Figura 1. Fruto con pudrición interna. El hongo Pestalotiopsis sp. se ha encontrado asociado con este problema. Alpoyeca, Gro. Enero, 2005.

ENFERMEDADES Y PLAGAS DEL MAMEY (Pouteria sapota) EN LA

CAÑADA DE HUAMUXTITLAN, GRO.

GIIIMA (Grupo Interdisciplinario e Interinstitucional de Investigación en Mamey). Autores por orden alfabético: Rafael Gómez Jaimes, Ángel Lagunes Tejeda, Daniel Nieto Ángel, Wenceslao Maldonado Avilés, Antonio Mora Aguilera, Juan Pereyda Hernández, Prometeo Sánchez García, Sergio Sandoval Islas, Marcos Soto Hernández, Daniel Téliz Ortiz, Moisés Vallejo Pérez, Alfonso Vásquez López.

Áreas: Fitopatología y Entomología. Líneas de trabajo. Enfermedades y Plagas.

A nivel mundial existe información escasa acerca de las enfermedades que afectan al cultivo de mamey. En Florida, EU, el cultivo es atacado principalmente por el hongo Colletotrichum gloeosporioides el cual induce antracnosis en flores, hojas y frutos. También se reportan pudriciones de raíz (Rhizoctonia sp., y Pytium splendens) y manchas foliares ocasionadas por el alga roja Cephaleuros virescens. En Cuba y Las Bahamas la mancha foliar es causada por Phyllosticta sapotae. La enfermedad más importante por su incidencia y severidad es el alga roja por causar muerte descendente de ramas jóvenes, aunque también Corticium sp. causa daños similares. En El Salvador, Uredo sapota induce enrollamiento de las hojas.

ENFERMEDADES

Sanidad del mamey en la Cañada de Huamuxtitlán, Gro.

Guerrero es uno de los principales estados productores de mamey en México. En la entidad, la Cañada de Huamuxtitlán es la principal zona de producción. En esta región existe potencial para aumentar la superficie de cultivo y productividad de los árboles. Esta meta se busca a través del establecimiento de un programa de manejo integrado del cultivo. El vigor de los árboles comerciales y la producción de mamey en la Cañada es afectado significativamente por problemas fitosanitarios, entre otros factores limitantes. En esta sección se hace referencia únicamente a las enfermedades y plagas más importantes.

En México no existen informes escritos que reporten la presencia de plagas ó enfermedades de importancia económica en el cultivo de mamey, lo cual no descartan su presencia. El GIIIMA, en el marco del proyecto “Generación de tecnología para el manejo integrado del sistema productivo mamey (Pouteria sapota) en la Cañada de Huamuxtitlán, Gro., México” ha desarrollado investigaciones de diagnóstico fitosanitario para conocer las enfermedades que atacan a estos árboles. La detección de los

Figura 2. Árboles de mamey con diferente grado de muerte descendente en un huerto regado por inundación. El grado de daño sigue la pendiente del terreno. Las plantas mueren más rápidamente en donde se acumula el agua por más tiempo. Huamuxtitlán, Gro. 2004.

problemas fitosanitarios se logró mediante entrevistas a productores, inspección visual de daños y muestreo sistemático y procesamiento de muestras de agua, suelo, especimenes y tejido en laboratorio. Se han detectado cinco enfermedades como las más importantes: muerte descendente, necrosis de flores, necrosis marginal de hojas, proliferación vegetativa y floral (agallamiento) de brotes vegetativos y florales y pudrición de frutos en poscosecha. La plaga más importante por la severidad de sus daños y carácter cuarentenario es la mosca de la fruta (Anastrepha spp.). Importantes daños al follaje se han asociado con chicharritas (Cicadelidae). ¿Por qué y para qué estudiar las enfermedades del mamey?

Una enfermedad no sólo daña la buena apariencia del árbol, su efecto se extiende más allá. Las enfermedades originan una cadena importante de pérdidas. Un árbol enfermo limita su desarrollo y crecimiento, tiene poco follaje y su productividad es baja, en casos severos el árbol muere. Las consecuencias de daños parasitarios no sólo se limitan a la baja producción de fruta, también repercute en el ámbito económico, social y cultural. Las plagas, junto con las enfermedades limitan el desarrollo de un programa de exportación de fruta.

Actualmente se genera información básica acerca de la causa, importancia, y distribución de las enfermedades que presentan los árboles y frutos. Mediante técnicas fitopatológicas, los investigadores están detectando los microorganismos asociados con cada una de estas enfermedades. A partir de estos estudios será posible definir los patógenos involucrados, sus ciclos de vida y mecanismos de infección, fluctuación estacional y las posibles interacciones de las diversas plagas entré sí o con el medio ambiente para desarrollar estrategias de control (biológico, cultural, químico: tipo de funguicida, dosis, época, método y frecuencia de aplicación, etc.). También se investiga si las enfermedades tienen su origen en factores no parasitarios como deficiencias o excesos nutrimentales, exceso de sales en el agua, y manejo inadecuado del riego, entre otros aspectos. Este conocimiento facilitará la generación de tecnología para manejar o contrarrestar el efecto negativo de las enfermedades sobre la calidad de fruta, productividad y longevidad de los árboles de mamey.

Explorando las enfermedades de los árboles de mamey Muerte descendente

En Alpoyeca, Gro., los síntomas de la enfermedad se presentan en árboles de 12 o más años de edad. Los primeros síntomas se observan en ramas jóvenes con crecimiento

Figura 3. En una rama concrecimiento secundario operidermis el tejido verde(epidermis) y delgado del talloha sido sustituido por unacorteza joven, más gruesa y decolor café (3-A). Rama con crecimientoprimario. Nótese el tejido verdedel tallo joven (3-B).

Figura 5. Frutos secos en rama enferma por muerte descendente (5-A). Derecha. Pudrición interna en el tallo principal (5-B).

5-B 5-A

secundario (ramas con formación de peridermis) y en algunos casos en ramas con crecimiento primario (ramas con epidermis) (Figura 3-A y 3-B).

Los primeros indicios de la enfermedad se caracterizan por ramas que emiten hojas nuevas, de apariencia flácida y enrolladas (Figura 4-A y 4-B), posteriormente se tornan de color café oscuro y empiezan a caer hasta que la rama queda completamente defoliada (Figura 4-C y 4-D). Al mismo tiempo, la rama pierde turgencia, presenta arrugamiento de la corteza, el tejido toma coloración negra y empieza a morir.

Figura 4. Síntomas de muerte descendente. (A y B) flacidez y arrugamiento de hojas. (C) Defoliación. (D) Rama defoliada y muerta. Cuando la rama enferma tiene frutos, la cáscara de éstos queda adherida, momificada y se torna de color negro (Figura 5-A). Debido a la muerte celular del tejido interno de la rama, en su ápice se observan rajaduras y vetas de tejido muerto (necrosis) que avanza de la corteza o peridermis hacia la médula, y al mismo

3-B 3-A

4-A 4-B 4-C 4-D

tiempo, desciende hacia la base de la rama (Figura 5-B). La médula dañada tiene un color oscuro y esponjoso. Posteriormente, la necrosis invade las ramas primarias que sostienen a la rama enferma, de esta manera, la pudrición se distribuye a una serie de ramificaciones, hasta matar el tallo principal. Las ramas enfermas generalmente se encuentran en la periferia del árbol. En la región de la cañada existen árboles que fueron atacados severamente por la enfermedad, de tal manera que la mayor parte de sus ramas y el árbol en general se encuentran en proceso de muerte. Los hongos asociados a la enfermedad son Lasiodiplodia sp. y Pestalotiopsis sp. (Figura 7). Estos organismos se han aislado del tejido interno de las ramas enfermas. Pestalotiopsis sp. también se encuentra en forma abundante en frutos con pudrición en poscosecha y en estructuras florales. Actualmente se verifica la patogenicidad de estos hongos como agentes causales de daños en la madera, cojinetes florales y frutos.

Figura 7. Hongos asociados a la muerte descendente del mamey. Colonia cultivada (A) y esporas bicelulares oscuras (B) de Lasiodiplodia sp. Apariencia del crecimiento del hongo (C) y esporas (D) de Pestalotiopsis sp.

La muerte descendente también se presenta en otros árboles frutales como mango y cítricos, y es más severa en suelos marginales (pedregosos, pobres en materia orgánica, delgados, etc.) y en árboles con deficiencias nutrimentales o sometidos a castigo hídrico (riego excesivo alternado con periodos prolongados de sequía). Algunas de estas características se observan en los suelos de la Cañada de Huamuxtitlán, Gro.

Figura 6. Árboles con diferente grado de daño por muerte descendente. (6-A) Árbol con muerte parcial de ramas. Derecha. Muerte de gran parte del árbol. La brotación vegetativa es escasa y débil (6-B). La enfermedad se desarrolla más favorablemente en suelos marginales (delgados, pedregosos, compactados, pobres en materia orgánica, etc.) y huertos con manejo agronomico deficiente: mal fertilizados y con riego muy abundante seguido de periodos prolongados de sequía. Alpoyeca, Gro. 2004.

6-A 6-B

7-A 7-B 7-C 7-D

Figura 8. Flores sanas de mamey (A). Flores con diferente grado de pudrición causada por hongos (B). En la Cañada de Huamuxtitlán, Gro., problema se presenta sólo durante el periodo de lluvias.

Pudriciones de flores Las flores de mamey sufren pudriciones o necrosis (Figura 8) debido a que son infectadas por distintos hongos como Penicillium sp., Alternaria sp., y Pestalotiopsis sp. (Figuras 9, 10 y 11).

Penicillium sp. En los meses de julio y agosto (meses lluviosos) la alta humedad relativa y temperatura cálida durante el día favorecen el desarrollo de Penicillium sp. sobre los pétalos de las flores (Figura 9-A). Los signos o partes visibles del hongo son la presencia de una telaraña (micelio) de color verde pálido y abundantes esporas (Figuras 9-B y 9-C). Estos signos aparecen generalmente una vez que la flor fue polinizada y los pétalos se vuelven a cerrar, en raras ocasiones se presenta en flores con pétalos recién abiertos, en botones florales no se observan signos del hongo. El síntoma en los pétalos infectados es la aparición de zonas necróticas, los pétalos pierden su color crema característico y se tornan de color oscuro. Los pétalos permanecen adheridos al resto de la flor. La humedad alta del ambiente favorece al hongo para que se desarrolle rápidamente e invada gran cantidad de flores.

8-A 8-B

9-A 8-B 8-C

Figura 11. Flores infectadas por Pestalotiopsis sp.

Figura 9. Flores colonizadas por Penicillium sp. (A) Flores infectadas en campo. (B) Telaraña (micelio) del hongo en los pétalos de la flor. (C) Micelio del hongo creciendo sobre los pétalos. Alternaria sp. El hongo se desarrolla sobre los pétalos de las flores (Figura 10-A) en los meses de julio y agosto cuando prevalece alta humedad relativa debido a la lluvia. El hongo se desarrolla en las flores que inicialmente fueron atacadas por Penicillium sp. Los signos del hongo consisten en la presencia de una abundante telaraña (micelio) de color oscuro y áspero (Figura 10-C). La esporulación del hongo es escasa. Los pétalos pierden el color crema que los caracteriza y se tornan oscuros (necróticos) (Figura 10-B). Los pétalos atacados permanecen adheridos al resto de la flor, hasta que ésta cae.

Figura 10. Flores colonizadas por Alternaria sp. (A) Flores infectadas en campo. (B) Telaraña (micelio) del hongo en los pétalos de la flor. (C) Telaraña oscura y de textura áspera sobre los pétalos.

Pestalotiopsis sp. Este hongo es capaz de infectar distintas parte de la flor, incluyendo las anteras (Figura 11), sin embargo, en escasas ocasiones se observa la presencia del hongo en los pétalos, aún en los meses de alta humedad relativa (meses lluviosos). En esta temporada los pétalos de las flores son colonizados más rápidamente por Penicillium sp. y Alternaria sp. Es posible que la presencia abundante y desarrollo rápido de estos hongos impida que Pestalotiopsis exprese con mayor oportunidad su parasitismo (desarrollo de infección y aparición de signos) en los órganos afectados. Durante los meses calurosos de marzo a mayo las flores conservan su color crema característico,

10-A 10-B 10-C

FOCUS. El Grupo de investigación verifica actualmente la patogenicidad de Penicillium sp., Alternaria sp., y Pestalotiopsis sp. mediante pruebas realizadas en campo. Existe evidencia que los hongos, solos o combinados, colonizan distintos órganos florales. En trabajos futuros se determinará el impacto negativo de la infección de estos organismos sobre la viabilidad de las distintas estructuras florales que participan en procesos reproductivos (polinización, fecundación, amarre, etc.).

permanecen turgentes y no desarrollan ningún síntoma, Si flores procedentes de campo aparentemente sanas o sin daño aparente se siembran en medio de cultivo (papa-dextrosa-agar) o colocan en cámara húmeda (90% de humedad relativa, 7 25 ºC, alternando 12 h de luz con 12 h de oscuridad por cinco días) en campo o laboratorio, Pestalotiopsis sp. se desarrolla sobre los pétalos y forma estructuras reproductivas (esporodoquios) visibles como pequeñas gotas negras que corresponden a masas compactas de esporas. Después de algún tiempo estas gotas endurecen y permanecen como puntos negros prominentes sobre los pétalos. La presencia de micelio de color blanco es muy escasa o no se logra observar..

Necrosis marginal de hojas

La necrosis foliar marginal es un problema fitosanitario severo y común de huertos comerciales en la Cañada de Huamuxtitlán (Figura 12). Exhaustivos análisis fitosanitarios y físico-químicos de suelo, agua y follaje se han desarrollado para conocer su causa. Aún no se tienen resultados concluyentes. Posiblemente concentraciones altas de Na, K y Cl están asociados al problema. La necrosis foliar se presenta en toda la Cañada de Huamuxtitlán. Dentro de los huertos, algunos árboles presentan mayor daño que otros, incluso, pueden encontrarse árboles dañados y sin daño aún cuando sean árboles adyacentes. En general, los árboles tiran sus hojas entre los meses de noviembre y enero. Las hojas nuevas empiezan aparecer simultáneamente con la defoliación o entre diciembre y febrero En algunos casos, cuando la hoja alcanza los 30 días de edad, los ápices o algunos sitios de sus márgenes empiezan a tornarse de color café pálido, las manchas necróticas avanzan y coalescen hasta formar una zona

Figura 12. Necrosis marginal de hojas. Laquemadura de las hojas se expresa en la zonaapical y marginal. La necrosis puede abarcarhasta el 50% de la hoja.

Figura 14. Árbol adulto de mamey con severa proliferación vegetativa y floral. Alpoyeca, Gro. 2006.

necrótica extendida en los márgenes o en el tercio superior la hoja. Generalmente el daño inicia en el ápice de la hoja o en un área muy cercana a éste. La necrosis no se presenta en el área del pedúnculo de la hoja o en zonas cercanas a la base. Las hojas dañadas maduran y se desprenden hasta la época de otoño. Esta línea de investigación que considera la búsqueda de relaciones de severidad (% área dañada) con agentes no biogénicos, patrones de daño y estudios de incidencia y distribución entre localidades, huertos y árboles aún continúa.

Proliferación vegetativa y floral (agallas)

La deformación vegetativa y floral es una enfermedad del mamey probablemente desconocida en el mundo. Destaca por su complejidad y severidad en la Cañada de Huamuxtitlán (Figura 13 y 14). Un brote vegetativo joven y asintomático exhibe dominancia apical durante su crecimiento, con pocos o ningún brote lateral (Figura 13 (S). La enfermedad afecta el desarrollo vegetativo de los brotes, tanto en plántulas de vivero (Figura 15) como árboles adultos (Figuras 13 y 14). La yema lateral afectada emite más de un brote vegetativo, detiene su crecimiento y presenta decoloración y necrosis de la madera. Las hojitas crecen amontonadas (roseteado), se curvan o encarrujan, presentan color verde más claro y menor desarrollo que las hojas sanas. Sobre ellas se pueden observar manchas polvosas de color amarillo con abundantes esporas (uredias) de una roya aún no identificada (Figura 13-E). Sobre el mismo brote

Figura 13. Síntomas de proliferación vegetativa y floral. Brote lateral asintomático o aparentemente sano (S) y brote lateral enfermo (E) con esporas del hongo (H) (roya) de color amarillo. Alpoyeca, Gro. 2005.

S

E

H

Figura 15. Proliferación vegetativa en plantas juveniles de vivero (A). Corte longitudinal de tejido enfermo de un primordio foliar que muestra el cuerpo fructífero (pústulas) de la roya (extrema derecha. Alpoyeca, Gro. 2005).

A B

se forman otros con desarrollo y volumen desordenados; pudiendo ocurrir numerosos brotes sobre una misma rama (Figura 14); pero ninguno de ellos recupera el crecimiento y la apariencia natural. Después de algún tiempo se necrosan y quedan adheridos como masas amorfas y carbonosas en el árbol. Los síntomas de la proliferación también se conocen como agallas. No se ha cuantificado la severidad de daños por proliferación en ramas productivas, sin embargo, cuando la deformación vegetativa y floral es abundante, a lo largo de las ramas productivas no se encuentran o se observa menor cantidad de frutos amarrados. Aparentemente, la proliferación vegetativa ocurre en cualquier época del año, observándose periodos más intensos en los crecimientos que se observan en las estaciones de invierno-primavera. Ocurren en árboles de cualquier edad, independientemente de la topografía del terreno o diseño de la plantación. Posiblemente la enfermedad también causa necrosis de ramas ya que se ha observado la muerte frecuente de ramas jóvenes con agallas, por lo que podría estar interactuando con Lasiodiplodia sp., acentuando la “muerte descendente”.

La enfermedad es severa y compleja. La asociación de la enfermedad con esporas que se dispersan con el aire acentúa el problema. La línea de investigación actual busca precisar la causa (etiología) de la enfermedad. A la fecha se exploran causas biogénicas (una roya no identificada, larvas de insectos asociados a las esporas de roya y otros hongos aislados como Fusarium spp.) y abiogénicas como desbalances hormonales y nutrimentales. En el futuro se describirán los síntomas macro y microscópicos con mayor precisión, se estimará su distribución (en localidades, huertos y secciones de los árboles), severidad y fluctuación estacional mediante cuantificación periódica de la incidencia, daños y monitoreo del inóculo ambiental con trampas volumétricas.

H

Figura 16. Síntomas de proliferación en flores y frutos. Una flor sana tiene cinco pétalos (A). La flor enferma forma gran cantidad de pétalos (B). Se desconoce el efecto de la enfermedad en la viabilidad de los órganos reproductivos de la flor. Los frutos enfermos (C) muestran rompimiento de la epidermis con esporulación amarilla (uredias en pústulas) del hongo (H).

16-A 16-B 16-C

PLAGAS DEL MAMEY

Pocos reportes bibliográficos versan sobre plagas del mamey. En Puerto Rico, al

final de la estación seca, escarabajos del género Phyllophaga suelen defoliar árboles

jóvenes, dejando únicamente las nervaduras de las hojas y causando retraso en el

crecimiento y debilitamiento general. Al inicio de la época lluviosa, “tortuguillas” del

género Diabrótica se alimentan de las hojas, por lo que la acción combinada de ambas

plagas retrasan significativamente el desarrollo de las plantas en crecimiento. De menor

importancia se han identificado minadores, escamas y termitas. En Florida, E.U pocos

insectos atacan al cultivo de mamey, y el daño que causan raras veces es importante.

El escarabajo cubano Phyllophaga bruneri se alimenta de las hojas durante los meses

del verano y representa un problema sólo en árboles jóvenes. El barrenador de tallos de

la caña de azúcar Diaprepes abbreviatus es una plaga potencial, debido a que desde su

detección en Florida, ataca amplia variedad de plantas, incluyendo al mamey. Los

adultos de éste barrenador se alimentan de las hojas, en tanto que las larvas se

alimentan de las raíces, causando marchitez y muerte de plantas en casos de ataque

severo. La escama blanca del peral (Pseudaulacaspis pentagona), escama filefedra

(Phylephedra sp.), escama verde (Coccus viridis), escama forma de almeja (Palinaspis

quohogiformis), escama escudo verde (Pulvinaria psidii), escama moteada

(Eucalymnatus tessellatus) y escama cerosa (Ceroplastes sp.), son encontradas

ocasionalmente, pero el daño no amerita control. La araña roja (Tetranychus

bimaculatus) puede infestar las hojas. Algunos lepidópteros no identificados dañan la

floración y las chicharritas causan algún daño a las hojas jóvenes.

Figura 17. Plantas de mamey con daños al follaje asociado con chicharritas en la

Cañada de Huamuxtitlán, Gro. Las chicharritas (Cicadelidae) pueden constituirse como una plaga importante en algunos cultivos hortofrutícolas. Los daños pueden ser directos al alimentarse de los tejidos y jugos de la planta o por ser vectores de patógenos de plantas. En la Cañada de Huamuxtitlán se han observado poblaciones altas de estos insectos (hasta 12 a 16 chicharritas/ hoja pequeña en crecimiento) en algunos meses del año. En vivero, la infestación se concentra en las hojas jóvenes del cogollo en crecimiento activo. Las hojas pequeñas que han estado infestadas por periodos prolongados exhiben coloración café bronceado más acentuado en los ápices (D), detienen su crecimiento y quedan de tamaño muy reducido, rígidas y deformadas (torcidas o enrolladas hacia el envés) D, C). En árboles adultos las hojas dañadas presentan textura rígida o endurecida y quedan dobladas con la punta acucharada (B). Con aplicación de insecticidas se observa detención del daño y las hojas nuevas crecen sin alteraciones. Estos periodos de infestación son distinguibles en vivero al observar estratos del follaje con hojas de tamaño normal alternados con hojas de tamaño reducido (C). En el 2006 se hará énfasis en la verificación y estimación de daños, identificación de especies involucradas, fluctuación estacional, índices de infestación y control químico.

17-A 17-A 17-A

17-B 17-C 17-D

La mosca mexicana de la fruta (Anastrepha spp.) constituye la plaga insectil más dañina a la producción de mamey en la Cañada de Huamuxtitlán. Este insecto es una plaga de importancia cuarentenaria (de distribución limitada y bajo control fitosanitario oficial) por lo que la movilización de frutos por regiones del territorio nacional bajo control cuarentenario esta restringida. De frutos de mamey agusanados se han obtenido moscas adultas de Anastrepha serpentina (Figura 18-A). Mediante trampas selectivas tipo multilure adicionadas con proteína hidrolizada, se han capturado especies de A. ludens y A. striata (Figura 18-C). Los productores utilizan “trampas matadoras” preparadas con fermento de frutas, miel, azúcar y malathion para reducir la incidencia de la plaga (Figura 18-B). Actualmente se realiza un monitoreo regional e intensivo de mosca de la fruta para conocer la diversidad de especies presentes y su estacionalidad para ajustar estrategias de control integrado. También se desarrollan trabajos para definir las especies parásitas específicas del mamey e identificar potenciales agentes nativos de control biológico. Los productores de la Cañada se han sumado a la “Guerra Contra las Moscas de la Fruta”, a la que han sido instigados por un investigador del GIIIMA (Figura 18-D) durante el taller "Manejo Integrado de Moscas de la Fruta” realizado en febrero de 2006.

Figura 18. La mosca de la fruta (Anastrepha spp.) es la plaga más importante del

mamey en la Cañada de Huamuxtitlán, Gro.

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18-C 18-D