ENFERMEDADES PARASITARIAS EN ABEJAS PRODUCIDAS POR ÁCAROS

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REVISIÓN_________________________________________________________________________________MED. VET. ZOOT. UNAL NOV 2012 ENFERMEDADES PARASITARIAS EN ABEJAS PRODUCIDAS POR ÁCAROS -Principales agentes etiológicos y su importancia en la apicultura- E.P. Ortiz 1* , D. M. Gonzalez 1 , F.O. Cubides 1 , N. Guerrero 1 , F.L. Daza 1 RESUMEN A través de una revisión sistemática de literatura publicada en los últimos años, se pretende consolidar conceptos referentes a parasitismo en abejas con énfasis en ácaros que afectan a esta especie de insectos en su etapa adulto y a sus crías, con el fin de obtener una visión general a cerca de este factor que puede determinar el nivel de producción en apicultura, considerándolo como un tema de interés puesto que ésta actividad se ha establecido como una buena estrategia de agricultura sostenible en el país. Para hacer referencia a este contenido, se tuvo en cuenta la consulta de diferentes artículos relacionados por medio de bases de datos tales como: PubMed y Sinab, cómo también libros relacionados y algunas fuentes de Internet. Esta revisión abarca información básica necesaria de los agentes causales de enfermedades producidas por ácaros, mencionando tres de las especies de mayor importancia por su incidencia en explotaciones apícolas y por lo cual se ve afectada la misma, así cómo el impacto resultante en Colombia. Palabras clave: varroasis, acariosis, tropilaelapidosis, apicultura. PARASITIC DISEASES IN BEES PRODUCED BY MITES -Main etiologic agents and importance in beekeeping- 1 Facultad de Medicina Veterinaria y Zootecnia, Universidad Nacional de Colombia. Cr. 30 nro. 45-03, Bogotá (Colombia). *Autor para correspondencia: [email protected] 1

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Artículo de revisión en donde se nombran enfermedades importantes en abejas producidas por ácaros.

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ENFERMEDADES PARASITARIAS EN ABEJAS PRODUCIDAS POR ÁCAROS -Principales agentes etiológicos y su importancia en la apicultura-

E.P. Ortiz1*, D. M. Gonzalez1, F.O. Cubides1, N. Guerrero1, F.L. Daza1

RESUMEN A través de una revisión sistemática de literatura publicada en los últimos años, se pretende consolidar conceptos referentes a parasitismo en abejas con énfasis en ácaros que afectan a esta especie de insectos en su etapa adulto y a sus crías, con el fin de obtener una visión general a cerca de este factor que puede determinar el nivel de producción en apicultura, considerándolo como un tema de interés puesto que ésta actividad se ha establecido como una buena estrategia de agricultura sostenible en el país. Para hacer referencia a este contenido, se tuvo en cuenta la consulta de diferentes artículos relacionados por medio de bases de datos tales como: PubMed y Sinab, cómo también libros relacionados y algunas fuentes de Internet. Esta revisión abarca información básica necesaria de los agentes causales de enfermedades producidas por ácaros, mencionando tres de las especies de mayor importancia por su incidencia en explotaciones apícolas y por lo cual se ve afectada la misma, así cómo el impacto resultante en Colombia. Palabras clave: varroasis, acariosis, tropilaelapidosis, apicultura.

PARASITIC DISEASES IN BEES PRODUCED BY MITES

-Main etiologic agents and importance in beekeeping-

ABSTRACT Through a systematic review of literature published in recent years, aim is to consolidate concepts regarding parasitism in bees with emphasis in mites that affect to this kind of insect in the adult stage and their offspring, in order to get an overview about this factor that can determine the level of production in beekeeping, considering it as a topic of interest since it activity has been established as a good strategy for sustainable agriculture in this country. For to reference this item were considered some associated articles through the different databases such as: PubMed and Sinab, related books and some Internet sources too. This review covers basic information necessary of the causal agents of diseases by mites, mentioning three of the most important species for Its impact on bee farms and thus affected the same, well as the resulting impact on Colombia.

1 Facultad de Medicina Veterinaria y Zootecnia, Universidad Nacional de Colombia. Cr. 30 nro.45-03, Bogotá (Colombia).*Autor para correspondencia: [email protected]

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Key words: varroasis, acariosis, tropilaelapidosis, beekeeping.

INTRODUCCIÓN Las abejas pueden llegar a padecer diversas enfermedades cómo resultado de la acción de diferentes organismos patógenos que son capaces de afectarlas con estrategias de infección e infestación muy variables y específicas según la especie afectante, la especie de abeja afectada y el estado de desarrollo en el que se encuentren los ejemplares. Entre éstos organismos perjudiciales para el correcto desarrollo y plena vida productiva de las abejas se encuentran amplio rango de especies que incluyen hongos, insectos, virus, bacterias y arácnidos cómo los ácaros. La colonización de ácaros puede afectar seriamente la salud de las abejas y más aún si se trata de infecciones e infestaciones en cargas que sobrepasen un umbral de tolerancia parasitaria (Medina 2005). Aunque se trate de animales de menor tamaño, incluirlos en un sistema de producción no reduce implícitamente el riesgo de afección por agentes patógenos externos, y por tanto, el nivel de prevención ante enfermedades debe ser tenido en cuenta, pues también son susceptibles a padecer de alteraciones a causa de muchos organismos como se mencionó anteriormente. Es de interés en Colombia y en varios países en donde se han establecido con auge actividades

relacionadas con la cría de abejas con fines agropecuarios-económicos. Así la apicultura independientemente de sus productos finales ha tomado gran importancia por ser una actividad viable y rentable, e incluso útil a nivel de investigación (Tello et ál. 2000). En este artículo se hace una breve revisión con fines académicos sobre enfermedades causadas por ácaros en abejas. Cómo ejemplo de esto, se citan tres enfermedades producidas por la colonización de arácnidos acariformes: Varroasis, Acariosis, y por último Tropilaelapidosis, así como el impacto a nivel nacional en cuanto a la apicultura como actividad sostenible en diferentes regiones. VARROASISEs una parasitosis externa y contagiosa, que afecta a abejas tanto a crías como a adultas. Causada por Varroa destructor (antes Varroa jacobsoni) (CGG, IICA 2008), parásito que puede incrementar su población hasta 100 veces en un año, y que generalmente ocasiona la muerte de las colonias infestadas dentro de 2 a 4 años de iniciada la infestación, puesto que las abejas parasitadas viven aproximadamente la mitad del tiempo que las abejas sanas (Boecking y Ritter 1994)

Clasificación y Morfología

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Figura 1: Ilustración (Vista ventral) del ácaro Varroa destructor hembra señalando sus principales partes anatómicas. Imagen adaptada del sitio La Familia de la Apicultura;http://lafamiliapicola.blogspot.com/search/label/Varroa (Fecha de actualización: 19 de Noviembre de 2012)

Perteneciente a la subclase Acari, al orden Mesostigmata, familia Varroidae, se clasifica en el género Varroa y especie destructor. Es un ectoparásito obligado. (CGG, IICA 2008)Presenta dimorfismo sexual. La hembra es la parasítica, con cuerpo elipsoidal, deprimida dorso-ventralmente, 8 patas terminadas en ventosa. (Castellanos et ál. 2010). Su color varía del rojizo a café intenso y su consistencia es coriácea. Cómo se puede observar (Figura1) la cara ventral es compleja, aparato bucal, respiratorio, excretor y reproductor. No poseen ojos. Presenta quelíceros, utilizados para perforar la quitina de la abeja y mejorar su fijación al hospedero. El macho no es

parasítico, muere después de aparearse, pues su aparato bucal no le permite alimentarse, sus quelíceros son usados sólo para reproducirse (Castellanos et ál. 2010; (Sammataro et ál. 2000).

Ciclo de vidaLa hembra vive sobre el adulto de la abeja obrera en etapas no reproductivas, mientras que los machos adultos no pueden vivir fuera de la celda operculada. La etapa reproductiva de Varroa destructor comienza cuando la hembra abandona a la abeja

adulta para bajar por la pared de la celda de zángano u obrera próxima a ser operculada, introduciéndose en el alimento de la larva, en donde queda inmóvil hasta el consumo total de éste. (Rosenkranz et ál. 2010). La entrada debe ocurrir a una edad precisa de la larva, lo que constituye un momento crítico. Entrar demasiado temprano significa para la futura fundadora un riesgo importante de ser detectada y retirada por las abejas, antes de ser operculada la celda. Entrar tarde no es posible, ya que la cría está operculada y herméticamente cerrada a toda entrada o salida del parásito. (Sammataro et ál. 2000) Si el ácaro no despierta antes de que

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la larva teja la crisálida, quedara fuera de ésta, y morirá por falta de alimentación (Medina 2005). Cuando las larvas de abeja terminan de consumir su alimento, el ácaro se activa y empieza a alimentarse de la hemolinfa de su hospedero. Sesenta horas después de cerrada la celda, el ácaro varroa pone su primer huevo, que se desarrollará en macho. Sucesivamente cada 25-30 horas se deposita un huevo fertilizado que se desarrolla en un ácaro Varroa hembra. Cuando los ácaros hembras que estén totalmente desarrolladas se aparearán con el macho. Normalmente el apareamiento tiene lugar entre hermano y hermana. Pero cuando más de una hembra entra en la celda, se pueden intercambiar material genético (Rosenkranz et ál. 2010; Dietz y Hermann 1998). En promedio, un ácaro Varroa pone 3-4 huevos y vuelve a entrar en una celda de cría por segunda vez. En cría de zánganos un ácaro puede poner hasta 7 huevos. Los ácaros en estado de protoninfa más desarrollada mudan para convertirse en deutoninfas durante el momento del desarrollo de la abeja. Mientras, del huevo hembra emerge una protoninfa y el cuarto huevo es puesto por la hembra adulta. La progenie más vieja del ácaro llega a adulto a diferencia de la reciente. El ácaro macho y la hembra copulan varias veces. La hembra almacena espermatozoos en su espermateca que utilizará luego para fertilizar los huevos.

El macho permanece en la celda, muere y es removido por las obreras al momento de preparar la celda para recibir el próximo huevo de obrera (Sammataro et ál. 2000). La mayoría de los ácaros empiezan a consumir hemolinfa durante la parte tardía de la etapa de larva e inicios de prepupa (Figura 2).

Figura 2. Larva de una abeja infestada con ácaros Varroa destructor. Imagen tomada del sitio The Beekeepers Club Inc. http://beekeepers.org.au/2012/04/15/talk-by-daniel-martin-dpi-the-winston-churchill-memorial-trust-of-australia/ (Fecha de actualización: 19 de Noviembre de 2012)

EpidemiologíaPrimer reporte en la década de los 60's, en colonias de abejas Apis mellifera por Varroa, causando graves daños. Su dispersión al resto de Asia, Europa, norte de África y Oriente Medio, fue en forma acelerada por la movilización de colmenas pobladas, y la migración natural de enjambres. Posteriormente se detectó en América del Sur, Estados Unidos y Canadá posiblemente por la introducción de abejas reinas. Afecta las 3 castas de abejas melíferas, con especial predilección por larvas de zánganos. Aparentemente un mayor contacto físico entre abejas, permite que los niveles de infestación aumenten en la colonia (Sammataro et ál. 2000). En países con prolongados inviernos, se manifiesta severamente al final de las épocas de mal tiempo. En países

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tropicales los niveles de infestación se incrementan durante época de lluvias. Las pérdidas económicas varían con la duración de la infestación, manejo de las abejas, las medidas tomadas para reducir el número de parásitos, la presencia de otros agentes patógenos y la región en que se ubican las colmenas; generalmente la tasa de mortandad en un apiario infestado es progresiva, va en aumento si no se toman medidas de control (Rosenkranz et ál. 2010) La diseminación entre colmenas o apiarios es por los zánganos que entran libremente a las colmenas, y las obreras que regresan del campo y se equivocan de colmena, así como por el pillaje y la presencia de enjambres silvestres enfermos. El apicultor puede esparcir la parasitosis por intercambio de panales entre colmenas, introducir enjambres de origen desconocido, o al cambiar reinas adquiridas de un criadero enfermo.

PatogeniaUna vez infestada una colonia, se inicia el proceso reproductivo del ácaro. En abejas adultas, la hembra V. destructor busca zonas blandas: membranas intersegmentales de los primeros segmentos abdominales, articulaciones, base de alas y áreas entre cabeza, tórax y abdomen, para perforar y alimentarse. El daño provocado por los ácaros es físico por la hemolinfa consumida y tóxico infeccioso por las heridas

causadas que propician entrada de toxinas y transmisión de microorganismos causantes de enfermedades como Loque Americana, Loque Europea y fungosis como la cría de cal y la cría de piedra en larvas, y parálisis en abejas adultas (CGG 1996; Medina 1998). En términos generales, una abeja infestada vive la mitad del tiempo que una sana, por ello, cuando el número de abejas infestadas es alto, los daños ocasionados por la enfermedad son dramáticos. Para que los niveles de infestación por Varroa dentro de una colonia alcancen altos porcentajes, se requiere de mucho tiempo a partir de la invasión inicial. Las abejas africanas, han demostrado mayor resistencia a la Varroasis que las europeas. Se cree que esta resistencia se debe a que por un lado, tanto su metamorfosis como su tiempo de vida media es más corto que el de las abejas europeas, lo que desfavorece el ciclo de vida del ácaro, por otro lado las abejas africanas tienen menores niveles de hormona juvenil (HJ) en su hemolinfa. Esta hormona favorece la reproducción del ácaro (Castellanos et ál. 2010).

Cuadro clínicoLos signos se manifiestan cuando se presenta una carga parasitaria mayor, éstos incluyen debilitamiento de la colonia, abejas nerviosas o inquietas, se observa presencia del ácaro en el cuerpo de algunas abejas, hay

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mortandad de la cría, pueden emerger con malformaciones en alas, patas abdomen y tórax. Las abejas con malformaciones se observan arrastrándose en la piquera, además con notoria reducción en su tamaño. Las obreras parasitadas, se frotan las patas en las zonas de su cuerpo donde están los parásitos para deshacerse de ellos con poco ésito. Si se abre una celda, se observarán ácaros en distintas etapas de desarrollo. Es notorio también que la cantidad de zánganos decrece (Dietz y Hermann 1998).

DiagnósticoEl método más utilizado para el diagnóstico precoz es el conteo, hay que separar las varroas de las abejas, en lo cual el apicultor tendrá que realizar los pasos siguientes: En un frasco de vidrio de 500 g de capacidad, el cual debe contener agua con detergente o gasolina hasta la mitad, introducir un mínimo de 200 abejas al sacudir uno o dos cuadros de la cámara de cría, en un embudo de papel o cartón, cuidando de no incluir a la reina. Inmediatamente se cierra con una tapa agujereada, se llena con el líquido (agua con detergente o gasolina) y se cierra con una tapa hermética, dejando reposar durante media hora. Se agita el frasco por un minuto, se vierte el contenido en una botella de plástico cortada en el fondo, colocándosele a ésta una malla que retenga a las abejas. Seguidamente se filtra el líquido remanente con una tela blanca o

papel filtro, sobre el cual quedarán los ácaros. Posteriormente se cuenta el número de abejas y el de los ácaros vertidos sobre la malla o tela, respectivamente, y se llevan a términos porcentuales. Si la infestación es superior al 5% la colonia requiere tratamiento (Damiani y Marcangeli 2006).

Tratamiento y ControlSe han probado varias sustancias y métodos, teniendo en cuenta la toxicidad para V. destructor y los efectos sobre las abejas. Entre ellos se encuentran los acaricidas sintéticos, los ácidos orgánicos, los aceites esenciales y los métodos de control biotécnicos. (Damiani y Marcangeli 2006) Los acaricidas sintéticos son los más utilizados por su eficacia. Sin embargo, se han reportado casos en los que su efectividad se ha visto reducida por la resistencia de los ácaros a sus principios activos, a demás, se ha detectado acumulación de residuos en los productos (miel y cera) (Damiani y Marcangeli 2006). Los agentes acaricidas orgánicos como el ácido fórmico, el láctico y el oxálico, son constituyentes naturales de la miel, por lo que sus residuos son rápidamente degradados. Se han utilizado aceites esenciales con éxito variable en el control. Sus

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residuos son de preocupación no solo por las posibles consecuencias a nivel de salud, si no por su posible efecto en la calidad de la miel. Puede desarrollar eventualmente una resistencia así como con los acaricidas sintéticos. (Damiani y Marcangeli 2006).

ACARIOSISEs una enfermedad cosmopolita en abejas mieleras adultas (Apis miellifera), siendo una epizootia en norte América y una enzootia en otros lugares (García). Es causada por el ácaro Acarapis woodi, un parasito importante en las abejas, conocido como el ácaro traqueal, localizado principalmente en la tráquea protorácica alimentándose de la hemolinfa del hospedero (OIE 2008).

Clasificación y Morfología

Figura 3: Morfología ilustrada de Acarapis woodi hembra y macho respectivamente. Imagen tomada del sitio: http://www.dave-cushman.net/bee/acarine.html (Fecha de actualización: 20 de Noviembre de 2012)

Perteneciente al suborden: Actinenidida, familia Tarsonemidae, al género Acarapis y la especie woodi (García). La hembra mide de 120 – 180 µm de longitud, mientras que el macho es de 96 – 120 µm. Cuerpo es ovalado, más ancho entre el segundo y tercer par de patas; su color es blanquecino o blanco perla. Presentan cutícula lisa y algunos pelos largos en su cuerpo y piernas. Gnatosoma con dos

estiletes quelicerales ranurados longitudinalmente (Figura 3), permitiendo la aspiración de la hemolinfa. (García).

Ciclo de vida La hembra grávida de A. Woodi se ubica en los espiráculos protorácicos, en ocasiones, puede localizarse en sacos aéreos abdominales y torácicos de la abeja (Sammataro et ál. 2000). Allí la hembra se alimenta de hemolinfa durante 2-3 días y posteriormente pone de 5 – 7 huevos, después de 3 – 4 días eclosiona una etapa larval hexápoda que dura de 6 – 7 días, donde mudan a ninfa. Los machos maduran 11 – 12 días después de la eclosión y las hembras después de 14 – 15 días (OIE 2008). La hembra grávida, deja la tráquea y se localiza en la punta del pelo del cuerpo de la abeja, donde sobrevive unas pocas horas dependiendo de las condiciones ambientales esperando el contacto con otra abeja joven (menor a 9 días de edad) debido a que el ingreso es más difícil en abejas mayores a 9 días. Las abejas menores de 4 días de edad (inexpertas) son químicamente más atractivas para los ácaros debido a la presencia de hidrocarburos. El ciclo total del desarrollo es aproximadamente de 21 días (García).

Trasmisión Las hembras apareadas son las únicas que dejan la abeja para infestar a otro individuo, pues todas las etapas están a nivel

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traqueal. La transmisión se da por contacto directo entre las abejas. Se reporta que en EE.UU. y Canadá ocurrió una rápida difusión debido al paso de abejas de una colmena a otra por parte del apicultor o venta de colmenas con abejas infestadas. A. woodi tiene cierta preferencia por abejones ya que favorece su difusión a otras colonias (García; OIE 2008).

PatogeniaLa severidad de la enfermedad depende del número de parásitos dentro de la tráquea, donde se generan daños mecánicos y trastornos fisiológicos debido a la obstrucción de los conductos de aire evitando el paso del oxigeno a músculos aéreos y cerebro, lesiones en las paredes traqueales y agotamiento de la hemolinfa (OIE 2008). Por lo tanto la primera etapa de la infestación pasa desapercibida y posteriormente con el aumento de ácaros la patogenia se vuelve evidente. A. woodi es vector de diferentes patógenos para las abejas como bacterias y virus (Sammataro et ál. 2000). Puede ser un parasito oportunista aprovechando colonias débiles o sin una reina, presentando infestaciones mas graves (García). Cuando la infestación ya esta avanzada las paredes traqueales se tornan de un color opaco y con manchas negras debido a costras de melanina y los excrementos de los ácaros (Garrido et ál. 2012).

Cuadro clínicoNo se presentan signos fiables debido a que no son específicos dando un comportamiento aparentemente normal y sano a las abejas. Algunas son incapaces de volar y permanecen la entrada de la colmena, otras tienen alas dislocadas e incluso verlas arrastrándose en la vegetación circundante, y ocasionalmente presentan disentería (García; OIE, 2012).

EpidemiologíaEn 1921 Rennie descubrió el parasito de las abejas llamado Tarsonemus woodi después de dramáticas perdidas de abejas en colonias en la isla de Wight en 1919, posteriormente fue reclasificado como Acarapis woodi. Años después fue identificado en diversos países de Europa y en 1968 se extendió a América desde Argentina (García). Este acaro provoca importantes de pérdidas de abejas durante el invierno en varias áreas geográficas. En algunos países de Europa y Asia se ha descuidado su impacto en la salud debido a la prevalencia de ácaros Varroa en colonias de A. miellifera. Sin embargo A. woodi sigue infestando las abejas de todo el mundo llevándolas al colapso (Kojima et ál. 2011). Se ha demostrado que la mayor prevalencia del acaro es en otoño y la menor es en verano. Mientras que la mayor mortalidad se presenta en invierno debido a la alta infestación de los ácaros en otoño (Garrido et ál. 2012).

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DiagnósticoSe puede detectar la presencia de A. woodi a partir de estudios epidemiológicos apoyado de pruebas de laboratorio como exámenes microscópicos o ELISA. En niveles bajos de infestación es muy difícil la detección del parasito. El número de abejas para la toma de muestra varía de acuerdo a cada autor, en promedio de 25 – 50 abejas enfermas. Esta toma de muestras se debe hacer preferiblemente en primavera o finales de otoño en hemisferio norte, cuando las poblaciones de Acarapis son altas (García).El cambio de color en la tráquea hace que la detección sea más fácil y sin ayuda de un microscopio, excepto cuando se localiza en los sacos de aire del tórax y abdomen. La necrosis de las abejas tomadas como muestra es el método más confiable, allí se elimina el tronco protorácico, para exponer las dos más grandes tráqueas del cuerpo donde se encuentra localizado el acaro. Se puede teñir mediante técnicas histológicas para observarlos dentro de la tráquea de la abeja cuando hay grandes cantidades de muestras (Figura 4), también se pueden utilizar técnicas de molienda para muestras muy grandes (OIE 2008; Sammataro et ál. 2000). Figura 4. Ácaros A. woodi en traque de una abeja A.mellifera (foto a 30X) Tomado del sitio USDA. Agricultural Research Service:http://www.ars.usda.gov/services/docs.htm?docid=2744&page=11 (Fecha de actualización: 29 de Noviembre de 2012)

Tratamiento y ControlLos acaricidas comunes son muy efectivos contra A. woodi, sin embargo algunos acaricidas como el nitrobenceno presentan desventajas como la contaminación de la miel, hay riesgo para las abejas, puede haber resistencia, y su costo puede influir. Se recomienda utilizar el mentol pues ha demostrado ser eficaz e inofensivos para las abejas y no deja residuos en la miel. También se puede utilizar productos alternativos como el acido fórmico o aceites vegetales (Hinojosa y González 2004)

TROPILAELAPIDOSIS Enfermedad de las abejas causada por el ácaro Tropilaelaps clareae se encuentra principalmente en las zonas tropicales de Asia parasitando a la abeja asiática grande Apis dorsata, pero se ha presentado en Apis cerana, Apis florea, Apis mellifera y Apis laboriosa, su distribución es más restringida pero a causa de su adaptación a zonas tropicales puede involucrar países como Colombia. T. clareae es un ácaro que ataca principalmente las crías de abejas, en cuanto las abejas adultas son un vector mecánico mediante los cuales llegan a las colonias infestadas (Colin ME, CIHEAM).

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Clasificación y morfologíaFigura 5. Tropilaelaps clarea. Autor: Waddell J. Tomada del artículo: Tropilaelaps infestation of honey bees (tropilaelaps clareae, t. koenigerum) disponible en internet http://web.oie.int/fr/normes/mmanual/A_0012

5.htm (Fecha de actualización: 20 de Noviembre de 2012)

Este ácaro es del género Tropilaelaps de la familia Laelapidae. Las hembras son de color marrón-rojizo, miden aproximadamente 1,0 mm de longitud x 0,6 mm de ancho, no existe un dimorfismo sexual marcado los machos son casi tan grandes como las hembras, pero menos esclerotizados (Figura 5; DEFRA, 2005).

Ciclo de vidaSu ciclo de vida es similar al de V. destructor, con diferencias en cuanto a que en T. clareae hay un tasa de reproducción más alta por lo tanto es un problema en control cuando los dos ácaros infestan una colonia. Los ácaros adultos invaden celdas con larvas especialmente las de zánganos también pueden reproducirse en larvas de obreras. El primer

huevo eclosiona 50 horas después, la mayoría de los huevos eclosionaran aproximadamente en 110 horas. Una hembra puede producir hasta seis huevos (Feng 1990). Según Kitprasert (1984), aproximadamente la duración media de las etapas de ácaros progenie son: 1 a 5 días para el huevo posteriormente pasa por estadios ninfales, 1,85 días para la larva 1, 2.11 días para la protoninfa y 3,75 para la deutoninfa. En total la duración aproximada del ciclo es de 16 a 18 días aproximadamente. A diferencia del ácaro Varroa, el T. clareae no puede alimentarse de las abejas adultas, ya que sus piezas bucales no son capaces de perforar la membrana de la pared del cuerpo, éstos dependen de la cría en desarrollo para la alimentación, por esta razón su etapa de foresis mediada por abejas adultas debe ser rápida ya que no puede sobrevivir más de dos días sobre las abejas, por lo tanto su supervivencia es algo limitada en comparación con otros ácaros (DEFRA 2005).

Patogenia y signos clínicosLa actividad patógena durante las infestaciones de T. clareae causa mortalidad de la cría y una reducción en la esperanza de vida en las abejas adultas que sobreviven en la fase parasitara con problemas fisiológicos o daños físicos como menor peso corporal, con las alas encogidas y deformados y las piernas por lo tanto un vida útil más corta. Se

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puede evidenciar descomposición en las celdas debido a que las abejas adultas tratan de limpiar las larvas y abren opérculos, llegando a matar hasta el 50% de las crías. Estos ácaros son móviles y pueden hacerlo entre las abejas y dentro de la colmena, pero para desplazarse a largas distancias y entre colmenas depende de las abejas adultas como un vector mecánico en los procesos manuales como la deriva entre otros, sin embargo los ácaros pueden propagarse por medio de fómites en la manipulación en sistemas de producción apícola (Colin, CIHEAM; DEFRA 2005).

IMPORTANCIA DE LA APICULTURA En los últimos años se ha establecido la apicultura como una buena estrategia de agricultura sostenible en el país debido a su reducido impacto ambiental, la poca generación de residuos contaminantes, disminución en quemas, mejoramiento de los recursos hídricos y algunas ocasiones a su uso como control biológico. La explotación de abejas genera un alto impacto económico y tiene un efecto importante en el aumento de productividad de los cultivos, por esta razón es necesario controlar los factores que afectan su desarrollo, cómo la prevalencia de parásitos (Manrique 2006). Las colonias de abejas son blanco de diferentes agentes como bacterias, entre las que se encuentra el bacilo Paenibacillus larvae larvae, causante de la Loque Americana;

hongos como Nosema Apis (hongo que se comporta como protozoario), que producen la Nosemiasis; protozoario llamado Malpighamoeba mellificae, causante de amebiasis y parásitos como dípteros y ácaros que han sido tratados de manera explícita anteriormente (CGG 1996; Medina 1998). Se conoce una infección conjunta entre varroa-nosema que es la causa de una alta tasa de mortalidad en las abejas; el daño de mayor importancia y gravedad es la presencia de abejas sin alas y/o patas, según estudios el ácaro se reproduce debido a la actividad de la abeja y la presencia de crías en la colmena, las cuales se ven aumentadas en los meses cálidos. Se ha determinado mayor prevalencia de parasitismo en colonias rusticas (Hinojosa y González 1994). Varroa fue detectada por primera vez en Colombia, hace tres años en algunos apiarios de Fusagasugá y el Tolima. Luego se encontró en Santander pero ha logrado controlarse debido al buen manejo dado por los apicultores. San Andrés que es una de las regiones productoras de miel de muy alta calidad está libre de la enfermedad y permite la exportación (Corpoica). La apicultura en Colombia se convirtió en uno de las actividades con mayor desarrollo productivo y tecnológico, mejorando el mercado de productos naturales y orgánicos. En nuestro país predominan colonias semitecnificadas y se usan híbridos de abeja europea y

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africanizada. Existen programas de investigación que tienen como objetivo estudiar los parámetros productivos, técnicas de alimentación y programas de selección de reinas, entre otros para mejorar las condiciones de los apiarios. Se esta presentando un problema de gran importancia en el medio apícola y debido a la necesidad de acabar con los parásitos, se está acabando con las colmenas al usar pesticidas, organofosforados y pesticidas, a causa de residuos en los productos (Tello et ál. 2000). La apicultura genera bastantes beneficios, para obtener éxito en la producción es necesaria una amplia capacitación con los conocimientos óptimos que permita establecer parámetros de sanidad, buena infraestructura y amplio conocimiento de manejo logrando de esta manera cumplir la demanda del mercado. Una excelente estrategia para el buen manejo de una explotación apícola es implementar una cadena productiva, esta se refiere a un grupo de personas que interactúan técnica y económicamente para llevar un producto o servicio a su consumidor final (Tello et ál. 2000). En Colombia la generación de cadenas está regulada por el ministerio de agricultura y desarrollo rural.

CONCLUSIONESLas abejas son de gran susceptibilidad a enfermedades ya que no poseen un sistema inmune tan eficiente cómo otros

insectos solitarios, Debido a los efectos nocivos que ha sufrido la apicultura a causa de los ácaros, especialmente V. destructor, los apicultores han utilizado diversas estrategias que, en ocasiones, disminuye la calidad biológica de los productos como es el caso de los tratamientos químicos. Las especies de ácaros mencionadas en esta revisión tienen una acción directa disminuyendo la longevidad, o dando origen a insectos que no son útiles, lo que por supuesto tendrá un impacto directo en la producción apícola. El propósito de las investigaciones debe enfocarse en estrategias de manejo sostenible y alternativas tecnológicas para la generación de material genético tolerante al parásito con características productivas óptimas. Aunque en gran parte, la medida de control más eficiente se basa en estar al tanto del estado de parasitación de las colmenas y tomar medidas a su debido tiempo, lo cual se logra con planes de capacitación y comunicación estrecha entre los miembros del sector apícola y del sector de salud animal.

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