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Demografía de aves de sotobosque

en un paisaje fragmentado del

piedemonte amazónico colombiano

Luis Germán Gómez Bernal

Universidad Nacional de Colombia

Facultad de Ciencias, Departamento de Biología

Bogotá, Colombia

2012

Demografía de aves de sotobosque

en un paisaje fragmentado del


Luis Germán Gómez Bernal

Tesis presentada como requisito parcial para optar al título de:

Doctor en Ciencias-Biología

Directora

Ph. D., Olga Lucía Montenegro Díaz

Línea de Investigación:

Biodiversidad y Conservación


Facultad de Ciencias, Departamento de Biología

Bogotá, Colombia

2012

A mis papás, Gabriel y Ernestina, y a mis hermanos quienes estimularon

mi interés por el estudio de la naturaleza.

A Zeta y Guccy, inspiración para iniciar el camino, estímulo y apoyo para

recorrerlo.

A las aves, seres que día a día hacen su trabajo laborioso en el bosque.

Agradecimientos

Mis agradecimientos en primera instancia a la Universidad del Cauca por otorgarme

Comisión de Estudios para cursar los primeros años del Programa; a la Universidad

Nacional de Colombia por acogerme nuevamente como estudiante; a Patricia Eugenia

Vélez Varela y Giselle Zambrano González por representarme ante la Universidad del

Cauca. A mi directora, Ph. D. Olga Lucía Montenegro Díaz, por las discusiones

académicas, enseñanzas, correcciones y su apoyo incondicional. A W.W.F. y su

programa Russell E. Train Education for Nature, en particular a Andrea Santy, pues su

apoyo fue decisivo para cursar el Programa. A la Universidad Nacional de Colombia y a

Idea Wild, por su apoyo para la socialización de resultados previos en el Congreso de

Ornitología-Zoología, Medellín 2011 y para la socialización de resultados en el área de

estudio, respectivamente.

A los profesores José Jaime Zuñiga, María Argenis Bonilla, Ramón Isaac Rojas

González, Nicolás Urbina, Gary Stiles por sus valiosos comentarios al proyecto y en el

examen de calificación. A Sandra Liboría Díaz por facilitarme contactarme con el P.N.N.

Alto Fragua; a Juan Pablo López y Pedro Sánchez, sus oportunos comentarios en

diferentes fases del trabajo; a los profesores Orlando Rangel, Diego Giraldo Cañas,

Gloria Galeano y Jaime Aguirre, quienes siempre me animaron con su experiencia y

comentarios. A Andrés Páez, Oswaldo Cortez, Juan Pablo López quienes me facilitaron

anillos y equipo para marcar las aves. Al grupo GECO de la Universidad del Cauca por el

apoyo logístico

A Aída Cristina Garzón, Carlos Morales, Lida Yazmín Chitiva, Robinson García, María

Campo del PNN Alto Fragua Indi Wasi por el apoyo logístico para la realización del

proyecto; mi especial agradecimiento y gratitud a Arlett González y Edwin Andrés García

VIII Demografía de aves de sotobosque en un paisaje fragmentado del piedemonte

amazónico colombiano

Jaramillo del PNN Alto Fragua, por ofrecerme su amistad y compañía durante todas las

salidas de campo!!!. A Erasmo González de la Fundación Tierra Viva, quien apoyó los

muestreos previos, al igual que a Maye, Kmilo, Cata-bee, Angélica Carvajal, Pablo Jósé,

Xiomara por su compañía y ayuda durante algunos muestreos.

Agradecimiento muy especial al Sr. Edgar Gómez, doña Raquel, Edier y Edith, “Mincho”,

Yeimi, “Ancho” en la vereda La Quisayá; al Sr. Marco Tulio (Q.E.P.D.), doña Luz Mary,

Angie, “chiqui y el resto de la pandilla” y al Sr. Horacio Aldana en vereda La Resaca, y a

la Familia García Jaramillo en Belén de Los Andaquíes; todos ellos me alojaron e

hicieron sentir como en casa durante la fase de campo.

Resumen y Abstract IX

Resumen

En esta investigación planteé dos propósitos: (1) evidenciar los efectos de la

fragmentación sobre la composición de grupos funcionales de aves tropicales de

sotobosque, (2) identificar los patrones de historia de vida y su importancia en la

demografía en aves tropicales de sotobosque en el contexto de la teoría del continuo

rápido-lento. Adelanté la fase de campo entre 2009-2011 en el piedemonte amazónico

colombiano (Caquetá). Los métodos incluyeron observación, captura y marcaje de las

aves, estimación de parámetros demográficos usando MARK y análisis de perturbación

prospectiva. Registré 202 especies en 6 grupos funcionales, cuya composición cambio

significativamente del bosque continuo (BC) al fragmentado (BF), establecí que el 56%

de las aves nativas del BC se extinguieron en el BF. En la segunda parte identifiqué el

patrón de historia de vida de 11 poblaciones de aves en el BC, mostrando tener patrones

lento, con una contribución de la supervivencia, transición y fertilidad del 68%, 21%,

11%, respectivamente; la supervivencia fue el parámetro más influyente en la

determinación de la tendencia poblacional. Por último evalué los cambios en el patrón de

historia de vida de 8 poblaciones de aves en el BF; establecí que la estrategia de historia

de vida no se modificó, pero si la magnitud de los parámetros demográficos de cada

especie. Los patrones de historia de vida y la demografía de las aves se interpretaron

usando el marco teórico del continuo rápido-lento.

Palabras clave: Piedemonte amazónico, fragmentación, aves, grupo funcional, historia

de vida, continuo rápido-lento.

X Demografía de aves de sotobosque en un paisaje fragmentado del piedemonte


Abstract

This research had two purposes: (1)-to find evidence of the effects of fragmentation on

the composition of functional groups of tropical understory birds, (2)-to identify patterns of

life history and its importance in demography of tropical understory birds using fast-slow

continuous theory as framework. I carry out the field work between 2009 and 2011 in the

Colombian Amazon foothill (Caquetá).The methods included observation, capture and

marking of birds, estimated demographic parameters using MARK and prospective

perturbation analysis. I register 202 species in 6 functional groups, whose composition

change significantly from continuous (BC) to fragmented (BF) forest, I established that

56% of native birds in BC became extinct in BF. In the second part of the study, I

identified the life history pattern of 11 bird populations in BC; there they had slow life

history pattern, with contribution of survival, fertility transition of 68 %, 21 % and 11 %,

respectively; survival was the most influential parameter in determining population trend.

Finally, I evaluated the changes in life history pattern on 8 bird populations in the BF; I

established that the life history strategy did not change, but the magnitude of the

demographic parameters for each species it was. Patterns of life history and demography

of birds were interpreted using the theoretical framework of fast-slow continuum.

Keywords: Amazon foothill, fragmentation, Neotropical birds, functional group, life

history, fast-slow continuun theory.

Contenido XI

Contenido

Pág.

Resumen ...................................................................................................................... IX

Lista de figuras ........................................................................................................... XIV

Lista de tablas ............................................................................................................. XV

Introducción .................................................................................................................. 1

1. Capítulo 1. Grupos funcionales de aves y su vulnerabilidad a la fragmentación en el

piedemonte amazónico colombiano .............................................................................. 5

1.1 Introducción............................................................................................................. 5

1.2 Área de estudio ........................................................................................................ 7

1.3 Métodos .................................................................................................................. 9

1.3.1 Sitios de muestreo, captura y manipulación de individuos .......................................... 9

1.3.2 Composición de la avifauna por sectores (BC y BF) y por grupo funcional ................ 11

1.3.3 Análisis de datos ........................................................................................................ 12

1.4 Resultados .............................................................................................................. 12

1.4.1 Esfuerzo de muestreo ................................................................................................ 12

1.4.2 Composición específica del BC vs BF .......................................................................... 12

1.4.3 Composición específica por grupos funcionales del BC y del BF ................................ 13

1.4.4 Grupos funcionales más afectados por la pérdida de especies.................................. 13

1.4.5 Discusión .................................................................................................................... 14

1.4.6 Conclusiones .............................................................................................................. 17

2. Capítulo 2. Patrones de historia de vida y demografía de algunas especies de aves de

sotobosque del piedemonte amazónico colombiano ................................................... 21

2.1 Introducción............................................................................................................ 21

2.2 Área de estudio ....................................................................................................... 23

2.3 Métodos ................................................................................................................. 23

2.3.1 Captura, identificación y marcaje de individuos ........................................................ 23

2.3.2 Especies incluidas en el estudio ................................................................................. 24

2.3.3 Identificación de los patrones de historia de vida ..................................................... 24

2.3.4 Estimación de la contribución de las tasas demográficas en la historia de vida ........ 24

2.3.5 Estimación de parámetros demográficos (φ, ψ y F) ................................................... 27

XII Demografía de aves de sotobosque en un paisaje fragmentado del piedemonte


2.3.6 Análisis de perturbación prospectiva – cálculo de elasticidades (e) .......................... 32

2.3.7 Identificación del patrón de historia de vida ............................................................. 32

2.3.8 Efecto del patrón de historia de vida sobre la demografía ........................................ 32

2.4 Resultados .............................................................................................................. 33

2.4.1 Esfuerzo de muestreo y ajuste de los datos .............................................................. 33

2.4.2 Estimadores de p, φ, ψ .............................................................................................. 33

2.4.3 Aproximación a la tasa de fertilidad (F) ..................................................................... 34

2.4.4 Historias de capturas ................................................................................................. 34

2.4.5 Patrones de historia de vida de las aves y tendencia en el continuo rápido-lento .... 35

2.4.6 Historia de vida y su efecto sobre la demografía ....................................................... 36

2.5 Discusión ................................................................................................................ 38

2.6 Conclusiones ........................................................................................................... 40

3. Capítulo 3. Efecto de la fragmentación sobre los patrones de historia de vida y la

demografía en aves de sotobosque del piedemonte amazónico colombiano ............... 43

3.1 Introducción............................................................................................................ 43

3.2 Área de estudio ....................................................................................................... 44

3.3 Métodos ................................................................................................................. 45

3.3.1 Historia de vida y su efecto sobre la demografía ....................................................... 45

3.4 Resultados .............................................................................................................. 46

3.4.1 Esfuerzo de muestreo y ajuste de los datos .............................................................. 46

3.4.2 Estimados de p, φ y ψ................................................................................................ 46

3.4.3 Aproximación F .......................................................................................................... 47

3.4.4 Historias de captura................................................................................................... 47

3.4.5 Comparación de los patrones de historia de vida entre BC y BF ............................... 47

3.4.6 Contribución de los parámetros básicos a la historia de vida .................................... 48

3.4.7 Comparación de la influencia de las historias de vida sobre la demografía de las aves

BC vs BF ................................................................................................................................... 51

3.5 Discusión ................................................................................................................ 51

3.6 Conclusiones ........................................................................................................... 54

4. Conclusiones y recomendaciones ................................................................... 57

4.1 Conclusiones ........................................................................................................... 57

4.2 Recomendaciones ................................................................................................... 60

A. Anexo: Aves de sotobosque por grupo funcional ............................................ 61

B. Anexo: Aves incluidas en el estudio ................................................................ 71

C. Anexo: Caracteres usados para asignar estados de desarrollo en paseriformes

(según criterios presentados por Ralph et al. 1996)...................................................... 73

D. Anexo: Aproximación a la fertilidad ............................................................... 75

Contenido XIII

E. Anexo: Datos descriptivos de las historias de captura de las aves del BC y

valores estimados de ĉ según el programa Relase o U-Care ......................................... 77

F. Anexo: Número de individuos por especie y estado de desarrollo en el BC y

estimados de probabilidad .......................................................................................... 79

G. Anexo: Datos descriptivos de las historias de captura de las aves del BF y

valores estimados de ĉ según el programa Relase o U-Care. Para BC ver ANEXO E. ...... 81

H. Anexo: Número de individuos por especie y estado de desarrollo en el BF y

estimados de probabilidad .......................................................................................... 83

I. Anexo: Vulnerabilidad de aves a la fragmentación tomando en cuenta variables

usadas tradicionalmente ............................................................................................. 85

Bibliografía .................................................................................................................. 87

Contenido XIV

Lista de figuras

Pág.

Figura 1-1. Ubicación del área de estudio en el piedemonte amazónico colombiano,

municipio de Belén de los Andaquíes, Caquetá, Colombia. Señalo la ubicación

aproximada de los sectores de muestreo con La Quisayá (BC) en color verde y La

Resaca (BF) en color naranja. .............................................................................................. 8 Figura 1-2. Imágenes aéreas y fotografías panoramicas mostrando el aspecto de la

cobertura vegetal en los dos sitios de muestreo. A- La Quisayá, Bosque Continuo

(B.C) con ubicación aproximada de los Senderos 1 y 2; B-La Quisayá, aspecto de la

cobertura vegetal continua. C-La Resaca, Bosque Fragmentado (B.F.) con ubicación

aproximada de Senderos 3 y 4; D-La Resaca, aspecto de la cobertura vegetal

fragmentada (Imágenes aéreas A-C, cortesía PNNAFIW, fotografías B-D, por el autor

2009-2012). ......................................................................................................................... 10 Figura 1-3. Diferencias por grupo funcional y por familias en el número de especies

registradas en los grupos del BC y los grupos del BF. A exepción del grupo de los

carroñeros, todos lo demás perdieron especies en el BF, siendo los más afectado los

nectarívoros, los frugívoros y los insectívoros. (1-Frugívoros, 2-Nectarívoros, 4-

Insectívoros, 5-Piscivoros, 6-Carnívoros). .................................................................14 Figura 2-1. Diagrama del ciclo de vida hipotético de las aves en el área de estudio

(g = crecimiento, p = permanencia, F = Fertilidad). ........................................................... 25 Figura 2-2. Criterios usados para asignar estados de desarrollo en A- paseriformes

(según criterios descritos en Ralph et al. 1996) y B-colibríes (según Ortíz-Crespo

1972). .................................................................................................................................. 28 Figura 2-3. Ubicación de las historias de vida de 11 especies de aves de

sotobosque en el triángulo demográfico (Silvertown et al. 1993). M. axillaris, W.

poecilinotis y D. johannae se ubican muy cerca al extremo lento, con valores de

supervivencia altos. Las demás especies se alejan del extremo lento, sin salir de ese

sector en la medida que (e) φ se reduce y (e) ψ y (e) F aumentan. ................................. 37 Figura 3-1. Cambio en la ubicación de las especies en el triangulo demográfico del

BC al BF. A la derecha, la ubicación de las aves según sus historias de vida en el

BC; a la izquierda, variación en la ubicación de las especies: especies más alejadas

del extremo lento (arriba), especies intermedias (centro), especies más cercanas al

extremo lento (abajo). ......................................................................................................... 50

Contenido XV

Lista de tablas

Pág.

Tabla 1-1. Riqueza de aves de sotobosque por grupo funcional (G.F.) en un sector del

piedemonte amazónico colombiano. Los grupos con mayor número de especies

fueron el de los insectívoros, los frugívoros y los nectarívoros. Los mismos grupos

funcionales ocurrieron en ambos sectores (BC= bosque continuo, BF=bosque

fragmentado), pero el número de especies por grupo funcional se redujo

notablemente en el BF (Tt=total especies). ....................................................................... 13 Tabla 2-1. Entradas de las contribuciones en permanencia (p), crecimiento (g), y

fecundidad (F) por estado de desarrollo. ........................................................................... 25 Tabla 2-2. Ordenamiento de 11 especies de aves de sotobosque del piedemonte

amazónico colombiano en el continuo rápido-lento, según elasticidades (e) de

supervivencia (φ), crecimiento (ψ) y fertilidad (F). ............................................................. 36 Tabla 3-1. Comparación de las elasticidades (e) de las especies de aves en bosque

continuo (BC) vs bosque fragmentado (BF). Las especies aparecen en la tabla

considerando en primera instancia la (e) supervivencia (φ) más alta en el BC y debajo

la (e) supervivencia en el BF. ............................................................................................ 49

Introducción

La extinción es un proceso natural por el cual organismos mejor adaptados logran

sobrevivir en un ambiente y tiempo determinados, mientras que otros se extinguen

(Futuyma 1998). La extinción se origina en la naturaleza variable del ambiente que

mantiene una presión de selección sobre los organismos haciendo que su permanencia

dependa de las relaciones intra e interespecíficas (Futuyma 1998). Los procesos de

extinción ocurren por lo general de una manera lenta, sin embargo, en los últimos siglos

el hombre ha modificado las características del ambiente, acelerando los procesos de

extinción de unas especies o favoreciendo el éxito biológico de otras (Primarck et al.

2001).

En la actualidad, una de las principales fuentes de modificación del ambiente es la

fragmentación. La fragmentación es el resultado de la remoción de la cobertura vegetal

original, produciendo un conjunto de relictos de bosque (Lovejoy et al.1986). Uno de los

aspectos más negativos de la fragmentación es que elimina la conectividad física y

disminuye la conectividad funcional del hábitat original (Andren 1994, Fahrig 1998),

limitando los procesos de dispersión y aumentando la probabilidad de depredación de los

organismos que requieren moverse en busca de nuevos territorios, alimento o pareja

(Franklin y Forman 1987, Pimm et al. 1995, Lees y Peres 2006, Noss et al. 2006). En

consecuencia, la fragmentación favorece la llegada de especies generalistas y aumenta

el riesgo de extinción o de hecho ocasiona la extinción de las especies nativas más

dependientes de la cobertura vegetal continua.

La extinción de especies nativas, no es un problema que se limite a la demografía de las

poblaciones, sino que tiene implicaciones sobre los diferentes niveles de organización

ecológica, que a manera de efecto en cascada, modifica la composición y estructura de

2 Introducción

las comunidades y puede afectar la funcionalidad de los ecosistemas. Por ello es

fundamental abordar el problema desde varias perspectivas.

Para esta investigación use como objeto de estudio aves de sotobosque del piedemonte

amazónico colombiano. Casi un tercio de las aves registradas para Colombia (un poco

más de 600 especies) podrían habitar actualmente en esta región (Hilty y Brown 2001,

Salaman et al. 2007, McMullan et al. 2011). La región fue una de la más conservadas en

Colombia hasta bien entrado el Siglo XX (Kattan 1997), sin embargo, la deforestación ha

afectado de forma severa la continuidad de la cobertura vegetal (Etter et al. 2006). La

riqueza de aves y la configuración del paisaje hacen del piedemonte un escenario

adecuado para este tipo de estudios, pues presenta grandes áreas de bosque continuo

intercaladas con grandes áreas de bosque fragmentado.

En primera instancia abordé el estudio del efecto de la pérdida de especies sobre los

grupos funcionales (Capítulo 1). Con ese propósito formule las siguientes las preguntas:

¿Cuál es la composición especifica de los grupos funcionales de aves de sotobosque en

el área de estudio? ¿Hay evidencia de pérdida de especies por grupo funcional debido al

efecto de la fragmentación en esta región? ¿Cuáles son los grupos funcionales de aves

de sotobosque más afectados? En ese capítulo presento y comparo la información del

bosque continuo (BC) vs el bosque fragmentado (BF) en relación a la composición de los

grupos funcionales, evalúo la reducción en el número de especies por grupo funcional e

identifico los grupos funcionales más afectados por la fragmentación.

El segundo aspecto que evalúo en este estudio se refiere a las características de historia

de vida y su relación con la demografía en aves tropicales de sotobosque en su ambiente

natural (BC) (Capítulo 2). Los patrones de historia de vida en aves y su relación con la

demografía han sido bastante estudiados en diferentes áreas de la región templada del

mundo (Skutch 1985, Saether 1988, Saether y Bakke 2000), pero en la región

Neotropical existe un gran vacío en el conocimiento del tema. Por ello se requiere

responder a preguntas como ¿Cómo se comportan los parámetros que determinan los

patrones de historia de vida de las aves Neotropicales de sotobosque? ¿Qué patrones de

Introducción 3

historia de vida presentan las poblaciones de aves estudiadas? ¿Qué implicaciones

conlleva la relación del patrón de historia de vida con la demografía? En ese capítulo

presento los patrones de historia de vida de 11 especies de aves de sotobosque en su

ambiente natural, usando como marco de interpretación la teoría del continuo rápido-

lento (Promislow y Harvey 1989) y evalúo su efecto sobre la demografía. La información

de ese capítulo es además el punto de referencia para determinar las variaciones en los

patrones de historia de vida y en la demografía de las aves de sotobosque en el bosque

fragmentado (BF).

El último aspecto que evalúo fue el efecto de la fragmentación en las características de

historia de vida y en la demografía de aves de sotobosque en un ambiente alterado (BF)

(Capítulo 3). El patrón de historia de vida de una especie es el resultado de un proceso

evolutivo y ecológico de adaptación a un ambiente determinado (Stearns 2004). Las

especies pueden soportar las presiones habituales del ambiente y proseguir con su ciclo

de vida, pero alteraciones inusuales podrían afectar su supervivencia, ya sea por qué

afectan los patrones de historia de vida o las tasas demográficas vitales. Con el propósito

de hallar evidencias del probable cambio inducido por la fragmentación en las historias

de vida y demografía en algunas especies de aves tropicales de sotobosque en el área

de estudio, formulé las siguientes preguntas: ¿Qué especies de las estudiadas en el

bosque continuo persisten en el ambiente fragmentado? ¿Se ha modificado su patrón de

historia de vida? ¿Se ha modificado su ubicación relativa en el continuo rápido-lento?

¿Se ha modificado la relación historia de vida-demografía? En ese capítulo presento y

analizo las variaciones observadas en los patrones de historia de vida de 8 especies de

aves de sotobosque en un ambiente fragmentado (BF), usando como marco de

interpretación la teoría del continuo rápido-lento (Promislow y Harvey 1989), y en la

demografía, comparando dichas características con las registradas en el ambiente

natural (BC), resultados presentados en el Capítulo 2.

En el capítulo de Conclusiones y recomendaciones hago una síntesis de los resultados

obtenidos en cuanto al efecto de la fragmentación sobre la estructura de los grupos

funcionales de aves de sotobosque en el piedemonte amazónico colombiano y de las

modificaciones en las características de historia de vida y en la demografía que podrían

4 Introducción

haber ocurrido en algunas de estas poblaciones al cambiar su ambiente natural continuo

por uno fragmentado.

.

1. Capítulo 1. Grupos funcionales de aves y su vulnerabilidad a la fragmentación en el piedemonte amazónico colombiano

1.1 Introducción

Las aves tienen gran importancia ecológica al contribuir en la conformación de grupos

funcionales que participan en procesos claves en la dinámica de los ecosistemas

tropicales, (Contreras-Balderas et al. 2000, Martínez-Ramos 2008, Şekercioğlu 2011). Un

grupo funcional se define como un conjunto de especies que poseen atributos

(morfológicos, fisiológicos, conductuales o de historia de vida) que son semejantes y que

desempeñan papeles ecológicos equivalente (Chapin III et al. 2002).

Aunque la variedad de aproximaciones teóricas y empíricas al concepto de grupo

funcional hace difícil la generalización (López De Casenave 2001, Komar 2006), la

síntesis de los papeles ecológicos de las aves y su contribución en la diversidad funcional

de los ecosistemas naturales permite reconocer seis grupos funcionales básicos:

frugívoros, nectarívoros, carroñeros, insectívoros, piscívoros y carnívoros (Seckercioglu

et al. 2004).

Los grupos funcionales de aves en los ecosistemas boscosos del Neotropico se

caracterización por la diversidad de insectívoros del suelo, frugívoros del sotobosque y

dosel y carnívoros de bosque (Tscharntke et al. 2008), mientras que los grupos en los

sistemas transformados son más diversos en especies de aves frugívoras y nectarívoras

(Cockle et al. 2005, Verea y Solano 2005, Faria et al. 2006, Greenberg et al. 2000,

Leyequien et al. 2010). La causa de esas diferencias radica en la susceptibilidad de las

6 Demografía de aves de sotobosque en un paisaje fragmentado del piedemonte


diferentes especies de aves a los efectos derivados del cambio en la cobertura vegetal.

Así, la fragmentación afecta severamente a las aves más dependientes del bosque, que

forrajean en o cerca al suelo, con baja capacidad de dispersión, áreas de acción

pequeñas y que presentan diferentes grados de endemismo, mientras que las aves con

características opuestas se ven favorecidas por la perturbación (Willis 1974, Kattan et al.

1994, Stouffer y Bierregaard 1995a, Sieving y Karr 1997, Renjifo 2001, Ribón 2003, dos

Anjos et al. 2004, Lees y Peres 2010).

La pérdida de aves puede reducir la funcionalidad de los ecosistemas en procesos como

polinización (Şekercioğlu 2011), dispersión de semillas (Şekercioğlu et al. 2004) y control

de plagas (Philpott et al. 2009), además de impactar otras conexiones ecológicas en las

que se sustenta la trama funcional de los ecosistemas. Para prevenir estos problemas es

fundamental generar información sobre la conformación de los grupos funcionales de

aves en diferentes tipos de ambientes e identificar su vulnerabilidad ante diverso tipos de

perturbaciones.

En este capítulo analizo el efecto de la fragmentación sobre grupos funcionales de aves

de sotobosque en el piedemonte amazónico colombiano. Parto del supuesto que en el

área de estudio la composición de los grupos funcionales es similar al registrado en

investigaciones anteriores (Tscharntke et al. 2008, Cockle et al. 2005, Verea y Solano

2005, Faria et al. 2006, Greenberg et al. 2000, Leyequien et al. 2010), por lo que los

grupos del bosque continuo deberían ser más diversos en insectívoros del suelo,

frugívoros de sotobosque y de dosel y en carnívoros de bosque, mientras que los grupos

del bosque fragmentado deberían ser más diversos en especies frugívoras y

nectarívoras. En esta investigación procuro responder las siguientes preguntas ¿Cuál es

la composición específica de los grupos funcionales de aves de sotobosque en el área de

estudio? ¿Hay evidencia de pérdida de especies por grupo funcional debido al efecto de

la fragmentación en esta región? ¿Cuáles son los grupos funcionales de aves de

sotobosque más afectados? En el capítulo presento y comparo la información del bosque

continuo (BF) vs el bosque fragmentado (BF) en relación a la composición de los grupos

Capítulo 1 7

funcionales, evalúo la reducción en el número de especies por grupo funcional e

identifico los grupos funcionales más afectados por la fragmentación

1.2 Área de estudio

El área de estudio está localizada en la vertiente oriental de la Cordillera Oriental en

jurisdicción del municipio de Belén de Los Andaquíes (Caquetá), en las veredas La

Quisayá (1°35’29.6”N-75°56’17.5”W) y La Resaca (1°27’31.3”N-75°52’51.7”W) (Figura 1-

1).

En el área se pueden distinguir tres subregiones: la cordillera (más de 1000 m de altitud),

el piedemonte amazónico (300-1000 m de altitud) y la llanura amazónica (menos de 300

m de altitud) (Domínguez 1987, Robertson y Castiblanco 2005). Los muestreos se

realizaron en la parte superior del piedemonte, donde se mezclan elementos bióticos de

la planicie amazónica con los de las laderas andinas.

El clima del piedemonte amazónico presenta un régimen cálido-húmedo, con un

esquema pluviométrico monomodal en el cual el periodo menos lluvioso va de

septiembre a febrero y el de intensas lluvias de marzo a agosto (Rangel y Aguilar 1995 y

observación del autor). Los rangos de precipitación y temperatura ambiente en las

ciudades más cercanas como Florencia (242 m altitud) y Mocoa (590 m altitud) oscilan

entre los 4.000-5.000 mm al año, con variaciones en temperatura entre los 10º-33º

(Robertson y Castiblanco 2005).



Figura 1-1. Ubicación del área de estudio en piedemonte amazónico colombiano, municipio de Belén de los Andaquíes, Caquetá, Colombia. Señalo la ubicación aproximada de los sectores de muestreo con La Quisayá (BC) en color verde y La Resaca (BF) en color naranja.

Capítulo 1 9

Las formaciones vegetales del piedemonte amazónico corresponden al Bosque Húmedo

Tropical (BHT) (Rangel et al. 1995, Etter 1997). Estos bosques se forman por debajo de

los 1000 m.s.n.m. y poseen gran complejidad estructural, estratificación y diversidad de

especies (Mejía-Gutiérrez 1987, Hernández et al. 1992, Gentry 1993, Etter 1997, Gaviria

y Gálvis-Hernández 2005). Fisionómicamente, son bosques densos, altos y

heterogéneos, asociados con palmas de 30 ó más metros de altura (Rodríguez et al.

2006). El BHT en este sector del país, se encuentra muy presionado debido a los

procesos de colonización intensificados desde la segunda mitad del siglo pasado (Rangel

et al. 1995, Etter et al. 2006), que para el año 1990 habían causado la remoción efectiva

de más de dos millones de hectáreas de bosque en los departamentos de Caquetá y

Putumayo (Etter 1997).

1.3 Métodos

1.3.1 Sitios de muestreo, captura y manipulación de individuos

Los sitios de muestreo están ubicados en las veredas La Quisayá y La Resaca (Figura 1-

2). La cobertura vegetal en La Quisayá es continua y la conectividad alta presentando

bajo nivel de perturbación debido a la topografía abrupta, ausencia de vías de acceso,

carencia de servicios básicos, escaza presencia del Estado y problemas de orden

público. En esta investigación considere a La Quisayá bosque continuo (BC) (Figura 1-2).

En contraste, la cobertura vegetal en La Resaca presenta un alto grado de intervención;

está conformada por fragmentos de bosque nativo, bosque secundario y áreas de

rastrojo. En esta investigación considere a La Resaca bosque fragmentado (BF) (Figura

1-2). Los sitios de muestreo en La Resaca tienen cerca de 20 años de protección y

regeneración natural por hacer parte de la Reserva Municipal de la Microcuenca

Quebrada La Resaca.



Figura 1-2. Imágenes aéreas y fotografías panorámicas mostrando el aspecto de la

cobertura vegetal en los dos sitios de muestreo. A- La Quisayá, Bosque Continuo (B.C)

con ubicación aproximada de los Senderos 1 y 2; B-La Quisayá, aspecto de la cobertura

vegetal continua. C-La Resaca, Bosque Fragmentado (B.F.) con ubicación aproximada

de Senderos 3 y 4; D-La Resaca, aspecto de la cobertura vegetal fragmentada(Imágenes

aéreas A-C, cortesía PNNAFIW, fotografías B-D, por el autor 2009-2012).

En cada uno de los sectores ubiqué dos senderos de 400 m de longitud (1 y 2 en La

Quisayá, 3 y 4 en La Resaca, Figura 1-2), ubicados entre los 750-850 m de altitud para

reducir los efectos derivados del gradiente altitudinal. La separación entre transectos en

el mismo sector fue de 3 Km, aproximadamente y entre sectores de 19 Km,

aproximadamente (esta última con el objetivo de garantizar la separación entre

poblaciones del BC con respecto al BF). En estos senderos registré las especies de aves

usando capturas con redes de niebla, observaciones y vocalizaciones. Para las capturas

utilicé 400 metros de red de niebla, extendida durante dos días en cada sendero entre las

Capítulo 1 11

6:00 y las 13:00 horas, siguiendo las metodologías propuestas por Ralph et al. (1996) y

Villarreal et al. (2006) para el monitoreo de aves. De forma simultánea a la instalación y

revisión de las redes de niebla adelanté detecciones por observaciones aleatorias con

ayuda de binoculares (Bushnell 10x50) y registré vocalizaciones con el uso de una

grabadora digital (MARANTZ PMD-620) y micrófonos omnidireccional y unidireccional

(SENNHEISER). La identificación a especie la realicé siguiendo las guías de campo de

Hilty y Brown 2001, Restall et al. 2006, Schulenberg et al. 2007, por comparación con

ejemplares de Museo de las Colecciones de Ornitología de la Universidad del Cauca

(Popayán) y de la Universidad Nacional de Colombia (Bogotá) y por consulta con los

especialistas en aves Gary Stiles y Juan Pablo López. Los individuos plenamente

identificados en campo los liberé en el mismo sitio de la captura; los individuos

colectados como material de soporte al estudio tras ser identificados plenamente los

deposité en las colecciones ornitológicas de la Universidad del Cauca (Popayán) con los

números de colección AV-005000 a AV-005175 y de la Universidad Nacional de

Colombia (Bogotá) con números de colección ICN-38281 a ICN-38297. El orden y

nomenclatura de las especies sigue a Remsen et al. (2012).

1.3.2 Composición de la avifauna por sectores (BC y BF) y por

grupo funcional

Con la matriz de especies por sitios de estudio (BC y BF), elaboré el listado de especies

por sector y por grupo funcional. Usé el esquema de clasificación de Seckercioglu et al.

(2004), elaborado con base en la contribución de las aves al funcionamiento de los

ecosistemas para conformar los grupos funcionales. Este esquema distingue seis grupos

funcionales básicos: frugívoros, nectarívoros, insectívoros, piscívoros, carnívoros y

carroñeros. Asigné a un grupo funcional cada una de las especies registradas en el área

de estudio con base en la revisión de literatura (Root 1967, Willis 1974, Rodríguez 1982,

Stiles y Skutch 1994, Andrade y Rubio-Torgler 1994, Renjifo 2001, Hilty y Brown 2001,

Remsen et al. 2003, Ribon et al. 2003, dos Anjos et al. 2004) y por observaciones de

campo.



1.3.3 Análisis de datos

Comparé la riqueza específica de los grupos funcionales y calculé como porcentaje el

peso de cada grupo funcional para toda el área. Calculé el porcentaje de especies en

cada grupo funcional para cada sector (BC y BF) con respecto al número total de

especies registradas para el área de estudio. Identifiqué los grupos funcionales donde

había un cambio notable en el número de especies y evalué con porcentajes las

diferencias. Ilustre con un diagrama de barras las diferencias en el número de familia

entre los grupos funcionales del BC respecto al BF.

1.4 Resultados

1.4.1 Esfuerzo de muestreo

Realicé ocho muestreos que abarcaron 24 meses (junio, septiembre, noviembre de 2009,

febrero, mayo, septiembre, diciembre de 2010, Junio 2011), con 128 días de trabajo

efectivo en campo en los que implementé 448.000 m2.h para capturas con redes de

niebla y 1.024 horas de observación y de registro de vocalizaciones. Con ese esfuerzo

realicé 4.321 capturas, cerca de 460 registros visuales y más de 8 horas de grabación de

vocalizaciones.

1.4.2 Composición específica del BC vs BF

Para el área total de muestreo (BC+BF) la comunidad de aves estuvo conformada por

202 especies de 42 familias y 155 géneros (ANEXO A). La riqueza especifica del BC fue

notablemente mayor que la del BF (186 y 105, respectivamente), con las aves exclusivas

del BC (97 especies) representando el 48% del total de especies registradas en el

muestreo, las comunes a ambos sitios (89 especies) el 44,1% y las exclusivas del BC (16

especies) solo el 7,9%. Estos datos muestran que la riqueza de aves propias del BC se

ha reducido de manera abrupta en el BF.

Capítulo 1 13

1.4.3 Composición específica por grupos funcionales del BC y

del BF

Los seis grupos funcionales básicos estuvieron representados en los dos sitios de

muestreo, siendo los insectívoros, los frugívoros y los nectarívoros los que concentraron

la mayor riqueza de especies (Tabla II-1). Estas tendencias se mantuvieron para el BC y

el BF, pero con una marcada reducción en el número de especies en todos los grupos

funcionales del BF (a excepción de los carroñeros), reducción que oscilo entre el 40% (en

piscívoros) y el 58% en nectarívoros, (Tabla II-1). En el BC el único grupo funcional que

mostró una reducción apreciable con respecto al total fue de los insectívoros (13,4%).

Tabla 1-1. Riqueza de aves de sotobosque por grupo funcional (G.F.) en un sector del

piedemonte amazónico colombiano. Los grupos con mayor número de especies fueron el

de los insectívoros, los frugívoros y los nectarívoros. Los mismos grupos funcionales

ocurrieron en ambos sectores (BC= bosque continuo, BF=bosque fragmentado), pero el

número de especies por grupo funcional se redujo notablemente en el BF (Tt=total

especies).

# G.F. Tt sp %G.F. Tt-BC %BC/Tt Tt-BF %BF/Tt

1 Frugívoros 57 28,2 54 94,7 27 47,4

2 Nectarívoros 31 15,3 31 100,0 13 41,9

3 Carroñeros 3 1,5 3 100,0 3 100,0

4 Insectívoros 97 48,0 84 86,6 55 56,7

5 Piscívoros 5 2,5 5 100,0 3 60,0

6 Carnívoros 9 4,5 9 100,0 4 44,4

202 100% 186 105

1.4.4 Grupos funcionales más afectados por la pérdida de

especies

El grupo funcional más afectado por la fragmentación en el área de estudio fue el de los

nectarívoros, pues perdió cerca del 58% de las especies en el BF, representado por 16

especies de colibríes (Trochilidae) y dos mieleros (Thraupidae) (Figura 1-3). El segundo



0

5

10

15

20

25

30Especies/Familia por G.F.

Spp/BC Spp/BF

grupo más perjudicado fue el de los carnívoros que pasó de tener 9 especies en el BC a

4 en el BF; el grupo de los frugívoros es el tercero más perjudicado pues de las 14

familias incluidas en el grupo, 7 perdieron 50% o más de sus especies, siendo

Tinamidae, Cracidae, Columbidae y Thraupidae las más afectadas (Figura 1-3). El grupo

de los piscívoros, aunque tiene pocas especies, perdió el 40% de ellas. Sin embargo, por

el alto número de especies pérdidas el grupo más afectado en el BF fue el de los

insectívoros (39 especies menos con respecto al BC), con Furnariidae y Thamnophilidae

perdiendo entre el 50% y 60% de las especies presentes en BC (Figura 1-3). El grupo de

los carroñeros no presentó cambios en el número de especies del BC al BF.

Figura 1-3. Diferencias por grupo funcional y por familias en el número de especies

registradas en los grupos del BC y los grupos del BF. A excepción del grupo del os

carroñeros, todos lo demás perdieron especies en el BF, siendo los más afectado los

nectarívoros, los frugívoros y los insectívoros. (1-Frugívoros, 2-Nectarívoros, 4-

Insectívoros, 5-Piscivoros, 6-Carnívoros).

1.4.5 Discusión

La fragmentación constituye como una de las principales causas de extinción de

especies de fauna silvestre al aumentar la presión de selección sometiendo a las

poblaciones a graves problemas demográficos (Primarck et al. 2001, Hugget 2005,

Lampila et al. 2005, Betts et al. 2007, Ewers y Didham 2007). En esta investigación los

Capítulo 1 15

cambios en el ambiente derivados de la fragmentación redujeron notablemente la riqueza

de especies en el BF, reduciendo la abundancia poblacional o causando la extinción local

de un 56,5% de aves típicas del bosque BC (105 BF/186 BC), afectando la composición

de la mayoría de grupos funcionales de aves.

La estructura de los grupos funcionales en el BC fue parcialmente similar a la descrita en

la planicie amazónica donde predominan los frugívoros, insectívoros y carnívoros

(Andrade y Rubio-Torgler 1994, Bierregaard Jr. y Stouffer 1997, Tscharntke et al. 2008),

pero difiere notablemente en la mayor riqueza en especies de nectarívoros, característica

más afín a los ecosistemas Andinos (Lozano 1993, Kattan et al. 1994, Renjifo 2001,

Ramírez-Burbano 2004). Por otro lado, los grupos funcionales en el BF fueron mucho

más ricos en especies de insectívoros que de frugívoros y, contrario a lo esperado, el

grupo funcional de los nectarívoros fue uno de los menos diversos.

Los grupos funcionales más afectados en el área de estudio son aquellos conformados

por aves insectívoras y frugívoras del suelo (Tinamidae, Columbidae, Furnariidae y

Thamnophilidae), insectívoros y frugívoros medianos y grandes de sotobosque y del

dosel (Thamnophilidae, Tyrannidae, Picidae, Cracidae, Columbidae, Psittacidae y

Ramphastidae) y carnívoros de bosque (Accipitridae, Falconidae), que se ven afectados

por factores derivados del efecto de borde (Lovejoy et al. 1986, Lawrence 1997), como es

una mayor tasa de parasitismo y depredación, disminución de las fuentes de alimento, de

sitios de percha y mayor vulnerabilidad a la cacería (Saunders et al. 1991, With y Crist

1995, Fahrig 1998, Fahrig 2001). Entre las especies afectadas están Tinamus osgoodi

(VU), Chamaepetes goudotii, Aburria aburri (NT), Geotrygon saphirina y Pipreola

chlorolepidota (NT); algunas de estas especies están amenazadas a nivel global y su

presencia en el área de estudio apenas se conoce o verifica con este estudio.

Hasta este punto, mis resultados son congruentes con los obtenidos en otras

investigaciones (Kattan et al. 1994, Stouffer y Bierregaard 1995a, Bierregaard Jr. y

Stouffer 1997, Stratford y Stouffer 1999, Barlow et al. 2006, Lees y Peres 2006, Betts et

al. 2007). Sin embargo, mis resultados difieren significativamente con respecto al grupo



de los nectarívoros, compuesto básicamente por colibríes (Trochilidae) y algunas

especies de mieleros (géneros con Dacnis, Cyanerpes y Chlorophanes de la familia

Thraupidae). Los nectarívoros de sotobosque no se habían identificado como vulnerables

a los efectos de la fragmentación en otras investigaciones e incluso se reporta que

pueden prosperar en ambientes fragmentados, en buena medida gracias a su destreza y

capacidad de vuelo (Bennet y Owens 2006, Stouffer y Bierregaard 1995b). Sin embargo,

en esta investigación la reducción en el número de especies de colibríes del BC al BF fue

muy notable (de 28 especies en BC a 12 en BF). Especies como Eutoxeres condamini,

Campylopterus falcatus, C. villaviscensio (NT), Phlogophilus hemileucurus (NT),

Urosticte ruficrissa, Heliodoxa gularis (NT), H. schreibersii, H. aurescens, hacen parte del

grupo de especies del BC que no registré en el BF. Algunas de estas especies (como

Phlogophilus hemileucurus, Heliodoxa gularis C. villaviscensio), se habían reportado en

Colombia solo hasta el río Caquetá (Salaman et al. 2007, Ayerbe et al. 2008), pero con

estos resultados se amplía su rango de distribución al norte. Dado que estas especies

son muy vulnerables a la fragmentación, a que en Colombia la distribución de algunas se

restringen al piedemonte amazónico y a que varias de ellas presentan tendencias

poblacionales decrecientes (UICN 2012), es fundamental que se las focalice como

objetivos de estudio y conservación.

La pérdida de especies de los grupos funcionales puede causar una disminución en la

eficiencia en el uso de los recursos por la entrada de especies generalistas (Renjifo 2001,

dos Anjos et al. 2004, Şekercioğlu et al. 2004, Hooper et al. 2005) y por lo tanto afectar

negativamente los procesos ecológicos en los que participan los grupos funcionales de

aves. En este estudio cinco de los seis grupos funcionales básicos considerados por

Şekercioğlu et al. (2004) redujeron entre el 40-58% el número de especies. En

consecuencia y de acuerdo a Şekercioğlu et al. (2004), procesos puntuales como la

polinización, la producción y dispersión de frutos, el control de invertebrados y

vertebrados plaga podrían verse afectados negativamente en el BF, pero esto puede

acarrear problemas más graves como la reducción en el flujo genético, la disminución de

la germinación y efectos a nivel de la estructura de las cadenas tróficas, sin descartar

otros problemas a nivel social y económico.

Capítulo 1 17

El esquema de grupos funcionales usado en esta investigación (Şekercioğlu et al. 2004),

es un esquema básico y general, por lo que no permite discriminar de manera explícita la

participación de grupos funcionales especializados. Por ejemplo, uno de los grupos

funcionales con mayor diversidad en este estudio es el de los insectívoros, el cual

contiene una gran diversidad de especies, con distintos taxones, estrategias y estratos de

forrajeo muy variadas e historias de vida muy diferentes. Sin embargo, el esquema es

adecuado para evidenciar diferencias en la composición de los grupos funcionales y

vislumbrar efectos negativos sobre los procesos ecosistémicos. Aproximaciones más

precisas sobre la conformación de los grupos funcionales, su aporte a diferentes

procesos ecosistémicos y el efecto de los cambios ambientales sobre los grupos, son

algunas de las tareas que se deben desarrollar y que empiezan a ser posibles con

propuestas como la de Luck et al. (2012).

Como en otras investigaciones, los resultados de este estudio muestran que las

diferentes especies de aves, incluso aquellas agrupadas bajo un mismo grupo funcional

básico hecho que les confiere cierto grado de similaridad en su comportamiento y

requerimientos ecológicos, reaccionan de forma diferente ante las perturbaciones. La

base de esas diferencias reside en gran medida en el tipo de historia de vida propio de

cada especie. Por lo tanto es necesario tratar de entender cuáles son las características

de historia de vida de cada especie de ave, para poder predecir cuál podría ser su

respuesta ante determinados tipo de perturbaciones. Ese es el tema del siguiente

capítulo.

1.4.6 Conclusiones

La comunidad de aves en el área de estudio estuvo conformada por 202 especies, con

una riqueza especifica notablemente mayor en el BC que en el BF (186 y 105 especies,

respectivamente), evidenciándose una abrupta reducción (56,5%) en el número de

especies en el BF.



Los seis grupos funcionales básicos estuvieron representados en los dos sitios de

muestreo, siendo los insectívoros, los frugívoros y los nectarívoros los que concentraron

la mayor riqueza de especies. Este patrón se mantuvo en el BF, pero con una marcada

reducción en el número de especies en todos los grupos funcionales (a excepción de los

carroñeros).

Los grupos funcionales más afectados porcentualmente por la fragmentación en el área

de estudio fueron los nectarívoros, los carnívoros, frugívoros, los piscívoros, los

insectívoros (este último fue el más afectado por perdida de especies).

La composición de los grupos funcionales en el BC del área de estudio es parcialmente

similar a la descrita para la planicie amazónica donde predominan los frugívoros,

insectívoros y carnívoros, pero difiere notablemente en la mayor riqueza en especies de

nectarívoros.

En el BF el grupo funcional de los insectívoros es el más rico en especies, en

comparación con el grupo de los frugívoros y de los nectarívoros, hecho que es contrario

a lo observado en otras investigaciones. Como en otras investigaciones, la perturbación

afectó a los grupos funcionales conformados por aves insectívoras y frugívoras del suelo

(Tinamidae, Columbidae, Furnariidae y Thamnophilidae), insectívoros y frugívoros

medianos y grandes de sotobosque y del dosel (Thamnophilidae, Tyrannidae, Picidae,

Cracidae, Columbidae, Psittacidae y Ramphastidae) y carnívoros de bosque

(Accipitridae, Falconidae), que se ven muy afectados por factores derivados del efecto

de borde.

Mis resultados difieren notablemente de lo registrado en otros estudios con respecto al

grupo de los nectarívoros, según las cuales estas aves serían poco vulnerables a los

efectos de la fragmentación e incluso podrían prosperar en ambientes fragmentados. Sin

Capítulo 1 19

embargo, en esta investigación el grupo funcional de los nectarívoros fue uno de los más

afectados por la fragmentación, perdiendo cerca del 58% de las especies.

Con los registros obtenidos en esta investigación el rango geográfico de algunas

especies, como Tinamus osgoodi, Phlogophilus hemileucurus, Heliodoxa gularis C.

villaviscensio, Geotrygon saphirina y Pipreola chlorolepidota, se amplía al norte del río

Caquetá; esas especies hacen parte de los grupos funcionales identificados en el BC,

pero su estatus poblacional en el BF es preocupante.

En este estudio cinco de los seis grupos funcionales básicos redujeron entre el 40-58% el

número de especies en el BF. En consecuencia, procesos ecosistémicos puntuales

como la polinización, la producción y dispersión de frutos, el control de invertebrados y

vertebrados plaga podrían verse afectados negativamente, pudiendo acarrear en el largo

plazo problemas más graves como la reducción en el flujo genético, la disminución de la

germinación y efectos a nivel de la estructura de las cadenas tróficas, entre otros.

2. Capítulo 2. Patrones de historia de vida y demografía de algunas especies de aves de sotobosque del piedemonte amazónico colombiano

2.1 Introducción

La forma como cada especie lleva a cabo su vida, desde que nace hasta que muere,

constituye su historia de vida (Stearns 2004, Temple 2004). Existe una gran diversidad

de historias de vida que inicialmente se representaron como dos patrones extremos

denominados r y K (Moreau 1944, Lack 1947, Skutch 1949, MacArthur y Wilson 1967).

Sin embargo, más recientemente la teoría del continuo rápido-lento planteó que en vez

de dos extremos, es más apropiado pensar en un continuo entre esos dos extremos

(Pianka 1970, Promislow y Harvey 1990).

La teoría del continuo rápido-lento plantea que un extremo del continuo lo ocupan las

especies tipo rápido, caracterizadas por un desarrollo rápido, esfuerzo reproductivo alto y

vida corta, mientras que en el otro se ubican las especies tipo lento, con desarrollo lento,

esfuerzo reproductivo bajo y vida larga, existiendo muchos tipos de historia de vida

intermedios (Promislow y Harvey 1990). Estos postulados han sido respaldados por

evidencia empírica de la variación de las historias de vida en plantas (Franco y Silvertown

1996), reptiles (Gadsden-Esparza 2006, Zuñiga-Vega et al. 2007), aves (Saether 1988,

Saether y Bakke 2000, Ricklefs y Wikelski 2002) y mamíferos (Promislow y Harvey 1990,

Oli 2004).

Además del interés teórico en ecología evolutiva que implica conocer las historias de

vida, no es menos interesante y útil saber que el patrón de historia de vida tiene una



incidencia directa sobre la demografía (Caswell 1978), por lo que se puede establecer

una relación entre los planteamientos de la teoría del continuo rápido lento y los

parámetros demográficos principales. En especies tipo rápido los rasgos de historia de

vida relacionados con la reproducción tienen una marcada influencia sobre λ, mientras

que en especies tipo lento ese papel recae sobre la supervivencia (Franco y Silvertown

1996, Oli y Dobson 2003). Esta relación se ha verificado en diferentes tipos de

organismos incluyendo aves (Saether y Bakke 2000, Stahl y Oli 2006, Clark y Martin

2007).

Si bien la mayor diversidad de aves del mundo está en Suramérica (Şekercioğlu 2004),

los estudios que relacionan historia de vida y demografía se centran en la zona templada

de Europa y Norteamérica (Franco y Silvertown 1996, Oli y Dobson 2003, Stahl y Oli

2006, Clark y Martin 2007), persistiendo un gran vació de información con respecto a las

aves del Neotropico. Las aves Neotropicales poseen rasgos de historia de vida que las

podría identificar como especies tipo lento (Skutch 1985, Ricklefts 2000), pero es

necesario conocer la contribución precisa de los procesos demográficos fundamentales

en la estructuración de dichas historias y como se relacionan con la demografía.

Por lo expuesto en el párrafo anterior, el objetivo de este capítulo es analizar los patrones

de historia de vida y la demografía de algunas especies de aves de sotobosque del

piedemonte amazónico colombiano en el contexto de la teoría del continuo rápido-lento.

Parto del supuesto que si las aves del área de estudio presentan historias de vida tipo

rápido, el parámetro más influyente sobre la demografía será la fertilidad, mientras que si

presentan historias de vida tipo lento el parámetro más influyente sobre la demografía

será la supervivencia. En este capítulo pretendo responder a las preguntas ¿Cómo se

comportan los parámetros que determinan los patrones de historia de vida de las aves

Neotropicales de sotobosque? ¿Qué patrones de historia de vida presentan las

poblaciones de aves estudiadas? ¿Qué implicaciones conlleva la relación del patrón de

historia de vida con la demografía?

Capítulo 2 23


El área de estudio está ubicada en la vereda La Quisayá (1°35’29.6”N-75°56’17.5”W) y

corresponde a un sector del piedemonte amazónico colombiano ubicado entre los 750-

850 m. de altitud. La característica principal del sector es que conserva en gran

proporción la cobertura vegetal continua. Por esa razón en esta investigación consideré

que el área de estudio mantiene las condiciones del hábitat natural original, por lo que los

parámetros de historia de vida obtenidos son los que tendrían las aves en su estado

natural, sin perturbación. La ubicación detallada y características del área de estudio se

presentan en el capítulo II.

2.3 Métodos

2.3.1 Captura, identificación y marcaje de individuos

Para la captura de las aves utilicé 400 metros de red de niebla (Mist Nets Avinet, 10x2.5

m, 38 mesh, 70 denier), extendida entre las 6:00 y las 13:00 horas durante dos días

consecutivos en dos senderos diferentes construidos para ese fin en La Quisayá,

siguiendo las metodologías propuestas por Ralph et al. (1996) y por Villarreal et al.

(2006). Guardé las aves capturadas en bolsas de tela y así las mantuve hasta registrar la

información requerida, actividad hecha en las proximidades al lugar de captura. Allí las

identifiqué plenamente usando la Guía de Campo de Hilty y Brown (2001). Cuando fue

necesario re-confirmé las identificaciones por comparación con ejemplares de las

Colecciones de Ornitología de la Universidad del Cauca (Popayán) y del Museo de

Historia Natural de la Universidad Nacional de Colombia (Bogotá). La nomenclatura que

seguí corresponde a Remsen et al. (2012).

Una vez identificadas, marqué las aves capturadas con una anillo de aluminio (tamaño A,

B) (Rusell y Rusell 2001). Cada anillo marcado con un código alfanumérico único me

permitió la identificación particular de cada individuo y su monitoreo en cada evento de

recaptura.



2.3.2 Especies incluidas en el estudio

El conjunto inicial de especies marcadas incluyó cerca de 30 especies, pero después de

dos años de marcaje solo las especies nombradas a continuación tuvieron un número

adecuado de recapturas para realizar los análisis. El grupo representando 11 poblaciones

de aves de sotobosque estuvo conformado por cinco especies de colibríes (Eutoxeres

condamini, Phaethornis guy, P. syrmatophorus, Doryfera johannae y Thalurania furcata),

cuatro de hormigueritos y hormigueros (Myrmotherula axillaris, Myrmoborus myiotherinus,

Pithys albifrons y Willisornis poecilinotus) y dos de saltarines (Lepidothix coronata y

Xenopipo holochlora) (ANEXO B). El grupo incluye especies de taxa diferentes a nivel de

orden (Apodiformes y Passeriformes) y a nivel de familia (Trochilidae, Thamnophilidae y

Pipridae); unas especies tienen rangos geográficos grandes y usan una gran variedad

de hábitats (como T. furcata y M. axillaris) y otras poseen rangos pequeños y usan

hábitats principalmente boscosos (como D. johannae y X. holochlora) (ANEXO I).

2.3.3 Identificación de los patrones de historia de vida

Para conocer el patrón de historia de vida de una especie y hacer una aproximación a su

ubicación en el continuo rápido-lento se requiere conocer el peso de las contribuciones

de las tasas demográficas (supervivencia [φ], crecimiento [ψ] y fertilidad [F]) en la

estrategia de historia de vida (Silvertown et al. 1993). El procedimiento seguido para

llegar a esos resultados implicó el cálculo de la contribución de los parámetros

demográficos (elasticidades [e] obtenidas a través de análisis de perturbación

prospectiva), para lo cual use los estimados de φ, ψ (obtenidos con el programa MARK) y

de F por estado de desarrollo. A continuación explico las bases teóricas y procedimientos

usados en cada caso.

2.3.4 Estimación de la contribución de las tasas demográficas en

la historia de vida

Para obtener esas contribuciones utilicé un análisis de perturbación prospectiva (Caswell

2001, de Kroon et al. 1986). El punto de partida para realizar el análisis de perturbación

prospectiva fue construir el diagrama del ciclo de vida hipotético de las aves en los

Capítulo 2 25

estados de desarrollo definidas para este estudio (Figura 2-1). Según este diagrama, las

aves crecerían (g) de forma continua pasando por los diferentes estados de desarrollo

(desde juveniles hasta adultos). Es probable, sin embargo, que el desarrollo no sea

continuo, o que las aves sean capturadas en muestreos consecutivos sin registrar

cambios visibles y por tanto podría haber tiempos de permanencia (p) en un mismo

estadio. Finalmente, solo los individuos en el estado adulto están en capacidad de

producir hijos y contribuir a la primera clase, por fecundidad (F).

Figura 2-1. Diagrama del ciclo de vida hipotético de las aves en el área de estudio (g =

crecimiento, p = permanencia, F = Fertilidad).

Esta información puede ser integrada utilizado una matriz de Lefkovitch para simular el

comportamiento de la población hasta alcanzar una estructura estable de edades

(Caswell 2001, Lemos-Espinal et al. 2005). En este estudio la dimensión de la matriz es

igual al número de estados de desarrollo definidos (3 x 3) y el llenado de la matriz

corresponde a las contribuciones por estado de desarrollo a la permanencia (p), el

crecimiento (g) o la fertilidad (F) (Tabla 2-1).

Tabla 2-1. Entradas de las contribuciones en permanencia (P), crecimiento (G), y

fecundidad (F) por estado de desarrollo.

Juvenil Subadulto Adulto

Juvenil p11 0 F13

Subadulto g21 p22 0

Adulto 0 g32 p33

g1 g2

F1

p1

p2

p3

Juveniles Subadultos

Adultos



Al multiplicar la matriz anterior (A) por el vector columna de densidad (número de

individuos por categoría de edad) se obtiene el tamaño de la población en N t+1. La tasa

finita de crecimiento de la población (λ) se puede obtener por la expresión 2.1:

λ = Nt+1/Nt (2.1)

Si las tasas vitales no cambian en el tiempo, la población deberá alcanzar una estructura

estable de edades, estado identificado porque el valor de la tasa finita de crecimiento (λ)

es constante (Gotelli 2001, Stearns 2004). De forma adicional, en este momento es

posible calcular el vector de la estructura poblacional (w) y el vector del valor reproductivo

(v).

La tasa finita de crecimiento de la población (λ), corresponde al valor propio dominante

de la matriz de transición anual A, con los vectores propios asociados w y v (vector

propio dominante derecho, vector de la estructura estable por categorías, w; vector

propio dominante izquierdo, vector del valor reproductivo, v) (Caswell 2001, Lemos-

Espinal et al. 2005).

Los valores de λ, w y v son básicos para llevar a cabo los análisis de perturbación

prospectiva, los cuales permiten analizar la contribución de las tasas vitales y de los

diferentes estados de desarrollo a λ, de igual forme posibilitan la comparación de las

estrategias demográficas entre poblaciones aún de diferentes especies (Caswell 1989,

Lemos Espinal et al. 2005).

A partir de las entradas de las matrices calculé las sensibilidades (S) (Caswell 1978) y

luego obtuve las elasticidades (e) (de Kroon et al. 1986). Las elasticidades son

sensibilidades estandarizadas y están determinadas por el producto de la sensibilidad

(Sij) por el cociente del valor de la tasa vital (aij) sobre λ, según la siguiente expresión 2.2

(Lemos-Espinal et al. 2005):

Capítulo 2 27

(2.2)

El análisis de las elasticidades permite evaluar la contribución de la permanencia (φ), el

crecimiento (ψ) y la fertilidad (F) en la conformación de la historia de vida y establecer si

hay diferencias apreciables en los patrones de historia de vida exhibidos aún entre

diferentes poblaciones o entre diferentes especies. Adicionalmente, la proyección de las

elasticidades en un triángulo donde cada eje representa la contribución de la

supervivencia, el crecimiento y la fertilidad a la historia de vida (Silvertown et al. 1993),

permite identificar y comparar la tendencia de cada especie en el continuo rápido-lento

(Lemos-Espinal et al. 2005, Gadsden Sparza 2006).

2.3.5 Estimación de parámetros demográficos (φ, ψ y F)

Los insumos básicos requeridos para adelantar los análisis de perturbación prospectiva

son los estimados de φ, ψ y F por estado de desarrollo. Para obtener las estimaciones de

estos parámetros apliqué varios procedimientos que describo a continuación en el

siguiente orden: a-Determinación de los estados de desarrollo, b-Determinación del sexo,

c-Estimación de las probabilidades de supervivencia y de transición, d- Estimación de la

fertilidad y e- Número de Individuos por estado de desarrollo en la historia de captura.

Determinación del estado de desarrollo de las aves

La edad de las aves silvestres no se puede determinar de manera absoluta, a no ser que

se haga un seguimiento de los animales desde su nacimiento. Por ello, en esta

investigación diferencié las aves en tres estados de desarrollo: juvenil (incluyendo

volantones y juveniles), subadulto y adulto.

Los rasgos que usé para hacer esta diferenciación en paseriformes fueron el grado de

osificación del cráneo, las características y cambios en plumaje y el dimorfismo sexual

ij

ijij

ase



(Proctor y Lynch 1993, Ralph 1996, Gill 2000, Clark Jr. 2004, Evans y Heiser 2004). Al

inicio de la vida el cráneo de muchas especies de paseriformes no está osificado y

presenta una base y unos tabiques semiosificados; en la media que las aves se hacen

adultas las ventanas se van cerrando por la osificación hasta desaparecer. Seguí los

criterios de Ralph et al. (1996) de grados de osificación para asignar el estado de

desarrollo de las aves, teniendo en cuenta que al inicio de la vida el cráneo es rosado

(cero osificación = 0%) y en la medida que el ave se da haciendo adulta, el cráneo se va

osificando tornándose de color blanco (osificación total = 100, ANEXO C). En

paseriformes con dimorfismo sexual marcado (como M. axillaris, M. myiotherinus, W.

poecilinotus y L. coronata), usé las diferencias en el plumaje entre macho y hembra y de

juvenil a adulto para distinguir mejor los estados de desarrollo. Otros caracteres que usé

ocasionalmente para determinar el estado de desarrollo fueron la presencia de

comisuras, la presencia de plumón, la proyección de la protuberancia cloacal y la

presencia de parche de incubación.

Figura 2-2. Criterios usados para asignar estados de desarrollo en A- paseriformes

(según criterios descritos en de Ralph et al. 1996) y B-colibríes (según Ortíz-Crespo

1972).

Juvenil

Subadulto

Adulto

60 1010

A

B

Capítulo 2 29

Para distinguir el estado de desarrollo en colibríes usé el método propuesto por Ortiz-

Crespo (1972). Los colibríes presentan una serie de estriaciones a lo largo del pico, cuya

presencia va disminuyendo con la edad. Considere juveniles (incluyendo volantones y

juveniles) a los colibríes con 100-60% de estriación, subadultos con estriación entre 60 –

10% y adultos donde la estriación fuera menor del 10% (Figura 2-2).

Determinación del sexo

La determinación del sexo en los juveniles de las especies de paseriformes fue difícil o

no fue posible sino hasta que empezaron a cambiar el plumaje de juvenil a subadulto.

Cuando esto ocurrió pude determinar el sexo de los individuos con base en el dimorfismo

entre machos y hembras en D. johannae, T. furcata, M. axillaris, M. myiotherinus, W.

poecilonotus y L. coronata (Hilty y Brown 2001). En E. condamini, P. guy, P.

syrmathophorus, P. albifrons y X. holochlora no tuve criterios objetivos para distinguir

entre machos y hembras. Por último, registré el estado reproductivo y muda y liberé a los

individuos.

Estimación de φ y ψ

Estimé las probabilidades de supervivencia y de transición en cada estado de desarrollo

(juvenil, subadulto, adulto) utilizando un modelo multiestado (Schwarz 2005, Cooch y

White 2010) y el programa de computador MARK (White y Burnham 1999). Los modelos

multiestado modelan una población abierta usando la probabilidad de supervivencia (φ),

probabilidad de captura (p) y la probabilidad de transición (ψ) (probabilidad que un animal

pase de un estado de desarrollo al siguiente). Dado un historial de capturas MARK usa

métodos de máxima verosimilitud para determinar los parámetros que dieron origen a un

determinado conjunto de frecuencias observadas.

Previo a la estimación de los parámetros, verifiqué el ajuste de los datos de historia de

vida al cumplimiento de los supuestos de homogeneidad en la captura (supuesto 1) y en

la supervivencia (supuesto 2), requeridos en los modelos de marca-recaptura para

poblaciones abiertas (Manly et al. 2005, Cooch y White 2010). Este análisis mide el grado

de ajuste de los datos a un modelo teórico según el grado de dispersión. La cantidad



medida se llama factor de inflación de la varianza, ĉ (c-gorrito). Los criterios para evaluar

el grado de ajuste entre el modelo y la muestra son ĉ = 1, ajuste perfecto, ĉ > 1, hay

sobredispersión, y ĉ < 1, hay subdispersión. Para evaluar el ajuste entre el modelo

teórico y mis datos usé los programas RELEASE y U-CARE. El programa RELEASE

(incluido en MARK), asume un solo tipo de individuos (un solo estado de desarrollo) y el

programa U-CARE (Choquet et al. 2009), discrimina entre los tipos de individuos (varios

estados de desarrollo).

MARK permite la elaboración de diferentes modelos a partir de la combinación de los

parámetros que se desean estimar (p, φ, ψ), en función del estado de desarrollo (g) y del

tiempo (t). Elegí el modelo más parsimonioso partiendo de un modelo saturado (que

incluye todos los parámetros), pasando por un modelo general (con menos parámetros),

hasta un modelo simple (los menos parámetros posibles), cuya expresión muestro a

continuación,

Modelo saturado -{phi(g.t).p(g.t).psi(g.t)},

Modelo general -{phi(g).p(g).psi(g)},

Modelo simple -{phi(g). psi(g)},

El modelo más parsimonioso es aquel que hace la mejor estimación usando el menor

número de parámetros, para lo cual MARK ordena los modelos construidos utilizando el

criterio de información de Akaike (Manly et al. 2005, Cooch y White 2010).

Estimación de F

La fertilidad corresponde a la relación entre número de crías/número de hembras

reproductivas (Gotelli 2001, Lemos-Espinal et al. 2005). Esto implica estimar tanto el

número de crías nacidas durante el periodo reproductivo y el número hembras que

hicieron dicha contribución. En aves, el método más adecuado para determinar el

número de hijos por hembra es la ubicación y monitoreo del nido durante toda la época

de reproducción. Para ello se debe realizar un protocolo de búsqueda intensiva de nidos

y de seguimiento a la nidada antes de la cópula y hasta que los volantones abandonen el

Capítulo 2 31

nido (Ralph et al. 1996). Este método es muy exigente en tiempo y logística (Martin y

Geupel 1993, Ralph et al. 1996) y se hace irrealizable más aún cuando se monitorean

varias especies simultáneamente y por un solo investigador, razón por la cual no pude

usar ese protocolo en este estudio.

Las hembras de aves Neotropicales bosque ponen generalmente dos huevos (Skutch

1985), por lo tanto el número de crías por hembra adulta por época de reproducción

podría haber sido dos. Este es el caso más frecuente reportado para todas las aves de

este estudio (Hilty y Brown 2001). Sin embargo, la tasa de éxito de anidamiento (número

de nidos exitosos/número total de nidos observados) es baja en comparación con la de

aves en zonas templadas. Esta situación se puede atribuir debido a factores como la

variación temporal en la oferta de alimento, la depredación, el grado de experiencia de

los padres y en menor grado a factores climáticos (Skutch 1985, Robinson et al. 2000,

Brawn et al. 2011). Hay evidencias que la altitud también puede afectar este parámetro

(Skutch 1985, Boyle 2008).

A partir de datos publicados del éxito de anidamiento de especies de aves Neotropicales

de sotobosque en Panamá, Brasil y Ecuador (Greeney et al. 2006, Brawn et al. 2011)

hice una estimación del número probable de crías producidas por especie por época de

reproducción (ANEXO D). Para las especies sin datos publicados, usé valores promedio

de especies con afinidad taxonómica.

Número de individuos por estado de desarrollo en historias de captura

El procedimiento para obtener las sensibilidades y de ellas las elasticidades (e) implica

la multiplicación de la matriz con los parámetros demográficos por el vector de los

individuos en cada estado de desarrollo. Dado que por cada evento de muestreo el

número de individuos en cada estado de desarrollo cambia y que un mismo individuo

puede haber sido capturado como juvenil, subadulto y adulto, obtuve el vector de los

individuos por estado de desarrollo contando los eventos de captura-recaptura durante

todo el periodo de muestreo y luego calculé la proporción de cada estado de desarrollo

en referencia a ese total. Multipliqué la proporción correspondiente a cada estado de



desarrollo por el número total de historias de captura para hallar el número de individuos

por estado de desarrollo para cada especie.

2.3.6 Análisis de perturbación prospectiva – cálculo de

elasticidades (e)

Con el estimado de φ, ψ y F y el número de individuos por estado de desarrollo calculé λ,

w y v, multiplicando la matriz A por el vector columna de densidad hasta alcanzar la

estructura estable de edades de la población (como se explicó en sección anterior). A

partir de los valores de λ, w y v calculé las sensibilidades (Caswell 1978) y luego las

elasticidades (de Kroon et al. 1986).

2.3.7 Identificación del patrón de historia de vida

El tipo de historia de vida exhibido por una especie está determinado por tres

parámetros, la supervivencia, el crecimiento y la fecundidad. Puesto que los análisis de

elasticidad proporcionan valores estandarizados de esos tres parámetros, evalué la

importancia de cada uno de ellos para determinar un patrón de historia de vida y

comparé la magnitud de esas contribuciones entre especies, de acuerdo a Lemos-

Espinal et al. (2005). Adicionalmente ubiqué cada patrón de historia de vida en el

triángulo demográfico (Silvertown et al. 1993), ilustración que permite identificar la

tendencia relativa de cada población en el continuo rápido-lento y establecer

comparaciones con otras especies.

2.3.8 Efecto del patrón de historia de vida sobre la demografía

El patrón de historia de vida tiene una incidencia directa sobre la demografía al modificar

la tasa finita de crecimiento poblacional (λ) (Caswell 1978, de Kroon 1986, Lemos-Espinal

et al. 2005). Con lo resultados de los análisis de elasticidad evalué la importancia de

cada uno de los tres parámetros básicos (supervivencia, crecimiento, fecundidad) en la

estructuración de las historias de vida, identifiqué la importancia demográfica de cada

Capítulo 2 33

uno de los estados de desarrollo y realicé comparaciones entre las diferentes especies,

de acuerdo a lo sugerido por Lemos-Espinal et al. (2005).

2.4 Resultados

2.4.1 Esfuerzo de muestreo y ajuste de los datos

En ocho ocasiones entre junio de 2009 y junio de 2011 capturé y marqué un total 485

individuos de las 11 especies estudiadas. El porcentaje promedio de recapturas fue del

23,9%, pero osciló entre 6,1% (D. johannae) y 40,3% (L. coronata) (ANEXO E).

El análisis del ajuste de los datos para verificar los supuestos de homogeneidad en

captura (1) y homogeneidad en supervivencia (2) mostró que en la mayoría de las

historias de captura hay subdispersión, es decir ĉ < 1 (ANEXO E). Las desviaciones de ĉ

ligeramente diferentes a 1 son comunes y se pueden corregir en MARK simplemente

ajustando ĉ = 1; las desviaciones de ĉ por debajo de 1, como las registradas en este

estudio, permiten suponer que los datos se ajustan al modelo (Schwarz 2005, Cooch y

White 2010). Como en tres especies (E. condamini, D. johannae, W. poecilinotus) los

datos fueron insuficientes para calcular ĉ, los resultados obtenidos para estas especies

deben ser tomados con precaución.

2.4.2 Estimadores de p, φ, ψ

La probabilidad promedio de captura en el periodo de muestreo fue más alta en adultos

(0,69) y juveniles (0,43) que en subadultos (0,26) (ANEXO F), aunque cada especie

mostró un patrón de captura particular. Por ejemplo, en L. coronata la probabilidad de

captura fue mayor en subadultos que en los otros dos estados de desarrollo.

La probabilidad media de supervivencia (φ) fue similar en los tres estados de desarrollo

(0.73, 0,71, 0,65), pero nuevamente, cada especie tuvo un comportamiento particular. La

φ más baja la presentaron los adultos de D. johannae (0.05). Varias especies (P. guy, D.



johannae, M. axillaris, P. albifrons, W. poecilinotis, X. holochlora) en diferentes estados

de desarrollo tuvieron valores promedio de supervivencia muy cercanos a la unidad.

La probabilidad media de transición (ψ) fue mayor en el paso juvenil-subadulto (0.5928)

que en subadulto-adulto (0.3611), con patrones particulares por especie. Colibríes y

hormigueros tuvieron ese patrón, pero en los colibríes la transición juvenil-subadulto fue

más rápida (j-s/s-a: 0,701–0,327) que en los segundos (j-s/s-a: 0,442-0,233). En

saltarines las transiciones a adulto fueron más uniformes (j-s/s-a: 0,625–0,685).

2.4.3 Aproximación a la tasa de fertilidad (F)

Los datos publicados sobre éxito de anidamiento de aves Neotropicales incluyen

información de algunas especies de las estudiadas en esta investigación, como D.

johannae (Greeney et al. 2006), M. axillaris (Robinson et al. 2000, Brawn et al. 2011) y L.

coronata (Ryder et al. 2008). Información relativa a especies de colibríes, hormigueros y

saltarines diferentes a los incluidos en esta investigación ha sido publicada por Skutch

(1985), Robinson et al. (2000), Rompre y Robinson (2008), Ryder et al. (2008), Young et

al. (2008), Reidy (2009).

Usando la información publicada para hacer una aproximación a la tasa de fertilidad, se

puede inferir que las tasas más altas podrían ser encontradas en colibríes con valores

próximos a 0,64 (a excepción de D. johannae donde el valor podría estar cerca a 0,84).

Los datos sobre hormigueros y saltarines coinciden en reportar valores de fertilidad más

bajos, con valores que podría estar cerca a 0,30 (ANEXO D).

2.4.4 Historias de capturas

Las historias de captura oscilaron entre 15 (W. poecilinotus) y 77 (D. johannae); la

captura de las especies de colibríes y de saltarines fue más frecuente que la de

hormigueros y hormigueritos, pero el número de recapturas en colibríes fue en general

Capítulo 2 35

bajo (8,4 en promedio), especialmente en los estados de inmaduro. Fue muy difícil lograr

capturas de hormigueros, por lo que las especies de este grupo tuvieron los números

bajos de historias de captura (20, 22 por especie). Para estudios futuros es necesario

aumentar el tamaño de la muestra, preferiblemente aumentando el número de

transectos.

2.4.5 Patrones de historia de vida de las aves y tendencia en el

continuo rápido-lento

En todas las aves de sotobosque estudiadas las elasticidades (e) más altas

correspondieron a la supervivencia, con M. axillaris, W. poecilinotus, D. johannae

mostrando los mayores valores (entre 0,96-0,81), conformando un primer grupo (Tabla 2-

2). En P. albifrons, P. guy, X holochlora y M. myiotherinus la elasticidad de la

supervivencia fue ligeramente menor (entre 0,76-0,65), pero mucho mayor que las

elasticidades del crecimiento o la fertilidad, agrupadas en un segundo grupo. Para L.

coronata y P. syrmathophorus, E. condamini y T. furcata la elasticidad de la

supervivencia se redujo aún más (entre 0,56-0,45), pero el crecimiento y la fertilidad

ganaron importancia (cerca a 0,30 la primera y a 0,15 la segunda), constituyendo un

tercer grupo.

Al ubicar a las diferentes especies de aves de sotobosque en el triángulo demográfico

vemos al grupo de M. axillaris, W. poecilinotus y D. johannae, ubicado muy cerca al

extremo lento (Figura 2-3); un grupo intermedio conformado por P. albifrons, P. guy, X.

holochlora y M. myiotherinus, y un poco más alejadas L. coronata, P. syrmatophorus, E.

condamini y T. furcata.

De estos resultados se puede concluir que M. axillaris, W. poecilinotus y D. johannae

basan su estrategia de historia de vida en la supervivencia, con una tasa de crecimiento

baja y muy bajo esfuerzo reproductivo. Las aves en el segundo grupo (P. albifrons, P.

guy, X. holochlora y M. myiotherinus) centran su estrategia de historia en la

supervivencia, pero el crecimiento es importante. Las otras especies, L. coronata, P.



syrmathophorus, E. condamini y T. furcata tienen historias de vida estructuradas en la

supervivencia y el crecimiento, donde la fertilidad es relativamente importante en

comparación a las demás especies; son especies que crecen más rápido que las del

primer grupo, hacen un mayor esfuerzo reproductivo que las primeras, pero su esperanza

de vida es menor.

Tabla 2-2. Ordenamiento de 11 especies de aves de sotobosque del piedemonte

amazónico colombiano en el continuo rápido-lento, según elasticidades (e) de

supervivencia (φ), crecimiento (ψ) y fertilidad (F).

Extremo Especie (e) φ

(e) ψ (e) F

Lento

Alta Baja

Grupo I

Myrmotherula axillaris 0,96 0,01 0,01

Willisornis poecilinotus 0,86 0,09 0,05

Doryfera johannae 0,81 0,12 0,06

Pithys albifrons 0,76 0,16 0,08

Grupo II

Phaethornis guy 0,72 0,19 0,09

Xenopipo holochlora 0,68 0,21 0,11 Myrmoborus myiotherinus 0,65 0,24 0,12

Grupo III

Lepidothrix coronata 0,56 0,3 0,15

Phaethornis syrmatophorus 0,56 0,29 0,15

Eutoxeres condamini 0,49 0,34 0,17

Thalurania furcata 0,45 0,36 0,18

Promedio 0,69 0,21 0,12

Rápido Baja Alta

2.4.6 Historia de vida y su efecto sobre la demografía

En todas las aves de este estudio la supervivencia fue la variable con mayor elasticidad.

Esto implica que sus poblaciones son muy susceptibles a cambios demográficos por

variaciones en la tasas de supervivencia. La susceptibilidad poblacional a las variaciones

en supervivencia es muy alta en M. axillaris, W. poecilinotus y D. johannae donde la

elasticidad de la supervivencia está entre 80-96% (Tablas 2-2). En las aves que forman el

segundo grupo (P. albifrons, P. guy, X. holochlora y M. myiotherinus), la elasticidad de la

supervivenciacia sigue mostrando el valor más alto, pero gana importancia el

Capítulo 2 37

crecimiento. El comportamiento demográfico de estas especies es más afectado por

variaciones en la supervivencia y en el crecimiento.

Las especies más alejadas del extremo lento (L. coronata, P. syrmatophorus, E.

condamini y T. furcata), muestran las elasticidades de las supervivencias más bajas

dentro del conjunto de especies estudiadas, pero aún así es mayor que la del crecimiento

o de la fertilidad. En estas especies la importancia del crecimiento aumenta, de tal forma

que las elasticidades de las tres variables (supervivencia, crecimiento y fertilidad) juegan

un papel importante en el comportamiento de λ, dando a estas especies un rango de

ajuste a los cambios más amplio que las del primero grupo y segundo grupo.

Figura 2-3. Ubicación de las historias de vida de 11 especies de aves de sotobosque en

el triángulo demográfico (Silvertown et al. 1993). M. axillaris, W. poecilinotis y D.

johannae se ubican muy cerca al extremo lento, con valores de supervivencia altos. Las

demás especies se alejan del extremo lento, sin salir de ese sector en la medida que (e)

φ se reduce y (e) ψ y (e) F aumentan.



2.5 Discusión

Las aves Neotropicales se caracterizan por presentar supervivencias altas y fertilidades

bajas (Moreau 1944, Skutch 1985, Ricklefts 2000, Cardillo 2002), similar a lo registrado

para las aves incluidas en esta investigación (supervivencia 0,71 en promedio y

fertilidades inferiores a 1,0, según mi estimación, ver Anexo D). La relación inversa entre

supervivencia y fecundidad determina la aparición de diferentes patrones de historia de

vida (MacArthur y Wilson 1967, Pianka 1970), por lo que esos datos permiten sugerir que

las aves incluidas en esta investigación presentan historias de vida tipo lento. Sin

embargo, las escalas diferentes en que están medidos los parámetros dejan la

incertidumbre de cual es la contribución real a la historia de vida. Adicionalmente falta

incorporar el otro parámetro demográfico básico que es la transición. Pocos estudios se

han ocupado de evaluar las transiciones entre diferentes estados de desarrollo en aves

Neotropicales (Willis y Oniki 1978, Robinson et al. 2010). Los resultados de este estudio

muestran que la probabilidad media de pasar de juvenil a subadulto es 0,593 y la de

pasar de subadulto a adulto es 0,361, valores que implican tasas de crecimiento más

bien bajas.

Las elasticidades, que permiten comparar de forma estandarizada la contribución de los

parámetros demográficos en el tipo de historia de vida, muestran que en esta

investigación la supervivencia aporta cerca del 70%, la transición el 21% y la fertilidad

solo el 12%. Esto permite concluir que las aves objeto de esta investigación tienen

patrones de historia de vida tipo lento.

Los resultados también muestran que las aves estudiadas difieren ligeramente en los

tipos de historia de vida, hechos similares a los observados para otros grupos de aves

(Saether 1998, Saether y Bakke 2000, Ricklefs y Wikelski 2002) y que se aprecia

claramente en su ubicación sobre el triángulo demográfico. Las variaciones están dados

por la relación inversa entre la supervivencia con el crecimiento y la fertilidad, como se

esperaría que ocurra en el marco de la teoría del continuo rápido-lento. Este hecho que

parece poco trascendente, implica diferencias en los esquemas de distribución de

Capítulo 2 39

recursos destinados a supervivencia, crecimiento y fertilidad. Por ejemplo, especies

como M. axillaris, W. poecilinotus se ubican cerca al valor máximo del eje de la

supervivencia, priorizando en más del 86% los recursos para ese fin, mientras que E.

condamini y T. furcata, se alejan de ese extremo, dedicando solo un 45-49% para

sobrevivencia, pero aumentando la importancia del crecimiento (34-36%) y la fecundidad

(17-18%). Este esquema está muy relacionado con la historia evolutiva de cada especie

y tiene implicaciones en la potencialidad de tener éxito en uno u otro tipo de hábitat o en

la forma de reaccionar ante algún tipo de perturbación. Por ejemplo, M. axillaris, W.

poecilinotus y D. johannae, altamente dependientes del bosque, verían muy afectada su

supervivencia en caso de degradación o pérdida del bosque conservado; por el contrario

T. furcata, la especie menos lenta del grupo, con dependencia media del bosque y la

capacidad de usar una serie de hábitats, incluyendo bosques conservados, áreas

secundarias y rastrojos, podría verse poco afectada.

La teoría del continuo rápido-lento predice que en especies tipo rápido los rasgos de

historia de vida relacionados con la reproducción tienen una marcada influencia sobre λ,

mientras que la supervivencia es importante en especies tipo lento (Promislow y Harvey

1990, Franco y Silvertown 1996, Oli y Dobson 2003, Oli 2004,). Dado que las aves en

esta investigación tienen historias de vida tipo lento y su estrategia de historia de vida se

basa en mantener valores de supervivencia altos, variaciones en este parámetro tendrán

un efecto directo sobre la demografía de sus poblaciones. En poblaciones de especies

como M. axillaris, W. poecilinotus y D. johannae, λ serían muy sensible a cambios en la

supervivencia, mientras que en especies con historia de vida menos lento, como P.

albifrons, P. guy, X. holochlora, M. myiotherinus, L. coronata P. syrmathophorus, E.

condamini y T. furcata, los cambios en λ se podrían atribuir no solo a la supervivencia,

sino también al crecimiento y a la fertilidad.

Teniendo en cuenta el rápido deterioro de la cobertura vegetal en el piedemonte

amazónico colombiano (Kattan 1997, Etter et al. 2006, Rangel-Ch 2006) y de la

amazonia en general (Stouffer y Bierregaard 1995a, Lees y Peres 2006), los resultados

de esta investigación son importantes para llamar la atención sobre la vulnerabilidad de



las aves de sotobosque dada la fragilidad de sus poblaciones ante presiones que afecten

primariamente sus tasas de supervivencia.

2.6 Conclusiones

La aves de este estudio presentaron tasas promedio de supervivencia altas (0,71), de

transición de medias a bajas (0,59-0,36) y de fertilidad bajas (probablemente inferiores a

1,0).

Las elasticidades muestran que para las aves de esta investigación la supervivencia

aporta cerca del 70%, la transición el 21% y la fertilidad solo el 12% en la conformación

de las historias de vida, hecho que permite concluir que las aves de bosque objeto de

esta investigación tienen patrones de historia de vida tipo lento.

Las aves de sotobosque mostraron tener patrones de historia de vida tipo lento (M.

axillaris, W. poecilinotus y D. johannae), a patrones menos lentos (P. albifrons, P. guy, X.

holochlora, M. myiotherinus, L. coronata P. syrmathophorus, E. condamini y T. furcata).

De las especies de bosque incluidas en este estudio ninguna tuvo un patrón de historia

de vida tipo rápido.

Las aves de este estudio difieren ligeramente en los tipos de historia de vida debido a los

esquemas de distribución de recursos destinados a supervivencia, crecimiento y

fertilidad. Las variaciones están dados por la relación inversa entre la supervivencia con

el crecimiento y la fertilidad, como se esperaría que ocurra en el marco de la teoría del

continuo rápido-lento. Este esquema está muy relacionado con la historia evolutiva de

cada especie y tiene implicaciones en la potencialidad de tener éxito en uno u otro tipo de

hábitat o en la forma de reaccionar ante algún tipo de perturbación.

Capítulo 2 41

Dado que las aves en esta investigación tienen historias de vida tipo lento y su estrategia

de historia de vida se basa en mantener valores de supervivencia altos, la variación en

este parámetro tendrá un efecto directo sobre la demografía de sus poblaciones. Sin

embargo, en especies con historia de vida menos lento los cambios en λ se podrían

atribuir no solo a la supervivencia, sino también al crecimiento y a la fecundidad.

Las especies tipo lento como M. axillaris, W. poecilinotus y D. johannae, altamente

dependientes del bosque, podrían ver muy afectada su supervivencia por degradación o

perdida del bosque conservado. Siendo la supervivencia el parámetro con mayor

influencia sobre la demografía en especies con historias de vida tipo lento, este tipo de

especies podrían ser altamente vulnerables ante las presiones de selección inducidas por

eventos como la fragmentación.

Las especies menos lentas, como L. coronata, P. syrmathophorus, T. furcata, con

dependencia media del bosque y capacidad para usar una gran variedad de hábitats

secundarios, podrían ver menos afectada su supervivencia por fragmentación del bosque

continuo. En estas especies el parámetro que tiene mayor influencia sobre la demografía

es la supervivencia, pero el crecimiento y/o fecundidad en conjunto tienen un peso similar

al de la supervivencia. Con estas características de historia de vida es probable que

estas especies puedan adaptarse mejor a los cambios en la cobertura del bosque y

tengan una vulnerabilidad baja a la fragmentación.

.

3. Capítulo 3. Efecto de la fragmentación sobre los patrones de historia de vida y la demografía en aves de sotobosque del piedemonte amazónico colombiano

3.1 Introducción

En los últimos 20-30 años se ha generado una gran cantidad de información relacionada

con los efectos que sobre la biodiversidad causa la pérdida y fragmentación del hábitat

(Leck 1979, Saunders et al. 1991, Andren 1994, Fahrig 2001, Lees y Peres 2006). Estas

investigaciones han permitido identificar patrones de extinción de especies en relación

con las características espaciales de la fragmentación. Sin embargo, estos trabajos no

permiten identificar los efectos particulares al interior de cada población, ni la respuesta

demográfica de cada una de ellas.

Cada población tiene unas características de historia de vida y demográficas particulares,

por lo que su respuesta a presiones como las inducidas por la fragmentación no es

homogénea. Algunas especies son más vulnerables que otras a cambios en el ambiente

y por ello su probabilidad de extinción podría ser mayor que las menos sensibles.

Conocer los patrones de historia de vida permiten identificar las parámetros que

modifican la tendencia de una población y eventualmente hacerla proclive a la extinción.

La teoría del continuo rápido-lento predice que en especies con historia de vida tipo

rápido los rasgos relacionados con la reproducción tienen una marcada influencia sobre

λ, mientras que la supervivencia es importante en especies tipo lento (Promislow y

Harvey 1990). Estos patrones han sido verificados en varias regiones del mundo con



diferentes tipos de organismos (Franco y Silvertown 1996, Saether et al. 1996, Saether y

Bakke 2000, Oli y Dobson 2003, Stahl y Oli 2006, Clark y Martin 2007).

Las aves Neotropicales de bosque tienen rasgos de historia de vida (Skutch 1985,

Ricklefs 2000) que las ubica en la región lenta del continuo rápido-lento, pero no hay

información publicada de cómo los patrones de historia de vida determinan la respuesta

demográfica de aves Neotropicales ante cambios ambientales (Lampila et al. 2005).

Para avanzar en el estudio de la historia natural de las aves Neotropicales y para mejorar

sus opciones de conservación es sumamente importante conocer el efecto que la

fragmentación podría causar sobre los patrones de historia de vida de las aves de

sotobosque y poder predecir su respuesta demográfica.

Del postulado de la teoría del continuo rápido-lento se puede predecir que las especies

de aves Neotropicales con desarrollo rápido, esfuerzo reproductivo alto y vida corta que

viven en fragmentos, tendrán tasas de fertilidad menores que las observadas en hábitats

continuos; por otro lado, las especies con desarrollo lento, esfuerzo reproductivo bajo y

vida larga que habitan los fragmentos tendrán mortalidades más altas que aquellas que

viven en hábitats continuos. Para cumplir el propósito formule las siguientes preguntas:

¿Qué especies de las estudiadas en el bosque continuo persisten en el ambiente

fragmentado? ¿Se ha modificado su patrón de historia de vida? ¿Se ha modificado su

ubicación relativa en el continuo rápido-lento? ¿Se ha modificado la relación historia de

vida-demografía? El objetivo de este capítulo es conocer y contrastar la demografía y

los patrones de historia de vida de algunas especies de aves de sotobosque en hábitats

continuos y fragmentados del piedemonte amazónico colombiano en el contexto de la

teoría del continuo rápido-lento.


El área de estudio está ubicada en el piedemonte amazónico colombiano en jurisdicción

del municipio de Belén de Los Andaquíes, Caquetá. Los sitios de muestreo se localizan

Capítulo 3 45

en las veredas La Quisayá (1°35’29.6”N-75°56’17.5”W) y La Resaca (1°27’31.3”N-

75°52’51.7”W), ubicados entre los 750-850 m. de altitud y separados un sector del otro

unos 19 Km en línea recta (Figura 1-1).

Las características climáticas y bióticas de los sitios de muestreo se describieron en el

capítulo 1. La cobertura vegetal de La Quisayá permanece casi intacta manteniendo un

nivel de conectividad alto y es tomada en este estudio como bosque continuo (BC),

mientras que en La Resaca presenta una serie de fragmentos inmersos en una matriz de

potreros y cultivos con niveles medios y bajos de conectividad, tomada en este estudio

como bosque fragmentado (BF) (Figura 1-2). Es improbable el contacto entre

poblaciones del BC con las del BF debido a factores como la distancia, la topografía, las

modificaciones antrópicas del paisaje; adicionalmente, durante el periodo de muestreo

ninguna de las aves marcadas en un ambiente fue recapturada en el otro.

3.3 Métodos

La metodología empleada en este capítulo es básicamente la misma descrita en el

capítulo 2. A continuación describo únicamente los métodos que cambiaron.

3.3.1 Historia de vida y su efecto sobre la demografía

El conjunto inicial de especies marcadas incluyó cerca de 30 especies, pero después de

dos años de marcaje solo las especies nombradas a continuación tuvieron un número

apropiado de recapturas para realizar los análisis. El estudio incluyó 11 poblaciones de

aves de sotobosque en el BC y 8 en el BF. Estas fueron con cinco especies de colibríes

(Eutoxeres condamini, Phaethornis guy, P. syrmatophorus, Doryfera johannae y

Thalurania furcata), cuatro de hormigueritos y hormigueros (Myrmotherula axillaris,

Myrmoborus myiotherinus, Pithys albifrons y Willisornis poecilinotus) y dos saltarines

(Lepidothix coronata y Xenopipo holochlora) (ANEXO B). E. condamini y X. holochlora no

fueron registrados en el BF; excluí a P. guy de los análisis en el BF pues tuvo un baja

frecuencia de capturas haciendo que los datos de recapturas fueran insuficientes para

hacer los análisis. El grupo incluye especies de taxa diferentes a nivel de orden



(Apodiformes y Passeriformes) y a nivel de familia (Trochilidae, Thamnophilidae y

Pipridae); unas especies tienen rangos geográficos grandes y usan una gran variedad

de hábitats (como T. furcata y M. axillaris), y otras poseen rangos pequeños y usan

hábitats principalmente boscosos (como D. johannae) (ANEXO I).

3.4 Resultados

3.4.1 Esfuerzo de muestreo y ajuste de los datos

En ocho ocasiones entre junio de 2009 y junio de 2011 capturé, marqué y monitoree el

comportamiento de 975 individuos de 11 especies de aves de sotobosque (485

individuos de 11 especies en el BC con 637 eventos de captura-recaptura; 490 individuos

de 8 especies en el BF con 680 eventos de captura-recaptura) (ANEXOS E y G). El

número de animales marcados y el de recapturas en el BF fue mayor que en el BC

principalmente por la abundancia de individuos de Lepidothrix coronata, Doryfera

johannae y Phaethornis syrmatophorus.

El análisis del ajuste de los datos para verificar los supuestos de homogeneidad en

captura (1) y homogeneidad en supervivencia (2) muestra que en la mayoría de las

historias de captura hay subdispersión, es decir ĉ < 1 (ANEXOS E y G). Las desviaciones

de ĉ ligeramente diferentes a 1 son comunes y se pueden corregir en MARK

simplemente ajustando ĉ = 1; las desviaciones de ĉ por debajo de 1, como las

registradas en este estudio, permiten suponer que los datos se ajustan al modelo

(Schwarz 2005, Cooch y White 2010). Como en tres especies del BC (E. condamini, D.

johannae, W. poecilinotus) y en una especie del BF (M myiotherinus) los datos fueron

insuficientes para calcular ĉ, los resultados obtenidos para estas especies deben ser

tomados con precaución.

3.4.2 Estimados de p, φ y ψ

La probabilidad de captura fue mayor en el BC que en el BF para la mayoría de las

especies, excepto para P. syrmathoporus y W. poecilinotus, adicionalmente siempre fue

Capítulo 3 47

más probable capturar adultos (con excepción de D. johannae) que subadultos o

juveniles (ANEXOS F y H).

3.4.3 Aproximación F

Dado que la depredación de nidos en el bosque fragmentado es hasta un 20% mayor

que en el bosque continuo (Oniki 1979, Arango-Vélez y Kattan 1997, Young et al. 2008),

la fertilidad que use para el BF fue 20% menor que la obtenida para el BC (ANEXO D).

3.4.4 Historias de captura

Para el BC, las historias de captura oscilaron entre 15 (W. poecilinotus) y 77 (D.

johannae), mientras que en el BF estuvieron entre 11 (M. myiotherinus) y 155 (L.

coronata). En ambos ambientes la captura de las especies de colibríes y de saltarines fue

más frecuente que la de hormigueros y hormigueritos. El número de recapturas,

especialmente en colibríes y en hormigueros fue muy bajo sobre todo en los estados de

inmaduro. Fue muy difícil lograr capturas de hormigueros, pero las recapturas fueron más

frecuentes que las de colibríes. Para estudios futuros es necesario aumentar el tamaño

de la muestra, preferiblemente aumentando el número de transectos.

3.4.5 Comparación de los patrones de historia de vida entre BC y

BF

Del BC al BF la tasa media de supervivencia fue el parámetro que más cambio en todas

las especies de aves de sotobosque estudiadas. En las especies como W. poecilinotus,

M. axillaris, P. albifrons y D. johannae, la tasa promedio de supervivencia decayó

notablemente con un efecto más pronunciado sobre juveniles y subadultos (ANEXO F y

H). En los tres hormigueros, la tasa de supervivencia se redujo en un 21%, mientras que

en el D. johannae bajo cerca del 12%. La transición de juvenil a adulto en estas especies

fue más rápida en el BC que la observada en el BF.



En las demás especies la tasa promedio de supervivencia aumentó en todos los estados

de desarrollo en el BC en comparación con la registrada en el hábitat continuo (ANEXOS

F y H). Por especies, el mayor aumento promedio ocurrió en P. syrmatophorus (69%),

seguido por M. myotherinus (65%), L. coronata (28%) y T. furcata (24,2%). En estas

especies la transición de juvenil a adulto fue en promedio más lenta que en el BC.

3.4.6 Contribución de los parámetros básicos a la historia de vida

La fragmentación del hábitat cambió el valor de los parámetros básicos y su contribución

a la historia de vida. En especies como M. axillaris, W. poecilinotus, D. johannae y P.

albifrons la elasticidad de la supervivencia bajó de un 20-30%. Al mismo tiempo en estas

especies las elasticidades del crecimiento y de la fertilidad aumentaron (Tabla IV-1). En

las especies que vieron favorecida su tasa de supervivencia (M. myotherinus, L.

coronata, P. syrmatophorus y T. furcata), la elasticidad de la supervivencia aumentó con

relación a la observada en el BC, mientras que las elasticidades del crecimiento y

fecundidad se redujeron.

Los cambios en (e) de la supervivencia, crecimiento y fertilidad hacen que los patrones

de historia de vida de las aves cambien de ubicación en el triángulo demográfico. Las

aves afectadas en su supervivencia se alejaron del extremo lento, mientras que las

demás se acercaron a ese sector, (FIGURA IV-1). En el BF, P. albifrons fue la especie

que menos modificó su ubicación en el triángulo demográfico, aunque la supervivencia se

redujo notablemente. Las aves en las que se redujo la supervivencia se compensó el

cambio con aumentos principalmente en el crecimiento y en menor grado con aumentos

en la fertilidad. En las especies con aumentos en su supervivencia, se redujo el

crecimiento y la fertilidad.

Capítulo 3 49

Tabla 3-1. Comparación de las elasticidades (e) de las especies de aves en bosque

continuo (BC) vs bosque fragmentado (BF). Las especies aparecen en la tabla

considerando en primera instancia la (e) supervivencia (φ) más alta en el BC y debajo la

(e) supervivencia en el BF.

Extremo Especie Bosque (e)φ (e)ψ (e)F

Lento

Alta Baja Baja

Myrmotherula axillaris

C 0,96 0,01 0,01

F 0,68 0,22 0,11

Willisornis poecilinotus

C 0,86 0,09 0,05

F 0,58 0,28 0,14

Doryfera johannae

C 0,81 0,12 0,06

C 0,52 0,32 0,16

Pithys albifrons

C 0,76 0,16 0,08

C 0,69 0,21 0,1

Phaethornis guy

C 0,72 0,19 0,09

C -- -- --

Xenopipo holochlora

C 0,68 0,21 0,11

C -- -- --

Myrmoborus myiotherinus

C 0,65 0,24 0,12

C 0,9 0,07 0,03

Lepidothrix coronata

C 0,56 0,3 0,15

C 0,71 0,19 0,1

Phaethornis syrmatophorus

C 0,56 0,29 0,15

C 0,69 0,21 0,1

Eutoxeres condamini

C 0,49 0,34 0,17

C -- -- --

Thalurania furcata

C 0,45 0,36 0,18

C 0,57 0,29 0,14

Rápido Baja Alta Alta



Figura 3-1. Cambio en la ubicación de las especies en el triángulo demográfico del BC

al BF. A la derecha, la ubicación de las aves según sus historias de vida en el BC; a la

izquierda, variación en la ubicación de las especies: especies más alejadas del extremo

lento (arriba), especies intermedias (centro), especies más cercanas al extremo lento

(abajo).

Capítulo 3 51

3.4.7 Comparación de la influencia de las historias de vida sobre

la demografía de las aves BC vs BF

En el BF la elasticidad de la supervivencia siguió siendo el parámetro con el valor más

alto en todas las especies, siendo este parámetro el más influyente sobre λ. En las

especies donde la tasa de supervivencia cayó, se compensó el desbalance aumentando

el crecimiento (muy notable en M. axillaris y W. poecilinotis) y la fertilidad (muy notable en

M. axillaris y W. poecilinotus y D. johannae) (Tabla IV-1). En las especies con aumentos

en la supervivencia, como M. myiotherinus, L. coronata, P. syrmatophorus y T. furcata,

se redujo el crecimiento y la fertilidad.

3.5 Discusión

La fragmentación tiene un marcado efecto en la persistencia de las poblaciones silvestres

(Saunders et al. 1991, Andren 1994, Fahrig 2001). Los cambios en conectividad

modifican variables físicas del hábitat y el aumento en la competencia y la depredación

afectan aspectos como la supervivencia y/o la reproducción, cambios que finalmente

pueden llevar a la extinción de las poblaciones más vulnerables (Andren 1994, Lees y

Peres 2006).

La respuesta demográfica de las poblaciones a perturbaciones como la fragmentación

está definida por el patrón de historia de vida (Stearns 2004, Clark y Martin 2007). Las

aves tipo lento, como M. axillaris, W. poecilinotus, D. johannae y P. albifrons en este

estudio, cuando pasan de un hábitat continuo a uno fragmentado deben soportar

reducciones en sus tasas de supervivencia, mientras que especies menos lentas, como

M. myiotherinus, L. coronata, P. syrmatophorus, T. furcata, se ven favorecida por

incrementos en la supervivencia. Teniendo en cuenta que la teoría del continuo rápido-

lento permite predecir que en especies de aves con historias de vida tipo lento que

habitan los fragmentos tendrán mortalidades más altas que aquellas que viven en

hábitats continuos, se puede concluir que M. axillaris, W. poecilinotus, D. johannae y P.

albifrons, en las que la contribución de sus parámetros a la historia de vida en el BC y BF

se ajustó a las predicciones derivadas de la teoría del continuo rápido-lento, son especies



con historias de vida tipo lento. El valor más bajo de supervivencia entre estas especie en

el BC fue 0,81 y ese podría ser un umbral para identificar especies tipo lento.

Por debajo de ese valor en el BC están P. albifrons (0,76), P. guy (0,72) y X. holochlora

(0,68), cuya historia de vida podría estar hacia la mitad entre el extremo K y el límite K-r.

Pero como esas especies o no tuvieron datos suficientes o no estuvieron presentes en el

BF, no es posible concluir sólidamente sobre su tipo de historia de vida.

Las especies con supervivencias por debajo de 0,65 en el BC, la aumentaron en el BF,

pero en general no mucho más allá de 0,70 (a excepción de M. myiotherinus que

aumentó de 0,65 en el BC a 0,90 en el BF). Estas especies (L. coronata, P.

syrmatophorus y T. furcata) tienen historias de vida tipo lento, pues la supervivencia

hace la mayor contribución a sus historias de vida, pero podrían estar ubicadas hacia

límite entre K-r. E. condamini con una supervivencia de 0,49 en el BC, podría estar en

este grupo, pero dado que no la registré en el BF, no puedo concluir consistentemente al

respecto.

La estrategia de las especies tipo lento más extremas para compensar la disminución en

la tasa de supervivencia fue aumentar las tasas de crecimiento y de fertilidad, mientras

que la estrategia en especies menos lentas, donde la tendencia de la supervivencia fue a

aumentar, fue crecer lentamente y reducir el esfuerzo reproductivo. Las aves tropicales

de bosque se caracterizan por sus altas tasas de supervivencia y baja fertilidad (Cody

1966, Skutch 1985, Karr et al. 1990, Ricklefs 2000). Crecer rápido puede traer

consecuencias negativas para el individuo como un bajo nivel nutricional o menos

habilidades de forrajeo, hechos que reducen la probabilidad supervivencia y aumentan el

riesgo de depredación (Remes 2006, Rompré y Robinson. 2008, Ryder et al. 2008). De

otro lado, la fertilidad es una característica biológica que tiene un rango de variación

pequeño e implica una alta inversión energética (Stearns 2004, Skutch 1985). Por ello,

aves con historias de vida tipo lento en ambientes fragmentados deben enfrentar

limitaciones y grandes desventajas.

Capítulo 3 53

En situaciones de alto estrés, las aves de sotobosque mantuvieron su patrón de historia

de vida, siendo la supervivencia el parámetro con mayor efecto sobre λ. Este

comportamiento es similar al observado en otras especies de aves en zonas templadas

con historia de vida tipo lento, donde mantener tasas de supervivencia altas es básico

para el mantenimiento de sus poblaciones (Saether y Bakke 2000, Stahl y Oli 2006, Clark

y Martin 2007).

Los resultados de este estudio muestran que los efectos negativos de la fragmentación

pueden afectar a diferentes tipos de aves de sotobosque. Estudios anteriores habían

establecido que la fragmentación era particularmente adversa para aves como

hormigueros (Formicariidae, Thamnophilidae) que forrajean o anidan en o cerca al suelo,

frugívoros e insectívoros del estrato medio y dosel, al mismo tiempo que los nectarívoros

de sotobosque (Trochilidae) parecían poco afectados (Kattan et al. 1994, Restrepo y

Gómez 1998, Stouffer y Bierregaard Jr. 1995a, 1995b, Renjifo 2001, Lampila et al. 2005,

Benet y Owens 2006, Lees y Peres 2006, Lees y Peres 2010). Los resultados

presentados en el capítulo 1 y en este capítulo muestran que especies de aves con

patrones de historia de vida tipo lento son afectados negativamente en su supervivencia

por la fragmentación.

En otras investigaciones se han identificado características ecológicas de las aves de

bosque como predictores del grado de vulnerabilidad a la fragmentación. Las especies

con alta dependencia de la cobertura vegetal y áreas de distribución pequeñas serían

más proclives a extinguirse por perdida de la cobertura vegetal (Kattan et al. 1994,

Renjifo 2001, Lees y Peres 2006, 2008).

El análisis de estas variables tuvo un valor predictivo menor que el proporcionado por el

análisis del tipo de historia de vida al momento de pronosticar la vulnerabilidad de las

aves a la fragmentación. Por ejemplo, la vulnerabilidad de D. johannae y X. holochlora,

con alta dependencia del bosque y áreas de distribución pequeñas (460.000, 478.000



Km2, respectivamente) (Hilty y Brown 2001, UICN 2012), se pudo predecir correctamente

con base en la dependencia del bosque y el tamaño del área de distribución. Pero en

especies como M. axillaris y W. poecilinotus con alta dependencia del bosque con áreas

de distribución grandes (7’980.000, 6’430.000 Km2, respectivamente), ó en P.

syrmatophorus con alta dependencia del bosque y área de distribución pequeña

(160.000 Km2), la predicción no fue correcta (ANEXO I).

El conocimiento relacionado con los patrones de historia de vida de las aves tropicales

del que disponemos es limitado y aunque en los últimos años se ha venido

incrementando, persisten grandes vacíos de información tanto por la diversidad de

especies, como por la falta de investigaciones. Es necesario generar información sobre

los patrones de historia de vida de un mayor número de especies, con periodos de

muestreo que permitan la estimación robusta de parámetros. Obtener ese tipo

información es fundamental para fortalecer las iniciativas de conservación de las aves

(Sæther et al. 1996) en áreas como el piedemonte amazónico colombiano, donde las

actividades agrícolas y de infraestructura, la fragmentación de la cobertura vegetal, la

minería podrían estar actuando de forma sinérgica con fenómenos nuevos como el

calentamiento climático global en contra de la supervivencia de las aves andinas que aún

no han reconocidas como en peligro (Marini et al. 2009), como los hormigueros

(Thamnophilidae y Formicariidae) y los saltarines (Pipridae).

3.6 Conclusiones

La fragmentación del hábitat afectó los patrones de historia de vida y la demografía de 8

de 11 especies de aves de sotobosque en el piedemonte amazónico colombiano. La

respuesta a la perturbación no fue uniforme, sino que varío en dependencia al patrón de

historia de vida.

Las poblaciones de aves de bosque incluidas en este estudio tienen patrones de historia

de vida tipo lento, con unas especies ubicadas cerca al extremo lento, otras especies

Capítulo 3 55

ubicadas hacia la mitad de K y un tercer conjunto de especies localizadas en el límite K-

r. En las poblaciones ubicadas cerca al extremo lento como Myrmotherula axillaris,

Willisornis poecilinotis y Doryfera johannae, la presión ejercida por los cambios en la

continuidad de la cobertura vegetal causaron una marcada reducción en la tasa de

supervivencia. Xenopipo holochlora, la cuarta especie de este grupo de captura frecuente

en el BC, no fue registrada en el BF, siendo probable que la población no haya logrado

adaptarse a la drástica reducción en supervivencia en el hábitat fragmentado.

Del grupo ubicado de forma intermedia, en Pithys albifrons la supervivencia se redujo

ligeramente, mientras que en Myrmoborus myiotherinus aumento notablemente. En las

especies más alejadas del extremo lento, Phaethornis syrmatophorus, Lepidothix

coronata y Thalurania furcata, la supervivencia aumento. Eutoxeres condamini, una

especie alejada del extremo lento en BC, no fue registrada en el BF, pero su ausencia

podría estar más relacionada con la distribución de recursos florales importantes para la

especie, que a su habilidad para sobrevivir en estos ambientes.

El comportamiento de las aves tipo lento ante la fragmentación corresponde a las

predicciones de la teoría del continuo rápido-lento (Promislow y Harvey 1990), especies

que en hábitats fragmentos tendrían mortalidades más altas que en hábitats continuos.

A pesar de la perturbación el patrón de historia de vida de todas las especies se mantuvo

en el sector lento del continuo r-K, pero la ubicación relativa de las especies con respecto

al extremo K cambio del observado en el bosque continuo. Las especies que en el

bosque continuo se ubicaron próximas al extremo lento, en bosque fragmentado se

alejaron de esa posición; las especies alejadas del extremo lento en el bosque continuo,

en el bosque fragmentado se acercaron a esa posición.

La perturbación modificó marcadamente la relación entre parámetros demográficos

observada en el bosque continuo, pero la supervivencia siguió siendo el parámetro con

mayor influencia sobre la tasa finita de crecimiento (λ) en todas las especies. Las



especies tuvieron dos patrones de reacción demográfica ante la perturbación y los

cambios en la supervivencia. En las especies tipo lento, en las que la supervivencia se

redujo, la estrategia para equilibrar la historia de vida fue primer lugar aumentar la tasa

de crecimiento, como segunda opción incrementar la fecundidad. En las especies con

historia de vida tipo menos lento, donde la supervivencia aumento, la estrategia fue

reducir el esfuerzo en crecimiento y en fecundidad. Estos cambios ponen al límite a las

especies que en condiciones naturales están ubicadas cerca al extremo lento y favorecen

a las especies alejadas de ese sector.

Los resultados de esta investigación muestran que conocer los patrones de historia de

vida de las aves de sotobosque permite predecir la respuesta demográfica de sus

poblaciones ante cambios del ambiente, hecho que es sumamente importante para

avanzar en el estudio de su historia natural y en la identificación de los diferentes grados

de vulnerabilidad. Es necesario ampliar y hacer más sólido el conocimiento de los

patrones de historia de vida de las especies de aves nativas.

4. Conclusiones y recomendaciones

4.1 Conclusiones

La pérdida de especies de organismos silvestres va más allá del solo hecho de la

extinción. En el ámbito ecológico, esta pérdida impacta el comportamiento de las

poblaciones, la estructura de las comunidades y la funcionalidad de los ecosistemas. Por

ello es fundamental abordar el problema desde varias perspectivas. El propósito de esta

investigación fue conocer los efectos de la fragmentación sobre los grupos funcionales de

aves de sotobosque en el piedemonte amazónico colombiano (Capítulo 1) y buscar en

los patrones de historia de vida y en su efecto sobre la demografía en condiciones

naturales (BC, Capítulo 2) y en condiciones de perturbación (Capítulo 3) las causas de la

respuesta demográfica de las aves.

Los resultados mostraron la presencia de 202 especies de aves de sotobosque que

participan en la conformación de 6 grupos funcionales básicos. Los grupos más ricos en

especies fueron el de los insectívoros (97 especies), frugívoros (57) y el de los

nectarívoros (31 especies), contribución que es similar a la observada en en la planicie

amazónica, pero enriquecida con especies andinas, especialmente colibríes. Los 6

grupos funcionales básicos estuvieron representados tanto en el BC como en el BF, pero

la reducción en la riqueza de aves (56,5%) afectó notablemente a la mayoría de grupos

funcionales del BF, a excepción del grupo de los carroñeros. Los grupos funcionales más

afectados en su orden fueron los de los nectarívoros, carnívoros, frugívoros, insectívoros

y piscívoros. Se resalta que el grupo funcional de los nectarívoros fue uno de los más

afectados por la fragmentación (perdiendo cerca del 58% de las especies). Entre las

especies de aves más sensibles a la fragmentación están especies con áreas de

distribución pequeñas y algunas que figuran en alguna categoría de amenaza, como

Tinamus osgoodi (EN), Chamaepetes goudotii, Aburria aburri (NT), Eutoxeres condamini,



Campylopterus villaviscensio (NT), Phlogophilus hemileucurus (NT) y Heliodoxa gularis

(NT), Cephalopterus ornatus, Pipreola chlorolepidota (VU). Algunas de esas especies no

se conocían para la zona, por lo que con esta investigación se amplió su rango de

distribución al norte del río Caquetá.

Como consecuencia de la pérdida de especies de aves y su efecto sobre los grupos

funcionales en el ambiente fragmentado, procesos ecosistémicos puntuales como la

polinización, la producción y dispersión de frutos, el control de invertebrados y

vertebrados plaga podrían verse afectados negativamente, pudiendo acarrear en el largo

plazo problemas más graves como la reducción en el flujo genético, la disminución de la

germinación y efectos a nivel de la estructura de las cadenas tróficas.

El segundo aspecto abordado en esta investigación fue evaluar el efecto de la

fragmentación sobre algunas poblaciones de aves de sotobosque y como los patrones de

historia de vida juegan un papel determinante en la respuesta demográfica de cada

población y por lo tanto en su vulnerabilidad a la extinción.

El estudio de los patrones de historia de vida de las aves ha sido un tema ampliamente

discutido desde inicios del siglo pasado con investigaciones en la región templada y en la

región tropical del viejo mundo. Sin embargo, en la región Neotropical el tema ha sido

poco abordado, a excepción de algunos esfuerzos puntuales (Willis 1974, Snow 1962,

Skutch 1985, Rickfles 2000). El primer paso en esta investigación fue conocer los

patrones de historia de vida de algunas aves Neotropicales de sotobosque en su

ambiente natural, para luego poder comparar eso patrones con los registrados en el

bosque fragmentado.

Las aves del ambiente natural incluidas en esta investigación tienen historias de vida

donde el parámetro más importante es la supervivencia; al decrecer este parámetro ganó

importancia el crecimiento y en menor proporción la fertilidad. Las aves incluidas en esta

Conclusiones 59

investigación mostraron tener patrones de historia de vida tipo lento (M. axillaris, W.

poecilinotus, D. johannae y X. holochlora), a patrones menos lentos (P. albifrons, P. guy,

M. myiotherinus, L. coronata P. syrmatophorus y E. condamini, T. furcata). Ninguna de

las especies estudiadas tuvo un patrón de historia de vida tipo rápido. En las poblaciones

de aves con historias de vida tipo lento, el parámetro que dirige la tendencia de λ es la

supervivencia, mientras que en las menos lentas, los cambios en λ se podrían atribuir no

solo a la supervivencia, sino también al crecimiento y a la fecundidad. Estos resultados

son coherentes con lo planteado por Skutch (1985) con relación a la primacía del patrón

de historia de vida tipo lento en aves Neotropicales. De igual manera, el patrón de

historia de vida y la supervivencia como parámetro más influyente en la demografía de

estas poblaciones sigue las predicciones de la teoría del continuo rápido-lento

(Promislow y Harvey 1990).

Estas características permiten predecir que especies tipo lento como M. axillaris, W.

poecilinotus, D. johannae y X. holochlora, altamente dependientes del bosque, podrían

ver muy afectada su supervivencia por degradación del hábitat, configurándose como

altamente vulnerables ante las presiones de selección inducidas por la fragmentación.

Las especies menos lentas, como L. coronata, P. syrmatophorus, T. furcata, con

dependencia media del bosque, capacidad para usar una gran variedad de hábitats

secundarios y posibilidades de equilibrar su estrategia de historia de vida en base a

ajustes en supervivencia, crecimiento y/o fecundidad, serían menos vulnerables a los

efectos de la fragmentación.

Al contrastar los patrones de historia de vida registrados en el ambiente natural contra los

registrados en el fragmentado, es evidente que la perturbación del hábitat afecta los

patrones de historia de vida y la demografía de las aves de sotobosque. La respuesta a

la perturbación no fue uniforme, sino que varío en dependencia al patrón de historia de

vida. En las poblaciones ubicadas cerca al extremo lento como Myrmotherula axillaris,

Willisornis poecilinotis y Doryfera johannae hubo una marcada reducción en la tasa de

supervivencia. En Pithys albifrons la supervivencia se redujo ligeramente, mientras que

en Myrmoborus myiotherinus aumento notablemente. En las especies más alejadas del

extremo lento, Phaethornis syrmatophorus, Lepidothix coronata y Thalurania furcata, la



supervivencia aumento. El comportamiento correspondió a las predicciones de la teoría

del continuo rápido-lento (Promislow y Harvey 1990). A pesar de la perturbación el patrón

de historia de vida de todas las especies se mantuvo en el sector lento del continuo, pero

su ubicación relativa cambio con relación a lo observado en el bosque continuo.

La perturbación modifico la relación entre parámetros demográficos, pero la

supervivencia siguió siendo el parámetro con mayor influencia sobre la tasa finita de

crecimiento (λ) en todas las especies. En las especies en las que la supervivencia se

redujo, la estrategia para equilibrar la historia de vida fue aumentar la tasa de

crecimiento y en segundo lugar, incrementar la fecundidad. En las especies donde la

supervivencia aumento, la estrategia fue reducir el esfuerzo en crecimiento y en

fecundidad. Estos cambios ponen al límite a las especies que en condiciones naturales

están ubicadas cerca al extremo lento y favorecen a las especies alejadas de ese sector.

4.2 Recomendaciones

Los resultados de esta investigación muestran que conocer los patrones de historia de

vida de las aves de sotobosque permite predecir la respuesta demográfica de sus

poblaciones ante cambios del ambiente, hecho que es sumamente importante para

avanzar en el estudio de su historia natural y en la identificación de los diferentes grados

de vulnerabilidad. Es necesario, sin embargo, ampliar y hacer más sólido el conocimiento

de los patrones de historia de vida de las especies de aves nativas.

Continuar las investigaciones sobre la ecología funcional de aves de bosque, enfatizando

en nectarívoros, frugívoros e insectívoros, abarcando más puntos y tiempos más largos.

A.Anexo: Aves de sotobosque por grupo funcional

(G.F) registradas en dos sectores del piedemonte amazónico colombiano. Los GF están

numerados del 1-6 (1-Frugívoros, 2-Nectarívoros, 3-Carroñeros, 4-Insectívoros, 5-

Piscivoros, 6-Carnívoros); la taxonomía corresponde a Remsen et al. (2012). Los

sectores corresponde a La Quisayá (Qyá, bosque continuo) y La Resaca (Rca, bosque

fragmentado), señalé presencia =1 y ausencia = 0.

G.F. Género Especie Qyá Común Rca

1 Tinamus tao 1 0 0

1 Tinamus osgoodi 1 0 0

1 Tinamus major 1 0 0

1 Cripturellus cinereus 1 0 0

1 Cripturellus soui 0 1 0

1 Chamaepetes goudotii 1 0 0

1 Aburria aburri 1 0 0

1 Ortalis guttata 0 1 0

1 Odontophorus gujanensis 0 1 0

1 Patagioenas cayennensis 0 1 0

1 Patagioenas plumbea 0 1 0

1 Patagioenas subvinacea 0 1 0

1 Leptotila rufaxila 1 0 0

1 Geotrygon saphirina 1 0 0

1 Geotrygon montana 1 0 0

62 Demografía de aves de sotobosque en un paisaje fragmentado del


Continuación anexo A


1 Zemtrygon linearis 1 0 0

1 Ara severus 0 1 0

1 Orthopsittacca manilata 0 1 0

1 Pyrrhura melanura 1 0 0

1 Forpus modestus 0 1 0

1 Touit purpuratus 0 0 1

1 Brotogeris cyanoptera 1 0 0

1 Pionites melanocephalus 0 1 0

1 Pionus menstruus 1 0 0

1 Amazona ochrocephala 0 1 0

1 Baryphthengus martii 0 1 0

1 Capito auratus 0 1 0

1 Ramphastos swainsonii ambiguus

1 0 0

1 Ramphastos tucanos 1 0 0

1 Aulacorhynchus haematipygus 1 0 0

1 Selenidera reinwardtii 0 0 1

1 Pteroglossus inscriptus 0 1 0

1 Pteroglossus castanotis 0 1 0

1 Pteroglossus pluricinctus 1 0 0

1 Pteroglossus azara 0 1 0

1 Pipreola chlorolepidota 1 0 0

1 Ampeliodes tschudii 0 0 1

1 Rupicola peruvianus 0 1 0

1 Cephalopterus ornatus 1 0 0

1 Cotinga maynana 1 0 0

Anexo A. Aves del sotobosque por grupo funcional 63



1 Tachyphonus cristatus 1 0 0

1 Tachyphonus surinamus 0 1 0

1 Tachyphonus rufus 0 1 0

1 Ramphocelus carbo 1 0 0

1 Thraupis palmarum 0 1 0

1 Chlorochrysa calliparaea 1 0 0

1 Tangara xanthogastra 1 0 0

1 Tangara chilensis 1 0 0

1 Tangara gyrola 1 0 0

1 Tangara schrankii 1 0 0

1 Saltator grossus 0 1 0

1 Saltator maximus 0 1 0

1 Arremonops conirostris 1 0 0

1 Chlorospingus flavigularis 1 0 0

1 Piranga olivacea 0 1 0

1 Euphonia mesochrysa 1 0 0

1 Euphonia xanthogaster 0 1 0

2 Florisuga mellivora 0 1 0

2 Eutoxeres aquila 0 1 0

2 Eutoxeres condamini 1 0 0

2 Glaucis hirsutus 1 0 0

2 Threnetes leucurus 0 1 0

2 Phaethornis griseogularis 0 1 0

2 Phaethornis guy 0 1 0

2 Phaethornis syrmathophorus 0 1 0

2 Phaethornis bourcieri 0 1 0





2 Doryfera ludoviciae 1 0 0

2 Doryfera johannae 0 1 0

2 Schistes geoffroyi 1 0 0

2 Colibri delphinae 1 0 0

2 Heliothryx auritus 1 0 0

2 Anthracothorax nigricollis 1 0 0

2 Phlogophilus hemileucurus 1 0 0

2 Aglaiocercus kingi 0 1 0

2 Coeligena coeligena 1 0 0

2 Urosticte ruficrissa 1 0 0

2 Heliodoxa gularis 1 0 0

2 Heliodoxa schreibersii 1 0 0

2 Heliodoxa aurescens 1 0 0

2 Chlorostilbon mellisugus 1 0 0

2 Campylopterus largipennis 0 1 0

2 Campylopterus falcatus 1 0 0

2 Campylopterus villaviscensio 1 0 0

2 Thalurania furcata 0 1 0

2 Chrysuronia oenone 0 1 0

2 Dacnis cayana 1 0 0

2 Cyanerpes caeruleus 0 1 0

2 Chlorophanes spiza 1 0 0

3 Cathartes aura 0 1 0

3 Cathartes melambrotus 0 1 0

3 Coragyps atratus 0 1 0




4 Piaya cayana 0 1 0

4 Nyctidromus albicollis 0 1 0

4 Trogon viridis 0 0 1

4 Trogon rufus 0 0 1

4 Trogon collaris 1 0 0

4 Malacoptila fusca 0 0 1

4 Monasa flavirostris 1 0 0

4 Monasa morphoeus 0 0 1

4 Picumnus squamulatus 1 0 0

4 Veniliornis affinis 0 1 0

4 Campephilus haematogaster 0 1 0

4 Celeus grammicus 0 1 0

4 Sclerurrus caudacutus 0 1 0

4 Sclerurus albigularis 1 0 0

4 Synallaxis moesta 1 0 0

4 Cranioleuca gutturata 1 0 0

4 Ancistrops strigillatus 1 0 0

4 Philydor ruficaudatum 1 0 0

4 Philydor erythrocercum 1 0 0

4 Thripadectes virgaticeps 1 0 0

4 Automolus ochrolaemus 0 1 0

4 Automolus rubiginosus 1 0 0

4 Lochmias nematura 1 0 0

4 Xenops minutus 1 0 0

4 Dendrocincla fuliginosa 0 1 0

4 Glyphorhyncus spirurus 0 1 0





4 Xiphocolaptes promeropirhynchus 0 0 1

4 Dendrocolaptes certhia 0 0 1

4 Dendrocolaptes picumnus 0 1 0

4 Xiphorhynchus ocellatus 0 1 0

4 Xiphorhynchus guttatus 1 0 0

4 Thamnophilus doliatus 1 0 0

4 Thamnophilus schistaceus 1 0 0

4 Thamnophilus murinus 1 0 0

4 Thamnistes anabatinus 1 0 0

4 Dysithamnus mentalis 1 0 0

4 Thamnomanes ardesiacus 0 1 0

4 Epynecrophylla haematonota 1 0 0

4 Myrmotherula axillaris 0 1 0

4 Myrmotherula longipennis 1 0 0

4 Cercomacra tyrannina 1 0 0

4 Myrmoborus myotherinus 0 1 0

4 Schistocichla schistacea 0 1 0

4 Pithys albifrons 0 1 0

4 Hylophylax naevius 1 0 0

4 Willisornis poecilinotus 0 1 0

4 Chamaeza campanisona 1 0 0

4 Elaenia frantzii 0 1 0

4 Zimmerius gracilipes 0 0 1

4 Phylloscartes poecilotis 1 0 0

4 Mionectes olivaceus 0 1 0

4 Mionectes oleagineus 0 1 0




4 Leptopogon amaurocephalus 0 1 0

4 Leptopogon superciliaris 1 0 0

4 Myiotriccus ornatus 1 0 0

4 Lophotriccus pileatus 1 0 0

4 Hemitriccus zosterops 0 1 0

4 Poecilotriccus calopterum 1 0 0

4 Cnipodectes subbrunneus 0 0 1

4 Rhynchocyclus olivaceus 0 1 0

4 Tolmoyias sulphurescens 1 0 0

4 Tolmoyias poliocephalus 0 1 0

4 Tolmoyias flaviventris 1 0 0

4 Platyrinchus mystacceus 0 1 0

4 Rhytipterna simplex 0 0 1

4 Myarchus tuberculifer 1 0 0

4 Myarchus apicallis 0 1 0

4 Attila spadiceus 0 1 0

4 Masius chrysopterus 1 0 0

4 Macheropterus regulus 0 1 0

4 Lepidothrix coronata 0 1 0

4 Lepidothrix isidorei 1 0 0

4 Manacus manacus 0 0 1

4 Xenopipo holochlora 1 0 0

4 Pipra pipra 1 0 0

4 Piprites chloris 0 1 0

4 Hylophilus ochraceiceps 1 0 0

4 Cyanocorax violaceus 0 1 0





4 Microcerculus marginatus 0 1 0

4 Pheugopedius mystacalis 0 0 1

4 Henicorhina leucosticta 0 1 0

4 Cyphorhinus arada 1 0 0

4 Tityra semifasciata 0 0 1

4 Microbates cinereiventris 1 0 0

4 Myiadestes ralloides 0 1 0

4 Catharus ustulatus 0 1 0

4 Turdus leucops 0 1 0

4 Turdus albicollis 0 1 0

4 Lanio fulvus 1 0 0

4 Coereba flaveola 1 0 0

4 Chlorothraupis carmioli 1 0 0

4 Setophaga caerulea 0 1 0

4 Cardelina canadensis 0 1 0

4 Psarocolius decumanus 0 1 0

4 Psarocolius angustifrons 0 1 0

4 Cacicus cela 0 1 0

4 Cacicus haemorrhous 0 0 1

5 Heliornis fulica 1 0 0

5 Eurypyga helias 1 0 0

5 Chloroceryle americana 0 1 0

5 Chloroceryle inda 0 1 0

5 Chlorocerlye aenea 0 1 0

6 Elanoides forficatus 1 0 0




6 Harpia harpyja 1 0 0

6 Harpagus bidentatus 0 1 0

6 Accipiter bicolor 1 0 0

6 Buteogallus solitarius 0 1 0

6 Rupornis magnirostris 0 1 0

6 Micrastur gilvicollis 1 0 0

6 Daptrius ater 1 0 0

6 Pulsatrix melanota 0 1 0

B. Anexo: Aves incluidas en el estudio

A B

C

E

F

D

G H

I J K



Continuación anexo B

A-Eutoxeres condamini (Pico de hoz rabicanelo, Buff-tailed Sicklebill); B-Phaethornis guy

(Ermitaño verde, Green Hermit); C-Phaethornis syrmatophorus (Ermitaño leonado,

Tawny-bellied Hermit); D-Doryfera johannae (Pico de lanza frentiazul, Blue-fronted

Lancebill); E- Thalurania furcata (Ninfa norada, Fork-tailed Woodnymph); F-Myromtherula

axillaris (Hormiguerito flanquiblanco, White-flanked Antwren); G-Myrmoborus

myiotherinus (Hormiguero carinegro, Black-faced Antbird); H-Pithys albifrons (Hormiguero

empenachado, White-plumed Antbird); I-Willisornis poecilinotus (Hormiguero escamado,

Common Scale-backed Antbird); J-Lepidothix coronata (Saltarín cabeciazul, Blue-

crowned Manakin); K-Xenopipo holochlora (Manakín verde, Green Manakin) (Fotografías

del autor).

(Fotografías del autor

C. Anexo: Caracteres usados para asignar estados de desarrollo en paseriformes (según criterios presentados por Ralph et al. 1996)

Estados de

Desarrollo Nombre

Resumen caracteres para estado de desarrollo

I Juvenil

Aves que recién han abandonado el nido, plumaje

inmaduro, rastros de comisuras, cráneo no osificado (0-

60%). Se incluyen volantones y juveniles.

II Subadulto

Aves que han abandonado el nido hace más de 40 días,

plumaje completo ó a veces entre juvenil-adulto, no

comisuras, no parche incubación, cráneo 60-95%

osificación.

III Adulto

Aves maduras, algunas en plumaje nupcial ó rasgos de

actividad reproductiva (parche incubación, huevos a

termino), cráneo osificado 100%

D. Anexo: Aproximación a la fertilidad

El número de hembras por especie lo obtuve contando el número de hembras adultas

directamente en la historia de captura en los taxa con dimorfismo sexual; en las especies

sin dimorfismo asumí una proporción macho-hembra adulto de 1:1.

Especie

a-probable éxito

anidamiento

probable

b-No. estimado

hembras /muestra

Estimado

de F

Estimados con

base en datos de:

Eutoxeres condamini 0,42 9 0,64 Greeney et al. 2006

Phaethornis guy 0,42 21 0,64 Greeney et al. 2006

Phaethornis syrmathophorus 0,42 13 0,64 Greeney et al. 2006

Doryfera johannae 0,42 15 0,84 Greeney et al. 2006

Thalurania furcata 0,42 13 0,64 Greeney et al. 2006

Myrmotherula axillaris 0,179 6 0,36 Brawn et al. 2011

Myrmoborus myotherinus (1) 0,130 3 0,26 Brawn et al. 2011

Pithys albifrons (1) 0,130 9 0,26 Brawn et al. 2011

Willisornis poecilinotus (1) 0,130 5 0,26 Brawn et al. 2011

Lepidothrix coronata (2) 0,134 12 0,32 Brawn et al. 2011

Xenopipo holochlora (2) 0,134 17 0,27 Brawn et al. 2011



Continuación anexo D

Ejemplo de cómo calcular F usando E. condamini para la explicación:

9 hembras x 2crías por nido = 18 crías, si hubiera una tasa del 100% en éxito de anidamiento,

pero la tasa real podría estar cerca del 42% (0,42). El número de crías producido por esas 9

hembras con un éxito de 0,42 podría ser 18x0,42 = 7,56 aprx. 8 crías

FE. condamini podría ser: 8 crías/9 hembras reproductivas = 0,89

(F = ((bx2 x a)/b)

(Brawn et al. 2011, datos 9 años 1996-2004, PNN Soberania va de 0-900 m. de altitud, Greeney et

al. 2006, Provinicia de Napo, E del Ecuador, 2000-2200 msnm)

1. Promedio entre Thamnophilus atrinucha, Cercomacra tyrannina, Hylophylax naevioides,

Hylopezus perspicillatus.

2. Promedio Manacus vitellinus, Pipra mentalis

3. Dato de Doryfera ludoviciae en un solo sitio de Ecuador (Greeney et al. 2006)

E. Anexo: Datos descriptivos de las historias de captura de las aves del BC y valores estimados de ĉ según el programa Relase o U-Care

No. FAMILIA ESPECIE A B C D

RELEAS

E U-CARE

ĉ ĉ

1 TROCHILIDAE Eutoxeres condamini 30 35 5 14,3 dd dd

2 TROCHILIDAE Phaethornis guy 72 80 8 10,0 0,3 dd

3 TROCHILIDAE Phaethornis

syrmathophorus 44 54 10 18,5 0,1 dd

4 TROCHILIDAE Doryfera johannae 77 82 5 6,1 dd dd

5 TROCHILIDAE Thalurania furcata 61 75 14 18,7 0,4 0,1

6 THAMNOPHILIDAE Myrmotherula axillaris 31 41 10 24,4 dd 0,5

7 THAMNOPHILIDAE Myrmoborus myiotherinus 23 38 15 39,5 0,1 0,4

8 THAMNOPHILIDAE Pithys albifrons 25 35 10 28,6 0,3 dd

9 THAMNOPHILIDAE Willisornis poecilinotus 15 19 4 21,1 dd dd

10 PIPRIDAE Lepidothrix coronata 43 72 29 40,3 0,8 0,7

11 PIPRIDAE Xenopipo holochlora 64 106 42 39,6 1,7 dd

485 637 152 23,9

dd = datos insuficientes para calcular ĉ.

F. Anexo: Número de individuos por especie y estado de desarrollo en el BC y estimados de probabilidad

Estimados de probabilidad de captura (p), probabilidad de supervivencia (phi),

probabilidad de transición (psi).

ESPECIE N p phi (φ) psi (ψ)

j s a j s a j s a j-s s-a

Eutoxeres condamini 8 4 17 0,3 0,4 0,5 0,5 0,5 0,5 0,5 0,4

Phaethornis guy 18 13 41 1 0 1 1 0,8 0,8 0,9 0,1

Phaethornis

syrmathophorus 13 5 26 0,5 0,3 0,2 0,3 0,7 0,7 0,7 0,3

Doryfera johannae 33 5 39 0 0 1 1 1 0,1 1 0

Thalurania furcata 16 9 36 0,4 0,4 0,5 0,5 0,5 0,4 0,5 0,5

Myrmotherula axillaris 9 7 15 0 0 1 1 1 1 0,5 0

Myrmoborus

myotherinus 8 4 11 1 0,3 1 0,6 0,8 0,4 0,4 0,5

Pithys albifrons 4 2 19 0 0 0,8 1 1 0,7 0,7 0,2

Willisornis poecilonotus 2 4 9 0 0,2 0,3 0,9 0,1 1 0,2 0,3

Lepidothrix coronata 15 6 23 0,5 0,9 0,5 0,4 0,6 0,7 0,5 1

Xenopipo holochlora 18 4 42 1 0,1 0,2 0,9 0,9 1 0,8 0,4

G. Anexo: Datos descriptivos de las historias de captura de las aves del BF y valores estimados de ĉ según el programa Relase o U-Care. Para BC ver ANEXO E.

No. FAMILIA ESPECIE A B C D

RELEASE U-CARE

ĉ ĉ

1 TROCHILIDAE Eutoxeres condamini

2 TROCHILIDAE Phaethornis guy

3 TROCHILIDAE Phaethornis

syrmathophorus 78 95 17 21,8 0,7 0,2

4 TROCHILIDAE Doryfera johannae 121 134 13 10,7 0,2 0,3

5 TROCHILIDAE Thalurania furcata 41 45 4 9,8 0,0 0,3

6 THAMNOPHILIDAE Myrmotherula axillaris 40 51 11 27,5 0,4 0,8

7 THAMNOPHILIDAE Myrmoborus myiotherinus 11 15 4 36,4 dd dd

8 THAMNOPHILIDAE Pithys albifrons 23 32 9 39,1 0,5 0,0

9 THAMNOPHILIDAE Willisornis poecilinotus 21 39 18 85,7 0,1 0,1

10 PIPRIDAE Lepidothrix coronata 155 269 114 73,5 0,9 1,6

11 PIPRIDAE Xenopipo holochlora

490 680 190 38,8

dd = datos insuficientes para calcular ĉ.

H. Anexo: Número de individuos por especie y estado de desarrollo en el BF y estimados de probabilidad

Estimados de probabilidad de captura (p), probabilidad de supervivencia (phi),

probabilidad de transición (psi). Para bosque continuo ver ANEXO F.

Especie Bosque

N p phi (φ) psi (ψ)

j s a j s a j s a

Eutoxeres condamini C 8 4 17 0,31 0,36 0,46 0,51 0,52 0,47 0,52 0,43

F sd sd sd sd sd sd sd sd sd sd sd

Phaethornis guy C 18 13 41 1,00 0,02 1,00 1,00 0,75 0,83 0,90 0,08


Phaethornis syrmathophorus

C 13 5 26 0,54 0,33 0,21 0,33 0,74 0,66 0,67 0,32

F 18 12 48 0,01 0,00 0,96 0,69 0,74 0,99 0,96 0,11

Doryfera johannae C 33 5 39 0,00 0,01 0,99 0,95 0,99 0,05 0,95 0,03

F 34 20 67 0,04 0,38 0,08 0,64 0,47 0,65 0,25 0,99

Thalurania furcata C 16 9 36 0,36 0,36 0,49 0,47 0,47 0,40 0,46 0,53

F 11 8 22 0,07 0,05 0,35 0,69 0,72 0,33 0,47 0,38

Myrmotherula axillaris C 9 7 15 0,00 0,04 1,00 1,00 1,00 1,00 0,52 0,00

F 7 4 29 0,01 0,00 0,49 0,47 0,99 0,92 0,84 0,39

Myrmoborus myotherinus C 8 4 11 1,00 0,33 1,00 0,62 0,75 0,40 0,41 0,49

F 3 2 6 0,00 0,00 1,00 0,00 1,00 1,00 0,69 0,04

Pithys albifrons C 4 2 19 0,00 0,01 0,84 0,98 0,97 0,67 0,65 0,19

F 5 4 14 0,02 0,10 0,43 0,82 0,79 0,45 0,46 0,47



Continuación anexo H

Especie Bosque

N p phi (φ) psi (ψ)

j s a j s a j s a

Willisornis poecilinotus C 2 4 9 0,00 0,19 0,27 0,92 0,07 0,99 0,19 0,25

F 4 3 14 0,24 0,34 0,47 0,57 0,53 0,46 0,48 0,54

Lepidothrix coronata C 15 6 23 0,52 0,89 0,46 0,39 0,65 0,75 0,46 0,97

F 51 25 79 0,32 0,23 0,39 0,88 0,88 0,86 0,39 0,39

Xenopipo holochlora C 18 4 42 1,00 0,10 0,23 0,87 0,92 0.95 0.79 0.400


I. Anexo: Vulnerabilidad de aves a la fragmentación tomando en cuenta variables usadas tradicionalmente

Variables usadas tradicionalmente (rango altitudinal, distribución geográfica por países,

extensión del rango geográfico (RG, en miles de Km2), la dependencia del bosque y en

consecuencia su vulnerabilidad V1), o usando su historia de vida (HV, V2). Se señalan

las aves potencialmente amenazadas por calentamiento climático (PACC) (Amazonía =

A, Bolivia =B, Brasil = Br, Colombia = C, Chile = Ch, Cosa Rica = CR, Centro y

Suramérica =CS Ecuador = E, Guyana = G, Panamá =Pa Perú = P, Trinidad = T,

Uruguay = U Venezuela = V).

Especie

Altitud Distribución Extensión Dependencia

V1 HV V2 PACC

(m) (Km2) RG bosque

M. axillaris 0-1200 CS 7.980 alta baja L alta X

W. poecilinotus 0-1350 A, B 6.430 alta baja L alta X

D. johannae 400-

1600 C, E, P, V, G, Br 460 alta alta L alta

X. holochlora 600-

1500 Pa, C, E, P 478 alta alta L alta X

P. albifrons 0-1350 A 3.100 alta media Lm media X

P. guy 800-

2200 CR, Pa, C, E, T, V , V 555 media alta Lm media

M.myiotherinus 0-1350 C, E, P, B, V, Br 4.780 alta baja Lm media X

L. coronata 0-1400 B, Br, C, CR, E, P, P,

V 3.220 alta baja Lb baja X



Continuación anexo I

Especie

Altitud Distribución Extensión Dependencia

V1 HV V2 PACC

(m) (Km2) RG bosque

P.syrmatophorus 800-2400 C, E, P 160 alta alta Lb baja

E. condamini 180-3300 B, C, E, P 368 media media Lb baja

T. furcata 0-1700 S.A, no Ch ni U 11.200 media baja Lb baja

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