Post on 17-Mar-2020
Preferencia de Cotesia flavipes
(Hymenoptera: Braconidae) sobre
barrenadores Diatraea spp. (Lepidoptera:
Crambidae) de caña para panela
Pablo Andrés Osorio Mejía
Universidad Nacional de Colombia
Facultad de Ciencias Agrarias
Bogotá, Colombia
2018
Preferencia de Cotesia flavipes
(Hymenoptera: Braconidae) sobre
barrenadores Diatraea spp. (Lepidoptera:
Crambidae) de caña para panela
Pablo Andrés Osorio Mejía
Tesis presentada como requisito parcial para optar al título de:
Magister en Ciencias Agrarias
Directora:
Ph. D. Nancy Barreto Triana
Codirector:
Prof. Dr. Andreas Gaigl
Línea de Investigación:
Entomología
Universidad Nacional de Colombia
Facultad de Ciencias Agrarias
Bogotá, Colombia
2018
Agradecimientos
Agradezco al planeta por sostener mi existencia, la de mis congéneres y demás seres.
A mi madre y hermanos por su apoyo incondicional.
A la Dra. Nancy Barreto por dirigir y motivarme al desarrollo de este trabajo.
A Xiomara Sarmiento, Yuly Sandoval, Jesús Gómez, Stephanie Numa, Valentina Vergara, John
Gallo y Sandra Romero, integrantes y amigos del equipo de trabajo de Entomología del Centro de
Investigación Tibaitatá de Agrosavia —Corporación colombiana de investigación agropecuaria—
por su invaluable ayuda.
A Yajaira Romero y Jorge Argüelles de la Unidad de Estadística de Agrosavia.
A la Dra. Gloria Barrera del C. I. Tibaitatá, Agrosavia.
Al Ingeniero Orlando Insuasty y a Javier Jiménez de la sede CIMPA de Agrosavia.
Al Doctor Germán Vargas por su aporte científico y a Claudia Echeverri, del Centro de
Investigación de la Caña de Azúcar de Colombia —Cenicaña—, así como a Luz Adriana Lastra.
A Leidy Salamanca estudiante de Doctorado en Entomología de la Universidad Nacional de
Colombia sede Palmira.
Al profesor Andreas Gaigl por su atenta colaboración.
Resumen y Abstract__________________________________________________ ____ iv
Resumen
Preferencia de Cotesia flavipes (Hymenoptera: Braconidae) sobre barrenadores Diatraea spp.
(Lepidoptera: Crambidae) de caña para panela
La disminución de contenidos en biomasa y sacarosa originada por los barrenadores del género
Diatraea constituye la principal limitante del cultivo de caña, Saccharum officinarum, destinada a
la producción de azúcar y panela. Su manejo requiere del control biológico con parasitoides
capaces de localizar las larvas al interior de los tallos. Para determinar el desempeño biológico y la
preferencia de la avispa Cotesia flavipes sobre tres especies de Diatraea, comunes en zonas
paneleras, se efectuaron ensayos en laboratorio. Mediante dieta artificial se estableció la duración
del ciclo larva–adulto de D. saccharalis, D. rosa y D. busckella en 35,9, 62,3 y 76,1 días,
respectivamente (26 ºC ± 2,5; 60% ± 12 H.R.). En iguales condiciones, se estableció una colonia
de C. flavipes sobre D. saccharalis cuya duración desde parasitismo hasta emergencia de
parasitoides adultos fue de 23,2 días (n=10 larvas). Ensayos de desempeño de C. flavipes sobre
larvas de D. saccharalis, D. rosa y D. busckella no arrojaron diferencias significativas para las
variables: número de avispas emergidas (p=0,92), número de avispas hembra (p=0,12), y relación
hembra/macho (p=0,16). Por su parte, el ensayo de libre elección sobre larvas de las tres especies
indicó que C. flavipes no exhibe preferencia tanto en la primera elección como las subsecuentes,
tampoco se encontraron diferencias en los tiempos de visita sobre los potenciales hospederos. En
conclusión, la avispa parasitoide C. flavipes constituye una alternativa promisoria para el control
de tres de las principales especies de Diatraea presentes en cultivos de caña para panela en
Colombia.
Palabras clave: Parasitoide. Desempeño. Selección. D. saccharalis. D. busckella. D. rosa.
Resumen y Abstract__________________________________________________ ____ v
Abstract
Preference of Cotesia flavipes (Hymenoptera: Braconidae) on sugarcane borers Diatraea spp.
(Lepidoptera: Crambidae)
Decreases of biomass and sucrose content originated by Diatraea stem borers constitutes the main
limitation of sugarcane crop, Saccharum officinarum, for sugar and brown sugar loaf (panela)
production. Its management requires biological control with parasitoids capable of locating the
larvae inside the stems. To determine the fitness and preference of parasitoid wasp Cotesia
flavipes over three species of Diatraea, common in raw cane sugar crops, laboratory tests were
carried out. The larva-adult cycle of D. saccharalis, D. rosa and D. busckella was established by
artificial diet in 35.9, 62.3 and 76.1 days, respectively (26 ºC ± 2.5; 60% ± 12 R.H.). At same
conditions, a colony of C. flavipes was established on D. saccharalis, the parasitism-emergence
duration was 23.2 days (n = 10 larvae). Fitness tests of C. flavipes on larvae of D. saccharalis, D.
rosa and D. busckella did not show significant differences for the variables: number of wasps
emerged (p=0.92), number of female wasps (p=0.12), and female-male ratio (p=0.16). On the other
hand, free choice test on larvae of the three species indicated that C. flavipes does not show
preference in both the first and subsequent selections. There were also no differences in the visit
times around the potential hosts. In conclusion, the parasitoid wasp C. flavipes constitutes a
promising alternative for the control of three of the main species of Diatraea present in Colombian
sugarcane crops for panela.
Key words: Parasitoid. Fitness. Selection. D. saccharalis. D. busckella. D. rosa.
Contenido vi
Contenido Pág.
Resumen………………………………………………………………………………………….. iv
Abstract……………………………………….…………………………………………...……… v
Contenido…………………………………………………………………………........................ vi
Lista de Figuras…………………………………………………………………...……………. vii
Lista de Tablas………………………………………………………………………………… viii_
Introducción .......................................................................................................................................1
1. Desempeño biológico de la avispa parasitoide Cotesia flavipes sobre larvas de Diatraea spp. 5
1.1 Contexto…………………………………………………...………………………………..5
1.2 Establecimiento del ciclo de vida de tres especies de Diatraea spp. y de Cotesia flavipes en
laboratorio ...............................................................................................................................7
1.2.1 Material biológico ........................................................................................................7
1.2.2 Materiales y métodos ...................................................................................................7
1.2.3 Resultados y discusión ...............................................................................................12
1.3 Determinación del desempeño biológico de la avispa parasitoide Cotesia flavipes sobre
larvas de Diatraea spp……………………………………………………………………..14
1.3.1 Materiales y métodos .................................................................................................14
1.3.2 Resultados y discusión ...............................................................................................15
2. Preferencia de hospedero por parte de Cotesia flavipes hacia Diatraea spp. .........................19
2.1 Contexto .............................................................................................................................19
2.2 Materiales y métodos .........................................................................................................19
2.3 Resultados y discusión .......................................................................................................21
3. Conclusiones y recomendaciones ................................................................................................25
3.1 Conclusiones ......................................................................................................................25
3.2 Recomendaciones ..............................................................................................................26
Anexo A. Análisis estadístico de las variables de desempeño de Cotesia flavipes sobre Diatraea
spp.…………………………………………………………………………………………………27
Anexo B. Análisis estadístico del ensayo de libre elección de Cotesia flavipes sobre Diatraea
spp………………………………………………………………………………………………….51
Referencias........................................................................................................................................58
Contenido vii
Lista de Figuras
Pág.
Figura 1-1: Recipientes con dieta artificial empleados para alojar las larvas de Diatraea en
laboratorio e incubadora……………………...……………….………………....... 8
Figura 1-2: Aparato genital masculino de Cotesia flavipes.…………………...……................ 9
Figura 1-3: Árbol lineal de distancias genéticas de Cotesia………………………..….…..… 10
Figura 1-4: Avispas macho y hembra de Cotesia flavipes…………...…........…………….… 11
Figura 1-5: Recipiente para emergencia de Cotesia flavipes. Parasitismo de una larva de
Diatraea sp………………………………………………..……….…………….. 12
Figura 1-6: Ciclo de vida de Cotesia flavipes sobre Diatraea
saccharalis……………………………………..………………………………… 13
Figura 1-7: Esquema del ensayo de desempeño de Cotesia flavipes sobre larvas de Diatraea
pp……………………………………………….………………………...…….... 15
Figura 1-8: Porcentaje de parasitismo de Cotesia flavipes sobre larvas de Diatraea
spp……………………………………………………………..…………...……. 16
Figura 2-1: Arena experimental para el ensayo de libre elección de Cotesia flavipes sobre
larvas de Diatraea spp……………………………………..…..………………… 20
Figura 2-2: Ensayo de libre elección de Cotesia flavipes sobre larvas de Diatraea
spp………………………………………………………………………...…….…21
Figura 2-3: Análisis de correspondencia múltiple de visitas de Cotesia flavipes hacia larvas de
Diatraea spp…………………………………………………………………....... 22
Contenido viii
Lista de Tablas
Pág.
Tabla 1-1: Composición de la dieta artificial para larvas de Diatraea spp………………....... 8
Tabla 1-2: Ciclo de vida de Diatraea saccharalis, D. busckella y D. rosa en dieta artificial en
laboratorio………………………………………………………………...…….... 13
Tabla 1-3: Resultado de las variables medidas durante el ensayo de desempeño de Cotesia
flavipes sobre Diatraea spp…………………...…………………………………. 17
Tabla 2-1: Tabla de frecuencia de visitas de Cotesia flavipes por elección de larva de Diatraea
spp……………………………………………………………………...……..…. 21
Introducción______________________________________________________________________________________1
Introducción
El área cultivada en caña de azúcar para la producción de panela en Colombia ocupa 266.559
hectáreas de las cuales la Hoya del río Suárez (Boyacá y Santander) representa el 16% con cerca de
42.700 hectáreas donde se produce alrededor del 30% de la panela del país (Murcia y Ramírez
2017). La elaboración de panela representa la actividad económica básica de 236 municipios
distribuidos en 12 departamentos y genera alrededor de 350.000 empleos. El consumo per cápita
de este alimento por parte de los colombianos asciende a 34,2 kg al año y representa el 2,2% del
gasto en alimentos. Por tanto, la producción de panela se considera como la segunda agroindustria
rural después del café, según el número de establecimientos productivos, área sembrada y
vinculación de mano de obra (Fedepanela 2012, Osorio 2007).
En el continente americano los barrenadores del género Diatraea (Lepidoptera: Crambidae)
constituyen el principal problema fitosanitario del cultivo de la caña de azúcar (Saccharum
officinarum) debido a la pérdida de acumulación de biomasa y de contenido de sacarosa que
originan las larvas de éstos insectos en los tallos (Metcalfe 1969, Gómez et al. 2009, Vargas et al.
2015). En estado de larva hacen galerías en los tallos tiernos de la caña así como en los maduros
primero en los nudos y luego en los entrenudos. Afectan gramíneas, sus principales hospederos son
maíz, sorgo, caña de azúcar, trigo, arroz, y algunas forrajeras. Las polillas reposan ocultas sobre el
envés de las hojas secas de la caña durante el día, y son activas durante la noche (Bustillo 2013).
En la actualidad, se registran 41 especies del género Diatraea en América (Solís y Metz 2016), la
más frecuente de ellas es Diatraea saccharalis (Fabricius, 1794). En Colombia, hasta 2013, en el
valle geográfico del río Cauca se había reportado la presencia de dos especies del barrenador de la
caña de azúcar: D. indigenella (Dyar & Heinrich, 1927) y D. saccharalis (Vargas et al. 2013).
Posteriormente, Vargas (2014) y Vargas et al. (2015) reportaron la presencia de otras dos especies
de barrenadores en la zona correspondientes a a D. tabernella Dyar, 1911 y D. busckella Dyar &
Heinrich, 1927.
Introducción 2
Hacia 2016, en Colombia se registraban cuatro especies del género Diatraea, luego en 2017,
mediante estudios moleculares de especímenes recolectados en el departamento de Caquetá,
Barrera et al. determinaron la presencia de otras dos especies: D. albicrinella Box, 1931, y D.
centrella (Möschler, 1883) como nuevos registros para Colombia, además de una nueva especie
con cercanía genética a D. crambidoides.
Ante la necesidad de identificar las especies de Diatraea spp. presentes en las principales zonas
productoras de caña para la industria panelera en Colombia y los organismos con potencial para su
control biológico, en 2014 se inició una investigación por parte de la Corporación Colombiana de
Investigación Agropecuaria (Corpoica) relacionada con el manejo biológico y etológico de los
barrenadores Diatraea spp. de la caña de azúcar para panela. Durante dos épocas contrastantes
(lluvia y sequía) se realizó un reconocimiento de las especies de Diatraea spp. presentes en
cultivos de caña panelera en municipios de Santander, Boyacá, Cundinamarca, Antioquia y Nariño,
y de los parasitoides asociados. Mediante morfología del aparato genital de machos y análisis
molecular se determinó la presencia de: D. rosa Heinrich, 1931, D. saccharalis, D. busckella, D.
tabernella y D. indigenella, los parasitoides fueron: Genea sp., Billaea sp., Cotesia sp. y Alabagrus
sp. (Osorio-Mejía et al. 2014, Sandoval et al. 2016). No obstante, Solis y Metz (2016) consideran a
D. rosa como sinónimo menor de D. busckella.
Durante 2015 y 2016, en desarrollo de la agenda de investigación de Corpoica en la principal zona
productora de panela del país ubicada en los departamentos de Boyacá y Santander —la Hoya del
río Suárez— se determinaron tres especies de barrenadores: D. saccharalis, D. rosa y D. busckella.
Además se encontró que el 38% de las larvas recolectadas presentaron parasitismo natural por
alguno de los siguientes insectos: Cotesia flavipes Cameron, 1891 y Alabagrus sp. (Hymenoptera:
Braconidae), Billaea sp. y Genea sp. (Diptera: Tachinidae) (Sarmiento et al. 2017).
La evaluación del daño causado por Diatraea spp. en caña de azúcar es un requisito para planear
su manejo, de este modo se emplea como indicador el porcentaje de intensidad de infestación
como una relación del número de entrenudos de caña afectados sobre el total de entrenudos
evaluados en un área determinada (Vargas y Gómez 2005, Vargas 2015).
Introducción 3
Díaz et al. (2003) reportaron para Cuba que por cada 1% de incremento de la intensidad de
infestación por barrenadores Diatraea spp. se pierden 5,8 kg de azúcar por hectárea, lo que
significa una disminución de 1,6% del rendimiento que producen las cañas sanas. Para Colombia
Gómez et al. (2009) reportaron pérdidas de 145 kg de azúcar por hectárea por cada unidad
porcentual de infestación, lo que demuestra la importancia económica de estos insectos plaga.
Pinto (1990) estableció para caña panelera que por cada unidad porcentual de daño se pierden
105,4 kilos de panela por hectárea.
El Instituto Colombiano Agropecuario en la Resolución 4347 del 17 de diciembre de 2014 declaró
el “Estado de emergencia fitosanitaria en los departamentos de Boyacá y Santander por las altas
incidencias de los barrenadores del tallo (Diatraea spp.)” en los cultivos de caña panelera. Allí se
reportó 54 a 64% de incidencia (equivalente a porcentaje de infestación) y 7 a 9,8% de severidad
(equivalente a porcentaje de intensidad de infestación) en Boyacá, y 45% de incidencia y 10 a 23%
de severidad en Santander. Además se mencionó para ese año que el umbral económico fue del 4%
con un índice de 0,8 de pérdida en producción por cada unidad porcentual (ICA 2014).
Así mismo, la Resolución ICA 017848 del 20 de diciembre de 2017 declaró como plagas de
control oficial en el cultivo de caña de azúcar en Colombia a: D. busckella, D. indigenella, D.
saccharalis y D. tabernella, enfatizando las medidas fitosanitarias preventivas y el uso de moscas
y avispas parasitoides como estrategias de control para la producción nacional tanto de azúcar
como de panela (ICA 2017).
Para el manejo de poblaciones de Diatraea spp., en el valle del río Cauca, se efectúan liberaciones
alternadas o combinadas de parasitoides de huevo como la micro avispa Trichogramma exiguum
Pinto & Platner, 1978 (Hymenoptera: Trichogrammatidae), de larva como la avispa C. flavipes y
las moscas Billaea claripalpis (Wulp, 1895) y Lydella minense (Townsend, 1927) (Diptera:
Tachinidae). Así mismo, se aconseja la conservación de la mosca nativa Genea jaynesi (Aldrich,
1932) mediante el establecimiento de algunas especies vegetales que le proveen refugio y alimento
(Vargas 2015, Vargas et al., 2015).
Introducción 4
Con el propósito de generar recomendaciones que integren métodos biológicos para el manejo de
barrenadores en el cultivo de caña panelera, se requiere evaluar el uso de agentes biológicos como
el parasitoide C. flavipes. Ésta avispa es el principal método de control biológico de D. saccharalis
en Brasil donde sólo en la región centro-sur se cultivan cerca de siete millones de hectáreas en caña
para la producción de etanol y azúcar (Pinto et al., 2006, Vacari et al., 2012).
Considerando que en los principales municipios productores de caña panelera de Colombia se ha
determinado la presencia de varias especies de Diatraea y del parasitoide C. flavipes, surgió la
siguiente pregunta de investigación:
¿La avispa parasitoide C. flavipes presenta preferencia hacia alguna de las especies de
barrenadores Diatraea spp. de la caña panelera?
De este modo, se planteó como objetivo general del presente estudio:
Determinar el desempeño biológico y la preferencia de la avispa parasitoide Cotesia flavipes sobre
tres especies de barrenadores Diatraea spp. de la caña panelera en condiciones de laboratorio.
Los objetivos específicos fueron:
1) Establecer el desempeño biológico de la avispa parasitoide Cotesia flavipes sobre larvas de
Diatraea spp.
2) Determinar la preferencia de hospedero por parte de C. flavipes hacia Diatraea spp.
Desempeño de Cotesia flavipes sobre Diatraea spp. 5
1. Desempeño biológico de la avispa parasitoide
Cotesia flavipes sobre larvas de Diatraea spp.
1.1 Contexto
Un insecto parasitoide se distingue por desarrollar su estado inmaduro dentro o fuera de otro
insecto al que termina matando (Waage y Greathead 1986). Los parasitoides de tipo idiobionte se
caracterizan por detener el desarrollo del hospedante luego del parasitismo (matándolo por ende),
independientemente del estado en el cual haya ocurrido. Por su parte, un parasitoide koinobionte
permite un desarrollo temporal del hospedante hasta que eventualmente muere en el mismo estado
en el cual lo parasitó o en otro subsiguiente. Si se desarrolla sólo un individuo a partir del
hospedante se considera como un parasitoide solitario, en tanto que, si se generan varios se
denomina gregario (Askew 1971).
El desempeño biológico de un insecto hace referencia a parámetros biológicos y reproductivos
como duración del ciclo de vida, longevidad, fertilidad, supervivencia y proporción de sexos
(Zachrisson et al. 2014, Pacheco da Silva et al. 2017); éstos aspectos permiten estimar el potencial
de un entomófago al ser empleado como controlador de plagas. La respuesta funcional, por su
parte, es una expresión teórica que relaciona el desarrollo de un parasitoide o depredador en
función del número de huéspedes parasitados o presas consumidas (Wiedenmann y Smith 1993,
Fernández-Arhex y Corley 2003). De este modo, el desempeño aporta información práctica sobre
el comportamiento del parasitoide frente a su hospedero y de su potencial de éxito como
controlador biológico.
C. flavipes es un endoparasitoide koinobionte de larvas originario de la región indo oriental, donde
parasita larvas de Chilo spp. y otros lepidópteros plaga de gramíneas de importancia económica
como el arroz (Muirhead et al. 2012). Esta avispa parasitoide penetra y busca a los barrenadores en
los túneles que éstos hacen en el tallo de la planta hospedera. Las hembras de C. flavipes son
proovigénicas, es decir que al emerger ya tienen desarrollados sus huevos, están en capacidad de
Desempeño de Cotesia flavipes sobre Diatraea spp. 6
poner cerca de 150 huevos por postura y parasitar hasta seis larvas. Sin embargo, cada larva
parasitada de D. saccharalis origina alrededor de 40 nuevas avispas. La longevidad de la avispa es
relativamente corta, uno a dos días, aunque al ser alimentada en condiciones de laboratorio con
elevada humedad relativa puede vivir hasta seis días (Potting et al. 1997). No obstante,
Wiedenmann et al. (1992) hallaron una duración de las hembras de 24 horas.
C. flavipes ha demostrado ser un parasitoide eficaz contra barrenadores del tallo de la caña de
azúcar. En India, se le emplea desde los años 1960s para el control de larvas de Chilo
sacchariphagus (Bojer, 1856), C. auricilius Dudgeon, 1905 y Acigona steniellus (Hampson, 1899)
(Lepidoptera: Crambidae) (Srikanth et al. 2016). En las islas del Caribe la producción de caña de
azúcar reviste gran importancia económica, en 1966 en Barbados se registraban porcentajes de
infestación conjunta por D. saccharalis del 15% y luego de la introducción de Apanteles
(=Cotesia) flavipes pasó al 6% en 1970 (Alam et al. 1971). Con el mismo propósito se importó a
Guadalupe en 1969 (Galichet 1971).
En Colombia, hacia 1969 debido a las cuantiosas pérdidas causadas por la infestación de D.
saccharalis en los cultivos de caña de azúcar en Zarzal, Valle del Cauca, el ingenio Riopaila inició
un programa de importación, estudio y cría de enemigos naturales como Paratheresia (=Billaea)
claripalpis, Metagonistylum (=Lydella) minense, Lixophaga diatraeae (Townsed, 1916) y A.
flavipes, ésta última introducida en 1970 desde Trinidad. Aunque en ese momento se evaluó la cría
y manejo de la avispa en laboratorio, los esfuerzos investigativos se concentraron sobre las moscas
taquínidas (Gaviria 1981a, Gaviria 1981b). Importaciones posteriores de C. flavipes con linajes
provenientes de Trinidad, Brasil y Pakistán permitieron su liberación en campo en el Valle del
Cauca, Risaralda y Santander, en este último departamento logró establecerse (Gaviria 1990).
El control biológico de D. saccharalis en América por parte de C. flavipes se reconoce en el
mundo como un caso exitoso de nueva asociación en el cual hospedero y parasitoide carecen de un
proceso coevolutivo, sin embargo existen similitudes entre los hábitos y ciclo de vida del
hospedero original Chilo spp. y el de Diatraea spp. (Wiedenmann et al. 1992).
Desempeño de Cotesia flavipes sobre Diatraea spp. 7
Con propósitos investigativos y para la cría de enemigos naturales se han criado barrenadores del
género Diatraea como D. saccharalis en condiciones de laboratorio empleando dieta natural como
caña, maíz, trigo y arroz, y preparaciones artificiales que incluyen subproductos de dichas plantas
además de suplementos vitamínicos, antibióticos y conservantes (Hensley y Hammond 1968,
Araújo 1986, Lastra y Gómez 2006, de Freitas et al. 2007).
1.2 Establecimiento del ciclo de vida de tres especies de
Diatraea spp. y de Cotesia flavipes en laboratorio
1.2.1 Material biológico
El material biológico empleado consistió en larvas de barrenadores de la caña de azúcar Diatraea
spp. provenientes de crías establecidas en laboratorio —las cuales se originaron a partir de larvas
recolectadas en lotes de caña panelera infestada—, y avispas C. flavipes procedentes también de
larvas parasitadas en campo recolectadas mediante búsqueda del síntoma de corazón muerto
(marchitez de la hoja apical).
1.2.2 Materiales y métodos
La investigación se desarrolló durante 2016 y 2017 en el laboratorio de Entomología del Centro de
Investigación Tibaitatá de Corpoica, ubicado en Mosquera, Cundinamarca (latitud: 4,695066,
longitud: -74,203953, altitud: 2575 m). Con el propósito de disponer de larvas de las tres especies
de Diatraea a evaluar se preparó la dieta artificial empleada en Brasil para los estudios de D.
saccharalis y la cría de sus parasitoides (Hensley y Hammond 1968, Araújo et al.1985, Parra
2007), su composición se muestra en la tabla 1-1.
Las larvas se individualizaron en recipientes plásticos, de 20 ml con tapa perforada y recubierta de
malla de acero, que contenían cerca de 10 ml de dieta (Figura 1-1). Mediante esta dieta se
estableció el ciclo de vida de 100 individuos de D. saccharalis, 30 de D. busckella y 95 de D. rosa,
la información obtenida se analizó con estadística descriptiva.
Desempeño de Cotesia flavipes sobre Diatraea spp. 8
Tabla 1.1: Composición de la dieta artificial para larvas de Diatraea spp.
(basada en Hensley y Hammond 1968, Araújo et al. 1985)
Ingrediente Cantidad
Germen de trigo 15 g
Proteína de soya 54 g
Azúcar 52,5 g
Sales de Wesson 7,5 g
Ácido ascórbico 1,9 g
Cloruro de colina 0,4 g
Solución vitamínica 11,3 ml
Metil parabeno 3 g
Formol al 40% 0,75 ml
Tetraciclina 0,13 g
Agar 12 g
Agua destilada 900 ml
Figura 1-1: Recipientes con dieta artificial empleados para alojar las larvas de Diatraea
en laboratorio e incubadora (Fotografías: Pablo Osorio).
La determinación de las especies de barrenador se efectuó mediante análisis de características
morfológicas externas de larvas y pupas, e internas del aparato genital del macho según claves y
descripciones (Bleszynski 1969, Linares y Bastidas 1996, Vargas et al. 2013, Vargas 2015).
Además, se basó en documentos de trabajo facilitados por el Dr. Germán Vargas y Luz Adriana
Lastra, investigadores de Cenicaña.
Desempeño de Cotesia flavipes sobre Diatraea spp. 9
La identidad de las avispas de C. flavipes empleadas fue confirmada mediante disección del
aparato genital de avispas macho cuyas estructuras se compararon con reportes de literatura
(Kimani-Njogu y Overholt 1997, Muirhead et al. 2008) y se ilustran en la figura 1-2.
Figura 1-2: Aparato genital masculino de Cotesia flavipes. A. Espécimen de Santander (100 x)
(Fotografía: Pablo Osorio). B. C. flavipes de Pakistán (línea = 1 mm) (Kimani-
Njogu y Overholt 1997) C. C. flavipes de India (Muirhead et al. 2008).
A B C
Esta identificación fue ratificada mediante análisis molecular del gen mitocondrial citocromo
oxidasa I efectuado por la Dra. Gloria Barrera en el laboratorio de Biología Molecular del C. I.
Tibaitata. Se procesaron muestras de avispas dentro de las cuales se encontraban especímenes de la
misma cría empleada para el presente trabajo, presentando una distancia genética compatible con
la especie Cotesia flavipes (Figura 1-3).
Desempeño de Cotesia flavipes sobre Diatraea spp. 10
Figura 1-3: Árbol lineal de distancias genéticas de los especímenes de
Cotesia empleados (esquema: Dr. Gloria Barrera).
Las hembras de C. flavipes difieren de los machos por su menor longitud de las antenas y la
presencia del oviscapto (Figura 1-4).
Desempeño de Cotesia flavipes sobre Diatraea spp. 11
Figura 1-4: Avispa macho (arriba) y hembra (abajo) de Cotesia flavipes
(Fotografía: Pablo Osorio).
Con el propósito de tener disponibilidad permanente de avispas, se estableció una cría de C.
flavipes en dos condiciones: laboratorio (temperatura 22,5°C ± 2,5; humedad relativa 45% ± 10;
fotoperiodo 12 horas) e incubadora (temperatura 26°C ± 0,9; humedad relativa 65% ± 5;
fotoperiodo 12 horas). Como pie de cría, se emplearon avispas hembra emergidas de larvas de
Diatraea spp. recolectadas en campo, mediante las cuales se parasitaron larvas de D. saccharalis
de 0,05 a 0,10 g de peso (según recomendación de investigadores de Cenicaña) provenientes de la
cría del laboratorio de entomología del C. I. Tibaitatá.
Las larvas de Diatraea spp. parasitadas se mantuvieron individualmente en recipientes con dieta
artificial hasta la emergencia de las larvas de la avispa y posterior formación de capullos. Cada
masa de capullos se transfirió a un recipiente plástico transparente provisto de pequeñas gotas de
miel de abeja en su interior (Figura 1-5A). Diariamente se efectuó la observación de estos
recipientes con el propósito de detectar la emergencia de las avispas. Se emplearon avispas madre
de 12 a 24 horas de edad, tiempo durante el cual estuvieron en libertad de aparearse con machos
Desempeño de Cotesia flavipes sobre Diatraea spp. 12
presentes en el mismo recipiente y de alimentarse de miel. La técnica de parasitación consistió en
sujetar cada larva mediante una pinza suave y aproximarla a una pequeña abertura sobre la tapa del
recipiente que contenía las avispas emergidas, hasta la salida de una hembra que se posara sobre la
larva verificando su parasitación (cuando inclinaba el abdomen y plegaba las alas por encima de
éste) (Figura 1-5C) (Botelho y Macedo 2002).
Figura 1-5: A. Recipiente para emergencia de Cotesia flavipes. B. aproximación de una
hembra. C. parasitismo de una larva de Diatraea sp. (Fotografías: Pablo Osorio).
A B C
1.2.3 Resultados y discusión
La dieta artificial empleada permitió establecer el ciclo de vida de los individuos disponibles de las
tres especies de Diatraea consideradas, esta información se analizó mediante estadística
descriptiva. La duración desde larva hasta adulto fue de 35,9 días ± 0,4 (error estándar) para D.
saccharalis, 62,3 ± 2,5 en el caso de D. busckella y 76,1 ± 1,1 para D. rosa (Tabla 1-2). Bajo una
temperatura de 30°C y 80% de humedad relativa, Pastrana et al. (1993) reportan una duración
promedio de larva a adulto de 29,4 días para D. saccharalis. Linares (1987) analizó el desarrollo de
D. saccharalis en cámaras de cría con dieta artificial bajo tres temperaturas 26, 30 y 35°C
obteniendo una duración larva – adulto de 36,1, 30,5 y 32,1 días, respectivamente. La literatura
encontrada sobre D. rosa y D. busckella hace mención a sus características morfológicas sin
mencionar la duración del ciclo de vida (Bleszynski 1969, Linares y Bastidas 1996).
Desempeño de Cotesia flavipes sobre Diatraea spp. 13
Tabla 1-2: Ciclo de vida de Diatraea saccharalis, D. busckella y D. rosa en dieta
artificial en laboratorio (27ºC ± 2; 50% ± 10 H. R.; fotoperiodo 12h)
Especie D. saccharalis D. busckella D. rosa
No. de individuos 100 30 95
Duración
promedio
por estado
(días)
larva 27,5 ± 0,4* 49,7 ± 2,8 63,9 ± 1,0
pupa 8,7 ± 0,2 12,6 ± 2,3 12,2 ± 3,7
adulto 6,9 ± 0,2 4,9 ± 0,3 6,3 ± 0,3
Duración larva - adulto (días) 35,9 ± 0,4 62,3 ± 2,5 76,1 ± 1,1
* Error estándar de la media
El ciclo parasitación – emergencia de C. flavipes sobre D. saccharalis fue de 24,3 ± 2,4 días en
condiciones de laboratorio, mientras que, en incubadora tardó 23,2 ± 4,4 días (n = 10 en ambos
casos) (Figura 1-6). Este resultado contrasta con el obtenido en laboratorio por Rodríguez et al.
(2004) de 15,9 días ± 0,4 en condiciones ambientales no mencionadas.
Figura 1-6: Ciclo de vida de Cotesia flavipes sobre Diatraea saccharalis: 24,3 ± 2,4 días
(22,5°C ± 2,5; 45% ± 10 H.R.; 12 horas luz) (Fotografías: P. Osorio)
Desempeño de Cotesia flavipes sobre Diatraea spp. 14
1.3 Determinación del desempeño biológico de la avispa
parasitoide Cotesia flavipes sobre larvas de Diatraea spp.
1.3.1 Materiales y métodos
Se realizó un ensayo de desempeño de C. flavipes sobre larvas en estadios intermedios (con un
peso entre 0,05 y 0,10 g) de D. saccharalis, D. busckella y D. rosa (Figura 1-6). Cada larva se
parasitó sólo una vez con una nueva avispa, mediante la técnica antes descrita, alimentada por 12
horas, copulada y sin experiencia de parasitismo previa. El ensayo se implementó bajo un diseño
completamente aleatorizado con el número de larvas que se tuvo disponible a manera de
repeticiones: 43 de D. saccharalis, 30 de D. busckella, y 30 de D. rosa. Este ensayo se llevó a cabo
en incubadora a una temperatura de 26°C ± 0,9, humedad relativa de 65% ± 5 y fotoperiodo de 12
horas. Para cada especie hospedera se evaluaron variables de desempeño del parasitoide como:
porcentaje de parasitismo, días a formación de capullos, días a emergencia de adultos, días desde
parasitismo a emergencia, y características de la prole empleadas también por Uehara (2005)
como: número de avispas de la descendencia, número de hembras y proporción de sexos. Se
realizaron análisis de varianza para modelos mixtos y pruebas de comparación de medias de Tukey
de las variables mencionadas mediante el programa SAS versión 9.4. Los datos se procesaron
como raíz cuadrada más 0,5 debido a su naturaleza (conteos), tal como lo efectuaron Silva-Torres
et al. (2005) (Figura 1-7).
Desempeño de Cotesia flavipes sobre Diatraea spp. 15
Figura 1-7: Esquema del ensayo de desempeño de Cotesia flavipes sobre larvas de
Diatraea spp. (Fotografías: Pablo Osorio)
parasitismo por C. flavipes
parasitismo por C. flavipes
parasitismo por C. flavipes
Larva de D. saccharalis Larva de D. busckella Larva de D. rosa
capullos de C. flavipes capullos de C. flavipes capullos de C. flavipes
1.3.2 Resultados y discusión
El análisis de varianza para el porcentaje de parasitismo (g.l.=2; F=0,7; p=0.0516) de C. flavipes
sobre D. saccharalis fue de 37%, mientras que para D. rosa fue 53,3 y para D. busckella fue 56,7%
(Figura 1-8). Para éstas dos últimas especies, los porcentajes son altos considerando que
Wiedenmann y Smith (1993) al medir la respuesta funcional de C. flavipes sobre larvas de D.
saccharalis encontraron un porcentaje efectivo de parasitismo de 35,4%.
Desempeño de Cotesia flavipes sobre Diatraea spp. 16
Figura 1-8: Porcentaje de parasitismo de C. flavipes sobre larvas de Diatraea spp.
Para la variable tiempo en días a formación de capullos, se presentaron diferencias significativas
entre D. rosa y las otras dos especies.(valores) Además se hallaron diferencias significativas entre
D. busckella (4,4 días) y las otras dos especies (5,8 D. saccharalis y 6,3 D. rosa) para la duración
en días desde capullo hasta emergencia de avispas. Con respecto a la duración en días desde
parasitismo a emergencia de avispas se encontraron diferencias significativas entre D. rosa y las
otras dos especies (Tabla 1-3). Tales diferencias pueden obedecer a la duración del ciclo de vida
observado en laboratorio de 76 días para D. rosa, 62 de D. busckella y 36 en D. saccharalis,
considerando que el ciclo de vida del parasitoide se sincroniza con el de la larva que lo hospeda.
Las avispas empleadas como pie de cría para la presente evaluación, provinieron de la zona seca
muestreada en la hoya del río Suárez (Corpoica 2017), donde se encontró una mayor presencia de
D. rosa y de C. flavipes. Sin embargo, los resultados obtenidos no reflejan una diferencia
ostensible en cuanto a las características de la progenie obtenidas con las tres especies, no obstante,
las larvas de D. rosa y D. busckella alcanzan un mayor tamaño con respecto a las de D.
saccharalis.
Desempeño de Cotesia flavipes sobre Diatraea spp. 17
Con respecto a las variables número de avispas emergidas, número de hembras emergidas y
proporción hembra / macho, aunque no se encontraron diferencias significativas entre las tres
especies, los valores para número de avispas hembra emergidas por masa de capullos y la relación
hembra - macho fueron mayores para D. rosa (Tabla 1-3) (Anexo A). Este aspecto podría asociarse
con la composición de especies de barrenadores del lugar de procedencia de las avispas
recolectadas como pie de cría para el presente ensayo. El número promedio de avispas de la
progenie de 26,4 obtenido en el presente ensayo sobre D. saccharalis, es cercano al observado por
Uehara (2005), con 24,1 avispas en larvas parasitadas por C. flavipes; mientras que Wiedenmann et
al. (1992) encontraron de 45,7 a 62 avispas en la descendencia.
Tabla 1-3: Resultado de las variables medidas durante el ensayo de desempeño de Cotesia
flavipes sobre Diatraea spp.
Variables D. saccharalis D. busckella D. rosa
Repeticiones 43 30 30
Porcentaje de parasitismo 37 56,7 53,3 g. l. valor F valor P
Días a formación de capullos 16,9 ± 0,7* B** 17,8 ± 0,6 B 23,1 ± 1,0 A 2 8,79 0,0005
Días capullos-emergencia 5,8 ± 0,2 A 4,4 ± 0,3 B 6,3 ± 0,2 A 2 9,22 0,0004
Días parasitismo-emergencia 22,3 ± 0,6 B 21,5 ± 0,4 B 29,1 ± 1,0 A 2 16,61 <0,0001
Número de avispas emergidas
/ masa de capullos 26,4 ± 2,7 A 26,7 ± 2,7 A 29,4 ± 4,5 A
2 0,08 0,9196
Número de avispas hembra /
masa de capullos 10,1 ± 2,3 A 9,3 ± 1,7 A 18,6 ± 3,0 A
2 2,22 0,1204
Número de avispas macho /
masa de capullos 17,7 ± 2,3 A 15,7 ± 2,2 A 10,8 ± 2,6 A
2 1,09 0,3459
Relación hembra / macho 1,7 ± 0,5 A 1,0 ± 0,2 A 2,5 ± 0,6 A 2 1,89 0,1620
* Error estándar de la media
**Medias con igual letra en la misma fila no son significativamente diferentes según prueba de Tukey, P <
0,05.
Por otra parte, las variaciones en duración, porcentaje de parasitismo, encapsulamiento por parte
del sistema inmune del hospedero y muerte de larvas del parasitoide pueden corresponder al tipo
de interacción biológica que se presenta entre C. flavipes y Diatraea spp. a manera de nueva
asociación donde un parasitoide del Viejo Mundo interactúa con un hospedero del Nuevo
(Wiedenmann et al. 1992).
Desempeño de Cotesia flavipes sobre Diatraea spp. 18
Salamanca et al. (2016) evaluaron la eficacia biológica de dos linajes de C. flavipes parasitando
larvas de D. saccharalis, D. indigenella, D. tabernella y D. busckella sin encontrar diferencias
entre dichas especies en el tiempo de desarrollo del parasitoide y en la proporción de avispas
hembra de la descendencia, mientras que el porcentaje de parasitismo fue de 92% sobre D.
indigenella y de 64% en D. tabernella, y la longitud del ala de las avispas descendientes de D.
busckella fue mayor que en las de D. indigenella.
Preferencia de Cotesia flavipes hacia Diatraea spp. 19
2. Preferencia de hospedero por parte de Cotesia
flavipes hacia Diatraea spp.
2.1 Contexto
El desempeño de un parasitoide depende esencialmente de su capacidad de localización dentro del
ecosistema a través de una serie de comportamientos que le conducen a la detección del micro-
hábitat del hospedero. De este modo, la detección de sustancias volátiles (semioquímicos) le aporta
información útil, en particular cuando el organismo blanco se encuentra oculto (Xiaoyi y Xhongqi
2012). Chilo spp. y Diatraea spp. barrenan los tallos de gramíneas como maíz y caña, donde los
volátiles producidos por los tejidos infestados y el excremento de las larvas constituyen los
principales atrayentes hacia las avispas parasitoides como C. flavipes, incluso la planta atacada en
alguno de sus órganos produce tales sustancias de manera sistémica (Leerdam et al. 1985, Potting
et al. 1995, Potting et al. 1997).
2.2 Materiales y métodos
En el laboratorio de Entomología del Centro de Investigaciones Tibaitatá de Corpoica, ubicado en
Mosquera, se efectuaron ensayos en arena experimental siguiendo la metodología de Silva-Torres
et al. (2005) y Silva et al. (2012) consistente en una caja de Petri de vidrio de 150 mm de diámetro
por 20 mm de altura ubicada sobre una lámina de poliestireno (icopor) con tres áreas demarcadas
de manera equidistante del centro (Figura 2-1). Con 24 horas de anticipación, 60 larvas de 0,05 a
0,10 g de peso de cada una de las especies D. saccharalis, D. busckella y D. rosa se extrajeron de
la dieta artificial y a cada una se le proporcionó un trozo de caña de azúcar fresca de 2,5 cm de
longitud por uno de ancho, durante este tiempo las larvas pudieron introducirse libremente al tallo
y depositar en él sus excrementos. Avispas de C. flavipes de 12 horas de edad previamente
copuladas y alimentadas se individualizaron empleando cápsulas de gelatina, mediante estereo-
microscopio se separaron hembras de machos según menor longitud de antenas y presencia de
oviscapto.
Preferencia de Cotesia flavipes hacia Diatraea spp. 20
En los tres lugares equidistantes del centro de la arena experimental se colocó uno de los trozos de
caña con una larva de cada una de las tres especies de Diatraea, enseguida se liberó una avispa
hembra en el centro del área, siguiendo la metodología de Silva-Torres et al. 2005.
Figura 2-1: Arena experimental para el ensayo de libre elección de C. flavipes sobre larvas de
D. saccharalis, D. busckella y D. rosa (Modificado de Silva-Torres et al. 2005)
Este ensayo se adelantó en un recinto oscuro y confinado provisto de una lámpara de luz roja
(Figura 2-2). Se repitió con 61 avispas a las cuales se les registró durante 20 minutos la primera y
subsecuentes elecciones y el tiempo de búsqueda en el entorno de cada una de las especies de
larvas ofrecidas. Las larvas sometidas a los tratamientos se aislaron en recipientes individuales
para verificar la ocurrencia de parasitismo y determinar parámetros biológicos como: tiempo de
formación de capullos, peso de capullos, tiempo de emergencia de adultos y proporción de sexos
de la descendencia (basado en Uehara 2005). El número de visitas y el tiempo de búsqueda se
contemplaron como un análisis de frecuencias y correspondencia. Las demás variables se
consideraron como un diseño completamente al azar para las cuales se efectuaron análisis de
varianza de modelos mixtos y pruebas de comparación múltiple de Tukey mediante el paquete
SAS 9.4. Los datos se procesaron como raíz cuadrada más 0,5 debido a su naturaleza (conteos), tal
como lo efectuaron Silva-Torres et al. (2005).
Preferencia de Cotesia flavipes hacia Diatraea spp. 21
Figura 2-2: Ensayo de libre elección de C. flavipes y detalle del trozo de caña donde se aloja
una larva de Diatraea spp. (Fotografías: Pablo Osorio).
2.3 Resultados y discusión
Al consolidar la información de las avispas evaluadas con respecto a la especie de larva visitada,
en la primera y subsecuentes ocasiones, se encontró que durante la primera visita hubo un número
mayor de encuentros con D. saccharalis (36%), para la segunda y la cuarta con D. rosa (39 y 60%,
respectivamente), y para la tercera con D. busckella (43%) (Tabla 2-1). Al realizar el análisis de
correspondencia múltiple, en la figura 2-3 se aprecia la relación entre las visitas de cada una de las
avispas evaluadas con respecto a la especie de larva. Para probar esta asociación, se realizó el test
de chi cuadrado y se encontró que la elección es independiente de la especie de Diatrea spp. (Chi =
65,9839, g.l. = 6, p=0,4250).
Tabla 2-1. Tabla de frecuencia de visitas de Cotesia flavipes por especie elegida
de larva de Diatraea spp.
Visita No. Especie elegida
D. saccharalis D. busckella D. rosa
1 36,1% 32,8% 31,1%
2 30,3% 30,3% 39,4%
3 21,7% 43,5% 34,8%
4 20,0% 20,0% 60,0%
Preferencia de Cotesia flavipes hacia Diatraea spp. 22
De acuerdo con Potting et al. (2003) las hembras de C. flavipes sin experiencia previa, como las
empleadas en este experimento, pueden parasitar una larva hospedera previamente parasitada por
otra hembra de C. flavipes (superparasitismo) la cual suele dejar señales químicas en el agujero
donde se aloja la larva, no obstante en el presente ensayo, luego de transcurrida la evaluación para
cada una de las avispas se reemplazaron los segmentos de caña con su respectiva larva de Diatraea
spp. en la arena experimental.
Figura 2-3: Análisis de correspondencia múltiple de visitas de C. flavipes sobre Diatraea spp.
Mediante el análisis de varianza no se encontraron diferencias significativas para el peso de masas
de capullos, número de avispas emergidas (g.l.= 11; F = 0,39; p = 0,68) y proporción hembra
macho (g.l.= 10; F = 0,35; p = 0,7148) de la descendencia (Anexo B).
Estos resultados son consistentes con los de Silva et al. (2012) quienes no encontraron diferencias
entre el parasitismo de D. saccharalis y D. flavipennella en ensayo realizado en condiciones de 23
ºC ± 2,5 de temperatura y 55% ± 9,7 de humedad relativa.
Preferencia de Cotesia flavipes hacia Diatraea spp. 23
Estudios con otros barrenadores como el de Potting et al. (1993) encontraron que C. flavipes no
exhibió preferencia hacia larvas de Chilo partellus (Swinhoe, 1885) (Lepidoptera: Crambidae) y
Busseola fusca (Fuller, 1901) (Lepidoptera: Noctuidae) en ensayos desarrollados en olfatómetro en
Y con plantas de maíz infestadas por estos dos barrenadores de tallos.
Los resultados encontrados en el presente estudio permiten concluir que C. flavipes no presenta
preferencia por alguna de las tres especies de barrenador y que puede ser incluida en un programa
de manejo del complejo de Diatraea que a largo plazo disminuya las poblaciones de la plaga,
como en el caso exitoso de Costa Rica donde después de doce años de la introducción de C.
flavipes se consiguió disminuir las poblaciones de D. tabernella, D. saccharalis y D. guatemalella
Schaus, 1922 mediante liberaciones de este parasitoide que controló indistintamente a las tres
especies mencionadas (Badilla 2002).
Preferencia de Cotesia flavipes hacia Diatraea spp. 24
Conclusiones y Recomendaciones 25
3. Conclusiones y recomendaciones
3.1 Conclusiones
La dieta artificial empleada permitió establecer la cría de D. saccharalis, D. rosa y D. busckella
posibilitando disponer de las larvas requeridas para adelantar los estudios de ciclo de vida,
comportamiento y evaluación tanto de las tres especies de barrenadores de la caña para panela
como de la avispa parasitoide C. flavipes.
Las variables evaluadas más relevantes del desempeño de la avispa C. flavipes como: número de
avispas de la progenie y proporción hembra - macho sobre larvas de D. saccharalis, D. rosa y D.
busckella, se comportaron de manera similar en las tres especies. No obstante, se encontraron
mayores valores en número de avispas hembra y proporción hembra – macho para D. rosa.
Los resultados obtenidos mediante el ensayo de libre elección permiten concluir que la avispa C.
flavipes no exhibió preferencia de parasitismo hacia las larvas de barrenadores de caña panelera de
las especies D. saccharalis, D. rosa y D. busckella bajo las condiciones evaluadas.
Mediante los resultados obtenidos se infiere que la avispa parasitoide C. flavipes puede emplearse
como una herramienta útil para el manejo biológico de tres de las especies principales del complejo
de barrenadores Diatraea spp. que afectan el cultivo de caña de azúcar destinado a la elaboración
de panela.
Conclusiones y Recomendaciones 26
3.2 Recomendaciones
Sería conveniente adelantar estudios semejantes de desempeño y preferencia de C. flavipes sobre
otras especies de barrenadores tales como D. tabernella y D. indigenella con el propósito de
confirmar la utilidad de esta avispa para el control de las especies del complejo que se presentan
con frecuencia en las regiones del país cultivadas con caña panelera.
El papel de la avispa C. flavipes como parasitoide de barrenadores de las tres especies de Diatraea
evaluadas amerita emprender acciones encaminadas a su cría, incremento, liberación y
conservación en las regiones destinadas al cultivo de caña de azúcar para la elaboración de panela
en Colombia.
Anexos __________________ 27
Anexo A. Análisis estadístico de las variables de
desempeño de Cotesia flavipes sobre Diatraea spp.
Variable: Días a formación de capullos
Clase Niveles ValoresEspecie 3 D. busckella D. rosa D. saccharalis
Número de observaciones leídas 103Número de observaciones usadas 53
Fuente DF
Suma de
cuadrados
Cuadrado de
la media F-Valor Pr > FModelo 2 381,754074 190,877037 8,79 0,0005Error 50 1086,359133 21,727183Total corregido 52 1468,113208
R-cuadrado Coef Var Raíz MSE
D_capullo
Media0,260030 24,29163 4,661243 19,18868
Fuente DF Tipo I SS
Cuadrado de
la media F-Valor Pr > FEspecie 2 381,7540744 190,8770372 8,79 0,0005
Fuente DF Tipo III SS
Cuadrado de
la media F-Valor Pr > FEspecie 2 381,7540744 190,8770372 8,79 0,0005
Parámetro Estimador
Error
estándar Valor t Pr > |t|T. independiente 16,94736842 B 1,06936239 15,85 <.0001Especie D. busckella 0,87616099 B 1,55615086 0,56 0,5759Especie D. rosa 6,11145511 B 1,55615086 3,93 0,0003Especie D. saccharalis 0,00000000 B . . .
The X'X matrix
has been
Variable dependiente: D_capullo
Modelos lineales
Procedimiento GLM
Modelos lineales
Procedimiento GLM
Información de nivel de clase
Anexos __________________ 28
This test controls the Type I experimentwise error rate, but it generally has a higher Type II error rate than REGWQ.
Alpha 0,05Grados de error de libertad 50Error de cuadrado medio 21,72718Valor crítico del rango estudentizado 3,41586Diferencia significativa mínima 3,7933Media armónica de tamaño de celdas 17,61818
Cell sizes are not equal.
Tukey
Agrupamiento Media N EspecieA 23,059 17 D. rosa
B 17,824 17 D. busckellaBB 16,947 19 D. saccharalis
Medias con la misma letra no son significativamente
diferentes.
Modelos lineales
Procedimiento GLM
Modelos lineales
Procedimiento GLMPrueba del rango estudentizado de Tukey (HSD) para D_capulloNOTE:
Anexos __________________ 29
Variable: Días a emergencia de avispas
Clase Niveles Valores
Especie 3 D. busckella D. rosa D. saccharalis
Número de observaciones leídas 103
Número de observaciones usadas 50
Fuente DF
Suma de
cuadrados
Cuadrado de
la media F-Valor Pr > F
Modelo 2 30,5450000 15,2725000 9,22 0,0004
Error 47 77,8750000 1,6569149
Total corregido 49 108,4200000
R-cuadrado Coef Var Raíz MSE
D_emergencia
Media
0,281728 23,23487 1,287212 5,540000
Fuente DF Tipo I SS
Cuadrado de
la media F-Valor Pr > F
Especie 2 30,54500000 15,27250000 9,22 0,0004
Fuente DF Tipo III SS
Cuadrado de
la media F-Valor Pr > F
Especie 2 30,54500000 15,27250000 9,22 0,0004
Parámetro Estimador
Error
estándar Valor t Pr > |t|
T. independiente 5,833333333 B 0,30339879 19,23 <.0001
Especie D. busckella -1,395833333 B 0,44227594 -3,16 0,0028
Especie D. rosa 0,479166667 B 0,44227594 1,08 0,2842
Especie D. saccharalis 0,000000000 B . . .
The X'X matrix
has been found
to be singular,
Modelos lineales
Procedimiento GLM
Modelos lineales
Procedimiento GLM
Variable dependiente: D_emergencia
Información de nivel de clase
Anexos __________________ 30
This test controls the Type I experimentwise error rate, but it generally has a higher Type II error rate than REGWQ.
Alpha 0,05
Grados de error de libertad 47
Error de cuadrado medio 1,656915
Valor crítico del rango estudentizado 3,42252
Diferencia significativa mínima 1,0808
Media armónica de tamaño de celdas 16,61538
Cell sizes are not equal.
Tukey
Agrupamiento Media N Especie
A 6,3125 16 D. rosa
A
A 5,8333 18 D. saccharalis
B 4,4375 16 D. busckella
Medias con la misma letra no son significativamente
diferentes.
Modelos lineales
Procedimiento GLM
Modelos lineales
Procedimiento GLM
Prueba del rango estudentizado de Tukey (HSD) para D_emergenciaNOTE:
Anexos __________________ 31
Variable: Días parasitismo a emergencia
Clase Niveles Valores
Especie 3 D. busckella D. rosa D. saccharalis
Número de observaciones leídas 103
Número de observaciones usadas 50
Fuente DF
Suma de
cuadrados
Cuadrado de
la media F-Valor Pr > F
Modelo 2 561,451389 280,725694 16,61 <.0001
Error 47 794,548611 16,905290
Total corregido 49 1356,000000
R-cuadrado Coef Var Raíz MSE
D_par_emerg
Media
0,414050 16,99010 4,111604 24,20000
Fuente DF Tipo I SS
Cuadrado de
la media F-Valor Pr > F
Especie 2 561,4513889 280,7256944 16,61 <.0001
Fuente DF Tipo III SS
Cuadrado de
la media F-Valor Pr > F
Especie 2 561,4513889 280,7256944 16,61 <.0001
Parámetro Estimador
Error
estándar Valor t Pr > |t|
T. independiente 22,27777778 B 0,96911442 22,99 <.0001
Especie D. busckella -0,77777778 B 1,41271489 -0,55 0,5845
Especie D. rosa 6,78472222 B 1,41271489 4,80 <.0001
Especie D. saccharalis 0,00000000 B . . .
The X'X matrix
has been found
to be singular,
Modelos lineales
Procedimiento GLM
Modelos lineales
Procedimiento GLM
Variable dependiente: D_par_emerg
Información de nivel de clase
Anexos __________________ 32
Clase Niveles Valores
Especie 3 D. busckella D. rosa D. saccharalis
Número de observaciones leídas 103
Número de observaciones usadas 50
Fuente DF
Suma de
cuadrados
Cuadrado de
la media F-Valor Pr > F
Modelo 2 561,451389 280,725694 16,61 <.0001
Error 47 794,548611 16,905290
Total corregido 49 1356,000000
R-cuadrado Coef Var Raíz MSE
D_par_emerg
Media
0,414050 16,99010 4,111604 24,20000
Fuente DF Tipo I SS
Cuadrado de
la media F-Valor Pr > F
Especie 2 561,4513889 280,7256944 16,61 <.0001
Fuente DF Tipo III SS
Cuadrado de
la media F-Valor Pr > F
Especie 2 561,4513889 280,7256944 16,61 <.0001
Parámetro Estimador
Error
estándar Valor t Pr > |t|
T. independiente 22,27777778 B 0,96911442 22,99 <.0001
Especie D. busckella -0,77777778 B 1,41271489 -0,55 0,5845
Especie D. rosa 6,78472222 B 1,41271489 4,80 <.0001
Especie D. saccharalis 0,00000000 B . . .
The X'X matrix
has been found
to be singular,
Modelos lineales
Procedimiento GLM
Modelos lineales
Procedimiento GLM
Variable dependiente: D_par_emerg
Información de nivel de clase
Anexos __________________ 33
Variable: Número de avispas emergidas
Clase Niveles Valores
Especie 3 D. busckella D. rosa D. saccharalis
Número de observaciones leídas 103
Número de observaciones usadas 50
Fuente DF
Suma de
cuadrados
Cuadrado de
la media F-Valor Pr > F
Modelo 2 61,43389 30,71694 0,08 0,9196
Error 47 17196,48611 365,88268
Total corregido 49 17257,92000
R-cuadrado Coef Var Raíz MSE
N_avispas
Media
0,003560 68,41223 19,12806 27,96000
Fuente DF Tipo I SS
Cuadrado de
la media F-Valor Pr > F
Especie 2 61,43388889 30,71694444 0,08 0,9196
Fuente DF Tipo III SS
Cuadrado de
la media F-Valor Pr > F
Especie 2 61,43388889 30,71694444 0,08 0,9196
Parámetro Estimador
Error
estándar Valor t Pr > |t|
T. independiente 27,77777778 B 4,50852700 6,16 <.0001
Especie D. busckella -1,09027778 B 6,57225102 -0,17 0,8690
Especie D. rosa 1,65972222 B 6,57225102 0,25 0,8017
Especie D. saccharalis 0,00000000 B . . .
The X'X matrix
has been found
to be singular,
Variable dependiente: N_avispas
Información de nivel de clase
Modelos lineales
Procedimiento GLM
Modelos lineales
Procedimiento GLM
Anexos __________________ 34
Variable: Número de hembras emergidas
Clase Niveles Valores
Especie 3 D. busckella D. rosa D. saccharalis
Número de observaciones leídas 103
Número de observaciones usadas 50
Fuente DF
Suma de
cuadrados
Cuadrado de
la media F-Valor Pr > F
Modelo 2 870,18806 435,09403 2,22 0,1204
Error 47 9232,13194 196,42834
Total corregido 49 10102,32000
R-cuadrado Coef Var Raíz MSE
N_hembras
Media
0,086137 111,5867 14,01529 12,56000
Fuente DF Tipo I SS
Cuadrado de
la media F-Valor Pr > F
Especie 2 870,1880556 435,0940278 2,22 0,1204
Fuente DF Tipo III SS
Cuadrado de
la media F-Valor Pr > F
Especie 2 870,1880556 435,0940278 2,22 0,1204
Parámetro Estimador
Error
estándar Valor t Pr > |t|
T. independiente 10,05555556 B 3,30343541 3,04 0,0038
Especie D. busckella -0,74305556 B 4,81554324 -0,15 0,8780
Especie D. rosa 8,56944444 B 4,81554324 1,78 0,0816
Especie D. saccharalis 0,00000000 B . . .
The X'X matrix
has been found
to be singular,
Variable dependiente: N_hembras
Información de nivel de clase
Modelos lineales
Procedimiento GLM
Modelos lineales
Procedimiento GLM
Anexos __________________ 35
Variable: Número de machos emergidos
Clase Niveles Valores
Especie 3 D. busckella D. rosa D. saccharalis
Número de observaciones leídas 103
Número de observaciones usadas 50
Fuente DF
Suma de
cuadrados
Cuadrado de
la media F-Valor Pr > F
Modelo 2 420,533889 210,266944 1,09 0,3459
Error 47 9099,486111 193,606087
Total corregido 49 9520,020000
R-cuadrado Coef Var Raíz MSE
N_machos
Media
0,044174 93,63553 13,91424 14,86000
Fuente DF Tipo I SS
Cuadrado de
la media F-Valor Pr > F
Especie 2 420,5338889 210,2669444 1,09 0,3459
Fuente DF Tipo III SS
Cuadrado de
la media F-Valor Pr > F
Especie 2 420,5338889 210,2669444 1,09 0,3459
Parámetro Estimador
Error
estándar Valor t Pr > |t|
T. independiente 17,72222222 B 3,27961793 5,40 <.0001
Especie D. busckella -2,03472222 B 4,78082359 -0,43 0,6723
Especie D. rosa -6,90972222 B 4,78082359 -1,45 0,1550
Especie D. saccharalis 0,00000000 B . . .
The X'X matrix
has been found
to be singular,
Variable dependiente: N_machos
Información de nivel de clase
Modelos lineales
Procedimiento GLM
Modelos lineales
Procedimiento GLM
Anexos __________________ 36
Variable: Proporción hembra – macho
Clase Niveles Valores
Especie 3 D. busckella D. rosa D. saccharalis
Número de observaciones leídas 103
Número de observaciones usadas 50
Fuente DF
Suma de
cuadrados
Cuadrado de
la media F-Valor Pr > F
Modelo 2 0,47175074 0,23587537 1,89 0,1620
Error 47 5,85877499 0,12465479
Total corregido 49 6,33052573
R-cuadrado Coef Var Raíz MSE
Por_H
Media
0,074520 84,83401 0,353065 0,416183
Fuente DF Tipo I SS
Cuadrado de
la media F-Valor Pr > F
Especie 2 0,47175074 0,23587537 1,89 0,1620
Fuente DF Tipo III SS
Cuadrado de
la media F-Valor Pr > F
Especie 2 0,47175074 0,23587537 1,89 0,1620
Parámetro Estimador
Error
estándar Valor t Pr > |t|
T. independiente 0,3252403778 B 0,08321818 3,91 0,0003
Especie D. busckella 0,0556507079 B 0,12131031 0,46 0,6485
Especie D. rosa 0,2285453892 B 0,12131031 1,88 0,0658
Especie D. saccharalis 0,0000000000 B . . .
The X'X matrix
has been found
to be singular,
Variable dependiente: Por_H
Información de nivel de clase
Modelos lineales
Procedimiento GLM
Modelos lineales
Procedimiento GLM
Anexos __________________ 37
Variable: Raíz días a formación de capullos
Conjunto de datos WORK.SORTTEMPTABLESORTED
Variable dependiente RDC
Estructura de covarianza Diagonal
Método de estimación REML
Método de varianza del residual Perfil
Método SE de efectos fijos Basado en el modelo
Método de grados de libertad Residual
Clase Niveles Valores
Especie 3 D. busckella D. rosa D. saccharalis
Parámetros de covarianza 1
Columnas en X 4
Columnas en Z 0
Asuntos 1
Obs máx por Tema 53
Número de observaciones leídas 103
Número de observaciones usadas 53
Número de observaciones no usadas 50
Parm Cov Estimador
Residual 0,2580
Verosimilitud -2 Res Log 82,8
AIC (Smaller is Better) 84,8
AICC (Smaller is Better) 84,9
BIC (Smaller is Better) 86,7
Efecto
Num
DF
Den
DF F-Valor Pr > F
Especie 2 50 8,86 0,0005
Estadísticos de ajuste
Test de tipo 3 de efectos fijos
Análisis de modelos mixtos de: RDC
Procedimiento Mixed
Información del modelo
Información de nivel de clase
Dimensiones
Número de observaciones
Estimaciones del parámetro de covarianza
Anexos __________________ 38
Anexos __________________ 39
Variable: Raíz días a emergencia
Conjunto de datos WORK.SORTTEMPTABLESORTED
Variable dependiente RDE
Estructura de covarianza Diagonal
Método de estimación REML
Método de varianza del residual Perfil
Método SE de efectos fijos Basado en el modelo
Método de grados de libertad Residual
Clase Niveles Valores
Especie 3 D. busckella D. rosa D. saccharalis
Parámetros de covarianza 1
Columnas en X 4
Columnas en Z 0
Asuntos 1
Obs máx por Tema 50
Número de observaciones leídas 103
Número de observaciones usadas 50
Número de observaciones no usadas 53
Parm Cov Estimador
Residual 0,07690
Verosimilitud -2 Res Log 21,2
AIC (Smaller is Better) 23,2
AICC (Smaller is Better) 23,3
BIC (Smaller is Better) 25,1
Efecto
Num
DF
Den
DF F-Valor Pr > F
Especie 2 47 9,32 0,0004
Estadísticos de ajuste
Test de tipo 3 de efectos fijos
Análisis de modelos mixtos de: RDE
Procedimiento Mixed
Información del modelo
Información de nivel de clase
Dimensiones
Número de observaciones
Estimaciones del parámetro de covarianza
Anexos __________________ 40
Anexos __________________ 41
Variable: Raíz días parasitismo a emergencia
Conjunto de datos WORK.SORTTEMPTABLESORTED
Variable dependiente RPE
Estructura de covarianza Diagonal
Método de estimación REML
Método de varianza del residual Perfil
Método SE de efectos fijos Basado en el modelo
Método de grados de libertad Residual
Clase Niveles Valores
Especie 3 D. busckella D. rosa D. saccharalis
Parámetros de covarianza 1
Columnas en X 4
Columnas en Z 0
Asuntos 1
Obs máx por Tema 50
Número de observaciones leídas 103
Número de observaciones usadas 50
Número de observaciones no usadas 53
Parm Cov Estimador
Residual 0,1579
Verosimilitud -2 Res Log 55,1
AIC (Smaller is Better) 57,1
AICC (Smaller is Better) 57,2
BIC (Smaller is Better) 58,9
Efecto
Num
DF
Den
DF F-Valor Pr > F
Especie 2 47 16,64 <.0001
Estadísticos de ajuste
Test de tipo 3 de efectos fijos
Análisis de modelos mixtos de: RPE
Procedimiento Mixed
Información del modelo
Información de nivel de clase
Dimensiones
Número de observaciones
Estimaciones del parámetro de covarianza
Anexos __________________ 42
Anexos __________________ 43
Variable: Raíz número de avispas emergidas
Conjunto de datos WORK.SORTTEMPTABLESORTED
Variable dependiente RNA
Estructura de covarianza Diagonal
Método de estimación REML
Método de varianza del residual Perfil
Método SE de efectos fijos Basado en el modelo
Método de grados de libertad Residual
Clase Niveles Valores
Especie 3 D. busckella D. rosa D. saccharalis
Parámetros de covarianza 1
Columnas en X 4
Columnas en Z 0
Asuntos 1
Obs máx por Tema 50
Número de observaciones leídas 103
Número de observaciones usadas 50
Número de observaciones no usadas 53
Parm Cov Estimador
Residual 3,5761
Verosimilitud -2 Res Log 201,7
AIC (Smaller is Better) 203,7
AICC (Smaller is Better) 203,8
BIC (Smaller is Better) 205,6
Efecto
Num
DF
Den
DF F-Valor Pr > F
Especie 2 47 0,01 0,9875
Estadísticos de ajuste
Test de tipo 3 de efectos fijos
Análisis de modelos mixtos de: RNA
Procedimiento Mixed
Información del modelo
Información de nivel de clase
Dimensiones
Número de observaciones
Estimaciones del parámetro de covarianza
Anexos __________________ 44
Anexos __________________ 45
Variable: Raíz número de hembras
Conjunto de datos WORK.SORTTEMPTABLESORTED
Variable dependiente RNH
Estructura de covarianza Diagonal
Método de estimación REML
Método de varianza del residual Perfil
Método SE de efectos fijos Basado en el modelo
Método de grados de libertad Residual
Clase Niveles Valores
Especie 3 D. busckella D. rosa D. saccharalis
Parámetros de covarianza 1
Columnas en X 4
Columnas en Z 0
Asuntos 1
Obs máx por Tema 50
Número de observaciones leídas 103
Número de observaciones usadas 50
Número de observaciones no usadas 53
Parm Cov Estimador
Residual 3,8617
Verosimilitud -2 Res Log 205,3
AIC (Smaller is Better) 207,3
AICC (Smaller is Better) 207,4
BIC (Smaller is Better) 209,2
Efecto
Num
DF
Den
DF F-Valor Pr > F
Especie 2 47 2,29 0,1121
Estadísticos de ajuste
Test de tipo 3 de efectos fijos
Análisis de modelos mixtos de: RNH
Procedimiento Mixed
Información del modelo
Información de nivel de clase
Dimensiones
Número de observaciones
Estimaciones del parámetro de covarianza
Anexos __________________ 46
Anexos __________________ 47
Variable: Raíz número de machos
Conjunto de datos WORK.SORTTEMPTABLESORTED
Variable dependiente Raiz
Estructura de covarianza Diagonal
Método de estimación REML
Método de varianza del residual Perfil
Método SE de efectos fijos Basado en el modelo
Método de grados de libertad Residual
Clase Niveles Valores
Especie 3 D. busckella D. rosa D. saccharalis
Parámetros de covarianza 1
Columnas en X 4
Columnas en Z 0
Asuntos 1
Obs máx por Tema 50
Número de observaciones leídas 103
Número de observaciones usadas 50
Número de observaciones no usadas 53
Parm Cov Estimador
Residual 3,2301
Verosimilitud -2 Res Log 196,9
AIC (Smaller is Better) 198,9
AICC (Smaller is Better) 199,0
BIC (Smaller is Better) 200,8
Efecto
Num
DF
Den
DF F-Valor Pr > F
Especie 2 47 1,56 0,2215
Estadísticos de ajuste
Test de tipo 3 de efectos fijos
Análisis de modelos mixtos de: Raiz
Procedimiento Mixed
Información del modelo
Información de nivel de clase
Dimensiones
Número de observaciones
Estimaciones del parámetro de covarianza
Anexos __________________ 48
Anexos __________________ 49
Variable: Raíz relación hembra-macho
Conjunto de datos WORK.SORTTEMPTABLESORTED
Variable dependiente RHM
Estructura de covarianza Diagonal
Método de estimación REML
Método de varianza del residual Perfil
Método SE de efectos fijos Basado en el modelo
Método de grados de libertad Residual
Clase Niveles Valores
Especie 3 D. busckella D. rosa D. saccharalis
Parámetros de covarianza 1
Columnas en X 4
Columnas en Z 0
Asuntos 1
Obs máx por Tema 47
Número de observaciones leídas 103
Número de observaciones usadas 47
Número de observaciones no usadas 56
Parm Cov Estimador
Residual 0,5713
Verosimilitud -2 Res Log 108,5
AIC (Smaller is Better) 110,5
AICC (Smaller is Better) 110,6
BIC (Smaller is Better) 112,3
Efecto
Num
DF
Den
DF F-Valor Pr > F
Especie 2 44 0,85 0,4354
Estadísticos de ajuste
Test de tipo 3 de efectos fijos
Análisis de modelos mixtos de: RHM
Procedimiento Mixed
Información del modelo
Información de nivel de clase
Dimensiones
Número de observaciones
Estimaciones del parámetro de covarianza
Anexos __________________ 50
Anexos __________________ 51
Anexo B. Análisis estadístico del ensayo de libre
elección de Cotesia flavipes sobre Diatraea spp. Procedimiento de frecuencias Chi cuadrado
D. busckella D. rosa D. saccharalis Total
Frecuencia
Porcentaje fila
1 20
32,79
19
31,15
22
36,07
61
Frecuencia
Porcentaje fila
2 10
30,30
13
39,39
10
30,30
33
Frecuencia
Porcentaje fila
3 10
43,48
8
34,78
5
21,74
23
Frecuencia
Porcentaje fila
4 3
20,00
9
60,00
3
20,00
15
43 49 40 132
Estadísticos para la tabla de
visita por elección
Estadístico DF Valor Prob
Chi-cuadrado 6 6,1525 0,4063
Chi-cuadrado de tasa de verosimilitud 6 5,9839 0,4250
Chi-cuadrado Mantel-Haenszel 1 0,5677 0,4512
Coeficiente Phi 0,2159
Coeficiente de contingencia 0,2110
V de Cramer 0,1527
Tamaño de la muestra = 132
Tabla de visita por eleccion
Total
visita
Elección
Procedimiento FREQ
Anexos __________________ 52
Análisis de correspondencia
Dim1 Dim2
D. busckella -0,5545 0,9293
D. rosa 1,0003 -0,0375
D. saccharalis -0,6293 -0,9531
1 -0,5307 -0,4437
2 0,1929 -0,1922
3 -0,1635 1,6079
4 1,9844 -0,2383
Calidad Mass Inercia
D. busckella 0,5658 0,1629 0,1348
D. rosa 0,5915 0,1856 0,1258
D. saccharalis 0,5672 0,1515 0,1394
1 0,4111 0,2311 0,1076
2 0,0247 0,1250 0,1500
3 0,5512 0,0871 0,1652
4 0,5121 0,0568 0,1773
Dim1 Dim2
D. busckella 0,0846 0,2525
D. rosa 0,3139 0,0005
D. saccharalis 0,1014 0,2471
1 0,1100 0,0816
2 0,0079 0,0083
3 0,0039 0,4043
4 0,3782 0,0058
Dim1 Dim2 Mejor
D. busckella 0 2 2
D. rosa 1 0 1
D. saccharalis 0 2 2
1 1 0 1
2 0 0 2
3 0 2 2
4 1 0 1
Dim1 Dim2
D. busckella 0,1485 0,4173
D. rosa 0,5907 0,0008
D. saccharalis 0,1722 0,3950
1 0,2420 0,1691
2 0,0124 0,0123
3 0,0056 0,5456
4 0,5048 0,0073
Procedimiento CORRESP
Coordenadas de la columna
Estadísticas de resumen para los puntos de columna
Contribuciones parciales a la inercia para los puntos de la columna
Índices de las coordenadas que mejor contribuyan a la inercia para los puntos de
columna
Cosenos cuadrados para puntos de columnas
Anexos __________________ 53
Variable: Raíz de número de avispas
Conjunto de datos WORK.SORTTEMPTABLESORTED
Variable dependiente RNA
Estructura de covarianza Diagonal
Método de estimación REML
Método de varianza del residual Perfil
Método SE de efectos fijos Basado en el modelo
Método de grados de libertad Residual
Clase Niveles Valores
eleccion 3 D. busckella D. rosa D. saccharalis
Parámetros de covarianza 1
Columnas en X 4
Columnas en Z 0
Asuntos 1
Obs máx por Tema 14
Número de observaciones leídas 17
Número de observaciones usadas 14
Número de observaciones no usadas 3
Parm Cov Estimador
Residual 3,9694
Verosimilitud -2 Res Log 50,8
AIC (Smaller is Better) 52,8
AICC (Smaller is Better) 53,3
BIC (Smaller is Better) 53,2
Efecto
Num
DF
Den
DF F-Valor Pr > F
eleccion 2 11 0,39 0,6859
Estadísticos de ajuste
Test de tipo 3 de efectos fijos
Análisis de modelos mixtos de: RNA
Procedimiento Mixed
Información del modelo
Información de nivel de clase
Dimensiones
Número de observaciones
Estimaciones del parámetro de covarianza
Anexos __________________ 54
Anexos __________________ 55
Variable: Raíz de relación hembra-macho
Conjunto de datos WORK.SORTTEMPTABLESORTED
Variable dependiente R_MH
Estructura de covarianza Diagonal
Método de estimación REML
Método de varianza del residual Perfil
Método SE de efectos fijos Basado en el modelo
Método de grados de libertad Residual
Clase Niveles Valores
eleccion 3 D. busckella D. rosa D. saccharalis
Parámetros de covarianza 1
Columnas en X 4
Columnas en Z 0
Asuntos 1
Obs máx por Tema 13
Número de observaciones leídas 17
Número de observaciones usadas 13
Número de observaciones no usadas 4
Parm Cov Estimador
Residual 0,1809
Verosimilitud -2 Res Log 15,6
AIC (Smaller is Better) 17,6
AICC (Smaller is Better) 18,1
BIC (Smaller is Better) 17,9
Efecto
Num
DF
Den
DF F-Valor Pr > F
eleccion 2 10 0,35 0,7148
Estadísticos de ajuste
Test de tipo 3 de efectos fijos
Análisis de modelos mixtos de: R_MH
Procedimiento Mixed
Información del modelo
Información de nivel de clase
Dimensiones
Número de observaciones
Estimaciones del parámetro de covarianza
Anexos __________________ 56
Referencias 58
Referencias
ALAM, M. M., BENNETT, F. D.; CARL, K. P., 1971. Biological control of Diatraea saccharalis
in Barbados by Apanteles flavipes Cam. and Lixophaga diatraeae T.T. Entomophaga 16 (2): 151–
158.
ARAÚJO, J. R.; BOTELHO, P. S. M.; ARAÚJO, S. M. S. S.; ALMEIDA, L. C.; DEGASPARI, N.
1985. Nova dieta artificial para criação da Diatraea saccharalis (Fabr.). Saccharum APC (36): 45-
48.
ASKEW, R. R. 1973. Parasitic insects. Heinemann Educational Books, London. 316 p.
BADILLA F., F. 2002. Un programa exitoso de control biológico de insectos plaga de la caña de
azúcar en Costa Rica. Manejo Integrado de Plagas y Agroecología (Costa Rica) (64): 77- 87.
BARRERA, G. P.; VILLAMIZAR, L. F.; ESPINEL, C.; QUINTERO, E. M.; BELAICH, M. N.;
TOLOZA, D. L.; GHIRINGHELLI, P. D.; VARGAS, G. 2017. Identification of Diatraea spp.
(Lepidoptera: Crambidae) based on cytochrome oxidase II. PLoS ONE 12 (9):e0184053.
Disponible en: https://doi.org/10.1371/journal.pone.0184053 [Fecha revisión: 15 marzo 2018].
BLESZYNSKI, S. 1969. The taxonomy of the crambrine moth borers of sugar cane. p. 11-59. In:
Williams, J. R.; Metcalfe, J. R.; Mungomery, R, W.; Mathes, R. (eds.). Pests of Sugar Cane.
Elsevier, Amsterdam, The Netherlands. 568 p.
BOTELHO, P. S. M.; MACEDO, N. 2002. Cotesia flavipes para o controle de Diatraea
saccharalis. p. 409-426. En: Parra, J. R.; Botelho, P. S. M.; Correa- Ferreira, B. S.; Bento, J. M. S.
(eds.), Controle Biológico no Brasil. Parasitóides e Predadores.Editora Manole Ltda. São Paulo.
Brasil. 626 p.
Referencias 59
BUSTILLO, A. 2013. Insectos plaga y organismos benéficos del cultivo de la caña de azúcar en
Colombia. Cenicaña, Florida, Valle del Cauca. 158 p.
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