Post on 17-Dec-2018
i
Universidade Federal de Minas Gerais
Instituto de Ciências Biológicas
Programa de Pós-‐Graduação em Ecologia, Conservação e
Manejo de Vida Silvestre
REDE DE INTERAÇÕES MUTUALÍSTICAS
FRUGÍVORO-‐PLANTA EM CAMPOS RUPESTRES
ii
Mariane Lobato Meneses Varela
Belo Horizonte
2011
Rede de interações mutualísticas frugívoro-‐planta em campos rupestres
Mariane Lobato Meneses Varela
Orientador: Prof. Dr. Marcos Rodrigues
iii
Dissertação apresentada ao Instituto de Biologia da Universidade Federal de Minas Gerais como parte dos requisitos para a obtenção do título em Mestre em Ecologia, Conservação e Manejo da Vida Silvestre.
Belo Horizonte
2011
v
Belo Horizonte, 24 de fevereiro de 2011
BANCA EXAMINADORA
Prof. Dr. Marcos Rodrigues (orientador) ____________________________
Assinatura
Profa. Dra. Cristina Sazima ____________________________
Assinatura
Prof. Dr. Flávio Henrique Guimarães Rodrigues ____________________________
Assinatura
Prof. Dr. José Pires de Lemos Filho bfxbg ____________________________
Assinatura
vi
Agradecimentos
Aos professores Adriano Paglia, Eduardo Borba e Zélia Lobato pelas contribuições realizadas a este manuscrito.
Aos professores Eduardo Borba, Mario Cozuol, e Flávio Rodrigues que durante o curso da pós-‐graduação abriram minha mente para novas idéias e me ajudaram a pensar melhor.
Aos colegas de mestrado que acabaram virando amigos, principalmente a Nadjia, e que juntos compartilhamos aflições, raiva, desespero e pânico total! Mas também foi muito divertido!!
Ao pessoal do Lab Marina, Renata, Lilian, Guilherme e Daniel pelas conversas produtivas e improdutivas, todas valeram.
Ao pessoal do laboratório de botânica, especialmente a Mariana, que foram muito gentis identificando as plantas.
Ao meu orientador Marcos Rodrigues que quis entrar nessa comigo mesmo sabendo que eu não sabia nada!
Ao pessoal do curso da Pós Fred e Cris que sempre tiveram boa vontade para ajudar no que fosse possível.
A banca examinadora que aceitou meu convite!
Ao programa de Pós-‐graduação em Ecologia Conservação e Manejo de Vida Silvestre da UFMG e ao IBAMA pela oportunidade de realizar este estudo.
A U.S. Fish & Wildlife Service pelo patrocínio.
A meus amigos Anne, Jô, Sandra, Brenda, Krininha, Eliza, Elaine, Mary e Ciça que contribuíram indiretamente, diretamente, ou ate sem querer para realização deste trabalho.
A minha mãe Márcia meu Pai Marcio e meu irmão Diego, que sempre me apoiaram e nunca foram contra minhas escolhas, mesmo quando não concordavam..... e também por agüentaram todas as minhas bagunças em toda a casa durante todo este processo.
A meus tios tias e primos, pela união e alegria.
A minha avó Benita por ser tão leve, divertida e diferente de todas as avós que já conheci.
A meu noivo Caca, que e acreditou dimaisnimim!!! Querido você é tudo de bom!!
A Cinthia e Nicole que foram comigo para o campo quando não consegui encontrar ninguém e ao Lecínio por ter sempre nos recebido tão bem no Alto do Palácio.
vii
Ao Alto do Palácio, nunca me cansei de olhar para você!
A todas as aves que defecaram muitas sementes no saco e visitavam muitas plantas!
A Laura que agüentou sol escaldante, frio intenso, chuva de granizo na cabeça e até medir sementes milimétricas e não desistiu de me ajudar!
Agradecimento especial a Lica, amiga, sem sua ajuda eu não teria conseguido. Valeu demais, por tudo, mesmo!!!
viii
SUMÁRIO
Resumo 1
Abstract
2
Introdução
3
Objetivo
5
Materiais e Métodos
5
Resultados
17
Discussão
27
Conclusão
33
Referências bibliográficas 34
9
Resumo: Redes de interações mutualísticas são reconhecidas como moldadoras da
biodiversidade atualmente encontrada na Terra. Para descrever as redes de interações
mutualísticas são utilizadas métricas qualitativas: número de componentes, tamanho,
conectância, grau médio, grau de distribuição, e aninhamento da rede. Outras métricas tais
como: dependência, força e assimetria, são usadas para quantificar as interações. Índices de
centralidade apontam quais espécies tem muitas interações e ocupam papel central na rede.
Estes índices são também utilizados para identificar as espécies que ocupam papel central
em uma rede de interações. O objetivo do estudo foi o de descrever qualitativamente e
quantitativamente a rede de interações entre aves frugívoras e plantas de uma área de
campo rupestre; ambiente que abriga enorme riqueza, endemismo e diversidade de
espécies de plantas e animais; indicando as possíveis espécies chave que compõe este
sistema. O estudo foi realizado no Alto do Palácio localizado no Parque Nacional da Serra do
Cipó, MG, Brasil. Os dados foram coletados mensalmente ao longo de 12 meses em três
diferentes fisionomias comumente encontradas na área: afloramentos rochosos, campos e
mata ciliar. Redes de neblina foram utilizadas para capturar aves que eram colocadas em
sacos para que defecassem. As sementes encontradas nas fezes das aves foram triadas em
comparadas com frutos coletados ao longo das fisionomias amostradas. O acompanhamento
fenológico das espécies de plantas zoocoricas em estagio de frutificação foi realizada em
transectos pré estabelecidaos nas três fisionomias. A rede de interações aves frugívoras-‐
plantas apresentou-‐se aninhada, com predominância de interações assimétricas, o que é
comum em redes de interações mutualísticas. Esta rede de interações mostrou que
frugívoros com baixa proporção da dieta ocuparam papel de especialistas na rede de
interações. A espécie de ave Elaenia obscura (Tyrannidae) possui enorme importância para a
rede de interações mutualísticas frugívoro planta do Alto do Palácio e foi considerada como
espécie chave desta comunidade.
Palavras chave: rede de interações mutualísticas, espécie chave, campos rupestres
10
Abstract: Mutualistic interaction networks are composed by two groups: plants and animals,
they are recognize as the architecture of Earth biodiversity. To describe mutualistic
interaction networks metric as number of compounds, size, conectance, average degree,
distribution degree and nestedness are used. Other metrics are used to quantify
interactions: dependence, straight and asymmetry. Centrality indexes point witch species
are involved in many interactions and have central hole in the network. The aim in this work
was to describe qualitatively and quantitatively the mutualistic interaction network between
frugivorous birds and plants of a Campo Rupestre area, a peculiar environment witch
contains huge richness, endemism and diversity of plants and animals, showing the probable
keystone species of the this system. The study was made in Alto Palácio region located in
Serra do Cipo National Park, MG, Brazil. The data was collected monthly along a year in tree
different fisionomyies usually find in the area: rock outcrops, grassland and gallery forest.
Mist nets were used to capture birds that were placed in bags so they could defecate. The
feces were than separated in increase magnifying glasses, and the seeds found in the feces
were compared to those collected along the transects established throughout different
fisionomys. This transects were used to phenological accompanimento of the zoocorics
plants. The mutualistic interaction network plant frugivorous is nested with high
asymmetrical interactions, what is common in others mutualistic interactions networks. In
the network we may observe that frugivorous with low proportion of fruits in the diet
occupied specialist place in the network. The specie Elaenia obscura (Tyrannidae) is
recognize as having a great importance to the mutualistic interaction network of frugivorous
birds and plants from Alto do Palácio region and was considered as the keystone specie of
the community.
Keywords: Multualistic interaction networks, keystone species, campos rupestres.
11
Introdução
As interações ecológicas ocorrem amplamente na natureza e têm potencial para
influenciar a dinâmica evolutiva das espécies moldando e transformando as comunidades.
As interações mutualísticas, sendo benéficas para ambas as partes, sempre foram, durante a
história, motivo de grande interesse e curiosidade dos naturalistas (Bascompte & Jordano
2007). As plantas, seus polinizadores e dispersores de sementes são os arquitetos da
biodiversidade, pois a dinâmica da comunidade depende profundamente das diferentes
formas com as quais as espécies interagem (Bascompte et al. 2006).
As redes de interações mutualísticas animal-‐planta, são por definição redes de dois
modos ou de duas entidades: plantas e animais, sendo representadas por gráficos bipartidos
(Bascompte & Jordano 2007). Métricas como: tamanho da rede, distribuição de grau das
espécies , aninhamento e conectância; estão relacionadas com dados qualitativos e apesar
de serem validos para descrição da rede estas métricas assumem que todas as interações
presentes na rede são igualmente importantes (Vásquez et al. 2005). Métricas mais recentes
(dependência, assimetria, força do mutualismo e força da espécie) baseadas em freqüência
de visitas ou provenientes da extensão das próprias descrições qualitativas surgiram
buscando quantificar as interações (Bascompte et al. 2006, Bascompte & Jordano 2007,
Vasquez Vásquez et al. 2005). Recentemente métricas envolvendo índices de centralidades
foram utilizadas em estudos com redes de interações de polinizadores (Martin Gonzáles et
al. 2010) e em sistemas de peixes clientes e limpadores (Sazima et al. 2010). Tais índices são
utilizados para medir aspectos diferentes de como uma rede é centrada em alguns nós
(espécies) em particular (Jordano et al. 2006). Um destes índices é sugerido como indicador
de espécies que ocupam papel chave no sistema (Martin Gonzáles et al. 2010, Jordan et al.
2006).
Espécies chave se realmente existem, são importantes para entender as funções das
comunidades e desta forma possuem grandes implicações para o manejo e manutenção da
biodiversidade dos ecossistemas (Payton et al. 2002). Desde a introdução do conceito de
espécie chave, inúmeros trabalhos surgiram utilizando e adaptando o conceito para diversos
grupos e ecossistemas (Tanner et al. 1994, Daily et al. 1993; Berlow et al 1999; Jain & Krishna
2002). A extensa utilização do conceito de espécie chave ganhou incontáveis críticas
12
inclusive sugestões de que o conceito seria amplamente utilizado, pobremente definido, não
demonstrando, inconsistente e até “ma moda” ( Mills et al. 1996). A aplicação do conceito
de espécie chave em interações mutualísticas é reconhecida quando ocorrem interações
altamente especializadas onde, várias espécies dependem fortemente de uma única espécie,
seja para ser dispersada ou polinizada. E excepcionalmente quando o mutualismo entre duas
espécies é muito forte que ao se remover uma das espécies o outro mutualista seria
altamente afetado, desestabilizando a comunidade (Payton et al. 2002).
O conceito de recursos chave pode ser aplicado à plantas que produzem frutos com
baixa redundância, a quantidades e freqüência confiáveis, e são consumidos por grande
proporção dos vertebrados locais com os quais coexiste (Peres 2000). Diversos índices foram
criados com intuito de medir o quão forte seria uma interação, ou quanto uma única espécie
poderia afetar toda uma comunidade. Dentre eles os índices de centralidade que vêm sendo
utilizados recentemente em estudos de interações (Jordan 2006, Sazima et al. 2010, Martin
Gonzales et al. 2010) e são interessantes, pois consideram interações indiretas entre as
espécies dentro da rede (Jordan 2006).
Muitas plantas produzem frutos de polpa carnosa contendo altos valores nutritivos,
como uma recompensa para seus dispersores, as variedades de cor formas e tamanhos
servem como atrativos para os mesmos. Tais características são consideradas atributos para
a dispersão e são fundamentais para a dispersão de sementes. Além disso, quando os
animais se alimentam de tais “recompensas” aumenta a possibilidade de dispersão das
sementes para áreas distantes da planta mãe evitando a competição e predação (Howe &
Miriti 2004). A frugivoria, a ação de consumir frutos pelos animais, pode ser considerada
como uma interação mutualística quando a ave não inviabiliza a semente. A frugivoria é uma
função fundamental na demografia e evolução das comunidades de plantas, pois a
regeneração natural dessas é fortemente dependente da disseminação de sementes por
animais (Jordano 2000).
A Cadeia do Espinhaço destaca-‐se por ser uma das maiores formações montanhosas
do Brasil, estendendo-‐se por cerca de 1000 km e ocupando desde o centro sul de Minas
Gerais até a Chapada Diamantina na Bahia (Azevedo & Machado 2008). As montanhas
variam de 900 a 1500 m podendo atingir mais de 2000 m de altitude (Giulietti & Pirani 1997)
e separam a bacia hidrográfica do Rio São Francisco das bacias dos rios que correm para o
Atlântico (Pardo, Jequitinhonha, Mucuri e Doce) (Moreira & Carmelier 1977), Esta cadeia de
13
montanhas atua como uma faixa de transição entre três grandes biomas Brasileiros:
Caatinga, Cerrado e Floresta Atlântica (Gontijo 2008).
Na cadeia do espinhaço diversas fitofisionomias são encontradas e são determinadas
pela fisiografia presente em determinado local, sendo assim fisionomias variando desde
florestas até campos ocorrem na região. Formações florestais altamente influenciadas pela
umidade como as florestas de galeria e as florestas nebulares são encontradas nas margens
de riachos e em altitudes elevadas. Outras fitofisionomias como florestas semi-‐descíduas,
capões de mata, campos de cerrado, campos e campos rupestres aparecem ao longo de
toda a cadeia de montanhas, o que caracteriza a Cadeia do Espinhaço como um grande
mosaico de fitofisionomias (Giulietti et al. 1997)
Os campos rupestres são comumente encontrados na Cadeia do Espinhaço e são de
extrema importância para conservação, já que detém enorme riqueza, diversidade, elevado
grau de endemismo e inúmeras espécies raras e ameaçadas tanto de plantas, como de
animais (Giulietti 1987, 1997; Rapini et al. 2008; Azevedo et al. 2008; Leite et al. 2008; Alves
et al. 2008; Vasconcelos et al. 2008; Lessa et al. 2008).
Compreender as interações mutualísticas entre plantas e aves frugívoras que
habitam os campos rupestres é de fundamental importância, pois possui implicações na
elaboração de medidas de conservação para a manutenção deste ambiente formidável.
Objetivo Geral
O presente estudo teve como objetivo descrever qualitativamente e
quantitativamente a rede de interações mutualísticas frugívoro-‐planta dos campos cupestres
do Alto do Palácio (AP), Parque Nacional da Serra do Cipó, indicando a importância das
espécies e as possíveis espécies chave que compõe este sistema.
Objetivos especificos
• Verificar a comunidade de aves que compõe a rede de interações mutualísticas
frugívoro-‐planta em três fitofisionomias do (AP);
• Verificar a comunidade de plantas que compõe a rede de interações mutualísticas
frugívoro-‐planta em três fitofisionomias do (AP);
14
• Descobrir quais são as espécies especialistas e as generalistas que fazem parte da
rede de interações mutualísticas do (AP);
• Calcular a frequência de ocorrencia e a abundância das espécies;
• Caracterizar a rede de interações mutualísticas do (AP), descrevendo o tamanho da
rede, grau da espécie, grau médio das espécies, grau de distribuição, aninhamento, e
conectancia;
• Avaliar métricas quantidativas das espécies da rede como: assimetria e dependência
ou força do mutualismo, força da espécie.
• Simular extinções das espécies verificando as possíveis consequências para a rede de
interações mutualísticas do (AP)
Material e Métodos
Área de Estudo
O estudo foi realizado na região do Alto do Palácio (19º15' S, 43º31' W) no leste do
Parque Nacional da Serra do Cipó (PNSC), localizado no município de Morro do Pilar, na
porção sul da Cadeia do Espinhaço em Minas Gerais, Brasil (Figura 1 e 2A).
A temperatura da área varia entre 15 e 20°C, já quanto a pluviosidade observa-‐se
amplitude elevada (menos de 5mm nos meses mais secos e cerca de 400mm nos meses de
chuva) (Rodrigues et al. in press).
A área de estudo está localizada a cerca de 1300 m de altitude onde várias fisionomias
são encontradas, entre elas três são mais extensas e evidentes: campos rupestres, campos e
florestas de galeria. Os campos rupestres são caracterizados pelo afloramento de rochas
expostos na superfície, entremeados por solo arenoso e cascalhos, a vegeteção é
caracterizada por porção herbácea decontínua, com predominância de arbustos e
subarbustos sempre verdes (Figura 2B). Os campos são formados por solos pedregosos onde
predomina uma vegetação herbácea-‐arbustiva com árvores esparsas e baixas (Figura 4). Por
último, as matas ciliares ou de galeria, ocorrem ao longo de riachos e apresentam solos mais
desenvolvidos e estrato arbóreo mais complexo, com árvores de até 15 m de altura (Figura
3D) (sensu Giulietti et al. 1997).