Zentralbl. Mikrobiol. 144 (1989), 219-229VEB Gustav Fischer Verlag lena

[Sektion Biologie der Emst-Moritz-Arndt-Universitiit Greifswald, DDR]

Dimorphismus im System der Pilze - Grauzone der Taxonomie?Dimorphism in the System of Fungi - a Grey Zone of Taxonomy?

H. KREISEL und F. SCHAUER

Mit 2 Abbildungen

Summary

Dimorphic fungi can grow as mycelial phase and as yeast phase. The change of growth form is effected by analtered programme in gene expression, which is induced either in certain stages of ontogenesis or by environmentalfactors. Therefore it is necessary to distinguish ontogenetically conditioned (irreversible) and environmentconditioned (reversible) dimorphism. The first is characteristic for dimorphic Ustomycetes, Basidiomycetes andrelated anamorphs as well as for Taphrinales; the second for the majority of dimorphic Ascomycetes, Endomycetes,and related anamorphs.

The integration of dimorphic fungi in the systems of filamentous fungi and of yeasts - which originally have beenelaborated rather independently - was difficult in many cases. In recent times, the study of certain ultrastructural andbiochemical-physiological characters has much facilitated the taxonomic arrangement of dimorphic fungi and hasallowed to demonstrate some phylogenetic relations among filamentous, dimorphic, and yeast fungi. The authors holdthe concept that yeasts have evolved from filamentous resp. dimorphic fungi by neotenic simplification.

Zusammenfassung

Dimorphe Pilze konnen als Myzel- und als Hefe-Phase wachsen. Der Wechsel der Wuchsform wird durch einverandertes Programm der Genexpression bewirkt, welches entweder in bestimmten Stadien der Ontogenese oderdurch Umweltfaktoren eingeleitet wird. Daher ist zwischen ontogenetisch bedingtem (irreversiblem) und umweltbe­dingtem (reversiblem) Dimorphismus zu unterscheiden. Der erste ist charakteristisch fiir dimorphe Ustomycetes,Basidiomycetes und verwandte Anamorphen sowie fur Taphrinales; der zweite fur die Mehrzahl der dimorphenAscomycetes, Endomycetes und verwandte Anamorphen.

Die Einordnung der dimorphen Pilze in die urspriinglich weitgehend unabhiingig voneinander entwickeltenSysteme der filamentosen Pilze und der Hefen machte oft Schwierigkeiten. In neuerer Zeit hat die Beachtung gewisserultrastruktureller und biochemisch-physiologischer Merkmale die taxonomische Zuordnung dimorpher Pilze und dieAufklarung phylogenetischer Beziehungen zwischen filamentosen, dimorphen und hefeartigen Pilzen erm6glicht. DieAutoren vertreten die Auffassung, daB Hefen aus filamentosen bzw. dimorphen Pilzen auf dem Wege neotenischerVereinfachung hervorgegangen sind.

Als dimorph bezeichnet man Pilze, welche sowohl echte (in der Regel septierte) Hyphenbilden als auch hefeartig (durch Sprossung) wachsen konnen (HAWKSWORTH et al. 1983). Manspricht von einer M-Phase (Myzel) und einer Y-Phase (Hefe).Die Fahigkeit mancher Hefen zurBildung von Pseudomyzel ist dagegen kein Kriterium fur Dimorphismus.

Dimorphismus kann ontogenetisch fixiert oder umweltbedingt sein. 1mersten Falle wachstdie aus den Meiosporen (Asko-, Basidiosporen, Sporidien) hervorgehende Haplophase hefeartig,die Dikaryophase filamentos; der Ubergang Y- M wird durch die Plasmogamie ausgelost; derUbergang M- Y ist dann durch die Bildung von Meiosporen moglich. Diese Art von Dimorphismusist charakteristisch fur die Ordnungen Taphrinales (Ascomycetes), Atractiellales, Exobasidiales,

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Graphiolales, Septobasidiales, Ustilaginales (Ustomycetes) , Auriculariales, Filobasidiales, Sir­obasidiales, Tremellales und die Familie Carcinomycetaceae (Basidiomycetes , UnterklassePhragmo- oder Heterobasidiomycetidae), also vorwiegend fur metabiotrophe Phytoparasiten undsaprotrophe Holzzerstorer.

1mzweiten FaIle ist der Dimorphismus urn weI t bed i ng t und kann durch die Kulturbedingun­gen beeinfluBt werden. Solche Bedingungen sind z. B. Temperatur und Niihrstoffquellen.Temperaturabhangiger Dimorphismus besteht bei mehreren humanpathogenen Pilzen - Erregemvon Endomykosen - wie Emmonsiella capsulata (Anamorphe: Histoplasma capsulatum) undParacoccidioides brasiliensis, die bei 22 °C in der M-Phase, bei 37 °C in der V-Phase wachsen(MARESCA et al. 1980, SAN-BLAS et al. 1980).

Abhangigkeit von derZusammensetzung des Nahrmed iums ist z. B. bekannt beiAureobasi­dium pullulans (PARK 1982) und Yarrowia lipolytica (RODRIGUEZ und DOMINGUEZ 1984). In dengenannten und ahnlichen Fallen ist der Ubergang Y- M und M- Y ohne Kernphasenwechselmoglich und reversibel.

Bei Mucor indicus (=M. rouxii) kann die Ausbildung der Y-Phase durch hohe Glucosekonzen­trationen (> 8 %) oder durch mittlere Glucose-Konzentrationen (0, I % bis 8 %) und einengleichzeitig erhohten COz-Partialdruck eingeleitet werden. Weiterhin sind O2, Schwermetalle undDicarbonsauren von regulativem EinfluB (BARTNICKI-GARciA 1963).

Bei Candida albicans wird die erste Phase des Ubergangs von der Y- zur M-Form oft als.Keimschlauch-Bildung" (germ tube formation, germination) bezeichnet, obwohl es sich nicht urndie Keimung einer Spore handelt, sondem urn das Auswachsen einer Hyphe aus einer Hefezelle(Abb . 1). Dieser ProzeB, der neben anderen Faktoren auch die Pathogenese begiinstigt und deshalbintensiv in vitro studiert wurde, kann durch zahlreiche Faktoren ausgelost werden , wobei offenbarein Niihrstoff-StreB (schlecht verwertbare C-Quellen , eingeschrankte Bildung von Reduktionsaqui­valenten u. a .) ausschlaggebend ist. Die Zelle orientiert sich von nun an weniger auf Proteinsyn­these und Wachstumsgeschwindigkeit als vielmehr auf ein Langenwachsturn der Hyphen, urn inneue, nahrstoffreichere Umgebungen vorzudringen. Die bisherige Wachstumsgeschwindigkeit derV-Phase , mit einer Verdopplungszeit der Zellzahl von 62 min, verandcrt sich in charakteristischerWeise . Obwohl in der M-Phase die Hyphenseptierung mit einem Abstand von 60 min in annaherndgleicher Frequenz erfolgt, betragt nunmehr die Zeit bis zur Verdopplung der Hyphenlange 100 minund bis zur Verdopplung des Hyphen-Trockengewichts 240 min (Gow und GOODAY 1987). DerProteingehalt der M-Phase verringert sich drastisch auf Kosten einer starkeren Polysaccharid­(Wand-)Bildung.

Wahrscheinlich wird der Turgor wahrend der Hyphen-Extension zunachst durch eine Vakuo­lenausdehnung erzielt und weniger durch eine Zunahme des Zytoplasmas (vgl. Abb. 1). Bevor eineVerzweigung einer Hyphenzelle einsetzen kann, muB die Zelle allerdings wieder mit Zytoplasmaangefullt sein; daher setzt in der M-Phase von dimorph wachsenden Hefen die Verzweigung nichtsofort nach der Septenbildung ein, wie es oft bei rein filamentosen Pilzen zu beobachten ist.

Nach neueren Befunden werden die verschiedenen extrazellularen, den Dimorphismus regulie­renden Faktoren in intrazellulare Signale umgemiinzt, wobei in Aureobasidium pullulans cAMP(COOPER et al. 1985), in Mucor indicus und Ophiostoma ulmi (=Ceratocystis ulmi) eineBeteiligung von Calmodulin in Betracht gezogen wird. Ein Calrnodulin-Ca/"-Komplex lost in O.ulmi den Ubergang in die M-Phase aus; in der V-Phase scheint die Wirkung durch einenspezifischen hitzeempfindlichen Calmodulin-Inhibitor unterdriickt zu werden (MUTHUKUMARetal. 1986). Eine Wirkung von Ca2+ -Ionen auf die Morphologie wurde aueh fiir Candida albicansnaehgewiesen (BEROICEVSKY und SILBERMANN 1982). Uber diese intrazellularen Signalsystemeseheinen schlieBlich die komplexen Prozesse der Zellwandsynthese gesteuert zu werden. Es istheute eine gesicherte Erkenntnis , daB die Morphologie dimorpher Pilze direkter Ausdruck derbioehemisehen Zusammensetzung ihrer Zellwand ist (BARTNICKI-GARCiA und McMuRROUGH1971). Pilze ohne M-Phase, z. B. Saccharomyces, haben i. d. R. Zellwande mit hoheren Gluean­und Mannan-Anteilen. Dimorphe Pilze mit iiberwiegender M-Phase haben i. d. R. einen hohenChitingehalt. Auch in Hefen steigt beim Ubergang in die M-Phase der Chitingehalt der Zellwande

Dimorphismus im System der Pilze 221

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Abb. L Ubergang von der Y- in die M-Phase bei Candida albicans (umgezeichnet nach Gow und GOODAY 1987).

urn ein Mehrfaches an (CHATTAWAY et aI. 1968), die Mannan- und Glucananteile verandern sich,und die 8-1 ,3-Glucan-Synthese wird aktiviert (GOPAL et al. 1984). Wird in Candida albicans hinterder apikaIen Wachstumszone eine zusatzl iche Zellwandschicht mit einem vernetzten B-Glucan­Chitin-Komplex gebildet (Sekundarwand), so ergibt sich eine nahezu starre Zellwand, die in einerHyphe (M-Phase) resultiert. Bleibt jedoch die Sekundarwandbildung und die Vemetzung aus,entsteht eine plastischere Zellwand, die die Ausbildung von runden, sich abschniirenden Zellen (Y­Phase) erlaubt (SHEPHERD 1987).

Zahlreiche externe Faktoren modifizieren die Zellwandsynthese. So wird durch Angebot von N­Acetyl-Glucosamin als C-Quelle die Chitinsynthese gefordert (BRAUN und CALDERONE 1978;SIMONETTI et aI. 1974); Steroide konnen dagegen die Chitinsynthese negativ beeinflussen.Ergosterol hemmt daher in Candida albicans den Ubergang in die M-Phase (Cmsw et aI. 1982),und Mutanten mit blockierter Steroid-Synthese sind unfahig , als Hyphe zu wachsen (SHIMOKAWAet aI. 1986). Auch ein bestimrnter Reduktionsgrad einer Disulfid-Reduktase, die ihrerseitsSchwefelbriicken zwischen Glucan-Mannan-Proteinkomplexen der Zellwand reduziert und damitdie Plastizitat der Zellwand erhoht, wurde als Voraussetzung fiir eine Sprossung der Zellendiskutiert . So sind SH-Reagentien (Cystein, Glutathion, Thioglycollat), Schwefelmangel sowie dieAnwesenheit von Selenit und Tellurit regulatorisch aktiv und unterdriicken die Ausbildung der M­Phase (NICKERSON und CHUNG 1954).

Die Umstrukturierung der Zellwand resultiert nicht nur in einer veranderten Morphologie - siefuhrt oft gleichzeitig zu veranderten Eigenschaften der Zelle im ProzeBder Auseinandersetzung mitUmweltfaktoren. So ist in Sporothrix schenckii, dem Erreger der humanen Sporotrichose, dieAusbildung einer Y-Phase mit einer veranderten Zellwandstruktur verkmipft , wobei in den auBerenSchichten u. a. spezifische Glycolipide gebildet werden , die Sialinsauren (N-Glycolylneuramin­saure und geringe Mengen von N-Acetylneuraminsaure) enthaIten. Die Existenz von Sialinsaurenscheint den Zellen einen wesentlich hoheren Schutz gegen Phagozytose zu vermitteln, wodurch dieausschlieBliche Pathogenitat der Hefephase dieses Pilzes eine Erklarung findet (ALVIANO et al.1982).

Umweltbedingter Dimorphismus ist bekannt bei vielen Endomycetes , einigen Ascomycetes(Vertreter der Ordnungen Gyrnnoascales=Eurotiales, OphiostomataIes, Dothideales), einigenDeuteromycetes und wenigen Zygomycetes (namentlich Mucor indicus).

222 H. KREIS EL und F. S CHAUER

Kein Dimorphismus ist bekannt bei Trichomycetes, Teliomycetes (Rostpilze) und hoherenBasidiomycetes (UnterkJassen Hymenomycetidae und Gasteromycetidae) , sowie in den meistenOrdnungen der Ascomycetes.

1m Vergleich zu filamentosen und rein hefeartigen Pilzgruppen sind die dimorphen Pilze nochunzureichend studiert. Teilweise konnen sie nieht befriedigend in die gegenwartig anerkanntenPilzsysteme eingeordnet werden, und viele werden trotz ihrer medizinischen oder biotechnologi­schen Bedeutung in den mykologischen Lehrbiichem gar nieht erwahnt. Bedingt durch die sehrunterschiedlichen Kultur- und Bestimmungstechniken sind Hefepilze und filamentose Pilzejahrzehntelang aus unterschiedlichen Schulen und Traditionen heraus bearbeitet worden ; ihreTaxonomie entwickelte sich auf getrennten Wegen weitgehend unabhangig, Die dimorphen Pilzewaren fur die Bearbeiter jeder der beiden Gruppen unbequem. Erst in den letzten Jahren hat sichdiese Situation gewandelt: namentlich die mykologischen Schulen in Baarn/Delft (v. ARX undMitarbeiter) und in Tiibingen (OBERWINKLER und Mitarbeiter) haben sich vorrangig derTaxonomie und Morphologie dimorpher Pilze angenommen, und 1987 kam es in Amersfoort,Niederlande, zu einem intemationalen Symposium tiber Taxonomie, Okolog ie und Phylogenie der.Jiefeahnlichen Pilze" (DE HOOG et al. 1987).

Wir gehen wie KENDRICK (1987) und mehrere andere Autoren davon aus, daB die Hefen trotzihres sehr kJeinen Genoms nicht primitive Einzeller sind, sondem unter starker struktureller­Vereinfachung polyphyletisch aus filamentOsen Pilzen hervorgegangen, gleichsam alsjungste Zweige am Stammbaum der Eumycota (KREISEL 1983a). Die Hefen stehen zu denfilamentosen Pilzen in einem ahnlichen Verhaltnis wie die einjahrigen Therophyten zu den Baumenim Pflanzenreich. In beiden Fallen handelt es sich urn N eoten ie, wie im Faile der Pilze z. B. dieVergleicheHyphopichia - Pichia (Endomycetes), Ustilago - Rhodosporidium (Ustomycetes) undFilobasidi ella - Cryptococcus (Basidiomycetes) lehren. Die physische Existenz des Pilzesreduziert sich schlieBlich auf den physiologisch aktivsten Teil, die wachsende Hyphenspitze(KREISEL 1988).

Die dimorphen Pilze sind somit erkenntnistheoretisch wichtige Ubergangsformen. welche anverschiedencn Stellen im Stammbaum der Pilze auftreten.

Zu den Kr i terie n , welche trotz der starken morphologischen Vereinfachung eine Zuordnungvon Hefen und hefeahnlichen Pilzen zu entsprechenden Gruppen filamentoser Pilze ermoglichen,gehoren folgende Merkmal skomplexe:

Zellwandstruktur und DBB-Reaktion. Hier nehmen die z. T. den Brandpilzennahestehenden "basidiosporogenen Hefen" (KREGER-VAN Ru 1984) eine Sonderstellung ein: siehaben ebenso wie die entsprechenden Stadien der Brandpilze eine positive (rote) metachromatischeReaktion mit Diazonium Blau B (VAN DER WALT und Hopsu-HAVU 1976) und eine lamellareZellwandstruktur (KREGER-VAN Ru und VEENHUIS 1971) - im Gegensatz zu den meisten , denAscomycetes nahestehenden Hefen mit negativer (gelblicher) DBB-Reaktion und zweischichtigerZellwand (eine solche haben auch die Zygo- und Trichomycetes) .

Es muB darauf hingewiesen werden, daB die taxonomische Relevanz dieser Merkmale bald inunzulassigern MaBe auf die eigentliehen Basidiomycetes extrapoliert worden ist, obwohl entspre­chende Untersuchungen der Zellwandstruktur noch kaum vorliegen und eine dritte, traditionell zuden Basidiomycetes gezahlte Gruppe, die Rostpilze (Teliomycetes=Urediniomycetes), mit Sicher­heit keine lamellare Zellwandstruktur hat (LITTLEFIELD und HEATH 1979). Man sollte daher dieBrandpilze und verwandte Gruppen als Ustomycetes von den eigentlichen Basidiomycetes trennenund Begriffe wie .Jiasidiomycetale Hefen" , "basidiosporogene Hefen" dort , wo sie irreftihrendsind, durch "ustomycetale Hefen" ersetzen (vgl. KREISEL 1983b, 1988; MOORE 1987). EineZuordnung der dimorphen Pilze zu den genannten Klassen wird am Ende des Beitrages gegeben.

Dies wird auch durch einen weiteren Merkmalskomplex erforderlich, die Septenstruktur.Schon in den 1960er Jahren wurde durch MOORE und McALEAR (1962) und GIRBARDT (1958 , 1968)die taxonomische Bedeutung der Septenporen erkannt. Inzwischen wurde durch eine Vielzahl vonUntersuchungen diese Erkenntnis gefestigt und differenziert. Man unterscheidet heute folgendeGrundtypen:

Dimorphismus irn System der Pilze 223

1. Einfacher Porus mit elektronendichtem "plug" oder mit Woronin-Korpern (die Wandstarkeist zum Porus hin verjiingt): Ascomycetes, einsch!. Taphrina ,

2. Einfacher Porus mit oder ohne "plug", mit "Diaphragma" und abgcgrenzter periseptalerRegion: Teliomycetes (Pucciniales).

3. Einfacher Porus ohne "plug" etc .: Ustomycetes (mit den Ordnungen Atractiellales,Exobasidiales , Graphio1ales, Septobasidiales, Tilletiales, Ustilaginales).

4. Multiple oder zentrale Mikroporen ("Plasmodesmen"; sehr enge Poren auch als "closurelines" bezeichnet): Endomycetes , femer in Konidienketten der Eurotiales. Diese Konfigurationwurde durch v. ARX und VAN DER WALT (1986) als "disjunktive Strukturen" bezeichnet undinterpretiert .

5. Doliporen, fast immer mit periseptaler Region, welche durch ein Parenthesom (Porenkappe)abgegrenzt ist. Hier unterscheidet MOORE (1978 , 1987) mehrere Subtypen :

a. ohne Parenthesom: Filobasidium floriforme, Filobasidiella ,b. mit vesikularem Parenthesom: Filobasidium capsuligenum, Tremellales i. e . S., Sirobasi­

diales; Wallemia sebi als imperfekter Pilz.c. mit unperforiertem Parenthesom: Auricularia1es, Dacryomycetales, Tulasnellales, Exidia,

vereinzelte Poriales; einige imperfekte Pilze wie Intersonilia, Moniliella, Trichosporon s. str.,Trichosporonoides.

d. mit perforiertem (von groBenPoren durchbrochenem) Parenthesom : Hymenomycetidae undGasteromycetidae.

Aile unter 5. genannten perfekten Pilze gehoren zu den Basidiomycetes. Etwas anders gearteteDoliporen (ohne Parenthesom) gibt es bei den Gattungen Ambrosiozyma und Hormoascus derEndomycetes.

6. Erweiterter Porus mit "plug": Trichomycetes inc!. Kickxellales.

Die Form der Askosporen (z.B. hutf6rmig=galeat; bivalvat, usw.) wurde in jiingster Zeitbenutzt, urn askogene Hefepilze und bestimmte Gruppen von Ascomycetes neu zu g1iedern undBeziehungen dieser Gruppen untereinander nachzuweisen (v. ARX 1987; V. ARx und VAN DERWALT 1987).

Von den biochemischen Merkmalen sind neben den RNS-Analysen, Zellwand-Kohlen­hydraten und Fettsauren besonders die Ubi chi none (Coenzym Q) als relevant fiir die Taxonomieder Hefen und hefeiihn1ichen Pilze erkannt worden. Diesbeziigliche Informationen stammen bisheraussch1ieBlich von japanischen Forschungsgruppen. Bisher kennt man 8 Ubichinon-Typen, die sichdurch ihre Kettenlangen unterscheiden, und man kennt auch Mischungen zweier benachbarterTypen. Bei einer einzigen Hefeart (Hasegawaea japonica] konnte bisher iiberhaupt kein Ubichinongefunden werden (YAMADA und BANNO 1987).

Im allgemeinen sind die Ubichinone gattungsspezifisch, doch muB vor Extrapolationengewarnt werden, da gegenwartig erst weniger als 1% der Pilzarten daraufhin analysiert sind;relativ gut untersucht sind die Hefen. Schon jetzt hat sich herausgestellt, daB in manchenGattungen je nach Art 2 verschiedene Ubichinone vorkommen, z. B. in Exobasidium Q-9 und Q­10, in Ustilago Q-lO und Q-10 (H2) , oder sogar drei: in Pichia Q-7, Q-8 und Q-9, in Penicillium,Aspergillus und Paecilomyces jeweils Q-9, Q-IO und Q-IO (H2) . In einigen Fallen hat manaufgrund abweichender Ubichinone neue Hefegattungen geschaffen: Hasegawaea, Holleya,Mrakia , Waltomyces. Dieses Verfahren sollte mit Vorsicht geiibt werden , urn eine Atornisierungdes Pi1zsystems zu vermeiden .

In einigen Hillen koinzidieren aber die im Coenzym Q-System gefundenen Unterschiede sehrgut mit Unterschieden in Zellwandstruktur und DBB-System. So konnte die Hefegattung Saitoella(ascomycetal) von der Gattung Rhodotorula (ustomycetal) abgetrennt werden (GOTO et a!' 1987).Die bisherige Gattung Sporothrix konnte aufgrund von Ubichinontyp, Zellwandbau und Zellwand­Kohlenhydraten in 3 Gruppen geteilt werden, von denen die Typus-Gruppe der Ascomycetes­Ordnung Ophiostomatales entspricht, eine zweite Gruppe gewissen askogenen Hefen (Endornyce-

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TabeJle I . Einige Merkmale der Klassen der Eumycota.

Klassen der ZeJlwand Septentyp Schnallen Dirnor- Ubichinon -Eumycota phismus typen

vorkom-mend ?

Zygomy cetes 2sch . ohne POTCn (+ ) ?

Trichomyeetes 2-3seh. erweiterter Porus ?(inel. Kickxellales) mit plug

Endomycetes 2sch . multiple Milao- + 5,6 ,7,8,9poren , oderzentraler Mikro-porus ,oder(selten) Doliporus

Ascomycetes 2sch. einfacher Porus + 8, 9, 10, 10(Hz),(incl. TaphrinaIes) (Rand verjimgt) 10 (f4)

mit plug oder mitWoro nin-Korpern

Teliomycetes 2-3seh. einfacher Porus 9mit plug undDiaphragma

Ustomycetes lamellar einfacher Porus ± + 8,9,10,10 (Hz)

Basidi omycetes:Heterobasidio- lamellar Doliporus mit ± + 8,9,10mycetidae unperforiertern

oder vesikularemParenthesom,selten ohneParenthesorn

Basidiomycetes: Doliporus mit ± 9Hymeno- et ? perforiertern,Gasteromycetidae sellen mit unper-

foriertem Parenthesom

tales) und eine dri tte Gruppe den Dacryomycetales (Basidiomycetes) (WEIJMAN und DE HOOG1985; SUZUKI und NAKASE 1986)!

Nicht selten kommt es aber vor, daB verse hiedene Gattungen der gleic hen Familie unterschiedli­ehe Ub ich inontypen haben , z. B . innerhalb der Endomyeetales , Eurotiales und Ophiostomatales.Dieser Befund konnte auch durch eine Neugliederung der genannten Ordnungen (Y. ARx 1987; Y.ARx und v AN DER WALT 1987) nicht eliminiert werden .

Nach dem gegenwartigen Stand der Kenntnisse scheint es , daB alle Te1iomycetes und fast alleBasidiomycetes s . str. Coenzym Q-9, fast alle Ustomycetes Q-lO haben (KURAISHI et al. 1985,SUGIYAMA et al. 1988) . Die kurzkettigen Ubichinone Q-5 , Q-6 und Q-7 finden sich ausschlieBlichbei Endomycetes, Q-8 bei Endomycetes, Morchella und Rhodotorula . Gattungen mit Q-6 sind miteiner Aus nahme (Nematospora] rein hefeart ig , ohne Neigung zum Dimorphismus .

Es scheint daher, daB die langkettigen Ubichinone phylogenetisch alter, die kurzkettigenUbichinone phylogenetisch jiinger und mit der erwahnten Neotenie verkniipft sind . Die phylogene­tisch alten , den Fleehten nahestehenden Ascomycetes-Ordnungen Dothideales, Sphaeriales und

Dimorph ismu s im Sys tem der Pilze 225

Tabe lle 2 . Beispiele fur vermutete verwandtschaftliche Beziehungen zwisc hen filamentosen, dimorphen und

hefcartigen Pilzen mit Angabe des Co-Q Systems. Man beachte die schrittweise Kiirzun g der Ubichinonketten in

mehreren Fallen.

filarncntos dimorph iiberwiegend hefearti g(M) (M + Y) (Y)

Endo myce tes /Asco mycetes (vgl. v . ARX & VAN DERW AL T 1987)

Ophiostomataceae 10 (Hz) Cepha loascus 9

Ophiostomataceae Hyphopichia 8 Pichia

Ophiostomataceae Hormoascus 7

Amauroascaceae und Emmonsiella ? Saccharomyces

Ony genaceae 9 , 10, 10 (Hz) Ajellomyces ?

Eurotiaceae 9,10, 10 (Hz) Saccharomycopsis 8 Williopsis

Dipodascus 9 Dipodascus

Galactomyces 9 capitatus ? Lodderomyces

Microascaceae ? Dipodascopsis 9 Lipomyces

Taphrina 10 Saitoella

Usto mycetes

Ustilago 10,10 (Hz) lHtodotorula

Ustilago Rhodosporidium

Ustilago Leucospo ridium

s. str.

Ustilago PhafJia

Tilletiaceae 10 Sporidiobol us 10 Sporobo lomyces

Bullera

Bas id iomycetes (Heterobasidiomyce tidae)

Filobasidiella 10 Cryptococcus

Filoba sidium 9,10 Crypto coccus

Tremella 10 Cryp tococcus

Cystofi lobasidium 8 .R hodosporidium ..

infirmominiatum

7,8

6

7

9

9

10

8, 9, 10

9,1 0

9110

10

10

9, 10

8,9, 10

8

Helotiales haben fast durchweg Ubichinon Q- IO (H2) . Leider sind bisher keine Flechten­Ubichinone untersucht worden.

Die Pi gmentbild ung hat sich als unsicheres Merkmal fur die Zuordnung von Hefen unddimorphen Pilzen zu den Klassen des Pilzsystems erwiesen . Melan ine ("Schwarzhefen")kommen sowohl bei ascomycetaler (Aureobasidium , Exophiala u. a.) als auch bei basidiomycetaler(Moniliella, Trichosporonoides) Verwandtschaft vor. C aro t in o id e sind iiberhaupt bei Eumycotaweit verbreitet; die friiher fur einheitlich gehaltenen .Rothefen" gehoren teils zu Ustomycetes(Rhodotorula, Sporobolomyces), teils zu echten Basidiomycetes (Cryptococcus) und teils zu denascomycetalen Taphrinales (Saitoella) .

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Anhang: Ubersicht der dimorphen Pilzgattungen

Von manchen der aufgeziihlten Gattungen sind nur einzelne Arten dimorph!

Teleomorphen

Zygomycetes

Mucor FRES.')

Ascomycetes

Ajellomyces McDoNOUGH & LEWIS

Burenia M. REDDY & KRAMER

Emmonsietta KWON-CHUNG

Ophiostoma H. SYD. & SYD.')

Protomyces UNGER

Protomycopsis MAGNUS

Taphridium LAGERH. & JUEL

Taphrina FR.

Volkartia R. MAIRE

Endomycetes

Ambrosiozyma VAN DER W ALT

Arthroascus V. ARX

Ascoidea BREF. & LINDAU

Botryoascus V. ARX 3)Cephaloascus HANAWA

Dipodascopsis BATRA & MILLNER

Dipodascus LAGERH.")

Endomyces REESS s. str.

Endomycopsella BOEDIIN3)

Guilliermondella NADSON & KRASSILNIKOV

Hansenula H. SYD. & SYD. I)

Hasegawaea YAMADA & BANN04)

Hormoascus V. ARX5)

Hyphopichia v. ARX & VAN DER W ALT6)

Nematospora PEGLION

Pichia HANSEN!)

Saccharomycopsis SCHIONNING

Stephanoascus M. T. SMITH, VAN

DER WALT & JOHANNSEN

Yarrowia VAN DER WALT & V. ARX3)

Ustomycetes

Agaricostilbum J. E. WRIGHT

Atractiella SACCo

Bulaiella OBERW.

Chionosphaera Cox

Exobasidium WORONIN

Graphiola Porr.Leucosporidium FELL & al.

Microbotryum LEV.Mrakia YAMADA & KOMAGATA

Rhodosporidium BANNO

Anamorphen

Aureobasidium VIALA & BOYER

Coccidioides STILES

Emmonsia OF. & MONTEMARTINJ

Exophiala CARMICHAEL

Histoplasma DARLING

(zu Emmonsiella)Hormonema LAGERBERG & MELIN

Paracoccidioides ALMEIDA

Rhinocladiella NANNF.

Saitoella GOTO & al.

(zu Taphrina?)Sarcinomyces LiNDNER

Sporothrix HEKTOEN & PERKINS')

(zu Ophiostoma)Zymonema DE BEURMANN & GOUGEROT10)

(zu Ajellomyces)

Aciculoconidium KING & JONG

Brettanomyces KUFFERATH & VAN LAER')

Candida BERKHOUT s. str.')Geotrichum LiNK: FR. g

)

Oosporidium STAUTZ

Sympodiomyces .fELL & ST ATZELL

Bullera DERX')

Malassezia BAILLON9)

Rhodotorula HARRISON!)

(zu RhodosporidiumiSarcinosporon KING & JONG9)

Sporobolomyces KLUYVER &VAN NIEL!) (zu Sporidiobolus)

Sterigmatomyces FELLI)

(zu Sterigmatosporidium)Tilletiopsis DERX

Dimorphismus im System der Pilze 227

Schizonella SCHROET.Septobasidium PAT.

Sorosporium RUDOLPHI

Sphacelotheca DE BARY

Sporidiobolus NYLAND

Sporisorium EHRENB.

Sterigmatosporidium KRAEPELIN & U. SCHULZE

Ustilago (PERS.) ROUSSEL

Ustilentyloma SAVILE

Basidiomycetes

Carcinomyces OBERW. & BANDONI

Cristiansenia HAUERSLEV

Cystofilobasidium OBERW. & BANDONI

Fibulobasidium BANDONI

Filobasidiella KWON-CHUNG

Filobasidium OLIVE

Holtermannia SACCo & TRAV.

Sirobasidium LAGERH. & PAT.

Stilbotulasnella OBERW. & BANDONI

Syzygospora G. W. MARTIN

Tremella PERS.: FR.

Cryptococcus KDTZING emend.

VUILL. (zu Filobasidiella,Filobasidium, ? Tremella)!)

Itersonilia DERx

Moniliella STOLK & DAKIN

Trichosporon BEHREND S. str.

Trichosporonoides HASKINS & SPENCER

Abb. 2. Multiperforates Septum von Geotrichum adeninovorans (SBUG - M 574; Isolat "LS 3" aus derSowjetunion). TEM-Foto H. GRANZOW.

228 H. KREISEL und F. SCHAUER

Anmer kun gen

I) Nur einzelne Arten der Gattu ng sind dimorph.2) Nur D. capitatus DEHOOG & aI. ist dimorph .3) Bei KREGER-VAN Ru (1984) in Saccharomycopsis enthalten.4) H. japonica (YuKAWA & MAKI) YAMADA & BANNO; bei KREGER-VAN Rrr (1984) in Schizosaccharomycesenthalten. Die restlichen Arlen von Schizosaccharomyces sind nicht dimorph.5) Bei KREGER-VAN Ru (1984) mit Ambrosiozy ma vereinigt.6) Bei KREGER-VAN Ru (1984) in Pichia enthal ten.7) Dimorph ist nur B. anomalus CUSTERS, welcher ein unseptiertes Myzel ("Blastese") bildet und nicht , wie einigeandere Brenanomyces-Arten, eine Teleomorphe der Ganung Dekkera hat.8) Dimorph sind G. capitatum (DIDDENS& laDDER)v. ARx , G.fermentans (DIDDENS& laDDER)v. ARX, G. eriense(HEDRICH & DUPONT) WEUMAN, G. terrestre (VAN DER WALT & JOHANNSEN) WEUMAN und Geotrichumadeninovorans (MIDDELHOVEN & aI.) KREISEL & SCHAUER, comb. nov. ; Basionym: Trichosporon adeninovoransMIDDELHOVEN, HOOGKAMER & KREGER-VAN Rn , Antonie van Leeuwenhoek 50 (1984) ,373. Die 3 letztgenanntenArlen wurden in der Revision von DE HOOG et al. (1986 ) nicht in Geotrichum eingesc hlossen, stattdessen emp faWenDE HOOG et al. die Einordnung von G. eriense und T. adeninovorans in Candida, ohne aber eine form aleNeukombination vorzunehmen. Die genannten Arten wie auch G. terrestre haben jedoch die fur Geotrichumtypis chen Septen mit multiplen Mikroporen (vgl. Abb . 2) und biiden Arthrokonidien, wahrend die dem Gattungstypusnahestehende Candida albicans Septen mit einem zentralen Porus hat (KREGER-VAN Ru 1984, S. 28) und typischeCandida-Arlen keine Arthrokonidien bilden .9) Zugehorigkeit zu Ustomycetes oder Basidiomycetes ungewiB, da die Septen struktur bisher nicht bekannt ist.10) = Blastomyces GILCHRIST & STOKES, non COST. & ROLL.

Literatur

ALVIANO C. S. , PEREIRA, M. E. A. , SOUZA, W. , ODA. L. M., TRAVASSOS, L. R.: Sialic acids are surface componentsof Sporothrix schenckii yeast forms . FEMS Microbiol. Lett 15 (1982),223-227 .

ARX, J. A. von: Are-evaluation of the Eurotiales . Persoonia 13 (1987) , 273-300.- WALT, J . P. VAN DER: Are yeast cells of Endom ycetales homologues of conidia of Eurotiales? Persoonia 13 (1986),

161-171.- - Ophiostomataies and Endomycetales. In: The expanding realm of yeas t-like fungi (HoOG, G . S. DEet al ., eds.).

Bam, Delft, Amsterdam 1987, 167- I76.BARTNICKI-GARd A, S.: Sympo sium on biochemical bases of morpho genesis in fungi. Ill . Mold - yeast dimorphi sm

of Mucor . Bact. Rev. 27 (1963),293-304.- McMuRROUGH, I.: Biochemistry of morphogenesis in yeasts. In: The yeasts , vol. 2: Physiology and biochem istry

of yeas ts (ROSE, A. H. , HARRISON , J . S ., eds.). London, New York 1971,441-449.BERDICEVSKY, 1., SILBERMANN , M.: Effect of glucocorticoid hormones on calc ium uptake and the morph ology of

Candida albicans. Cell Biology Int. Rep . 6 (1982),783-790.BRAUN, P. C. , CALDERONE, R. A .: Chitin synthesis in Candida albicans : Comparison of yeast and hyphal form s.J .

Bacteriol. 133 (1978), 1472- 1477.CHATTAWAY,F. W., HOLMES, M . R. , BARLOW, A. J. E .: Cell wall composition of the mycelial and blastospore form s

of Candida albicans. J. Gen. Microbiol. 51 (1968), 367-376.CHIEW, Y. Y. , SULLIVAN, P . A., SHEPHERD, M . G .: The effects of ergosterol and alcohols on germ-tube formati on

and chitinsynthase in Candida albicans. Can . J . Biochem. 60 (1982) , 15-20.COLE, G . T. , NOZAWA, Y.: Dimorphi sm. In: Biology of conidial fungi , vol. I (COLE, G. T. , KENDRICK, B. , eds. ),

New York, Lond on 1981,97- 133.COOPER, L. A., EDWARDS, S . W. , GADD, G. M.: Involvement of adenosine 3' , 5' -cyclic monophosphate in the yeast-

mycelium transition of Aureobasidium pullulans. J . Gen . Microbiol. 131 (1985), 1589-1610.GINNS, J . : The genus Syzygospora (Heterobasidiomycetes : Syzygosporaceae) . Mycologia 78 (1986), 619-636 .GIRBARDT, M. : Uber die Substruktur von Polystictus versicolor L. Arch. Microbiol. 28 (1958), 255-269.- Besitzt die Porenkappe taxonomische Bedeutung? In: Das Art- und Rassenproblcm bei Pilzen, Int. Sympo sium .

Berlin 1968, 147-154.GOPAL, P. K. , SHEPHERD, M . G. , SULLIVAN, P. A.: Analysis of wall glucans from yeas t , hyphal and germ-tube

forming cells in Candida albieans. J . Gen. Microbiol. 130 (1984),3295- 3301.

Dimorph ismus im System der Pilze 229

GOTO, S. , GUGIY AMA, J. , HAMAMOTO, M., KOMAGATA , K.: Saitoella, anew anamorph genus in the Cryptococcaceaeto accomodate two Himalayan yeast insolates formerly identified as Rhodotorula glutinis. J . Gen . Appl.Microbiol. 33 (1987), 75-85.

Gow, N. A. R. , GOODAY, G. W. : Cytologi cal aspects of dimorphism in Candida albicans , eRC Critical Reviews inMicrobiol. 15 (1987), 43-78.

HAWKSWORTH, D. L. , SUTTON, B. C.; AINSWORTH, G. C,'; AINSWORTH & BISBY'S Dictionary of the fungi.7th ed ,Kew 1983.

HOOG , G. S. DE, SMITH, M. TH., GUEHO, E.: A revision of the genus Geotrichum and its teleomorphs. (Studies inMycolog y, 29). Baarn, Delft 1986.

- - WEHMAN, A. C. M. (eds .): The expanding realm of yeast-like fungi. Proc. int osymposium Amersfoort 1987.(Studies in Mycology, 30). Baarn , Delft , Amsterdam 1987.

KENDRICK, B.: Yeasts and yeast-like fungi - new concep s and new technique s. In: The expanding realm of yeast-likefungi (HoOG, G. S. et aI. , eds .). Baarn, Delft, Amsterdam 1987,479-486.

KREGER-VAN RIJ, N. J . W. (ed.): The yeasts, a taxonomic study. 3rd ed. Amsterdam 1984.- VEENHUIS , M. : A comparative study of the cell wall structure of basid iomycetou s and related yeasts . J . Gen .

Microbiol. 68 (1971),87-95.KREISEL, H. : Abstammung und Evolution der Pilze . In: Handbuch fur Pilzfreunde , Band V, 2. Aufl. (MICHAEL, E. ,

HENNIG, B.,KREISEL, H.,eds.) Jena 1983 (a) , 9-25.Teliomycetes - Ustomycetes - Basidiomycetes: Gedanken zur Klassifizierung der hoheren Pilze. Sydowia 36(1983 b), 154-164.

Abstammung und systematische Einordnung der Pilze. BioI. Rundschau 26 (1988) ,65-77.KURAISHI, H. , KATAYAMA-FuJIMURA, Y., SUGIYAMA, J., YOKOYAMA, T.: Ubiquinon e systems in fungi 1.

Distribution of ubiquinones in the major families of Ascomycetes, Basidiomycetes and Deuteromycetes, and theirtaxonomic implications. Trans. Myc . Soc . Japan 26 (1985) , 383- 395.

LITTLEFIELD, L. 1., HEATH, C. E.: Ultrastructure of rust fungi . New York 1979.MARESCA , B., KUMAR, B. V., MEDOFF,J . , MEDOFF, G. , KOBAYSHI, G . S. : Studies on dimorphism in Histoplasma

capsulatum. Biochemical change s during the differentiation process. In: Mecical Mycology , Proc. Mycol. Symp .XII Int. Congr. Microbiol. (PREUSSER, H.-J . , ed .) . Stuttgart , New York 1980, 17-22.

MOORE, R. T.: Taxonomic significance of septal ultrastructure with part icular reference to the jelly fungi . Mycologia70(1978),1007-1024.Micromorphology of yeasts and yeast-like fungi and its taxonomic implicati ons. In: The expanding realm of yeast­like fungi (HOOG, G. S. DE et aI., eds. ). Baam , Delft , Amsterdam 1987, 203-226 .

McALEAR, J . H.: Fine structure of Mycota . 7. Observations on septa of Ascomycetes and Basidiomycetes . Arner.J. Bot. 49 (1962),86-94.

MUTHUKUMAR, G., LURY , M. T . , NICKERSON , K. W.: Calmodulin activity in yeast and mycelial phases ofCeratocystis ulmi. FEMS Microbiol. Lett . 37 (1986) , 313-316.

NICKERSON , W. J. , CHUNG, C. W. : Geneti c block in the cellular div ision mechan ism of a morphological mutant of ayeast. Amer. J . Bot. 41 (1954) , 114- 120.

OBERWINKLER, F. : Heterobasidiomycet es with ontogenetic yeast-stages - systematic and phylogenetic aspects. In:The expanding realm of yeast-like fungi (HoOG,G. S. DE et aI. , eds .) . Baarn , Delft , Amsterdam 1987,61-74.

- BAUER, R. , DEML, G., KISIMOVA-HOROVITZ, L. : The life-history of Christiansenia pallida, a dimorph ic,mycoparasitic Heterobasidiomycete. Mycolog ia 76 (1984), 9-22.

PARK, D.: Inorganic nitrogen nutrition and yeast - mycelial dimorphism in Aureobasidium pullulans. Trans . Brit.Myc. Soc . 78 (1982),385-388.

RODRIGUEZ, C.; DOMINGUEZ, A.: The growth characteristics of Saccharomycopsis lipolytica: morphology andinduction of mycelium formation. Can . J . Microbiol. 30 (1984), 605-612 .

SAN-BLAS, F., SAN-BLAS, G., INLOW, D.: Dimorphism in Paracoccidioides brasiliensis. In: Medical Mycology,Proc. Mycol. Syrnp. XlIInt. Congr. Microbiol. (PREUSSER, H.-J., ed.). Stuttgart, New York 1980, 23-28.

SHEPHERD, M. G.: Cell envelope of Candida albicans. CRC Critical Reviews in Microbiology 15 (1987), 7-25.SHtMOKAWA , D. , KATO, Y. , NAKAYAMA , H.: Accumulation of 14-methyl sterols and defect ive hyphal growth in

Candida albicans. Sabouraudia 24 (1986) , 327 .SIMONETTI, N. , STRIPPOLI, V., CASSONE, A.: Yeast mycelial conversion induced by N-aeetyl -D-glucosamine in

Candida albicans . Nature 250 (1974) ,344-346.SUGIYAMA, J. , lTOH, M., KATAYAMA, Y., YAMAOKA, Y. , ANDO, K. , KAKISHtMA, M. , KURAISHt , H.: Ubiquinone

systems in fungi. n. Distribut ion of ubiquinones in smut and rust fungi. Mycologia 80 (1988) , 115-120.SUZUKI , M., NAKASE, T .: In: J . Gen . Appl. Microbiol. 32 (1986),165-168.WALT, J. P. VAN DER, Hops u-H AVU, V. K.: A colour reaction for the different iation of ascomycetous and

hemibasidiomycetous yeasts . Antonie van Leeuwenhoek 42 (1976) , 157-163.