Cymbidium con fines medicinales. Esto se hizo a través de técnicas moleculares
(región ITS) y mediante la identificación morfológica. Además de los hongos del grupo
Rhizoctonia (Tulasnella cf. calospora), encontraron hongos como Umbelopsis y Trichoderma
spirale asociados a C. faberi y varios aislamientos de Fusarium asociados con C. goeringii.
Estos resultados muestran que las especies de Fusarium están muy extendidas en el entorno de
las orquídeas y pueden tener una asociación estrecha y no patógena con las orquídeas.
Anteriormente, se había encontrado al hongo Umbelopsis nana asociado a Cymbidium
hybridum y probado que, tiene un efecto vigoroso en el desarrollo vegetal, mejorando el
contenido de K, Ca, Cu y Mn en las plántulas (Gebauer & Meyer, 2003; Zhao et al., 2014).
Finalmente, los autores concluyen que se necesita más estudios en relación al estado
taxonómico de los aislamientos y a las interacciones posibles entre los hongos endófitos y los
hongos micorrícicos que promueven el crecimiento y desarrollo de las orquídeas Cymbidium.
Wang et al. (2016) estudiaron la relación simbiótica de los hongos endófitos junto con las
bacterias presentes en las raíces de Dendrobium catenatum en China. En cuanto a lo que en este
estudio es relevante, dentro de los endófitos encontrados están Paraphoma sp., Herbaspirillum
sp. y Pyrenochaeta sp. asociados a las bacterias del género Enterobacter sp. Los anteriores
microorganismos fueron crecidos en agar PDA y en medio “Luria–Bertani”. El co-cultivo se
realizó en medio “Murashige-Skoog”. Los autores sugieren que los microbios endógenos
juegan un papel importante en el crecimiento de las plántulas de D. catenatum y concluyen que
la co-inoculación con hongos y bacterias endófitas podría ser factible para potenciar el
crecimiento de las orquídeas. También, los autores sugieren que no sólo se debe tener en cuenta
la comprensión de la biología micorrícica, sino el equilibrio de otros diversos endófitos para la
investigación de conservación de orquídeas en el futuro.
Khamchatra et al. (2016) estudiaron la germinación in situ de semillas de Dendrobium
friedericksianum, una especie de orquídea epífita amenazada nativa de Tailandia, para detectar
hongos que promueven la germinación. Colocaron las semillas de D. fridericksianum en bolsas
de malla de nylon plegables con un poro de tamaño adecuado para la entrada de hifas fúngicas.
Todos los paquetes se aseguraron en la corteza del árbol cerca de las raíces adultas de D.
23
fridericksianum y luego se cubrieron con una capa delgada de musgo estéril para evitar la
desecación. Luego, las hifas crecieron en agar PDA. Dentro de los endófitos encontrados están
los pertenecientes al género-forma Rhizoctonia junto con Trichosporiella multisporum,
Beauvaria y Fusarium. Finalmente, los autores concluyen que la germinación simbiótica se ha
convertido en un método popular y útil para la propagación de semillas de orquídeas,
especialmente donde se requieren especies de particular importancia para los programas de
reintroducción.
Un año más tarde, Wang et al. (2017) estudiaron los endófitos fúngicos de las raíces de
Dendrobium sinense, una orquídea epífita tropical, para determinar si existía asociación con las
especies de árboles hospedantes. Los autores indicaron que la riqueza y la diversidad de las
especies de hongos micorrícicos y endófitos aislados de las raíces de D. sinense estaban
fuertemente influenciadas por las especies de árboles huéspedes. Algunas de las especies de
hongos encontrados fueron: Tulasnella sp., Trichoderma sp., Fusarium chlamydosporum,
Tolypocladium inflatum, Dothideomycetes sp., Theleporus membranaceus, Pestalotiopsis
olivacea, P. lespedezae, P. microspora, Xylaria sicula, X. polymorpha, Xylaria berteri, X.
primorskensis, Nemania sp., Annulohypoxylon sp., Isaria farinosa, Hypoxylon fragiforme,
Diaporthe sp., Daldinia eschscholzii, Volutella consors.
Ma et al. (2018) aislaron 22 cepas de Colletotrichum de las especies de orquídeas Dendrobium
cariniferum, D. catenatum y D. harveyanum en China y Tailandia mediante caracterización
morfológica y análisis filogenéticos de ITS, GAPDH, ACT y datos de secuencia de ß-tubulina.
Para lograr esto, usaron Corn malt agar medium (CMA), el cual permite una abundante
esporulación de Colletotrichum. Los hongos que no esporularon con este agar, fueron
sembrados en Sabouraud dextrose agar (SDA) o en PDA. En sus resultados encontraron las
especies Colletotrichum boninense, C. camelliae-japonicae, C. fructicola, C. jiangxiense y C.
orchidophilum junto con las nuevas especies encontradas en este estudio C. cariniferi, C.
chiangraiense, C. doitungense, C. parallelophorum y C. watphraense.
Shah et al. (2019) identificaron los diversos hongos endófitos que residen en las raíces de
Dendrobium moniliforme y su papel en el crecimiento y desarrollo de las plantas en las colinas
de Nepal. Además, cuantificaron el compuesto de ácido indol acético (IAA) producido por estos
endófitos. Esto lo hicieron por medio del aislamiento de las secciones de raíz en PDA a 25ºC y
24
la posterior amplificación de la región de ADN ribosómico nuclear (ADNr) utilizando los
primers ITS1-F e ITS4. Entre los hongos aislados, el hongo dominante fue Fusarium sp., sin
embargo, también se encontraron los hongos Cladosporium, Colletotrichum, Cylindrocarpon,
Hypoxylon, Leptosphaerulina y Trichoderma. Los autores concluyen que la presencia de
compuestos fenólicos y aceites esenciales sugiere su contribución a las propiedades
antimicrobianas y antioxidantes de su planta huésped, D. moniliforme.
Ma et al. (2019) identificaron dos nuevas especies de endófitos Neopestalotiopsis dendrobii,
Pestalotiopsis doitungensis, Pestalotiopsis lushanensis y P. trachicarpicola partir del género
de orquídeas Dendrobium. Este es el primer estudio en el que se reportan Pestalotia en la
orquídea D. cariniferum. Estas especies de Pestalotia fueron aisladas inicialmente en el medio
PDA a 28ºC y posteriormente examinadas en un estereomicroscopio. Luego, para la
identificación molecular, se amplificó la región ITS con el factor de elongación de traducción
1-α (EF-1α) y amplificación de β-tubulina (TUB2). Finalmente, los autores concluyen que, a
pesar de algunas discordancias de los árboles filogenéticos con otros autores, los hongos
Pestalotia en este estudio probablemente sean patógenos potenciales porque todos se anidan
filogenéticamente con especies reportadas como patógenos como P. digitalis y P. macadamiae.
Este estudio muestra que las orquídeas Dendrobium pueden ser ricas en estos hongos
cultivables y no reconocidos.
Chan et al. (2020) reportan la diversidad de los hongos endófitos de la orquídea Vanda cristata
en Nepal, con el fin de conocer el proceso de la adquisición de nutrientes y la síntesis de
reguladores del crecimiento de las plantas. Para esto, se aislaron los posibles hongos endófitos
de las raíces, tallos y hojas para su posterior identificación (morfológica y molecular). Luego,
los hongos fueron sometidos a síntesis de auxina, solución de fosfato, síntesis de amoníaco y
prueba de crecimiento inductor para comprender su efecto promotor del crecimiento tanto de
forma cualitativa y cuantitativa. Los principales hongos endófitos encontrados fueron Agaricus
bisporus, Alternaria tenuissima, Pseudochaetosphaeronema sp., Fusarium oxysporum,
Fusarium solani, Fusarium tricinctum, Mycoleptodiscus sp. y Paraconiothyrium hawaiiense.
En cuanto a la síntesis de reguladores del crecimiento, Chan et al., (2020) reporta que V. cristata
tenía la capacidad de producir amoníaco en el medio de caldo de Czapek en condiciones
controladas al parecer gracias a los hongos endófitos Penicillium chrysogenum y Alternaria
alternate. Finalmente, el extracto fúngico de Fusarium oxysporum sin inducción de triptófano
25
mostró una longitud de raíz y brote mayor; mientras que con inducción de triptófano produjo
mayor cantidad de brotes. Así, los autores concluyen que Fusarium oxysporum, fue efectivo
para el crecimiento de las plantas y que esto no depende de un solo factor.
Parthibhan y Ramasubbu (2020) estudiaron los endófitos micorrícicos y no micorrícicos de
Paphiopedilum druryi, (lady’s slipper orchids), una orquídea terrestre en peligro crítico de
extinción ocupando un área menor a 4 kilómetros cuadrados en los territorios fraccionados de
países como India, Birmania, China, Indonesia, Nueva Guinea, las Islas Salomón y Filipinas.
Además, Parthibhan y Ramasubbu (2020) han predicho que el 90% de la población disminuirá
en los próximos 100 años. La identificación de los hongos endófitos la hicieron por medio del
aislamiento de tallo y raíz seguido de la posterior extracción de ADNr (ribosómico). Además
del hongo micorrícicos Tulasnella calospora, los autores encontraron como endófitos a
Penicillifer martinii y Colletotrichum sp. Los autores concluyen que a pesar de que
Colletotrichum sp. ha sido reportado como un patógeno, en este caso, podría ser un endófito,
ya que no observaron síntomas de enfermedad en la planta. Posiblemente, podrían ser patógenos
latentes y vivir como simbiontes mutualistas en el tallo, que luego podrían cambiar a hojas y
volverse patógenos.
1.4 Europa
De los 11 estudios reportados para el continente europeo, uno de los primeros reportes lo hace
Marchisio et al. (1985), quienes aislaron los hongos endófitos de las orquídeas terrestres de
Dactylorhiza sambucina, D. maculata y Platanthera bifolia en el noroeste de Italia. Los hongos
fueron sembrados a partir de las raíces de sus plantas hospederas en medio PDA, CYA (Czapek
Yeast Extract Agar) y/o agar malta a 24ºC. Posteriormente fueron clasificados según los
caracteres morfológicos macroscópicos y microscópicos, y tasas de crecimiento, entre otros
rasgos. Además de los hongos del género-forma Rhizoctonia los autores encontraron algunos
ascomicetos en función de su cuerpo fructífero como Anixiopsis stercoraria, Arachniotus, A.
citrinus, Chaetomium funiculum, C. seminudum, Gymnoascus vinaceus, G. zuffianus.
Salmia (1998) aisló un hongo marrón no identificado de crecimiento lento a partir de raíces de
la orquídea Epipactis helleborine, con dos fenotipos: verdes y aclorófilas, recolectadas en
26
Finlandia. El autor sugirió que este hongo endófito encontrado en las dos formas de la orquídea
podría tener un papel importante para la planta.
Kristiansen et al. (2001) identificó los hongos micorrícicos de las raíces que se encuentran en
las orquídeas Dactylorhiza majalis en el jardín botánico de Copenhagen. Para esto, los autores
identificaron el ADN de la subunidad grande ribosómica mitocondrial (Ls) de los pelotones de
los hongos endófitos mediante una PCR. Dentro de los resultados, los autores encontraron dos
hongos formadores de pelotones de diferentes taxa en D. majalis, que a veces pueden ocurrir
juntos como un solo pelotón dentro de la misma célula de la corteza de la raíz. Los taxa
encontrados pertenecían a una especie del género-forma Rhizoctonia y a Sistotrema sp. De esta
manera, los autores concluyen que la secuenciación del ADN de pelotones individuales permite
una discriminación precisa de los asociados micorrícicos de orquídeas porque ayuda a
discriminar los hongos micorrícicos de los endófitos de raíz no micorrícicos y permite la
identificación de cada hongo cuando ocurren infecciones mixtas.
McKendrick et al. (2002) estudiaron la germinación de semillas de la orquídea Neottia nidus-
avis colocadas a diferentes distancias de plantas adultas en un bosque de Fagus sylvatica en
Reino unido. La identificación de las especies fúngicas se hizo por medio de la amplificación
de la región ITS (ITS1 y ITS2s), gen 28S, gen 5.8S, en el ADN fúngico extraído de plantas
adultas que germinaron in situ. A pesar de que la mayoría de los hongos reportados pertenecen
al género-forma Rhizoctonia, se reportaron también los endófitos Trichoderma sp. y
Piriformospora indica.
Bidartondo et al. (2004) estudiaron los hongos asociados a las orquídeas Platanthera
chlorantha, Epipactis atrorubens, E. helleborine, Epipactis palustris, Psychilis krugii,
Cephalanthera damasonium, Cephalanthera rubra, Epipactis atrorubens, Dactylorhiza majalis
y Epipactis palustris presentes en Alemania. Aunque la mayoría de los hongos reportados por
los autores son micorrícicos, todas las orquídeas registraron otros tipos de hongos como los
endófitos. Entre estos están Leptodontium y Phialophora; Inocybe, Leptodontidium,
Phialophora, Tuber y Wilcoxina; Tuber y Wilcoxina; Leptodontidium; Colletotrichum,
Curvularia, Mucor, Paecilomyces, Pestalotia, Xylaria; Cortinarius, Hymenogaster, Inocybe,
Thelephora, Tomentella; Leptodontidium, Phialophora, Tomentella; Inocybe, Leptodontidium,
27
Phialophora, Tuber, Wilcoxina; Leptodontidium; Leptodontidium, respectivamente para las
especies de plantas nombradas inicialmente.
Abadie et al. (2006) estudiaron la orquídea Cephalanthera longifolia, en Estonia, la cual
presenta dos fenotipos: verdes y aclorófilas. Los autores analizaron la supervivencia de estas
últimas, y compararon las asociaciones de endófitos, el desarrollo y la nutrición de los dos
fenotipos. Por su parte, la tipificación molecular demostró que había hongos endófitos de raíz
como Helotiales, Amphinema sp. y Wilcoxina sp. La colonización por parte de estos hongos
aumentó en las aclorófílas aproximadamente dos veces. Finalmente, los autores concluyen que
el análisis de la composición de isótopos estables (N y C) mostró que las aclorófilas dependían
casi en su totalidad de sus hongos para el suministro de carbono, mientras que los individuos
verdes recuperaron el 33% de su carbono de los hongos.
Girlanda et al. (2006) estudiaron una de las orquídeas mediterráneas más comunes, Limodorum
abortivum, para identificar los principales endófitos fúngicos. Esto lo hicieron mediante
métodos moleculares como la amplificación y posterior secuenciación del fragmento ITS
(ITSF/ITS4; IT7A/IT8B) de los aislados de raíz. El estudio se realizó en 10 puntos a lo largo
de toda Italia y en 10 puntos de Francia. Según las similitudes de las secuencias con especies
conocidas, la mayoría de los endófitos de raíz se atribuyeron al complejo de especies que abarca
Russula delica, Russula chloroides, Russula brevipes, Macowanites, Gymnomyces, Tuber y
Chaetothyriales.
Shefferson et al. (2008) evaluaron las identidades de los hongos endófitos asociados con las
orquídeas Epipactis atrorubens, Orchis militaris y Dactylorhiza baltica presentes en zonas
mineras de Estonia. Estos hongos fueron comparados con los hongos de orquídeas de hábitat
prístino. Además del del grupo Rhizoctonia (Tulasnella y Ceratobasidium), las especies de
orquídeas de estudio se asociaron con hongos como Trichophaea woolhopeia y Geopora
cooperi. En Epipactis y Orchis, se encontró que los mismos hongos asociados con las plantas
en el hábitat prístino estaban también en las zonas mineras. Los autores concluyen que estas
orquídeas y sus hongos no se limitan a hábitats vírgenes y que los sitios contaminados
ambientalmente, como los sitios expuestos a actividad minera, pueden representar nichos
ecológicamente nuevos. También, los autores sugieren que los hongos asociados a las raíces de
especies como Epipactis atrorubens podrían tener un papel fisiológico, dado que esta especie
28
es conocida por acumular metales pesados, cabiendo la posibilidad de que los hongos confieran
algún tipo de resistencia a esta toxicidad.
Elena et al. (2009) estudiaron las poblaciones de hongos endófitos de la orquídea Orchis
militaris en peligro de extinción en el noreste de Italia. La aparición de endófitos en las raíces
se investigó mediante microscopía de luz y electrónica. Además, se realizó una identificación
molecular por medio de la amplificación de PCR de varios fragmentos de región ITS seguido
de secuenciación. La microscopía de fluorescencia reveló una colonización cortical intracelular
por pelotones hifales indicando la presencia de hongos micorrícicos. Dentro de los hongos
endófitos no micorrícicos, los investigadores encontraron hongos del grupo de Tetracladium.
De manera interesante, los estudios de microscopía electrónica de transmisión revelaron
estructuras hifales de dos hongos distintos, sugiriendo una posible interacción entre hongos de
diferente naturaleza (endófitos y micorrícicos).
Pecoraro et al. (2012) estudiaron las identidades de hongos asociados con la orquídea Orchis
tridentata, una especie en peligro de extinción que crece en bosques abiertos y pastizales pobres
de Italia. La diversidad fúngica fue analizada mediante métodos morfológicos y moleculares,
usando los insertos fúngicos ITS (ITS1F e ITS4) correspondientes a los productos de PCR
obtenidos de la amplificación del ADN de la raíz. Los resultados muestran que además de
hongos del género-forma Rhizoctonia, había una asociación con hongos de la familia
Hymenogastraceae, junto con ascomicetos como Leptodontium y Terfezia. Los autores
concluyen que la inoculación in situ de la tierra con simbiontes fúngicos podría ser de
importancia primordial para los esfuerzos de conservación de esta especie en peligro.
Tondello et al. (2012) estudiaron los hongos endófitos asociados a la orquídea europea
Spiranthes spiralis (L.) Chevall en Italia. Esto lo hicieron por medio de microscopía de los
cortes de las raíces de la orquídea hospedera, tanto con epifluorescencia como con microscopios
confocales. Además, se realizó la identificación taxonómica mediante análisis moleculares de
la región ITS usando varios pares de primers permitiendo la posibilidad de abarcar varios tipos
de hongos. Los autores revelan que esta planta puede albergar al menos nueve tipos de hongos.
Además de los hongos micorrízicos (Ceratobasidium), encontraron hongos de los géneros
Davidiella, Leptosphaeria, Alternaria y Malassezia. Algunos de éstos no se han informado que
29
tengan una relación endofítica con las plantas. La aparición repetida de hongos a menudo
patógenos como Fusarium oxysporum, Bionectria ochroleuca y Alternaria sp. fue confirmada
por las observaciones microscópicas y moleculares. Esto sugiere que especímenes sanos de esta
orquídea presentan una interacción moderada con especies que a veces son perjudiciales para
las plantas que no son orquídeas.
Pecoraro et al. (2013), un año más tarde, estudiaron a la orquídea Himantoglossum adriaticum,
en peligro de extinción que crece en pastizales pobres, garrigas y bosques abiertos en el centro
de Italia. Con la misma metodología descrita previamente, los autores concluyen que
Helotiales, Sordariomycetes y Exophiala son los endófitos presentes más frecuentes en esta
especie.
Kohout et al. (2013) estudiaron la orquídea fotosintética en peligro de extinción Pseudorchis
albida, con el fin de encontrar los posibles hongos micorrícicos de orquídeas y los hongos
asociados a las raíces (RAF, root-associated fungi). Para esto, emplearon técnicas de cultivo
como el aislamiento de secciones de raíz y pelotones en diferentes temporadas climáticas
(verano y otoño). Los autores encontraron 66 OTUs distintas de hongos micorrícicos y no
micorrícicos, que fue para ese año la mayor diversidad de RAF detectado en una sola especie
de orquídea. Los hongos RAF encontrados fueron Acephala sp., Galactomyces sp., Lachnum
sp., Meliniomyces variabilis., Menispora ciliata, Mycosphaerella punctiformis, Oidiodendron
maius, Varicosporium elodeae y Leohumicola sp. los cuales fueron significativamente más
abundantes en el otoño.
1.5 Oceanía
En Oceanía se han reportado seis estudios sobre endófitos de orquídeas. Para iniciar, Bougoure
& Dearnaley (2005) aislaron los hongos endófitos a partir de las raíces de la orquídea Dipodium
variegation en Australia. Esto lo hicieron mediante la amplificación de la región ITS (600 a
800 pares de bases) con el previo aislamiento y cultivo en MENDY-6 y agar PDA. Dentro de
los principales hongos aislados se encuentran Russula occidentalis, R. solaris, R. lepida,
Trichoderma hamatum, Verticillium, Halocyphina villosa y Merismodes fasciculata.
Encontraron que los resultados tenían una buena correlación con los estudios moleculares de
30
especies de orquídeas micoheterotróficas de América del Norte que también han sido
colonizadas por Russula spp.
Dearnaley & Le Brocque (2006) identificaron las especies endófitas fúngicas de Dipodium
hamiltonianum, especie de orquídea en peligro de extinción en el sureste de Australia. Para esto
amplificaron la región ITS por PCR con los primers ITS1F e ITS4 (800 pares de bases). Los
hallazgos principales sugirieron que Gymnomyces y Russula spp. fueron los endófitos más
comunes. Finalmente, los autores concluyen que el aspecto crucial para la conservación de las
especies de orquídeas puede ser la perpetuación de los hongos Russulaceae que son los
principales endófitos de la raíz de la planta. Además, se pueden lograr enfoques de conservación
ex situ, como el mantenimiento de los hongos en cultivo puro, ya que, se ha demostrado
previamente que los miembros de las Russulaceae crecen en laboratorio.
Dearnaley (2006), estudió los endófitos de la orquídea Erythrorchis cassythoide en el este de
Australia. Esta planta carece de clorofila y está enraizada en la base de árboles maduros, lo que
sugiere que la orquídea recibe su suministro de carbono a través de la raíz por parte de los
hongos o indirectamente de las raíces de los árboles vivos. Dearnaley realizó un aislamiento de
los hongos de las raíces y posteriormente una amplificación con el ADN fúngico dentro de las
raíces de la orquídea utilizando análisis ITS-PCR (ITS1F e ITS4). Los resultados indican que
E. cassythoide es colonizado por hongos saprótrofos y ectomicorrícicos principalmente, lo que
indica que la orquídea puede derivar su carbono tanto saprofita como parasitariamente. Dentro
de los hongos endófitos encontrados principalmente están Russula mustelina, Russula
parazurea, Metarhizium album, Coltricia perennis, Gymnopus luxurians y Gymnopus
gibbosus. Esto difiere de los estudios moleculares de otras orquídeas no fotosintéticas que han
mostrado relaciones bastante específicas entre plantas y hongos. Finalmente, el autor sugiere
que la orquídea es potencialmente capaz de tener modos de nutrición tanto parásitos como
saprófitos y posiblemente puede alterar su modo nutricional dependiendo del estado del
huésped del árbol.
Brundrett (2007) realiza uno de las revisiones más completas sobre las asociaciones
micorrícicas, la polinización, la demografía, la genética y la evolución de las orquídeas
terrestres australianas occidentales relevantes para la conservación. El autor afirma que de las
31
400 orquideas presentes en Australia, 76 son consideradas especies “raras” o prioritarias, las
cuales se encuentran amenazadas por pérdida de hábitat, salinidad y sequía. Por lo tanto, estas
orquídeas requieren acciones prioritarias de recuperación y resalta la importancia de estudiar
aspectos de su biología en pro de la conservación. En el caso de las asociaciones fúngicas,
Brundrett afirma que además de los hongos micorrícicos (Tulasnella, Thanatephorus y
Sebacina) encontrados en las orquídeas clorófilas, la mayoría de las orquídeas
micoheterotróficas aclorófilas tienen asociaciones con hongos fuera de la alianza Rhizoctonia.
Finalmente, al autor concluye esta sección afirmando que el conocimiento de los hongos que se
relacionan con las orquídeas y su variación entre y dentro de los hábitats, es un aspecto clave
de las acciones de recuperación de orquídeas.
Roche et al. (2010) estudiaron las especies de orquídeas Chiloglottis reflexa, C. seminuda, C.
trapeziformis, C. valida y C. aff. jeanesii presentes en el este de Australia. La identificación de
los aislamientos fúngicos la hicieron mediante la secuenciación de dos loci; la región
espaciadora transcrita interna (ITS) y la subunidad mitocondrial grande (mtLSU). Además de
micorrícicos (Tulasnella spp.), encontraron como principales hongos endófitos a Trechispora
subsphaerospora, Scleroderma areolatum y Mycena hudsoniana.
Sommer et al. (2012) investigaron los hongos presentes en las raíces de 36 orquídeas del
suroeste de Australia mediante métodos moleculares. Para esto, amplificaron mediante PCR, la
región (ITS), utilizando los primers ITS1F/ITS4. Aunque la mayoría de las orquídeas estudiadas
presentaban hongos pertenecientes al género-forma Rhizoctonia, los autores evidenciaron
algunos endófitos presentes en las raíces de estas plantas. Orquídeas como Caladenia attingens,
C. brownii, C. flava, C. latifolia, C. marginata, C. radiata, C.serotina y, C. longicauda subsp.
eminens, estuvieron asociadas con hongos endófitos de los géneros Exophiala,
Cladophialophora y Neonectria. Por su parte, las orquídeas Corybas recurvus y Cryptostylis
ovata presentaban los endófitos Cylindrocarpum y Cladophialophora. La orquídea Microtis
capularis estuvo asociada con Fusarium. Las orquídeas Prasophyllum elatum y Prasophyllum
elatum se asociaron con hongos Neonectria y Cylindrocarpum. Finalmente, se encontró hongos
del género Cladophialophora asociado con la orquídea Thelymitra pauciflora.
32
Para concluir este primer capítulo, vale la pena analizar que, a pesar de que América es un
continente con bajo número de estudios sobre endófitos en orquídeas, cada vez que se ha
realizado un reporte, se incluye un alto número de plantas. Esto se debe posiblemente a la alta
diversidad de la familia Orchidaceae en este continente (Figura 1 y 2). Por su parte, en países
como China, India y Tailandia se ha hecho un gran esfuerzo por entender cómo las orquídeas
han sido usadas por cientos de años en la medicina tradicional. Una diferencia que es notoria a
lo largo de esta revisión es que, al contrario de lo que pasa con los estudios americanos, que
abarcan muchas orquídeas en una sola revisión; en las revisiones asiáticas, los autores se
concentran en estudiar y entender una o pocas orquídeas. Por ende, los objetivos de la
investigación de endófitos en orquídeas en el mundo no son los mismos. En unos se intenta
conocer la biología y la ecología de la simbiosis (América, África, Europa y Oceanía); mientras
que en otros se intenta conocer roles potenciales para obtener algún beneficio (Asia). Cabe
resaltar que esto no aplica para todos los reportes, ni es un fiel patrón a seguir. Hay varios
artículos de América donde evalúan roles potenciales y no la ecología per se; al igual que hay
varios estudios en Asia donde solo se quiere conocer la ecología. No obstante, en esta revisión
clasificamos los objetivos de los estudios revisados en 5 tipos como se muestra en la Figura 5.
Figura 5. Principales objetivos de los estudios incluidos en esta revisión.
33
En general, la mayoría de estudios reportados en esta revisión tenían como objetivo estudiar la
asociación endófito-orquídea con diversos fines. Entre ellos, el más reportado involucra
aspectos ecológicos (40%) como interacciones con el suelo, con otras plantas, diversidad (alfa
y beta), abundancia etc. En segundo lugar, muchos estudios estuvieron enfocados a la
identificación taxonómica (26,15%) de los endófitos presentes en las orquídeas, teniendo en
cuenta los vacíos de clasificación que existen al respecto, y siendo la identificación el primer
paso para entender más profundamente dicha interacción. En tercer lugar, varios estudios tenían
como meta evaluar la germinación in vitro (13,85%) de las semillas de algunas especies de
orquídeas (con ayuda de los endófitos) con fines ornamentales. En cuarto lugar, debido a que
hay varias especies de orquídeas en peligro de extinción, algunos estudios evaluaron las
posibles formas de conservarlas (10,76%) teniendo en cuenta los endófitos asociados para el
éxito del establecimiento de las poblaciones. Finalmente, algunos estudios asiáticos evaluaron
los compuestos fabricados por las especies fúngicas que le concedían a las plantas un beneficio
medicinal (9,23%), ya que tradicionalmente, algunas orquídeas como Anoectochilus
formosanus, Cymbidium goeringii y Cymbidium faberi, así como nueve especies del género
Dendrobium, han sido usadas como tratamientos contra diversas enfermedades humanas. Los
autores evaluaron si estas propiedades estaban dadas por la interacción endófito-orquídea.
Capítulo 2. Orquídeas donde se han explorado los hongos endófitos
La clasificación taxonómica inferior de la familia Orchidaceae incluye 5 subfamilias, 10 tribus
y 55 subtribus (Chase et al. 2015). La tabla A1 (Anexo 1) muestra las principales subfamilias,
tribus y subtribus de orquídeas registradas a lo largo de este documento con su endófito
correspondiente.
Con respecto a las tribus (Figura 6 y 7), la que ha sido más frecuentemente reportada hasta el
momento, en los artículos incluidos en esta revisión es la tribu Epidendreae, ocupando un 27,7%
de los estudios. Esta tribu está representada principalmente con los géneros Epidendrum,
Laelia, Stelis, Lepanthes, Pleurothallis, entre otros. Además, esta tribu es reportada por estudios
realizados en países del continente americano principalmente (98,24%) por Brasil, Costa Rica,
Puerto Rico y México. El segundo lugar, lo ocupa la tribu Cymbidieae con un 14,4%, de los
estudios, cuyos géneros principales son Cymbidium, Grammatophyllum, Eulophia, Maxillaria,
34
Dipodium, notificados principalmente por países del continente americano (63,33%), algunos
países asiáticos (23,33%) como China, India, Malasia, por Australia (3,33%), y en uno de los
dos países africanos reportados: Kenia (10%). El tercer lugar, es para Malaxideae con un 14,1%
aproximadamente de las tribus reportadas, con los géneros Dendrobium y Bulbophyllum. Estos
géneros son reportados en países asiáticos (96,55%) como China, India y Tailandia.
Bulbophyllum, ha sido notificado también en países como Alemania (3,44%). La tribu
Diurideae ocupa un 12% aproximadamente, representada por los géneros Chiloglottis,
Prasophyllum, Microtis y Caladenia, entre otros. Estos géneros han estado incluidos en
estudios de Australia en un 92% y Sudáfrica en un 8%. La tribu Orchideae ocupa un 9,2% de
las tribus reportadas, con los géneros Platanthera, Coeloglossum, Orchis, Dactylorhiza, entre
otros, con una distribución del 63,16% en el continente europeo, 23.31% en América y un
10,52% en Asia (Figura 6 y 7). La tribu Vandeae ocupa un 9,2% distribuido exclusivamente en
el continente asiático (84,21%) y en el americano (15,78%). Dentro de esta tribu se encuentran
los géneros Vanda, Holcoglossum e Hygrochilus, principalmente.
Figura 6. Clasificación por tribus de la familia Orchidaceae donde se han reportado hongos
endófitos a nivel mundial.
35
En la figura 7 se muestran cómo están distribuidos los estudios de las tribus de la familia
Orchidaceae en los continentes del mundo. Se puede observar que hay tribus presentes en un
solo continente como son las tribus Epidendreae y Sobralieae en el continente americano,
Malaxideae y Arethuseae en el continente asiático, Neottieae en el europeo y Diurideae en
Oceanía. Así mismo, hay tribus presentes en tres continentes como Cymbidieae, Cranichideae
y Orchideae. También hay tribus presentes en dos continentes como Vandeae y Gatrodieae. Sin
embargo, no hay tribus presentes en todos los continentes. A partir de estas distribuciones se
puede inferir que tan endémicas o cosmopolitas son las orquídeas asociadas a endófitos.
Además, se puede inferir si los hongos presentan el mismo patrón de distribución que sus
hospederos.
Figura 7. Porcentaje de estudios incluidos en esta revisión por cada continente en relación a
las tribus de la familia Orchidaceae.
En cuanto a las subtribus, Laeliinae es la subtribu con mayor número de estudios en endófitos
(17.4%), con géneros representativos como Epidendrum, Encyclia, Sobralia, Sophronitis, entre
otros. En segundo lugar, está Pleurothallidinae (16.1%), con los géneros Octomeria, Frondaria,
Stelis, Pleurothallis, Trichosalpinx, Lepanthes, con mayor representación. Como se mencionó
antes con la tribu Epidendreae, las dos subtribus nombradas anteriormente, en esta revisión
están representadas por estudios del continente americano. En tercer lugar, está la subtribu
36
Dendrobiinae (13.8%), con los géneros Dendrobium y Bulbophyllum, reportados
principalmente en países asiáticos (Figura 8).
Figura 8. Clasificación por subtribus de la familia Orchidaceae en donde se han reportado
hongos endófitos a nivel mundial.
Capítulo 3. Hongos endófitos encontrados en orquídeas y sus roles potenciales
Hay poca evidencia de que los endófitos (no micorrícicos) sean específicos de ciertos géneros
de orquídeas. Los grupos más comunes de endófitos de orquídeas son hongos ubicuos en el
suelo y como endófitos o patógenos de otras plantas. Varios autores han descrito especies
nuevas de endófitos de orquídeas, pero en la mayoría de los casos, su distribución no es lo
suficientemente conocida como para reclamar una afinidad especial por las orquídeas (Bayman
& Otero 2006).
En cuanto a los géneros de hongos endófitos encontrados en esta revisión (Figura 9), el primer
lugar, lo ocupa Colletotrichum con un 10% de los hongos encontrados, el cual es reportado en
estudios de todos los continentes. Este género pertenece al orden Glomerales, el cual es
representado por un 12.1% de los órdenes encontrados (Figura 10). El segundo lugar, es para
Fusarium con un 8.3% de los estudios, el cual está dentro del orden Hypocreales que a su vez
37
representa un 24.4%. En tercer lugar, está Xylaria con 5.3%, el cual se encuentra dentro del
orden Xylariales con un casi 10% de abundancia. Un 10.3% lo ocupan los hongos
pertenecientes al orden Eurotiales, con Penicillium (4%) y Aspergillus (4,7%) como principales
representantes. Un último orden representativo es Pleosporales, el cual ocupa casi un 7% en
donde se encuentran los géneros Alternaria (3%) y Curvularia (2,3%). Por su parte, Fusarium
y Xylaria, son reportados en todos los continentes excepto en África. Sin embargo, a lo largo
de los años se ha reportado una alta diversidad de endófitos pertenecientes a diferentes filos
dentro del reino Fungi. Lo que permite entender que los endófitos de orquídeas están
ampliamente distribuidos en todo el mundo, incluyendo una gran variedad de estos (Figura 9 y
10). También se puede sugerir que éstos no siguen patrones geográficos ni taxonómicos
particulares dentro de la familia Orchidaceae.
Figura 9. Géneros de hongos reportados como endófitos de la familia Orchidaceae más
comunes a nivel mundial.
38
Figura 10. Órdenes de hongos reportados como endófitos de la familia Orchidaceae más
comunes a nivel mundial en los artículos incluidos en esta revisión.
Los endófitos son un grupo submuestreado en términos de biodiversidad fúngica (Bayman &
Otero, 2006). Sin embargo, se conoce que los endófitos fúngicos juegan papeles importantes en
los procesos del ecosistema, como la descomposición de ciertos compuestos del suelo en el
ciclo de nutrientes (por ejemplo, Trichoderma en las Cupressaceae) (Ma et al. 2015, Tao et al.
2008). A principios de la decada de los 90’s, Freeman y Rodríguez (1993) ya habían afirmado
que algunos taxa virulentos conocidos, como las especies de Fusarium, que a menudo se aíslan
de las orquídeas, tienden a ser endófitos asintomáticos en lugar de patógenos en condiciones
óptimas de crecimiento. Por lo tanto, aunque se especulaba que existían patógenos latentes en
las orquídeas, sólo investigaciones futuras podrían identificar su papel en los tejidos del
hospedero.
Como se ha mencionado antes, algunos endófitos tienen relaciones simbióticas beneficiosas
con las raíces de muchas plantas (Tao et al. 2008). Por ejemplo, la interacción endófito-
orquidea, le permite al hongo obtener de la planta hospedera estructura espacial, protección
contra la desecación y nutrientes. El hongo ofrece al hospedero defensa contra patógenos al
39
producir metabolitos secundarios, secreción endofítica de fitohormonas, tolerancia a estrés
abiótico y movilización de nutrientes a la rizosfera del hospedero (Orellana, 2017).
El papel de los hongos endófitos en su relación con las orquídeas ha revelado interesantes
hallazgos (Tabla 1). Por ejemplo, varios autores han estudiado el potencial inhibitorio sobre
ciertos compuestos o microorganismos que se encuentran en el sustrato. Vaz et al. (2009)
hallaron que Alternaria sp. y Fusarium oxysporum aislados de 54 orquídeas en Brasil,
mostraron una fuerte inhibición de Escherichia coli. Por su parte, los extractos de endófitos de
raíces de orquídeas recolectadas en campos de rocas fueron más activos contra Candida krusei
y Candida albicans. También, se ha extraído ácido helvólico nortriterpenoide antibacteriano
del taxón endófito Xylaria sp. aislado de la orquídea Anoectochilus setaceus. Estos endófitos
no micorrícicos de la orquídea pueden aparecer en otras plantas y estar involucrados en la
producción de compuestos bioactivos (Ranaweera et al. 2014, Ma et al. 2015).
Por otra parte, existen otros mecanismos involucrados en el éxito de la relación endófito-
orquídea. Primero, las orquídeas pueden producir fitoalexinas como el orchinol cuando son
desafiadas por un hongo. Estas fitoalexinas pueden limitar la capacidad de otros hongos para
colonizar la planta e inhibir el crecimiento de una amplia gama de hongos. En segundo lugar,
los hongos endófitos y micorrícicos podrían competir por los nutrientes en la raíz, o podrían
inhibirse mutuamente mediante la producción de metabolitos secundarios. Además, se ha
demostrado repetidamente la translocación de nutrientes de hongos micorrícicos a orquídeas,
pero aún se desconoce cómo los endófitos no micorrícicos pueden afectar esta transferencia
(Bayman & Otero, 2006).
La especie fúngica Daldinia eschscholtzii asilado de la orquídea terrestre Paphiopedilum exul
en Tailandia, posee policétidos aromáticos que incluyen derivados de naftaleno daldionina, el
cual tiene un sistema de anillo de binaftilo unido a un oxano. Este compuesto fue evaluado
frente a microorganismos patógenos en humanos como Bacillus subtilis, Staphylococcus aureus
(resistente a meticilina), Enterococcus faecalis (resistente a vancomicina) y Penicillium
notatum. Todos los compuestos aislados mostraron actividad antimicrobiana moderada hacia al
menos una de las cuatro cepas microbianas analizadas (Barnes et al. 2016). Por su parte,
Fusarium oxysporum, es uno de los endófitos registrados con mayor contenido de fenoles de
acetato de etilo contra sustancias mutagénicas y ácido indolacético que proporcionan bioactivos
40
que tienen diversas actividades biológicas en orquídeas del norte de Tailandia (Bungtongdee et
al. 2019).
Se ha demostrado que los endófitos juegan un papel importante no sólo evitando la colonización
de otros hongos, sino que también promueven la germinación de semillas de orquídeas. Por
ejemplo, el endófito Phialophora graminicola puede ser considerado como un promotor
simbiótico de germinación de semillas en Aa achalensis (orquídea endémica Argentina). Esto
se debe a que P. graminicola puede colonizar diversas plantas tanto Orchidaceae como no
Orchidaceae, formando patrones típicos de colonización (Fracchia et al. 2013).
De manera interesante, estudios realizados con especies de orquídeas utilizadas con fines
medicinales como Anoectochilus formosanus, han revelado que la producción de metabolitos
secundarios responsables de la actividad medicinal como kinsenósidos y flavonoides, aumenta
con la presencia de ciertos hongos endófitos asociados a las raíces (Zhang et al. 2013). Así, se
puede concluir que los endófitos tienen el potencial de producir metabolitos secundarios con
bioactividad contra patógenos humanos (Barnes et al. 2016).
41
Tabla 1. Principales hongos endófitos reportados en la literatura con un rol identificado en la
familia de Orchidaceae.
Orden de hongo Especie de hongo Rol identificado Referencias
Glomerellales
Colletotrichum
alatae
Promueve producción de auxinas
(hormona para el crecimiento de
la planta) en Dendrobium
moniliforme.
Shah et al. 2019
Hypocreales
Fusarium
oxysporum
Inhibición del crecimiento de
Escherichia coli.
Producción de fenoles de acetato
de etilo contra sustancias
mutagénicas.
Promotor en la germinación de
semillas de orquídeas.
Inhibición de C. albicans
Vaz et al. 2009
Sudheep &
Sridar 2012
Bungtongdee et
al. 2018
Chen et al.
2011
Hypocreales
Fusarium sp.
Producción de ácido ascórbico
que promueve el crecimiento y
desarrollo del huésped.
Producción de ácido giberélico
(fitohormona)
Yu et al. 2015
Shah et al. 2019
Hypocreales
Fusarium equiseti
Cylindrocarpon sp.
Crecimiento deficiente y muerte
de los protocormos de
Dendrobium moniliforme.
Shah et al. 2019
Hypocreales
Ilyonectria sp.
Promover el desarrollo
embrionario in vitro en semillas.
Maldonado et
al. 2020
Xylariales
Xylaria sp.
Producción de ácido helvólico
nortriterpenoide antibacteriano.
Producción de auxinas
Ranaweera et
al. 2014
Beltrán-Nambo
et al. 2018.
Xylariales
Daldinia
eschscholtzii
Producción de compuestos
con actividad antimicrobiana. Barnes et al. 2016
42
Eurotiales Penicillium
chrysogenum Producción de amoniaco Chand et al. 2020
Pleosporales
Alternaria
alternate Producción de amoniaco Chand et al. 2020
Pleosporales
Alternaria sp.
Inhibición del crecimiento de
Escherichia coli Vaz et al. 2009
Pleosporales Leptosphaerulina
chartarum
Promover el crecimiento y
desarrollo de Dendrobium
moniliforme por la alta
producción de clorofila.
Shah et al. 2019
Agaricales
Coprinellus sp.
Promover el desarrollo
embrionario in vitro en
semillas.
Maldonado et al.
2020
Chaetothyriales
Phialophora
graminicola
Promotor en la germinación
de semillas de orquídeas.
Fracchia et al.
2013
Capnodiales
Cladosporium
herbarum
Producción de Alcaloide
asperfumoide, aspernigrina
que inhibe C. albicans y
células cancerígenas.
Mangunwardoyo et
al. 2012
Botryosphaeriales
Guignardia sp.
Produce ácido heptelídico e
ácido hidroheptelídico que
tiene un efecto tóxico para las
larvas de Choristoneura
fumiferana
Mangunwardoyo et
al. 2012
CONCLUSIONES
Luego de revisar casi un centenar de artículos científicos realizados en los últimos 40 años en
relación al tema orquídea-hongo endófito, encontramos que el género más común de hongo
reportado a nivel global fue Colletotrichum, el cual pertenece al orden Glomerales. A nivel de
orden, el de mayor representación fue el Hypocreales, esto debido a que este orden tiene más
diversidad de géneros reportados (Trichoderma, Fusarium, Acremonium, Nectria, Neonectria,
Cylindrocarpon, entre otros). En cuanto a las orquídeas, la tribu que incluye a la mayor cantidad
de especies diferentes estudiadas, ha sido Epidendreae, reportada mayoritariamente en el
43
continente americano. En cuanto a los objetivos de los artículos incluidos en esta revisión,
encontramos que el más común abarca una gama amplia de estudios ecológicos interesados en
la comprensión de la interacción planta-hongo. Dentro de los roles comprobados de los hongos
endófitos para las plantas, se destaca la promoción de la germinación de semillas y el
crecimiento de plántulas, así como la producción de metabolitos con actividad inhibitoria frente
a patógenos. Es importante aclarar que no encontramos una relación estrecha entre los grupos
taxonómicos de orquídeas con grupos taxonómicos de hongos. Esto ratifica lo que afirma
Bayman y Otero (2006), quienes reportan que no hay evidencias acerca de que haya géneros de
orquídeas específicas asociadas a ciertos géneros de hongos. Sin embargo, las interacciones
endófito-orquídea varían por género tanto del hongo como de la planta. Lo que puede indicar
que estas asociaciones están más relacionadas con el estado y la calidad del sustrato y por ende
el hábitat en donde se encuentren.
De manera importante, queremos destacar que el estudio de los hongos endófitos puede ayudar
a entender procesos subyacentes de la interacción planta-microorganismo que pueden haber
permitido de alguna manera el éxito evolutivo de la familia Orchidaceae. En regiones
megadiversas en orquídeas como nuestro país (Colombia), Indonesia y Ecuador vale la pena
dedicar esfuerzos investigativos en esta línea, que permitan aportar a la comprensión de este
aspecto ecológico de una manera holística. La falta de esta información frena el entendimiento
sobre aspectos ecológicos que pueden ser útiles para tomar acciones de conservación e incluso
poder obtener beneficios medicinales. Esperamos que el estudio de esta relación endófitos-
orquídeas aumente en los próximos años de manera significativa en estos países con alta
diversidad de orquídeas, al igual que en el resto del mundo.
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Orquídea Subfamilia Tribu Subtribu Hongo País Continente ReferenciaEulophia angolensis Epidendroideae Cymbidieae Eulophiinae Cytosporella sp. Kenia África Ochora (2001)Eulophia streptopetala var. streptopetala Epidendroideae Cymbidieae Eulophiinae Gilmaniella sp. Kenia África Ochora (2001)Eulophia var. streptopetala stenophyla Epidendroideae Cymbidieae Eulophiinae Mortierella sp. Kenia África Ochora (2001)
Diuris magnifica Orchidoideae Diurideae Diuridinae Caladenia falcata Sudáfrica África Bonnardeaux (2007)Thelymitra crinita Orchidoideae Diurideae Thelymitrinae Pterostylis sanguinea Sudáfrica África Bonnardeaux (2007)
Amerorchis rotundifolia Orchidoideae Orchideae Orchidinae
Rhizoctonia repens,Ceratobasidium obscurum,Rhizoctonia anaticula Currah, sp.nov,Leptodontidium orchidicola Sigler &
Currah, sp.nov, Phialocephala fortinii Canadá América Currah et al. (1987)
Calypso bulbosa Epidendroideae Epidendreae Calypsoinae
Rhizoctonia repens,Ceratobasidium obscurum,Rhizoctonia anaticula Currah, sp.nov,Leptodontidium orchidicola Sigler &
Currah, sp.nov, Phialocephala fortinii Canadá América Currah et al. (1987)
Coeloglossum viride Orchidoideae Orchideae Orchidinae
Rhizoctonia repens,Ceratobasidium obscurum,Rhizoctonia anaticula Currah, sp.nov,Leptodontidium orchidicola Sigler &
Currah, sp.nov, Phialocephala fortinii Canadá América Currah et al. (1987)
Corallorlziza maculata Epidendroideae Epidendreae Calypsoinae
Rhizoctonia repens,Ceratobasidium obscurum,Rhizoctonia anaticula Currah, sp.nov,Leptodontidium orchidicola Sigler &
Currah, sp.nov, Phialocephala fortinii Canadá América Currah et al. (1987)
Platanthera dilatata Orchidoideae Orchideae Orchidinae
Rhizoctonia repens,Ceratobasidium obscurum,Rhizoctonia anaticula Currah, sp.nov,Leptodontidium orchidicola Sigler &
Currah, sp.nov, Phialocephala fortinii Canadá América Currah et al. (1987)
P. hyperborea Orchidoideae Orchideae Orchidinae
Rhizoctonia repens,Ceratobasidium obscurum,Rhizoctonia anaticula Currah, sp.nov,Leptodontidium orchidicola Sigler &
Currah, sp.nov, Phialocephala fortinii Canadá América Currah et al. (1987) Catasetum maculatum Epidendroideae Cymbidieae Catasetinae Melanotus alpiniae, Moniliopsis and Ceratorhiza Costa Rica América Richardson et al. (1993)Campylocentrum micranthum Epidendroideae Vandeae Angraecinae Melanotus alpiniae, Moniliopsis and Ceratorhiza Costa Rica América Richardson et al. (1993)Octomeria sp. Epidendroideae Epidendreae Pleurothallidinae Melanotus alpiniae, Moniliopsis and Ceratorhiza Costa Rica América Richardson et al. (1993)Oncidium stenotis Epidendroideae Cymbidieae Oncidiinae Melanotus alpiniae, Moniliopsis and Ceratorhiza Costa Rica América Richardson et al. (1993)Rodriguezia compacta Epidendroideae Cymbidieae Oncidiinae Melanotus alpiniae, Moniliopsis and Ceratorhiza Costa Rica América Richardson et al. (1993)Lepanthes wodburyana Epidendroideae Epidendreae Pleurothallidinae Xylaria spp. y Rhizoctonia Puerto Rico América Bayman et al . (1997)Lepanthes rupestris Epidendroideae Epidendreae Pleurothallidinae Xylaria spp. y Rhizoctonia Puerto Rico América Bayman et al . (1997)Lepanthes sanguine Epidendroideae Epidendreae Pleurothallidinae Xylaria spp. y Rhizoctonia Puerto Rico América Bayman et al . (1997)Lepanthes dociianci Epidendroideae Epidendreae Pleurothallidinae Xylaria spp. y Rhizoctonia Puerto Rico América Bayman et al . (1997)Lepanthes selenitepetala Epidendroideae Epidendreae Pleurothallidinae Xylaria spp. y Rhizoctonia Puerto Rico América Bayman et al . (1997)Lepanthes veleziana Epidendroideae Epidendreae Pleurothallidinae Xylaria spp. y Rhizoctonia Puerto Rico América Bayman et al . (1997)
P. obtusatade Orchidoideae Orchideae Orchidinae
Rhizoctonia repens,Ceratobasidium obscurum,Rhizoctonia anaticula Currah, sp.nov,Leptodontidium orchidicola Sigler &
Currah, sp.nov, Phialocephala fortinii Puerto Rico América Otero et al. (2002)
Cattleya skinneri Epidendroideae Epidendreae Laeliinae
Coprinellus radians, Penicillium chrysogenum, Fusarium sp, Botryobasidium sp, Lepidiotaceae, Meyerozyma guillermondii y
Penicillium rubens. México América Ovando et al. (2005)
C. aurantiaca Epidendroideae Epidendreae Laeliinae
Coprinellus radians, Penicillium chrysogenum, Fusarium sp, Botryobasidium sp, Lepidiotaceae, Meyerozyma guillermondii y
Penicillium rubens. México América Ovando et al. (2005)
Brassavola nodosa Epidendroideae Epidendreae Laeliinae
Coprinellus radians, Penicillium chrysogenum, Fusarium sp, Botryobasidium sp, Lepidiotaceae, Meyerozyma guillermondii y
Penicillium rubens. México América Ovando et al. (2005)Gastrodia similis Epidendroideae Gastrodieae Helotiales sp., Fusarium sp. Isla de Guadalupe América Martos et al. (2009)
Cypripedium acaule Aiton CypripedioideaeRussula spp., Cadophora spp., Tulasnella spp. y Phialocephala
fortinii Estados Unidos América Brunch et al. (2013)
Laelia speciosa Epidendroideae Epidendreae LaeliinaeAlternaria, Cylindrocarpon, Curvularia, Fusarium,Myrmecridium, Neonectria, Penicillium, y Tetracladium.México América Orijel, Omaya y Ávila (2015) Aa achalensis Orchidoideae Cranichideae Cranichidinae Thanatephorus cucumeris, Phialophora graminicola Argentina América Fracchia et al . (2015)Maxillaria Epidendroideae Cymbidieae Maxillariinae Tulasnella, Ceratobasidium, Sclerotium y Colletotrichum. Colombia América Melo y Suarez (2016)
Epidendrum fruticosum Epidendroideae Epidendreae Laeliinae
Coprinellus radians Penicillium chrysogenum, Fusarium sp, Botryobasidium sp y Lepidiotaceae,Meyerozyma guillermondii.
Penicillium rubens Ecuador América Orellana et al. (2017)
Laelia autumnalis Epidendroideae Epidendreae LaeliinaeTrichoderma, Preussia, Chaetomium y Paecilomyces, Lachnum y
Xylaria. México América Beltrán-Nambo et al. (2018)
Laelia speciosa Epidendroideae Epidendreae LaeliinaeTrichoderma, Preussia, Chaetomium y Paecilomyces, Lachnum y
Xylaria. México América Beltrán-Nambo et al. (2018)
Euchile citrina Epidendroideae Epidendreae LaeliinaeTrichoderma, Preussia, Chaetomium y Paecilomyces, Lachnum y
Xylaria. México América Beltrán-Nambo et al. (2018)
Prosthechea squalida Epidendroideae Epidendreae LaeliinaeTrichoderma, Preussia, Chaetomium y Paecilomyces, Lachnum y
Xylaria. México América Beltrán-Nambo et al. (2018)Stelis sp.
Epidendroideae Epidendreae Pleurothallidinae Coprinellus radians Ecuador América Salazar et al. (2020)Epidendrum sp. Epidendroideae Epidendreae Laeliinae Coprinellus radians Ecuador América Salazar et al. (2020)Epidendrum geminiflorum Epidendroideae Epidendreae Laeliinae Coprinellus radians Ecuador América Salazar et al. (2020)Frondaria caulescens Epidendroideae Epidendreae Pleurothallidinae Coprinellus radians Ecuador América Salazar et al. (2020)Lepanthes sp. Epidendroideae Epidendreae Pleurothallidinae Coprinellus radians Ecuador América Salazar et al. (2020)Odontoglossum sp. Coprinellus radians Ecuador América Salazar et al. (2020)Pleurothallis coriacardia Epidendroideae Epidendreae Pleurothallidinae Coprinellus, Fusarium, Nigrospora, Trichoderma Ecuador América Maldonado et al. (2020)Campylocentrum micranthum (Lindl.) Rolfe Epidendroideae Vandeae Angraecinae Costa Rica América Bayman et al . (1997)Catasetum maculatum Kunth Epidendroideae Cymbidieae Catasetinae Costa Rica América Richardson & Currah (1995)Dichaea stanleyi Ames Epidendroideae Cymbidieae Zygopetalinae Costa Rica América Richardson & Currah (1995)D. trulla Rchb. f. Epidendroideae Cymbidieae Zygopetalinae Costa Rica América Richardson & Currah (1995)Dimerandra emarginata (Lind!.) Epidendroideae Epidendreae Laeliinae Costa Rica América Richardson & Currah (1995)Dryadella pusiola (Rchb. f.) Epidendroideae Epidendreae Pleurothallidinae Costa Rica América Richardson & Currah (1995)Epidendrum difJorme Jacq. Epidendroideae Epidendreae Laeliinae Costa Rica América Richardson & Currah (1995)Encyclia fragrans (Sw.) Epidendroideae Epidendreae Laeliinae Costa Rica América Richardson & Currah (1995)Encyclia isomerum Schltr. Epidendroideae Epidendreae Laeliinae Costa Rica América Richardson & Currah (1995)Encyclia nocturnum Jacq. Epidendroideae Epidendreae Laeliinae Costa Rica América Richardson & Currah (1995)Encyclia octomerioides Schltr. Epidendroideae Epidendreae Laeliinae Costa Rica América Richardson & Currah (1995)Encyclia schlecterianum Ames Epidendroideae Epidendreae Laeliinae Costa Rica América Richardson & Currah (1995)Encyclia stangeanum Rchb. f. Epidendroideae Epidendreae Laeliinae Costa Rica América Richardson & Currah (1995)Gongora unicolor Schltr. Epidendroideae Cymbidieae Stanhopeinae Costa Rica América Richardson & Currah (1995)Hexisea imbricata (Lind!.) Rchb. f. Epidendroideae Epidendreae Laeliinae Costa Rica América Richardson & Currah (1995)Maxillaria confusa Ames & Schweinf. Epidendroideae Cymbidieae Maxillariinae Costa Rica América Richardson & Currah (1995)Jacquiniella globosa (Jacq.) Schltr. Epidendroideae Epidendreae Laeliinae Costa Rica América Richardson & Currah (1995)Maxillaria endresii Rchb. f. Epidendroideae Cymbidieae Maxillariinae Costa Rica América Richardson & Currah (1995)
Maxillaria neglecta (Schltr.) L. O. Wms. Epidendroideae Cymbidieae Maxillariinae Costa Rica América Richardson & Currah (1995)Maxillaria nicaraguensis (Hamer & Garay) Atwood M. uncata Lind!.Epidendroideae Cymbidieae Maxillariinae Costa Rica América Richardson & Currah (1995)Maxillaria xylobiiflora Schltr. Epidendroideae Cymbidieae Maxillariinae Costa Rica América Richardson & Currah (1995)Maxilaria sp. Epidendroideae Cymbidieae Maxillariinae Costa Rica América Richardson & Currah (1995)Myoxanthus scandens (Ames) Luer Epidendroideae Epidendreae Pleurothallidinae Costa Rica América Richardson & Currah (1995)Nidema boothii (Lindl.) Schltr. Epidendroideae Epidendreae Laeliinae Costa Rica América Richardson & Currah (1995)Octomeria graminifolia (L.) R. Br. Epidendroideae Epidendreae Pleurothallidinae Costa Rica América Richardson & Currah (1995)
Oncidium stenotis Rchb. f. Epidendroideae Cymbidieae Oncidiinae Costa Rica América Richardson & Currah (1995)Platystele lancilabris (Rchb. f.) Schltr. Epidendroideae Epidendreae Pleurothallidinae Costa Rica América Richardson & Currah (1995)Pleurothallis corniculata (Sw.) Lind!. Epidendroideae Epidendreae Pleurothallidinae Costa Rica América Richardson & Currah (1995)Pleurothallis pantasmi Rchb. f. Epidendroideae Epidendreae Pleurothallidinae Costa Rica América Richardson & Currah (1995)Pleurothallis guanacastensis Ames & Schweinf. Epidendroideae Epidendreae Pleurothallidinae Costa Rica América Richardson & Currah (1995)Pleurothallis periodica Ames Epidendroideae Epidendreae Pleurothallidinae Costa Rica América Richardson & Currah (1995)Pleurothallis phyllocardioides Schltr. Epidendroideae Epidendreae Pleurothallidinae Costa Rica América Richardson & Currah (1995)Pleurothallis uncinata Fawc. Epidendroideae Epidendreae Pleurothallidinae Costa Rica América Richardson & Currah (1995)
Pleurothallis verecunda Schltr. Epidendroideae Epidendreae Pleurothallidinae Costa Rica América Richardson & Currah (1995)
Pleurothallis sp. Epidendroideae Epidendreae Pleurothallidinae Costa Rica América Richardson & Currah (1995)Polystachya foliosa (Hook.) Rchb. f. Epidendroideae Vandeae Polystachyinae Costa Rica América Richardson & Currah (1995)
Scaphyglottis gracilis (Schltr.) Schltr. Epidendroideae Epidendreae Laeliinae Costa Rica América Richardson & Currah (1995)
Rodriguezia compacta Schltr. Epidendroideae Cymbidieae Oncidiinae Costa Rica América Richardson & Currah (1995)Scaphyglottis minutiflora Ames & Correll Epidendroideae Epidendreae Laeliinae Costa Rica América Richardson & Currah (1995)
Scaphyglottis prolifera Cogn. Epidendroideae Epidendreae Laeliinae Costa Rica América Richardson & Currah (1995)
Calonectria kyotensis, Chaetomium aureum, Chaetomium homopilatum, Chaetomium subspirale, Eupenicillium shearii, Glomerella cingulata, Hypoxyion cf. unitum, Leptosphaerulina
australis, Nectria alata, Nectria haematococca, Nectria ochroleuca, Nectria peziza, Nectria radicicola, Pseudallescheria
boydii, Xylaria sp, Acremonium sp., Acrogenospora sp., Alternaria alternata, Cladosporium cladosporioides, Codinaea
parva, Curvularia cymbopogonis, Dactylaria sp., Drechslera australiensis, Drechslera ellisii, Epicocchum nigrum, Epicoccum
andropogonis, Fussarium oxysporum, Geotrichopsis sp. Gliocladium penicillioides, Hadrotrichum sp., Humicola sp.,
Malbranchea sp., Monilia sp., Mycelia sterilia group A Mycelia sterilia group B Nigrospora sphaerica, Nodulisporium sp., Periconiella sp., Pithomyces maydicus, Ramichloridium cf.
subulatum, Scytalidium lignicola, Stilbella aciculosa, Tetracladium maxilliforme, Troposporella sp., Verticillium albo-
atrum, Chaetostica cf. perjorata, Colletotrichum acutatum, Colletotrichum crassipes Cryptosporiopsis sp., Lasiodiplodia
theobromae, Lasmeniella sp., Microsphaeropsis olivacea, Neoplaconema napelli, Pestalotiopsis cf. aquatica,
Pestalotiopsis gracilis, Pestalotiopsis papposa,Phomopsis cf. orchidophila, Pyrenochaeta cf. rubi-idaei.
Sobralia mucronata Ames Epidendroideae Sobralieae Laeliinae Costa Rica América Richardson & Currah (1995)Sobralia powellii Schltr. Epidendroideae Sobralieae Laeliinae Costa Rica América Richardson & Currah (1995)Sobralia sp. Epidendroideae Sobralieae Laeliinae Costa Rica América Richardson & Currah (1995)Stelis endresii Rchb. f. vel aff. Epidendroideae Epidendreae Pleurothallidinae Costa Rica América Richardson & Currah (1995)Stelis sp. Epidendroideae Epidendreae Pleurothallidinae Costa Rica América Richardson & Currah (1995)Trichosalpinx blasdellii (S. Wats.) Luer Epidendroideae Epidendreae Pleurothallidinae Costa Rica América Richardson & Currah (1995)T. orbicularis (Lindl.) Luer Epidendroideae Epidendreae Pleurothallidinae Costa Rica América Richardson & Currah (1995)Trichosalpinx sp. Epidendroideae Epidendreae Pleurothallidinae Costa Rica América Richardson & Currah (1995)Trigonidium egertonianum Bateman ex Lind!. Epidendroideae Cymbidieae Maxillariinae Costa Rica América Richardson & Currah (1995)
T. riopalenquense Dodson Epidendroideae Cymbidieae Maxillariinae Costa Rica América Richardson & Currah (1995)Galeola septentrionalis Vainilloideae Vanilleae Japón Asia Hamada, M. 1939.
Remastra Appendiculata (D. DON.) Makino Orchidoideae Epidendreae Calypsoinae China Asia Zhang et al. (2006)
Doritis pulcherrima Epidendroideae Vandeae Sarcanthinae Fusarium y Rhizoctonia China Asia Ke et al. (2007)
Eulophia zollingeri Epidendroideae Cymbidieae EulophiinaePsathyrella gracilis, Coprinus bisporus, C. xanthothrix, y
Coprinellus disseminatus Taiwan (China), Japón, Birmania Asia Ogura‐Tsujita (2008)
Bletilla ochracea Epidendroideae Arethuseae Coelogyninae
Cercospora sp., Cylindrocarpon sp. Exophiala sp., Nectria sp., Fusarium sp., Gibberella sp.,Herpotrichiellaceae sp., Neonectria
sp., Sebacina sp. China Asia Tao et al. (2008)Bulbophyllum kaitiense Epidendroideae Malaxideae Dendrobiinae Aspergillus terreus, Aspergillus tubingensis India Asia Kasmir et al. (2011)
Gastrochilus acaulis Epidendroideae Vandeae Aeridinae Aspergillus terreus strain 6 India Asia Kasmir et al. (2011)Dendrobium nanum Epidendroideae Malaxideae Dendrobiinae Penicillium aculeatum, Penicillium sp. India Asia Kasmir et al. (2011)
Geodorum densiflorum Epidendroideae Cymbidieae Aspergillus terreus India Asia Kasmir et al. (2011)
Dendrobium nobile Epidendroideae Malaxideae Dendrobiinae
Tulasnellales, Sebacinales, Cantharellales, Verticillum, Mycoleptodiscus sp., Arthrinium euphorbiae, Colletotrichum
gloeosporioides,Pochonia bulbillosa, Xylaria spp. China Asia Chen et al. (2011b)
Dendrobium chrysanthum Epidendroideae Malaxideae Dendrobiinae
Xylaria spp., Fusarium, Trichoderma, Colletotrichum, Pestalotiopsis, and Phomopsis, Verticillium leptobactrum,
Glomerella truncata, Colletotrichum gloeosporioides,Pochonia bulbillosa. China Asia Chen et al. (2011b)
Changnienia amoena Orchidoideae Epidendreae Calypsoinae
Podospora sp., Xylaria sp., Chaetomium sp., Eupenicillium sp., Hypoxylon sp., Helotiales sp.,Geomyces sp.,Ascobolus sp.,
Lecythophora sp., Mortierella sp., Bionectria sp., Neonectria sp., China Asia Jiang et al. (2011)
Dendrobium candidum Epidendroideae Malaxideae Dendrobiinae
Acremonium, Alternaria, Ampelomyces, Arthrinium, Ampelomyces, Aureobasidium, Cercophora, Glomerularia, Hyalodendron,
Nigrospora, Periconiella China Asia Chen et al. (2011a)
Dendrobium nobile Epidendroideae Malaxideae DendrobiinaeAcremonium, Alternaria, Ampelomyces, Arthrinium, Ampelomyces, Fusicoccum, Paraconiothyrium,Pleospora, Pezicula,Verticillium China Asia Chen et al. (2011a)
Dendrobium falconeri Epidendroideae Malaxideae Dendrobiinae Acremonium, Alternaria, Ampelomyces, Arthrinium, Ampelomyces,Verticillium China Asia Chen et al. (2011a)
Dendrobium loddigesii Epidendroideae Malaxideae Dendrobiinae
Acremonium, Alternaria, Ampelomyces, Arthrinium, Ampelomyces, Cercophora,Chaetomella, Paraconiothyrium,
Schizophyllum,Verticillium China Asia Chen et al. (2011a)Dendrobium primulinum Epidendroideae Malaxideae Dendrobiinae Acremonium, Chaetomella China Asia Chen et al. (2011a)Dendrobium christyanum Epidendroideae Malaxideae Dendrobiinae Acremonium, Alternaria, Ampelomyces, Ampelomyces China Asia Chen et al. (2011a)Dendrobium hancockii Epidendroideae Malaxideae Dendrobiinae Acremonium, Alternaria China Asia Chen et al. (2011a)Dendrobium pendulum Epidendroideae Malaxideae Dendrobiinae Acremonium, Verticillium China Asia Chen et al. (2011a)D. moniliforme Epidendroideae Malaxideae Dendrobiinae Acremonium, Chaetomella, Glomerularia, Verticillium China Asia Chen et al. (2011a)
Grammatophyllum speciosum Epidendroideae Cymbidieae Cymbidiinae
Fusarium, Geotrichum, Humicola, Helicomyces ,Verticillium, Collecotrichum, Papulaspora, Exophiala, Curvularia,
Chaetomium, Nectria Malasia Asia Salifah (2011)
G. stapeliiflorum Epidendroideae Cymbidieae Cymbidiinae Trichoderma, Nodulisporum, Fusarium Malasia Asia Salifah (2011)G. scriptum Epidendroideae Cymbidieae Cymbidiinae Trichoderma, Verticillium, Collecotrichum, Mortierella Malasia Asia Salifah (2011)
Bulbophyllum neilgherrense Epidendroideae Malaxideae Dendrobiinae
Aspergillus flavus, Aspergillus niger, Aspergillus ochraceus, Aspergillus tamari, Aspergillus oryzae, Aspergillus carbonarius,
Penicillium chrysogenum, Penicillium italicum, Gliocladium viride, Fusarium oxysporum, Nigrospora sp. India Asia Sudheep & Sridar (2012)
Vanda testacea Epidendroideae Vandeae Aeridinae
Aspergillus flavus, Aspergillus niger, Aspergillus ochraceus, Gliocladium viride, Penicillium sp., Nigrospora oryzae,
Aspergillus candidus, Aspergillus carbonarius, Aspergillus oryzae, Penicillium chrysogenum, Penicillium italicum,
Aspergillus tamari, Fusarium oxysporum, Paeciliomyces sp., Phialophora sp. India Asia Sudheep & Sridar (2012)
Holcoglossum rupestre Epidendroideae Vandeae Aeridinae
Alternaria, Cladosporium, Clonostachys, Colletotrichum, Cosmospora, Cryptosporiopsis, Cylindrocarpon, Didymella,
Epulorhiza (Anamorphic Tulasnella), Fusarium, Myrmecridium, Leptosphaeria, Paraconiothyrium, Phomopsis,Pyrenochaeta y
Stephanonectria. China Asia Tan et al. (2012)
Holcoglossum flavescens Epidendroideae Vandeae Aeridinae
Alternaria, Cladosporium, Clonostachys, Colletotrichum, Cosmospora, Cryptosporiopsis, Cylindrocarpon, Didymella,
Epulorhiza (Anamorphic Tulasnella), Fusarium, Myrmecridium, Leptosphaeria, Paraconiothyrium, Phomopsis,Pyrenochaeta y
Stephanonectria. China Asia Tan et al. (2012)
Holcoglossum sinicum Epidendroideae Vandeae Aeridinae
Alternaria, Cladosporium, Clonostachys, Colletotrichum, Cosmospora, Cryptosporiopsis, Cylindrocarpon, Didymella,
Epulorhiza (Anamorphic Tulasnella), Fusarium, Myrmecridium, Leptosphaeria, Paraconiothyrium, Phomopsis,Pyrenochaeta y
Stephanonectria. China Asia Tan et al. (2012)
Holcoglossum kimballianum Epidendroideae Vandeae Aeridinae
Alternaria, Cladosporium, Clonostachys, Colletotrichum, Cosmospora, Cryptosporiopsis, Cylindrocarpon, Didymella,
Epulorhiza (Anamorphic Tulasnella), Fusarium, Myrmecridium, Leptosphaeria, Paraconiothyrium, Phomopsis,Pyrenochaeta y China Asia Tan et al. (2012)
Holcoglossum lingulatum Epidendroideae Vandeae Aeridinae
Alternaria, Cladosporium, Clonostachys, Colletotrichum, Cosmospora, Cryptosporiopsis, Cylindrocarpon, Didymella,
Epulorhiza (Anamorphic Tulasnella), Fusarium, Myrmecridium, Leptosphaeria, Paraconiothyrium, Phomopsis,Pyrenochaeta y
Stephanonectria. China Asia Tan et al. (2012)
Holcoglossum nujiangense Epidendroideae Vandeae Aeridinae
Alternaria, Cladosporium, Clonostachys, Colletotrichum, Cosmospora, Cryptosporiopsis, Cylindrocarpon, Didymella,
Epulorhiza (Anamorphic Tulasnella), Fusarium, Myrmecridium, Leptosphaeria, Paraconiothyrium, Phomopsis,Pyrenochaeta y
Stephanonectria. China Asia Tan et al. (2012)
Holcoglossum subulifolium Epidendroideae Vandeae Aeridinae
Alternaria, Cladosporium, Clonostachys, Colletotrichum, Cosmospora, Cryptosporiopsis, Cylindrocarpon, Didymella,
Epulorhiza (Anamorphic Tulasnella), Fusarium, Myrmecridium, Leptosphaeria, Paraconiothyrium, Phomopsis,Pyrenochaeta y
Stephanonectria. China Asia Tan et al. (2012)
Holcoglossum wangii Epidendroideae Vandeae Aeridinae
Alternaria, Cladosporium, Clonostachys, Colletotrichum, Cosmospora, Cryptosporiopsis, Cylindrocarpon, Didymella,
Epulorhiza (Anamorphic Tulasnella), Fusarium, Myrmecridium, Leptosphaeria, Paraconiothyrium, Phomopsis,Pyrenochaeta y
Stephanonectria. China Asia Tan et al. (2012)
Holcoglossum weixiense Epidendroideae Vandeae Aeridinae
Alternaria, Cladosporium, Clonostachys, Colletotrichum, Cosmospora, Cryptosporiopsis, Cylindrocarpon, Didymella,
Epulorhiza (Anamorphic Tulasnella), Fusarium, Myrmecridium, Leptosphaeria, Paraconiothyrium, Phomopsis,Pyrenochaeta y
Stephanonectria. China Asia Tan et al. (2012)
Dendrobium crumenatum Epidendroideae Malaxideae Dendrobiinae
Cladosporium cladosporioides, Cladosporium sphaerospermum , Colletotrichum gloeosporioides., Colletotrichum sp., Fusarium
nivale, Fusarium solani, Guignardia endophyllicola Okane, Pestalotiopsis sp., Scolecobasidium sp., Westerdikella sp.,
Xylohypha sp., Guignardia, Westerdikella,. Curvularia, Fusarium, Pestalotiopsis, Scolecobasidium, Xylohypha, Cladosporium,
Colletotrichum. Indonesia Asia Mangunwardoyo (2012)
Calonectria kyotensis, Chaetomium aureum, Chaetomium homopilatum, Chaetomium subspirale, Eupenicillium shearii, Glomerella cingulata, Hypoxyion cf. unitum, Leptosphaerulina
australis, Nectria alata, Nectria haematococca, Nectria ochroleuca, Nectria peziza, Nectria radicicola, Pseudallescheria
boydii, Xylaria sp, Acremonium sp., Acrogenospora sp., Alternaria alternata, Cladosporium cladosporioides, Codinaea
parva, Curvularia cymbopogonis, Dactylaria sp., Drechslera australiensis, Drechslera ellisii, Epicocchum nigrum, Epicoccum
andropogonis, Fussarium oxysporum, Geotrichopsis sp. Gliocladium penicillioides, Hadrotrichum sp., Humicola sp.,
Malbranchea sp., Monilia sp., Mycelia sterilia group A Mycelia sterilia group B Nigrospora sphaerica, Nodulisporium sp., Periconiella sp., Pithomyces maydicus, Ramichloridium cf.
subulatum, Scytalidium lignicola, Stilbella aciculosa, Tetracladium maxilliforme, Troposporella sp., Verticillium albo-
atrum, Chaetostica cf. perjorata, Colletotrichum acutatum, Colletotrichum crassipes Cryptosporiopsis sp., Lasiodiplodia
theobromae, Lasmeniella sp., Microsphaeropsis olivacea, Neoplaconema napelli, Pestalotiopsis cf. aquatica,
Pestalotiopsis gracilis, Pestalotiopsis papposa,Phomopsis cf. orchidophila, Pyrenochaeta cf. rubi-idaei.
Bletilla ochracea
Epidendroideae Arethuseae Coelogyninae
Colletotrichum bletillum, Colletotrichum caudasporum, Colletotrichum duyunensis,Colletotrichum endophytum, Colletotrichum excelsum-altitudum and Colletotrichum guizhouensis, Colletotrichum ochracea,Colletotrichum
boninense, Colletotrichum cereale, Colletotrichum destructivum, Colletotrichum karstii, Colletotrichum liriopes, Colletotrichum miscanthi, Colletotrichum parsonsiae y Colletotrichum tofieldia.
China Asia
Tao et al. (2013)
Anoectochilus formosanus Orchidoideae Cranichideae Goodyerinae Mycena, Epulorhiza sp. China Asia Zhang et al . (2013)Acampe praemorsa Epidendroideae Vandeae Aeridinae Xylaria sp., Colletotrichum sp., Fusarium sp., Ceratobasidium sp., Rhizoctonia sp. India Asia Behera et al. (2013)
Bulbophyllum neilgherrense Epidendroideae Malaxideae Dendrobiinae
Entonaema liquescens, Hypoxylon fragiforme, Lasiodiplodia pseudotheobromae, Pestalotiopsis microspora, Phyllosticta sp,
Trichoderma virens India Asia Sawmya (2013)Dendrobium crystallinum Epidendroideae Malaxideae Dendrobiinae Annulohypoxylon sp., Phomopsis. China Asia Chen et al. (2013)Dendrobium chrysotoxum Epidendroideae Malaxideae Dendrobiinae Daldinia eschscholzii, Annulohypoxylon sp. China Asia Chen et al. (2013)Dendrobium falconeri Epidendroideae Malaxideae Dendrobiinae Annulohypoxylon sp. China Asia Chen et al. (2013)Epipactis thunbergii Epidendroideae Neottieae Exidia sp., Tulasnella sp. Japón Asia Cowden (2013)
Habenaria radiata Orchidoideae Orchideae Orchidinae
Thanatephorus cucumeris, Phialocephala sphaeroides, cf. Lasiosphaeria sp. Sebacinales,
Tulasnella sp., Colletotrichum sp., Glomeromycota Japón Asia Cowden (2013)Pholidota pallida Epidendroideae Arethuseae Coelogyninae Xylariaceae, Guignardia y Pestalotiopsis India Asia Sawmya et al (2013) Vanda testacea Epidendroideae Vandeae Aeridinae Xylaria sp., Ceratobasidium sp. y Fusarium sp. India Asia Behera et al. (2013)Cymbidium hybridum Epidendroideae Cymbidieae Cymbidiinae Mortierella sp., Scytalidium lignicola, Umbelopsis sp. China Asia Zhao (2014)
Satyrium nepalense Orchidoideae Orchideae Orchidinae Psathyrella candolleana y Colletotrichum dematium India Asia Jyothsna (2014)
Dendrobium catenatum Epidendroideae Malaxideae DendrobiinaeParaphoma sp., Herbaspirillum sp., Epulorhiza sp., Pyrenochaeta
sp. China Asia Wang et al. (2016)
Dendrobium friedericksianum Rchb.f. Epidendroideae Malaxideae DendrobiinaeTulasnella violea, Epulorhiza repen, Trichosporiella
Tailandia Asia Khamchatra et al. (2016)
Paphiopedilum exul (Ridl.) Cypripedioideae Daldinia eschscholtzii Tailandia Asia Barnes (2016)
Dendrobium sinense Epidendroideae Malaxideae Dendrobiinae
Tulasnella sp., Trichoderma sp., Fusarium chlamydosporum, Tolypocladium inflatum, Dothideomycetes sp., Theleporus
membranaceus, Pestalotiopsis olivacea, Pestalotiopsis lespedezae, Pestalotiopsis microspora, Xylaria sicula, Xylaria
polymorpha, Xylaria berteri, Xylaria primorskensis, Nemania sp., Annulohypoxylon sp., Isaria farinosa, Hypoxylon fragiforme,
Diaporthe sp., Daldinia eschscholzii, Volutella consors.China Asia Wang et al. (2017)
Dendrobium cariniferum Epidendroideae Malaxideae Dendrobiinae
Colletotrichum boninense, Colletotrichum camelliae-japonicae, Colletotrichum fructicola, Colletotrichum jiangxiense y
Colletotrichum orchidophilum Colletotrichum cariniferi, Colletotrichum chiangraiense, Colletotrichum doitungense,
Colletotrichum parallelophorum y Colletotrichum watphraense. China Asia Ma et al (2018)
Dendrobium catenatum Epidendroideae Malaxideae Dendrobiinae
Colletotrichum boninense, Colletotrichum camelliae-japonicae, Colletotrichum fructicola, Colletotrichum jiangxiense y
Colletotrichum orchidophilum Colletotrichum cariniferi, Colletotrichum chiangraiense, Colletotrichum doitungense,
Colletotrichum parallelophorum y Colletotrichum watphraense. China Asia Ma et al (2018)Dendrobium harveyanum Epidendroideae Malaxideae Dendrobiinae China Asia Ma et al (2018)Cymbidium sp. Epidendroideae Cymbidieae Cymbidiinae Aspergillus sp., Curvularia sp., Fusarium oxysporum Tailandia Asia Bungtongdee et al. (2019)Dendrobium umbonatum Epidendroideae Malaxideae Dendrobiinae Aspergillus sp., Curvularia sp., Fusarium oxysporum Tailandia Asia Bungtongdee et al. (2019)Hygrochilus parishii Epidendroideae Vandeae Aeridinae Aspergillus sp., Curvularia sp., Fusarium oxysporum Tailandia Asia Bungtongdee et al. (2019)
Dendrobium moniliforme Epidendroideae Malaxideae DendrobiinaeCladosporium, Colletotrichum alatae,Colletotrichum sp,
Cylindrocarpon, Hypoxylon, Leptosphaerulina y Trichoderma. Nepal Asia Shah et al. (2019)
Dendrobium cariniferum Epidendroideae Malaxideae Dendrobiinae
Neopestalotiopsis dendrobii, Pestalotiopsis doitungensis, Pestalotiopsis lushanensis y Pestalotiopsis trachicarpicola,
Pestalotiopsis digitalis y Pestalotiopsis macadamiae China Asia Ma et al., (2019)Paphiopedilum druryi (Bedd.) Stein Cypripedioideae Cypripedieae Tulasnella calospora, Penicillifer martinii, Colletotrichum sp. India Asia Parthibhan & Ramasubbu (2020)
Vanda cristata Epidendroideae Vandeae Aeridinae
Agaricus bisporus, Alternaria tenuissima, Fusarium tricinctum, Pseudochaetos phaeronema sp., Fusarium oxysporum, Fusarium
solani, Mycoleptodiscus sp. y Paraconiothyrium hawaiiense Nepal Asia Chan et al., (2020)Bulbophyllum neilgherrense Epidendroideae Malaxideae Dendrobiinae Aspergillus flavus, Aspergillus niger y Penicillium sp. Alemania Europa Burgeff (1909)
Dactylorhiza sambucina Orchidoideae Orchideae Orchidinae
Anixiopsis stercoraria Hansen, Arachniotus aureus (Eidam) Schroeter, Arachniotus citrinus Masser et Salmon , Chaetomium
funiculum Cooke, Chaetomium seminudum Ames, Gymnoascus vinaceus (Raillo) Apinis, Gymnoascus zuffianus Morini. Italia Europa Marchisio (1985)
Dsctylorhiza maculata Orchidoideae Orchideae Orchidinae
Anixiopsis stercoraria Hansen, Arachniotus aureus (Eidam) Schroeter, Arachniotus citrinus Masser et Salmon , Chaetomium
funiculum Cooke, Chaetomium seminudum Ames, Gymnoascus vinaceus (Raillo) Apinis, Gymnoascus zuffianus Morini. Italia Europa Marchisio (1985)
Platanthera bifolia Orchidoideae Orchideae Orchidinae
Anixiopsis stercoraria Hansen, Arachniotus aureus (Eidam) Schroeter, Arachniotus citrinus Masser et Salmon , Chaetomium
funiculum Cooke, Chaetomium seminudum Ames, Gymnoascus vinaceus (Raillo) Apinis, Gymnoascus zuffianus Morini. Italia Europa Marchisio (1985)
Epipactis helleborine Epidendroideae NeottieaeMortierella nana, Humicolafuscoatra, Mortierella nana,
Humicola juscoatra, Morchella sp. Finlandia Europa Salmia (1998)
Dactylorhiza majalis Orchidoideae Orchideae Orchidinae
Tulasnella irregularis, Tulasnella violea, Epulorhiza anaticula, Tulasnella pruinosa, Tulasnella deliquiscens A, Tulasnella calospora B, Ceratorhiza, Goodyerae repentis, Moniliopsis
anomala y Sistotrema sp. Dinamarca Europa Kristiansen (2001)
Serapias parviflora Orchidoideae Orchideae Orchidinae A-Sepa-1 and B-Sepa-1 Italia Europa Pacetti & Riess (2001)Spiranthes spiralis Orchidoideae Cranichideae Spiranthinae B-Sepa-1 Italia Europa Pacetti & Riess (2001)Neottia Nidus-avis Epidendroideae Neottieae Trichoderma sp., piriformospora indica, Neottia Reino Unido Europa McKendrick (2002)
Platanthera chlorantha Orchidoideae Orchideae Orchidinae Ceratobasidium, Leptodontidium, Phialophora�, Tulasnella� Alemania Europa Bidartondo et al. (2004)
Epipactis atrorubens Epidendroideae NeottieaeInocybe, Leptodontidium, Phialophora, sebacinoid, Tuber,Tulasnella,
Wilcoxina Alemania Europa Bidartondo et al. (2004)Epipactis helleborine Epidendroideae Neottieae Ceratobasidium, sebacinoid�, Tuber Wilcoxina Alemania Europa Bidartondo et al. (2004)Epipactis palustris Epidendroideae Neottieae Ceratobasidium, Leptodontidium, sebacinoid�, tulasnelloid�e Alemania Europa Bidartondo et al. (2004)Cephalanthera damasonium Epidendroideae Neottieae Cortinarius, Hymenogaster, Inocybe, Thelephora, Tomentella Alemania Europa Bidartondo (2004)Cephalanthera rubra Epidendroideae Neottieae Leptodontidium, Phialophora�, Tomentella Alemania Europa Bidartondo (2004)Epipactis atrorubens Epidendroideae Neottieae inocybe, Leptodontidium, Phialophora�, sebacinoid�, Tuber,Tulasnella�, Wilcoxina Alemania Europa Bidartondo (2004)Platanthera chlorantha Orchidoideae Orchideae Orchidinae Ceratobasidium, Leptodontidium, Phialophora�, Tulasnella� Alemania Europa Bidartondo (2004)Epipactis helleborine Epidendroideae Neottieae Ceratobasidium, sebacinoid�, Tuber Wilcoxina Alemania Europa Bidartondo (2004)Dactylorhiza majalis Orchidoideae Orchideae Orchidinae Ceratobasidium, Leptodontidium, sebacinoid�, tulasnelloid� Alemania Europa Bidartondo (2004)Epipactis palustris Epidendroideae Neottieae Ceratobasidium, Leptodontidium, sebacinoid�, tulasnelloid� Alemania Europa Bidartondo (2004)Cephalanthera longifolia Epidendroideae Neottieae Amphinema sp., Wilcoxina sp. Estonia Europa Abadie et al. (2006)Limodorum abortivum Epidendroideae Neottieae Russula delica , Russula chloroides y Russula brevipes Italia, Francia Europa Girlanda et al. (2006)Epipactis atrorubens Epidendroideae Neottieae Tulasnellaceae, Trichophaea woolhopeia y Geopora cooperi. Estonia Europa Shefferson et al. (2008)Orchis militaris Orchidoideae Orchideae Orchidinae Tetracladium Italia Europa Elena et al. (2009)
Epipogium aphyllum Epidendroideae Nervilieae Epipogiinae
Inocybe terrigena, Inocybe pudica, Inocybe cf., geophylla, Inocybe griseolilacina, Inocybe fuscidula, Inocybe flocculosa, Inocybe
rufuloides, Inocybe nitidiuscula, Inocybe dulcamara, Didymella bryoniae, Inocybe whitei, Neonectria radicicola, Hebeloma
velutipes, Inocybe subnudipes, Xerocomus, Lactarius, Thelephora species Francia, Rusia Japón Europa/Asia Roy (2009b)
Orchis tridentata Orchidoideae Orchideae Orchidinae Ceratobasidiaceae, Tulasnellaceae y Hymenogastraceae Italia Europa Pecoraro et al. (2012)
Pseudorchis albida Orchidoideae Orchideae Orchidinae
Acephala sp., Galactomyces sp., Leohumicola sp., Lachnum sp., Meliniomyces variabilis., Menispora ciliata, Mycosphaerella punctiformis, Oidiodendron maius, Varicosporium elodeae. República Checa Europa Kohout et al. (2013)
Himantoglossum adriaticum Orchidoideae Orchideae Orchidinae Helotiales, Sordariomycetes y Exophiala Italia Europa Pecoraro et al. (2013)Gastrodia sesamoides Epidendroideae Gastrodieae Australia Oceanía Campbell, E. 0. 1964.
Dipodium variegation Epidendroideae Cymbidieae Eulophiinae
Russula occidentalis, Russula solaris, Russula lepida, Trichoderma hamatum, Verticilum, Halocyphina villosa y
Merismodes fasciculata Australia Oceanía Bougoure & Dearnaley (2005)Erythrorchis cassythoide Vainilloideae Vanilleae Epacris pulchella Australia Oceanía J. D. W. Dearnaley (2006)Dipodium hamiltonianum Epidendroideae Cymbidieae Eulophiinae Gymnomyces y Russula spp Australia Oceanía Dearnaley & Le Brocque (2006)Chiloglottis diphylla Orchidoideae Diurideae Drakaeinae Australia Oceanía Roche et al. (2010)
Chiloglottis reflexa Orchidoideae Diurideae DrakaeinaeTulasnella eichleriana, Trechispora subsphaerospora,
Scleroderma areolatum, Mycena hudsoniana Australia Oceanía Roche et al. (2010)
Chiloglottis seminuda Orchidoideae Diurideae DrakaeinaeTulasnella eichleriana, Trechispora subsphaerospora,
Scleroderma areolatum, Mycena hudsoniana Australia Oceanía Roche et al. (2010)
Chiloglottis trapeziformis Orchidoideae Diurideae DrakaeinaeTulasnella eichleriana, Trechispora subsphaerospora,
Scleroderma areolatum, Mycena hudsoniana Australia Oceanía Roche et al. (2010)
Chiloglottis valida Orchidoideae Diurideae DrakaeinaeTulasnella eichleriana, Trechispora subsphaerospora,
Scleroderma areolatum, Mycena hudsoniana Australia Oceanía Roche et al. (2010)
Chiloglottis aff. jeanesii Orchidoideae Diurideae DrakaeinaeTulasnella eichleriana, Trechispora subsphaerospora,
Scleroderma areolatum, Mycena hudsoniana Australia Oceanía Roche et al. (2010)Caladenia attingens Orchidoideae Diurideae Caladeniinae Exophiala sp., Cladophialophora, Neonectria Australia Oceanía Sommer (2012)Caladenia brownii Orchidoideae Diurideae Caladeniinae Exophiala sp., Cladophialophora, Neonectria Australia Oceanía Sommer (2012)Caladenia fl ava Orchidoideae Diurideae Caladeniinae Exophiala sp., Cladophialophora, Neonectria Australia Oceanía Sommer (2012)Caladenia latifolia Orchidoideae Diurideae Caladeniinae Exophiala sp., Cladophialophora, Neonectria Australia Oceanía Sommer (2012)Caladenia marginata Orchidoideae Diurideae Caladeniinae Exophiala sp., Cladophialophora, Neonectria Australia Oceanía Sommer (2012)Caladenia radiata Orchidoideae Diurideae Caladeniinae Exophiala sp., Cladophialophora, Neonectria Australia Oceanía Sommer (2012)
Caladenia serotina Orchidoideae Diurideae CaladeniinaeExophiala sp., Cladophialophora, Neonectria
Australia Oceanía Sommer (2012)Caladenia longicauda subsp. eminens Orchidoideae Diurideae Caladeniinae Exophiala sp., Cladophialophora, Neonectria Australia Oceanía Sommer (2012)Corybas recurvus Orchidoideae Diurideae Acianthinae Cylindrocarpum, Cladophialophora Australia Oceanía Sommer (2012)
Cryptostylis ovata Orchidoideae Diurideae Cryptostylidinae Cylindrocarpum, Cladophialophora Australia Oceanía Sommer (2012)Microtis aff. alba Orchidoideae Diurideae Prasophyllinae Sebacina, ascomycetes Australia Oceanía Sommer (2012)Microtis capularis Orchidoideae Diurideae Prasophyllinae Tulasnella calospora, Fusarium Australia Oceanía Sommer (2012)Microtis familiaris Orchidoideae Diurideae Prasophyllinae Sebacina, ascomycetes Australia Oceanía Sommer (2012)Paracaleana nigrita Orchidoideae Diurideae Drakaeinae Tulasnella , unknown ascomycete, unknown agaric Australia Oceanía Sommer (2012)
Prasophyllum elatum (purple) R.Br. Orchidoideae Diurideae Prasophyllina Ceratobasidium, Neonectria, ascomycetes Australia Oceanía Sommer (2012)
Prasophyllum elatum R.Br. Orchidoideae Diurideae Prasophyllina Cylindrocarpum, Ceratobasidium, Neonectria Australia Oceanía Sommer (2012)Thelymitra pauciflora Orchidoideae Diurideae Thelymitrinae Cladophialophora Australia Oceanía Sommer (2012)